CC BY
65
Том 149, кн. 3
Естественные науки
2007
УДК 595.384.12
ООГЕНЕЗ КРЕВЕТКИ SYSTELLASPIS DEBILIS (A. MILNE EDWARDS, 1881) (DECAPODA, OPLOPHORIDAE)
С.А. Судник Аннотация
В статье описаны фазы развития ооцитов, стадии развития гонады и стадии созревания репродуктивной системы глубоководной креветки Systellaspis debilis (A. Milne Edwards, 1881). В зависимости от размера ооцита и его ядра, количества, формы, расположения и размера ядрышек, степени развития фолликулярного эпителия у ооцитов различают периоды: премейотических преобразований, прото- и трофоплазматического роста. Период протоплазматического роста состоит из трех фаз. У ооцитов периода трофоплазматического роста выделены также 3 фазы развития: вакуолизации, изменения ядра, зрелого ооцита.
Введение
Креветка Systellaspis debilis относится к наиболее распространенным представителям пелагического семейства Oplophoridae. Она играет важную роль в трофических сетях мезо- и батипелагиали, будучи и промежуточным хозяином некоторых паразитов, и объектом питания для целого ряда нектонных хищников [1]. Оогенез S. debilis ранее никем не был исследован.
В данной работе мы сохраняем неизменной терминологию, использованную Р.Н. Буруковским и нами ранее [2-7]. Термин «фаза» употребляется для обозначения конкретного состояния ооцита; понятие «период» объединяет несколько фаз, закономерно сменяющих одна другую в процессе оогенеза (например, «период протоплазматического роста»). Под «стадиями развития» яичника мы подразумеваем конкретные этапы развития гонады, выражаемые микроскопическими гистологическими картинами, идентифицируемые определенным расположением ооцитов в гонаде и фазой, в которой находится наиболее продвинутая в развитии генерация ооцитов, а под «стадиями зрелости» - картины макроскопических, визуально определимых изменений репродуктивной системы (в том числе и гонады) в процессе ее функционального созревания [6, 7].
1. Результаты
1.1. Клеточный уровень (собственно оогенез). У & debilis типичные хорошо развитые ядрышки в ядрах встречаются редко. Для этого вида более характерно присутствие в ядрах ооцитов всех фаз развития множества хромати-новых зерен, которые только в самом начале оогенеза одиночные. В кариоплазме развивающихся протоплазматических ооцитов они формируют бесформенные хроматиновые образования размером до 12 х 16 мкм, а у вителлоген-
ных ооцитов размер хроматиновых структур увеличивается до 26 х 30 мкм. Вилле [8] в протоплазматических ооцитах пресноводной каридной креветки Macrobrachium vollenhoveni (сем. Palaemonidae) также отмечает присутствие множества ядрышек. В ооцитах у пенеоидных видов креветок (Aristaeus vari-dens [6], Farfantopenaeus notialis [2]) количество ядрышкоподобных структур увеличивается в течение оогенеза постепенно (в 1.5-2 раза - до 18 экз.). Так же, как у каридной S. debilis, они, соприкасаясь, способны образовывать сложные комплексы уже во время протоплазматического роста. Дефинитивный большой диаметр ядра в вителлогенных ооцитах у S. debilis достигает 200 мкм, что в несколько раз больше такового у пенеоидных A. varidens и F. notialis. Такое различие в значительной степени может объясняться изначальным размером ядра у оогоний: до 8 мкм у A. varidens [6], 25-62 мкм у S. debilis. Можно предположить наличие полиплоидии у S. debilis по сравнению с пенеидными креветками. Кроме того, у систеллясписа ядро быстрее всего увеличивается на первых этапах превителлогенеза, а у пенеоидных креветок - в течение второй части протоплазматического роста (ПР). Общее же увеличение ядра у сравниваемых видов примерно одинаковое - почти в четыре раза.
Изменения дефинитивного размера ооцитов и его динамика в течение оогенеза у сравниваемых видов соответствуют изменениям у них размера ядра.
Рост ооцитов у креветок можно разделить на два этапа, совпадающие с их периодами развития [9-11]. Уже с 1-й фазы ПР ооциты S. debelis стремительно обгоняют в росте ооциты всех пенеоидных видов, и к концу периода максимальный размер ооцитов в фазе оформленного фолликула у систеллясписа превышает дефинитивный размер зрелых ооцитов у видов из сем. Aristeidae и сем. Penaeidae. Фолликулярный эпителий у известных нам этой точки зрения креветок однослойный и образуется сначала вокруг периферических ооцитов ПР, лежащих непосредственно под оболочкой гонады. У S. debilis в цитоплазме ооци-тов 2-й фазы ПР отмечается обособление первых желтковых вакуолей еще до формирования фолликула. Оно идет параллельно росту у них ядра. Это можно объяснить накоплением протоплазматическими ооцитами эндогенного (внут-риооцитарного) протеинового желтка [12-18].
