CC BY
43
УДК 574.42
Е. Н. Патова, М. Д. Сивков
Институт биологии Коми НЦ Уральского отделения РАН, Сыктывкар
НИТРОГЕНАЗНАЯ АКТИВНОСТЬ ЦИАНОПРОКАРИОТНЫХ ПОЧВЕННЫХ КОРОЧЕК В ТУНДРОВЫХ И ГОРНО-ТУНДРОВЫХ РАЙОНАХ ЕВРОПЕЙСКОГО СЕВЕРО-ВОСТОКА РОССИИ
Аннотация. В работе приведены результаты изучения азотфиксирующей активности криптогамных корок с доминированием цианопрокариот для равнинных и горных тундр европейской Арктики. Проведены полевые исследования суточной нитрогеназной активности разных типов почвенных биологических корочек с доминированием видов из родов Stigonema, Nostoc, Scytonema. Изучена зависимость этого процесса от температуры и на ее основе рассчитаны суточные показатели азотфиксирующей активности, а также величины накопления азота в разных типах корок за вегетационный период.
Ключевые слова: цианопрокариоты, азотфиксация, биологические почвенные корочки, европейский северо-восток России
E. N. Patova, M. D. Sivkov
THE NITROGENASE ACTIVITY OF CYANOPROKARYOTA BIOLOGICAL SOIL CRUSTS IN MOUNTAIN AND PLAIN TUNDRA ECOSYSTEMS OF NORTHEAST EUROPEAN PART OF RUSSIA
Abstract. The article presents results of a research on a nitrogenase activity (NA) in biological soil crusts dominated by Cyanoprokaryota in plain and mountain tundra ecosystems of European Arctic. The field measurements of daily NA were conducted in soil crusts with different dominant species from Stigonema, Nostoc, Scytonema genera. The dependence of the process on temperature was studied and on the basis of the correlation the daily NA values were counted as well as the values for nitrogen accumulation in different types of soil crust during vegetation period.
Key words: cyanoprokaryota, nitrogen fixation, biological soil crusts, the European north-east Russia
Введение
Биологические почвенные корочки (БК) которые состоят из цианопрокариот, водорослей, грибов, лишайников и мхов играют важную роль в глобальных биогеохимических циклах углерода и азота (Solheim et al., 2002; Belnap, Lange, 2003; Bьdel, 2005; Lindo et al., 2013). По предварительной оценке, на долю БК в мировых углеродных циклах приходится до ~3,6 млрд. тонн в год, а уровень фиксации азота может доходить до ~107 млн. тонн в год (Elbert et al., 2009). Значительный вклад в эти глобальные процессы вносят БК полярных, арктических и горных регионов. Cyanoprokaryota благодаря уникальной способности к автотрофии по углероду и азоту, являются важным функциональным компонентом таких сообществ и часто выступают в качестве
основных азотфиксирующих компонентов БК (Vincent, 2000). Оценка вклада цианопрокариотных сообществ в баланс азота необходима для моделирования глобальных процессов происходящих в высокоширотных регионах при изменении климата Земли (Cleveland et al.,1999; Elbert et al., 2009; Yoshitake et al., 2010). Хорошо известно, что арктические экосистемы особенно чувствительны к климатическим изменениям (Hobbie, Chapin, 1998; Zaehle et al., 2010; Yoshitake et al., 2010). Прогнозируемое повышение температуры в высоких широтах (Anisimov et al., 2007), несомненно, приведет к изменению масштабов и скоростей протекания биогеохимического цикла азота, и в конечном итоге может вызвать трансформацию растительных сообществ полярных и горных регионов (Oechel, Vourlitis, 1994). Достоверное прогнозирование изменений в структурно -функциональной организации высокоширотных экосистем возможно лишь на основе обширных массивов оригинальных данных. Необходима оценка скорости протекания процесса азотфиксации в разнообразных зональных типах сообществ на основе суточных и сезонных показателей при разных условиях. Азотфиксирующая активность цианобактерий биологических корок изучена для ряда районов Канадской Арктики, архипелага Шпицберген и некоторых высокогорных регионов (Alexander et al., 1978; Lennihan et al., 1994; Solheim et al., 1996; Liengen, Olsen, 1997; Liengen, 1999а; Liengen, 1999b; Dickson, 2000; Zielke et al., 2002; 2005; Yoshitake et al., 2010). В российском секторе Арктики сведения об азотфиксации криптогамных корок ограничены исследованиями в европейской тундре (Getzen et al., 1997; Гецен, Костяев, 1989; Patova, Sivkov, 2002; Egorov 2007; Давыдов, 2010; Diâkovâ et al., 2016). Как правило, расчеты балансов углерода и азота основываются на единичных измерениях в разные периоды вегетационного сезона. Для балансных оценок и составления объективных прогнозов необходимы массивы данных, охватывающих самые разные варианты полярных и горных экосистем.
