CC BY
30
УДК 582.272 + 576.6(571.66)
О ВОЗМОЖНОСТИ ИСПОЛЬЗОВАНИЯ SACCHARINA BONGARDIANA (PHAEOPHYTA, LAMINARIALES) В КАЧЕСТВЕ ИНДИКАТОРА МЕТАЛЛИЧЕСКОГО ЗАГРЯЗНЕНИЯ МОРСКИХ ПРИБРЕЖНЫХ ВОД КАМЧАТКИ
В.П. Федорченко1, Е.О. Макаров2, Н.Г. Клочкова3
12 Камчатский государственный университет им. Витуса Беринга, г. Петропавловск-Камчатский,
683032
3 Камчатский государственный технический университет, г. Петропавловск-Камчатский, 683003
3e-mail: ninakl@mail.ru
Приводятся результаты изучения накопления шести видов тяжелых металлов у двухлетних представителей бурой ламинариевой водоросли Saccharina bongardiana, произрастающей в Авачинской губе, которая испытывает хроническое загрязнение хозяйственно-бытовыми и техногенными стоками. Выявлены различия концентраций металлов в разных частях пластины и их заметные изменения с мая по ноябрь. Они объясняются особенностями биологии развития и фенологии вида и связаны с различиями функциональной роли разных частей пластины в разные сезоны года. Обнаружено, что максимум накопления кадмия, кобальта и цинка у S. bongardiana приходится на летние месяцы, а меди, свинца и никеля - на осенние. Сделан вывод о том, что изученный вид может с успехом использоваться как показатель экологического состояния прибрежных морских вод.
Ключевые слова: Камчатка, антропогенное загрязнение, биомониторинг, тяжелые металлы, ламинариевые водоросли, Saccharina bongardiana.
Рossibilities of using of Saccharina bongardiana (Phaeophyta, Laminariales) for biomonitoring of metallic pollution of Kamchatka’s marine coastal seawaters. V.P. Fedorchenko1, E.O. Makarov2, N.G. Klochkova3 (u 2 Kamchatka State University of Vitus Bering, Petropavlovsk-Kamchatski, 683032; 3Kamchatka State Technical University, Petropavlovsk-Kamchatski, 683003)
We studied the accumulation of 6 types of the heavy metals in a brown laminariaceaen alga, Saccharina bongardiana, from the Avacha Bay, which is subjected to a chronic pollution with industrial and household drains. From May till November, different concentrations of metal ions were detected in different parts of the algal blade. This can be explained by the peculiarities of the biology of development and phenology of this species and functional role of different parts of the blade per different periods of its development. In S. bongardiana, the maximum concentrations of cadmium, cobalt, and zinc appeared in the summer months, whereas maximum concentrations of copper, lead, and nickel were in the autumn months. Therefore, this species can be used as an indicator of the ecological condition of marine coastal seawaters.
Key words: Kamchatka, Anthropogenic pollution, biomonitoring, heavy metals, laminariaceaen algae, Saccharina bongardiana.
Металлическое загрязнение живых организмов представляет серьезную опасность, поскольку многие тяжелые металлы характеризуются высокой биологической активностью и токсическими свойствами. Попадая в живые организмы, они, как правило, вызывают патологические состояния. В связи с этим контроль за содержанием металлических загрязнений является непременным требованием определения качества морских вод, биологического сырья и пищевых продуктов, полученных из морских гидробионтов. По степени опасности тяжелые металлы занимают одно из основных мест, уступая пестицидам и значительно опережая такие широко известные поллютанты, как двуокись углерода и серы. Загрязнение ими окружающей среды более всего связано с их широким использованием в промышленном производстве и недостаточной очисткой промышленных отходов и сточных вод. Благодаря способности к растворению и образованию комплексных соединений тяжелые металлы способны проникать из атмосферы в почву и гидросферу и в итоге попадать в морские водоемы, прежде всего, в их прибрежную мелководную зону, характеризующуюся большими биоразнообразием и продуктивностью.