Смещение начала вакуолизации цитоплазмы на период ПР у креветок наблюдали и раньше [15, 19].
Шарнио-Коттон [15] ооцит с оформленным фолликулом называет вторичным вителлогенным, а период - вторичным вителлогенезом. Такой подход нам кажется правильным, однако автор не указывает, в какой точно фазе развития ооцита и на каком этапе развития гонады у исследованных ею каридных креветок происходило смещение вителлогенеза на период ПР. Нами замечено, что в течение оогенеза у впервые созревающей S. debilis первичный вителлогенез наблюдается в яичнике дважды. Первый раз он совпадает по времени со вторичным вителлогенезом (начинается у ооцитов с фазы оформленного фолликула ПР, что характеризует наступление III стадии развития гонады). Второй раз он наблюдается в ооцитах 2-й фазы ПР в уже вителлогенном яичнике. Смещение вителлогенеза у впервые созревающих самок систеллясписа наблюдается только в созревающих гонадах (начиная с IV стадии развития яичника, в течение V стадии), а в незрелых гонадах (II стадия развития) этого не наблюдается.
170
С.А. СУДНИК
Следующее свидетельство смещения первичного вителлогенеза мы можем наблюдать в яичниках только что отнерестившихся самок S. debilis, где ооциты фазы оформленного фолликула уже заполнены вакуолями с желтковыми включениями, а в ооцитах 2-й фазы ПР имеются такие же вакуоли.
1.2. Гонадный уровень. Гонада у систеллясписа очень компактная, вся лежит в головогруди и не образует никаких выростов, в отличие от яичников у нематокарцинуса и пенеоидных креветок [2, 6, 19-21]. При сравнении взаимного расположения половых клеток внутри женских гонад у пенеоидных креветок и креветки S. debilis, можно отметить ряд общих черт в строении яичников. Положение зоны пролиферации у креветок двух триб примерно аналогичное (вентро-медиальное) [2, 6, 19-22]. У каридных креветок происходит резкое уменьшение размера зоны пролиферации по сравнению с тем, что наблюдается у пенеоидных. Это, видимо, находится в связи с общим уменьшением у них плодовитости. Релини с соавт. [23] у близких к F. notialis и A. varidens видов A. antennatus и Aristemorpha foliacea также отмечают, что каждая часть яичника имеет свою зону пролиферации. Половые клетки разных фаз развития у всех креветок располагаются в гонаде зеркально симметрично ее продольной оси, пролегающей между двумя яичниками. Направление распределения созревающих ооцитов в гонаде S. debilis происходит вдоль примерно синусоидальной оси «канала», направленной от зоны пролиферации к дорсо-латеральной и латеральной стороне каждого яичника, как будто пролиферация оогоний происходила по одному, и каждый последующий произведенный ооцит толкал вперед предыдущего. У пенеоидных креветок подобного не обнаружено.
1.3. Организменный уровень оогенеза. Визуально выделяемые стадии зрелости репродуктивной системы хорошо соответствуют отдельным стадиям развития гонады. У вторично созревающих S. debilis после завершения VI стадии (стадии выбоя) репродуктивная система возвращается во II стадию зрелости (стадия IV-II), которая диагностируется по доминированию в яичнике сильно вакуолизированных ооцитов фазы оформленного фолликула, в отличие от пенеоидных креветок, у которых вакуоли в половых клетках на этой стадии не отмечаются. Первое спаривание у многих креветок происходит как раз тогда, когда самка находится во II стадии зрелости, что, вероятно, может стимулировать дальнейшее развитие яичника (следующий репродуктивный цикл) [2, 24-29].
Относительный размер зрелого ооцита у S. debelis также существенно выделяется на фоне других видов: зрелые ооциты вида (размером более 2.7 мм) относительно более крупные при очень небольшой длине тела самок (всего до 63 мм) [2, 6, 30]. У пенеоидных креветок количество зрелых ооцитов в преднерестовом яичнике очень велико (до 1 300 000 экз.) [31, 32]. У S. debilis оно варьирует от 7 до 25 ооцитов [33].
У креветки S. debilis наблюдается перерыв асинхронности развития яичника между прото- и трофоплазматическим ростом ооцитов. Смещение начала первичного вителлогенеза у созревающих самок систеллясписа на середину про-топлазматического роста ооцитов позволяет удлинить вителлогенез половых
клеток следующего цикла развития гонады, не удлиняя продолжительность оогенеза в целом. Это явление совпадает по времени с действительным наступлением перерыва асинхронности развития гонады (к IV стадии в гонаде все ооциты фазы оформленного фолликула приступают к вторичному вителлогене-зу). Первичный вителлогенез у созревающих самок систеллясписа происходит параллельно процессу дозревания ооцитов старшей в гонаде генерации. После вылупления личинок, линьки и спаривания в гонаде запускается вторичный вителлогенез. У этого вида происходит прямое развитие эмбриона, как и у другого представителя семейства Oplophoridae с крупными яйцами - Oplophorus novaezealandiae. Оогенез S. debilis можно считать примером оогенеза вида с ярко выраженной К-стратегией.