Цель работы получение новых данных о видовом разнообразии и азотфиксирующей активности цианопрокариот в криптогамных корках различных типов равнинных и горных тундр европейской части Российской Арктики. Проведены полевые исследования суточной нитрогеназной активности разных типов БК с доминированием цианопрокариот. Изучена зависимость этого процесса от температуры и на ее основе рассчитаны показатели азотфиксирующей активности за вегетационный период.
Материалы и методы
Для реализации поставленной цели проведены полевые измерения суточной динамики нитрогеназной активности (НА) методом ацетиленовой редукции (AP) (Stewart et al., 1967). Активность азотфиксации рассчитана как продукция этилена в мг C2H4 м-2ч-1. В 2013-2015 гг. исследования проведены в пятнистых мохово-кустарничковых тундрах в равнинных условиях (Малоземельская тундра, в бассейне р. Печора, территория Ненецкого заказника, 68°25' N, 53°13' E, высота 28 м н.у.м.) и в горных условиях (Приполярный Урал, Национальный парк «Югыд ва», 65°11' N, 60°18' E, высота 680 м и 1305 м н.у.м.) (рис. 1). Измерения выполнены в третьей декаде июля и в начале августа, в течение нескольких суток при типичных для данного периода метеоусловиях.
Рис. 1. Районы проведения исследований: 1 - Малоземельская тундра, 2 - Приполярный Урал
Измерения НА выполнены для двух вариантов криптогамных корочек, сформированных преимущественно цианопрокариотами: V1 - корочки с пятен-полигонов (образованы в результате криотурбации почв) со слабым увлажнением с доминированием видов рода Stigonema, V2 - корочки пятен-полигонов из более сырых местообитаний, постоянно подпитываемых талыми водами ледников или водами заболоченных участков с доминированием видов рода Nostoc и Scytonema. На одном квадратном метре криптогамных корок вырезали случайным образом три цианобактериальные корочки размерами 3х4 см2 с минеральным слоем почвы толщиной около 1 см и помещали в стеклянные конические колбы емкостью 130 мл. Колбы закрывали резиновыми пробками с модифицированными перегородками для отбора проб газовых смесей, откачивали воздух объемом 10 мл и вводили дополнительно около 13 мл 100%-ного ацетилена для создания в объеме колбы 10%-ной смеси ацетилен/воздух. Измерения выполнены в коротких экспозициях, что позволяет избегать перегрева пробы и сохранять постоянные температурные условия в колбе. Первую пробу газовой смеси отбирали спустя 30 мин. после ввода ацетилена, вторую пробу - спустя 1 ч. 30 мин., каждый раз отбирали 3 мл пробы и вводили в герметичные 12 мл флаконы Labco Exetainer (Англия). При необходимости пробы в колбах защищали от прямых солнечных лучей экранами из металлической сетки с целью предотвращения превышения фотосинтетически активной радиации (ФАР) более 300 мкмоль м-2 сек-1. Это позволяет предотвращать перегрев корочек - температура корочек в колбах отклонялась от температуры окружающего воздуха не более чем на 1.5 0С. Датчик ФАР логгера НОВО Н-21 фирмы Onset Computer Corporation (США) был установлен в контрольной колбе. Температуру БК также измеряли в отдельной контрольной колбе с аналогичной пробой с помощью термопары регистратора НОВО Н01-001-01 фирмы Onset Computer Corporation (США), углубленной на поверхности корочки на глубину до 3 мм. Эксперименты проводили во временных интервалах 1:30-4:30, 5:30-7:00, 8:30-10:00, 11:30-15:30, 17:30-18:30, 20:00-22:00 по местному времени в течение нескольких суток. После каждого измерения пробы обратно возвращали в почву в естественные условия до выполнения следующих измерений. Корочки взвешивали до помещения их в колбы и поддерживали в увлажненном состоянии, подпитывая водой (отобранной в местах сбора корочек)