Из работ, посвященных проблемам загрязнения окружающей природной среды, можно видеть, что в настоящее время к этой группе металлов относят более 40 элементов периодической
системы с атомной массой более 50 атомных единиц. Наиболее распространенными среди них являются марганец, хром, свинец, кобальт, никель, медь, цинк, молибден, кадмий, ртуть. В зависимости от условий среды, рН, окислительно-восстановительного потенциала, они могут иметь разную степень окисления и входить в состав различных неорганических и металлоорганических соединений. В природных водоемах они присутствуют в растворенном, коллоиднодисперсном состоянии или входят в состав минеральных и органических взвесей [1, 2].
Значительную часть находящихся в морской воде тяжелых металлов концентрируют гидро-бионты. При этом они либо включают их в метаболические процессы, либо сохраняют в связанном неактивном состоянии. При изучении их металлического загрязнения наибольшее внимание традиционно уделяется тем химическим элементам, которые в значительных объемах используются в промышленном производстве и, следовательно, в наибольшей степени загрязняют окружающую среду. К таким элементам, прежде всего, относят свинец, ртуть, кадмий, цинк, висмут, кобальт, никель, медь, олово, сурьму, ванадий, марганец, хром, молибден и мышьяк [3].
На шельфе Камчатки, пожалуй, самым высоким металлическим загрязнением характеризуется бухта Авачинская губа. Вокруг ее побережья и в прилегающих районах расположены самые крупные на Камчатке города: Петропавловск-Камчатский, Елизово и Вилючинск, имеющие крупные промышленные предприятия. Вдоль бухты расположены торговый и рыбный порты, стоянки военных кораблей и гражданских судов, места бункеровок флота и перекачки нефтепродуктов. В акваторию бухты выходят множественные канализационные стоки, несущие хозяйственно-бытовые и промышленные отходы. Стремительное развитие в прошлом веке промышленности и городского коммунального хозяйства, интенсификация судоходства и развитие сельского хозяйства на водосборной площади впадающих в Авачинскую губу рек Авача и Пара-тунка оказали отрицательное воздействие на ее экологию и привели к заметному деструктивному изменению ее биоты [9].
Следует отметить, что Авачинская губа до сих пор относится к рыбохозяйственным водоемам первой категории и является местом нагула и ската молоди лососевых рыб из указанных выше рек Авача и Паратунка, являющихся наиболее крупными в юго-восточной части камчатского полуострова. Однако надлежащий контроль за содержанием в водах Авачинской губы тяжелых металлов и в целом за санитарным состоянием водоема отсутствует, несмотря на его настоятельную необходимость. Водная среда, как известно, является очень подвижной, поэтому судить о металлическом загрязнении водоема лучше по концентрации тяжелых металлов у гид-робионтов, ведущих прикрепленный образ жизни. К числу таковых относятся водоросли-макрофиты, в частности представители отдела Phaeophyta. Они удобны тем, что встречаются практически повсеместно и всей поверхностью слоевища соприкасаются с внешней средой. Бурые водоросли, кроме того, содержат большое количество альгиновых кислот и их солей, способных активно связывать тяжелые металлы в матриксе клеточных оболочек и межклеточной слизи и препятствовать их физиолого-биохимической активности. Эта их уникальная способность обеспечивает постоянный интерес к видам данной группы водорослей как показателям загрязнения прибрежных морских вод [4-9].
Изучение особенностей накопления тяжелых металлов у разных макроводорослей показывает, что среди представителей Phaeophyta в качестве видов-мониторов наиболее часто используются крупные, многолетние ламинариевые. Их минеральный состав зависит от физиологического состояния, возраста, фенологической фазы развития. Он может отличаться в разных участках слоевища в зависимости от его функциональной роли [6-8]. Металлическое загрязнение водо-рослей-макрофитов в Авачинской губе изучалось у разных видов. Наиболее показательным среди них оказалась широко распространенная здесь Saccharina bongardiana. Она произрастает практически во всех районах побережья, испытывающих сильное металлическое загрязнение. При этом уровень накопления отдельных элементов в ее слоевищах может быть в 200-830 раз больше, чем в соседних чистых районах Авачинского залива [9]. Эти данные были получены нами для растений, собранных в июле. О том, как у этого вида меняется минеральный состав по сезонам и по частям слоевища, до сих пор было не известно.