Summary
S.A. Sudnik. Oogenesis of the shrimp Systellaspis debilis (A. Milne Edwards, 1881) (De-capoda, Oplophoridae).
The oocyte development phases, stages of gonad development and stages of reproductive system maturing of deep-water shrimp Systellaspis debilis (A. Milne Edwards, 1881) are described. Based on the oocytes size and its nucleus; quantity, form, arrangement, and size of nucleoli; degree of follicular epithelium development at oocytes the following development periods are distinguished: period of premeiotic transformations, protoplasmic and tropho-plasmic growth. The first period consists of three phases, from which the last one - the regularly shaped follicle phase. At the oocytes of trophoplasmic growth period 3 development phases can be distinguished too: vacuolization of ooplasma, nucleus changes, mature oocyte.
Литература
1. Буруковский P.H., Гаевская А.В. Экологическая характеристика трех видов креветок семейства Oplophoridae у северо-западного побережья Африки и их паразито-фауна // Бюл. МОИП. Отд. биол. - 1983. - Т. 88, Вып. 4. - С. 107-114.
2. Буруковский Р.Н. Некоторые вопросы оогенеза у розовой креветки (Penaeus duorarum) // Архив анатомии, гистологии и эмбриологии. - Л., 1970. - Т. 58, № 6. -С. 56-66.
3. Буруковский Р.Н., ВовкА.Н Некоторые вопросы оогенеза у североамериканского кальмара Loligo pealei Les.) банки Джорджес // Архив анатомии, гистологии и эмбриологии. - Л., 1974. - Т. 66, № 5. - С. 44-50.
4. Буруковский Р.Н., Зуев Г.В., Нигматуллин Ч.М., Цимбал М.А. Методические основы разработки шкал зрелости репродуктивной системы самок кальмаров Sthenoteuthis pteropus (Cephalopoda, Ommastrephidae) // Зоол. журн. - 1977. - Т. 56, № 12. - С. 1781-1791.
5. Burukovsky R.N., Froerman Yu.M., Nigmatullin Ch.M. Reproductive biology and scale of maturity stages of reproductive system of female squid (Illex illecebrosus) // Northwest Atlantic Fisheries Organization SCR Document 84/IX/120. - 1984. - No 917. - P. 1-4.
6. Буруковский Р.Н., Судник С.А. Некоторые аспекты оогенеза креветки Aristeus varidens (Decapoda, Aristeidae) // Зоол. журн. - 2004. - Т. 83, № 3. - С. 288-298.
7. Буруковский Р.Н., Судник С.А. Сравнительная характеристика оогенезов у креветок надсемейства Penaeoidea // VII Всерос. конф. по пром. беспозвоночным (памяти Б.Г. Иванова). Тез. докл. - М.: Изд-во ВНИРО. - 2006. - С. 150-152.
8. Ville J.-P. Cycle ovarien saisonnier chez Macrobrachium vollenhovenii (Herklots 1851) decapode, Palaemonidae // Ann. Univ. Abidjan, Série E (Ecologie). - 1972. - T. V, F. 1. - P. 561-576.
9. Rao P.V. Maturation and spawning of the penaeid prawns of the southwest coast of India // Proc. World Scientific Conf. on the Biology and Culture of Shrimps and Prawns. Fao fisheries Rep. - 1968. - V. 2, No 57. - P. 285-302.
10. Guitart B., Quintana M.A Estadios de maduraciôn gonadal en las especies comerciales importantes del género Penaeus en el banco de campeche // Rev. cubana invest. pesq. -1978. - V. 3, No 1. - P. 82-126.
11. Tan-Fermin J.D., Pudadera R.A. Ovarian maturation stages of the wild giant tiger prawn, Penaeus monodon Fabricius // Aquaculture. - 1989. - V. 77. - P. 229-242.
12. Ganion L.R., KesselR.G. Intracellular synthesis, transport, and packaging of proteina-ceous yolk in oocytes of Orconectes immunis // J. Cell Biol. - 1972. - No 52. - P. 420437.
13. Айзенштадт Т.Б., Баранов В.С.. Боровков А.Ю. и др. Современные проблемы ооге-неза. - М.: Наука, 1977. - 314 с.