В задачу настоящего исследования входило дальнейшее изучение возможности использования S. bongardiana с целью биомониторинга, в частности определение сезонных изменений концентрации тяжелых элементов в разных участках пластинчатой части слоевища. Решение этой задачи, безусловно, позволило бы детализировать метод биомониторинга, предложенный Н.Г. Клочковой и В.А. Березовской, в котором как вид-монитор используется тот же вид водорослей [10].
Слоевище S. bongardiana, как это видно из приведенного ниже рисунка, состоит из рассеченной пластины, черешка и ризоидов, с помощью которых оно прикрепляется к грунту. Верхняя часть пластины у этого вида, как и других ламинарий и сахарин, постоянно разрушается. Активность обтрепывания верхней части слоевища в разные сезоны года бывает разной, наибольшая она в период падения в морской воде концентрации биогенов. Постоянный более или менее активный рост пластины происходит за счет деления клеток меристемы, которая расположена в ее нижней части. В зимнее время, после активного осеннего спороношения при угасании ассимиляционных процессов пластина разрушается почти до основания. В течение следующей весны и лета она вновь нарастает. В связи с этим многолетними участками слоевища у S. bongardiana являются только черешок и ризоиды, пластина же каждый год отрастает заново. Спороносная ткань у данного вида закладывается в нижней трети слоевища в виде сорусов спорангиев. По мере базального роста пластины она, постепенно созревая, передвигается в среднюю часть, а к моменту высыпания зооспор - в верхнюю. От-спороносившие участки пластины, как было сказано выше, подвергаются быстрому разрушению [11, 12].
S. bongardiana имеет хорошо развитую проводящую систему. Кроме симпластического межклеточного транспорта органические вещества, необходимые для формирования зооспор, деления меристематических клеток и осуществления других важных физиологических процессов, могут активно передвигаться по слизистым ходам, система которых образует густую сеть в подкоровом слое пластины с обеих ее сторон.
Таким образом, в разные периоды развития растений: активного линейного роста, закладки, созревания и высыпания зооспор, подготовки к зимнему покою, зимнего покоя - баланс между синтезом и потреблением пластических веществ в пределах верхней, средней и нижней частей пластины постоянно изменяется. Это дает основание предполагать, что минеральный обмен и сорбционные способности разных участков слоевища у S. bongardiana имеют определенные сезонные особенности.
Благодаря исследованиям Т.Н. Королёвой [11] и
Л.Н. Саушкиной [12] и Л.Н. Саушкиной и Н.Г. Клочковой
[13-15] биология развития S. bongardiana в условиях
Внешний вид двухлетнего растения
сильного и слабого антр°погенног° загрязнения изучена Saccharina bongardiana из Авачинской губы более полно, чем у других камчатских ламинариевых.
В работах указанных авторов показано, что у растений, произрастающих в горле губы в условиях слабого загрязнения, размеры изменяются незначительно, в то время как масса пластин заметно уменьшается по сравнению с таковой у растений из чистых местообитаний. Физиологические процессы, в частности перераспределение по пластине ассимилированных веществ, у них протекают очень вяло. Показано, что в условиях слабого хронического загрязнения этот вид развивается не три, как в чистых местообитаниях, а два года, и его морфогенез протекает несколько иначе, чем в чистых водах [14].
В условиях сильного хронического загрязнения наблюдается значительная ингибиция развития. Растения в таких местах становятся малорослыми, иногда карликовыми, перепады толщины пластин и удельной плотности тканей становятся заметно выраженными, благодаря тому, что ассимилированные вещества активно поступают в места формирования сорусов спорангиев. Вегетация вида в самых загрязненных местах может сокращаться до полутора лет или даже одного года [11].
Для проведения настоящего исследования авторы использовали материал, собранный в 2001 г. в б. Большая Лагерная в разные месяцы, с мая по ноябрь включительно. Эта бухта расположена у юго-восточного побережья Авачинской губы на границе между ее округлой внутренней частью и узким длинным горлом. У берегов этой небольшой бухты отсутствуют источники постоянного загрязнения, однако во время отлива в нее поступают загрязненные воды из соседних более загрязненных районов внутренней части губы. По гидрохимическим показателям б. Большая Лагерная относится к районам со слабым хроническим загрязнением прибрежных вод [9].
Пробы для определения содержания у S. bongardiana тяжелых металлов составлялись из высечек размером 10^10 см, взятых в верхней и нижней частях пластины. Для составления средней пробы использовалось 7-10 двухлетних растений. Их возраст определяли по морфометрическим признакам и регистрирующим структурам [11]. Перед сухим озолением, которое проводили в муфельной печи при температуре не более 450°, определяли вес сухой пробы. Золу водорослей затем растворяли в азотной кислоте. Определение содержания тяжелых металлов в минеральном остатке проводили атомно-абсорбционным методом.
Ниже в табл. 1 представлены результаты, полученные в ходе определения содержания шести тяжелых металлов в разных частях пластин двухлетних растений S. bongardiana. Они позволяют судить об изменениях концентрации этих элементов в период, когда у растений практически завершается активный линейный рост и наступает фаза созревания, сопровождающаяся накоплением веществ, необходимых для формирования органов размножения.
Таблица 1
Содержание ионов тяжелых металлов в разных частях пластины двухлетних растений 8асскаппа Ъо^агМапа, мг/кг сухой массы
Металл Дата отбора проб
28.05.2001 25.06.2001
Часть пластины Часть пластины
верхняя нижняя верхняя нижняя
РЬ 0,209 0,232 0,449 0,464
еа 0,034 0,090 0,138 0,114
Со 0,074 0,088 0,083 0,134
N1 0,619 0,620 - 1,280
Си 0,470 0,500 1,268 1,628
7п 22,608 13,280 20,423 44,441
Сравнительный анализ данных, приведенных в табл. 1, показывает, что по мере развития растений концентрация всех тяжелых металлов у них возрастает, причем по-разному в разных частях слоевища.
В мае практически все металлы, кроме цинка, накапливаются в чуть большей степени в нижней части пластины, где идут активные цитокинетические процессы. В июне только кадмия больше в верхней части пластины, чем в нижней, всех других металлов, в том числе свинца, больше в ее нижней части. Содержание свинца и никеля у июньских растений, по сравнению с майскими, увеличивается более чем в два раза, а меди - около трех раз. Содержание кобальта и кадмия меняется не столь значительно. Содержание цинка в разных частях пластины в разные месяцы значительно отличается по сравнению с другими металлами.
Объяснить причины, определяющие различия в концентрации отдельных элементов в разных частях пластины как в один и тот же период времени, так и разные, достаточно трудно, поскольку химическая природа и функциональная роль минеральных и металлоорганических соединений у & bongardiana остаются до сих пор не изученными. У других видов ламинариевых водорослей они также не известны. Кроме биохимических процессов на уровень накопления тяжелых металлов может оказывать влияние их концентрация в воде. Она, как известно, зависит не только от изменения уровня металлического загрязнения акватории, но и от особенностей круговорота веществ в прибрежной экосистеме: размножения и отмирания живых организмов, скорости деструкции органических и металлоорганических соединений и др. Как менялось содержание тяжелых металлов в период с мая по июнь в 2001 г. нам, к сожалению, не известно.
На основе проведенных исследований мы можем определенно говорить о том, что содержание всех тяжелых металлов у £ bongardiana с мая по июнь возрастает и разница в содержании между верхней и нижней частями ее пластины особенно заметна для цинка. Выявленные помесячные изменения накопления тяжелых металлов происходят на фоне остановки в июне активного линейного роста за счет затухания деятельности расположенной в нижней трети пластины базальной меристемы и перехода к процессу созревания и активному синтезу пластических веществ.