14. Charniaux-Cotton H. L'ovogenese, la vitellogenine et leur controle chez le Crustace Am-phipode Orchestia gammarellus (Pallas) // Comparaison avec d'autres Malacostraces. Arch. Zool. Exp. Gen. - 1978. - No 119. - P. 365-397.
15. Charniaux-Cotton H. Vitellogenesis and its control in malacostracan crustaceans // Amer. Zod. - 1985. - No 25. - P. 197-206.
16. Lui C.W., Sage B.A., O'Connor J.D. Biosynthesis of lipovitellin by the crustacean ovary // J. Exp. Zool. - 1974. - No 188. - P. 289-296.
17. Demestre M. A study of the Aristeus antennatus fishery along the Catalonian coast Western Mediterranean // BIOS. - 1993. - V. 1, No 1. - P. 75-88.
18. Tsukimura B. Crustacean vitellogenesis: its role in oocуtе development // Amer. Zool. -2001. - No 41. - P. 465-476.
19. King J.E. A study of the reproductive organs of the common marine shrimp, Penaeus setiferus (Linnaeus) // Biological Bulletin. - 1948. - No 94. - P. 244-262.
20. Levi D., Vacchi M. Macroscopic scale for simple and rapid determination of sexual maturity in Aristemorpha foliacea (Risso, 1826) (Decapoda: Penaeidae) // J. Crustacean Biol. - 1988. - V. 8, No 4. - P. 532-538.
21. Demestre M., Fortuno J.-M. Reproduction of the deep-water shrimp Aristeus antennatus (Decapoda: Dendrobranchiata) // Mar. Ecol. Prog. Ser. - 1992. - V. 84. - P. 41-51.
22. Leloup E. Les transformations des gonades et des caracte'res sexuels externes chez Pan-dalus montagui Leach (D e'capode) // In: Contributions a l'etude de la faune Belge. Bulletin du Mus e'e royal d'Histoire naturelle de Belgique. - 1936. - V. XII, No 19. -27 p.
23. Relini L.O., SemeriaM. Oogenesis and fecundity in bathial penaeid prawns, Aristaeus antennatus and Aristaeomorpha foliacea // Rapp. Comm. int. Mer Médit. - 1983. -V. 28, No 3. - P. 281-284.
24. SoumoffС., Skinner D.M. Ecdysteroid titers during the molt cycle of the blue crab resemble those of other crust // Biol. Bull. - 1983. - No 165. - P. 321-329.
25. Chockley B.R., Mary C.M.St. Effects of body size on growth, survivorship, and reproduction in the banded coral shrimp, Stenopus hispidus // J. Crustacean Biol. - 2003. -V. 23, No 4. - P. 836-848.
26. Charniaux-Cotton H. Sex determination // The Physiology of Crustacea. V. I. Metabolism and Growth / Ed. by H.W. Talbot. - N. Y.: Academic Press, 1960. - P. 441-447.
27. Touir A., Charniaux-Cotton H. Influence de l'introduction d'ecdysterone sur I'exuviation et le demarrage de la vittelogenese chez la Crevette Lysmata seticaudata Risso // C.R. Acad. Sci. Paris. - 1974. - T. 278. - P. 119-122.
28. Minsheng G. On some reproductive behavior of Macrobrachium nipponense (De Haan) (Crustacea Decapoda) // Transactions of the Chinese crustacean society. - 1990. - No 2. -P. 43-52.
29. Sarda F., Demestre M. Shortening of the rostrum and rostral variability in Aristeus an-tennatus (Risso, 1916) (Decapoda: Aristeidae) // J. Crustacean Biol. - 1989. - No 9. -P. 570-577.
30. GornyM., George M.R. Oocyte development and gonad production of Nematocarcinus lanceopes (Decapoda: Caridea) in the eastern Weddell Sea, Antarctica // Polar. Biol. -1997. - No 17. - P. 191-198.
31. Heldt J.H. La reproduction chez les Crustacés Décapodes de la famille des Penaeides // Annales Inst. Océanogr. Monaco. - 1938. - T. 18, F. 2. - P. 31-206.
32. Tuma D.J. A description of the development of primary and secondary sexual characters in the banana prawn, Penaeus merguiensis de Man (Crustacea: Decapoda: Penaeinae) // Aust. J. mat. Freshwat. Res. - 1967. - No 18. - P. 73-88.
33. Буруковский Р.Н. О биологии креветки Systelaspis debilis (Decapoda, Natantia, Oplophoridae) // Бюл. МОИП. Отд. биол. - 1992. - Т. 97, Вып. 2. - С. 60-70.
Поступила в редакцию 26.06.07
Судник Светлана Александровна - старший преподаватель кафедры ихтиопато-логии и гидробиологии Калининградского государственного технического университета, г. Калиниград.
E-mail: [email protected]