Сравнительное изучение анатомического строения пластин £ bongardiana в нижней трети показывает, что с мая по июнь у нее увеличивается количество клеточных слоев в меристодерме, увеличивается объем межклеточного пространства в сердцевине и утолщаются оболочки клеток. Одновременно с этим в период с мая по июнь у нее уменьшается обводненность и несколько увеличивается содержание сухих веществ [10].
Для того чтобы определить время максимального накопления ионов тяжелых металлов в пластинчатой части слоевища S. Ьо^аМіапа в течение всего периода ее вегетации были обработаны пробы, собранные с мая по ноябрь. Они представляли собой смесь разных участков пластин, взятых у нескольких растений. Полученные в ходе анализа данные приведены в табл. 2.
Таблица 2
Помесячные изменения содержания ионов тяжелых металлов у двухлетних растений 8асекагпа Ъо^агМапа, мг/кг сухой массы
Металл Дата отбора пробы
28.05.2001 25.06.2001 23.08.2001 15.09.2001 02.11.2001
РЬ 0,325 0,681 0,474 0,207 1,340
еа 0,079 0,195 0,062 0,047 0,100
Со 0,118 0,150 1,544 0,122 0,082
N1 0,929 0,640 0,510 0,250 1,849
Си 0,720 2,081 3,133 0,771 3,618
7п 29,248 42,644 34,662 18,920 40,720
Анализ представленных в таблице данных свидетельствует о значительных сезонных изменениях концентрации всех металлов. При этом усматривается следующая закономерность. С конца весны до конца лета их содержание возрастает. Максимум накопления свинца, кадмия, никеля и цинка наблюдается в июне, а к концу августа их концентрация несколько уменьшается. Что касается кобальта и меди, то их содержание с мая по август только возрастает. К середине сентября содержание всех металлов в пластинах S. Ъо^аг^апа заметно уменьшается, а к началу ноября оно вновь резко возрастает. Для свинца, никеля и меди оно становится максимальным за весь период исследования. Что касается накопления растениями в ноябре кадмия и цинка, то оно также возрастает по сравнению с сентябрем, однако не достигает июньских значений. Вместе с тем концентрация этих двух элементов в ноябре становится более чем в два раза большей, чем в сентябре.
Такое скачкообразное сезонное изменение содержания ионов тяжелых металлов в слоевищах водорослей вполне объяснимо. На середину сентября, время снижения концентрации тяжелых металлов, у двухлетней S. Ъо^аг^апа приходится период максимального размножения. Во время активного выхода зооспор пластина теряет значительную часть пластических веществ, а вместе с ними, по-видимому, и тяжелые металлы. Из-за сильного обтрепывания отспороносив-ших участков она уменьшается в размерах. К октябрю активность спороношения у растений постепенно угасает и начинается следующая вслед за активным спороношением фаза развития, известная как второй осенний пик роста. В это время у S. Ъо^аг^апа активизируются деятельность базальной меристемы и ассимиляционные процессы приводят не столько к увеличению линейных размеров пластины, сколько ее массы и плотности тканей. Такое активное накопление запасных веществ в предзимний период позволяет растениям продолжать вегетацию зимой при существенном недостатке солнечной радиации. Активность ассимиляционных процессов, сочетающаяся с интенсивным потреблением растворенных в морской воде биогенных элементов и низкомолекулярных органических соединений, судя по всему, приводит к накоплению минеральных веществ, в том числе и тяжелых металлов.
Изучение внутреннего строения пластин, собранных в ноябре, показывает, что в этот период медуллярная ткань составляет уже более 3/5 общей толщины пластины, а меристодерма становится более плотной и мелкоклеточной. Она в это время бывает пронизана густой сетью слизистых каналов. Стенки клеток меристодермы и сердцевины заметно толще, чем в весеннее время. Это, бесспорно, обусловливает высокое содержание у растений сухих веществ. Матриксом клеточных стенок бурых водорослей, как было сказано выше, являются альгиновые кислоты и их соли - альгинаты, связывающие в больших количествах тяжелые металлы [5, 6, 8].
Таким образом, проведенное нами изучение накопления у S. Ъо^аг^апа тяжелых металлов показывает, что оно тесно сопряжено с фенологическим развитием растений и в разных участках слоевища протекает по-разному. В периоды, когда синтез пластических веществ превалирует над их расходом, содержание ионов тяжелых металлов у растений увеличивается, в периоды, когда они активно расходуются, оно, напротив, уменьшается. Наши исследования также показывают, что в прикамчатских водах целесообразно использование S. Ъо^аг^апа как вида - индикатора металлического загрязнения и что для определения у нее содержания большинства техно-
генных тяжелых металлов лучше всего использовать пластины второгодних растений, собранных в ноябре, в период интенсивного накопления их массы во время осеннего пика роста слоевищ.
Литература
1. Вредные химические вещества. Неорганические соединения I-IV групп: Справочное изд. / Под ред. В.А. Филова и др. - Л.: Химия, 1988. - 356 с.
2. Мур Дж. В., Рамамурти С. Тяжелые металлы в природных водах. - М.: Мир, 1987. - 324 с.
3. Вредные химические вещества. Неорганические соединения V-VIII групп: Справочное изд. / Под ред. В.А. Филова и др. - Л.: Химия, 1989. - 243 с.
4. Беспамятное Г.П., Кротов Ю.А. Предельно допустимые концентрации химических веществ в окружающей среде: Справочник. - Л.: Химия, 1985. - 287 с.
5. Бурдин К.С. и др. Изучение возможности использования макроводоросли CYSTOSEIRA CRINITA в качестве организма-монитора загрязнения Черного моря тяжелыми металлами // Вестник Московского ун-та. - 1980. - № 3. - 27-34.
6. Концентрирование некоторых металлов в слоевище бурой водоросли Sargassum pallidum в зависимости от возраста / К.С. Бурдин, А.Н. Камнев, М.В. Любимов // Биол. науки. - 1987.- № 4. - С. 74-79.
7. Физиологические механизмы регулирования содержания тяжелых металлов в морских макроводорослях / К.С. Бурдин, М.В. Крупина, И.Б. Савельев // ВМГУ. - Сер. 16. Биология. -1990. - № 2.- С. 35-41.
8. Бурдин К.С., Полякова Е.Е. Распределение тяжелых металлов по частям таллома дальневосточных зеленых водорослей // Вестник Московского ун-та. - 1984. - № 4. - С. 34-38.
9. Клочкова Н.Г., Березовская В.А. Макрофитобентос Авачинской губы и его антропогенная деструкция. - Владивосток: Дальнаука, 2001. - 208 с.
10. Клочкова Н.Г., Березовская В.А. Способ оценки уровня загрязнения акватории. Патент № 2182332. Российская Федерация. Федеральный институт промышленной собственности. Решение о выдаче патента на заявку № 2000105987/13(006252). 2002 г.
11. Королёва Т.Н. Развитие бурой водоросли Saccharina bongardiana и адаптация к антропогенному загрязнению. - Петропавловск-Камчатский: КамчатГТУ, 2010. - 122 с.
12. Саушкина Л.Н. Особенности морфологии бурой водоросли Saccharina bongardiana P. et R., связанные с ростом, размножением и условиями обитания: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. - Петропавловск-Камчатский, 2006. - 28 с.
13. Cаушкина Л.Н., Клочкова Н.Г. Морфогенез бурой водоросли Laminaria bongardiana и его изменение под воздействием факторов среды обитания // Вестник КамчатГТУ. - 2004. -Вып. 3. - С. 50-57.
14. Cаушкина Л.Н., Клочкова Н.Г. Морфология фертильных растений Laminaria bongardiana в разных экологических условиях // Материалы II междунар. науч.-практич. конф. «Морские экосистемы: водоросли, беспозвоночные и продукты их переработки» (Архангельск, 5-7 октября 2005 г.). - М.: ВНИРО, 2005. - С. 88-90.
15. Cаушкина Л.Н., Клочкова Н.Г. Сезонные изменения морфологии бурой водоросли Laminaria bongardiana и рекомендации к ее промыслу // Известия вузов. Северо-Кавказский регион. Технические науки. - 2006. - № 8. - С. 107-112.