с целью исключения влияния влажности на НА. В суточном эксперименте регистрировали температуру воздуха в приземном слое и ФАР с помощью автоматической микрометеостанции НОВО Н-21. В сезонной динамике температуру верхнего 0-1 см слоя почвы регистрировали с помощью гигрохрона D1923 (Dallas Semiconductor, США). Проведено изучение естественного выделения этилена корочками в контрольных образцах без внесения ацетилена. За период экспозиции ни в одной пробе данными приборными методами не обнаружено естественного выделения этилена.
Анализ этилена во флаконах выполняли в лабораторных условиях на газовом хроматографе Цвет-800 (Россия) с сорбентом Porapak N 80/100 в 2 м металлической колонке. В колонку вводили 0.8 мл газовой смеси, для калибровки использовали стандартные смеси ЛиндеГаз (Россия).
Накопление азота корочками за период вегетации рассчитано с учетом температурной зависимости азотфиксации на основании сезонных показателей температуры верхних горизонтов почвы.
В расчетах сезонных значений азотфиксации для Приполярного Урала использовали сезонный ход температуры верхнего слоя почвы (0-1 см), регистрируемого на экспериментальном участке с помощью регистратора DS-1921-Z фирмы Dallas Semiconductor (США). Температура регистрировалась, начиная от схода снега и до установления снежного покрова осенью. В расчетах сезонной азотфиксации корочек Малоземельской тундры использовали данные температуры за сезон 2015 г. по ближайшей метеостанции г. Нарьян-Мар в 85 км южнее от района исследований (данные с сайта www.rp5.ru). Пересчет на азот азотфиксирующей активности проведен с учетом конверсионного коэффициента 3:1 (Stewart et al., 1967; Chapin et al., 1991; Belnap, 2003; Zielke et al., 2005; Stewart et al., 2011).
Статистический анализ выполнен с использованием программы Statistica 6.0 (StatSoft, США). Сравнение средних значений НА корочек из разных географических районов выполняли в процедуре Т-теста. В сравнении средних значений в сезонной динамике использовали точечный НСР0.95 критерий (LSD-тест). Для выявления функциональной зависимости НА от температуры корочек использовали линейный регрессионный анализ. Сравнение линейных регрессий выполняли в дисперсионном анализе остатков регрессий с использованием критерия Фишера. В анализах значения p <0.05 для коэффициентов и критериев считались статистически значимыми. Усы на рисунках представляют стандартные отклонения не менее чем трех независимых измерений.
Результаты и обсуждение
Разнообразие цианопрокариот в исследованных БК в большей степени зависело от экологических условий местообитания. Для БК на полигональных пятнах, характеризующихся относительно слабым увлажнением, отмечено доминирование видов рода Stigonema (S. ocellatum, S. minutum и S. ocellatum), для более сырых местообитаний, постоянно подпитываемых талыми водами ледников или водами заболоченных участков характерны БК с доминированием видов рода Nostoc и Scytonema (N. commune и Sc. ocellatum). В формировании корочек обоих исследованных вариантов принимали участие и другие азотфиксирующие виды, однако их обилие было невысоким (табл. 1).
Таблица 1.
Распределение азотфиксирующих видов цианопрокариот в двух вариантах БК в исследованных регионах Малоземельская тундра (1) и Приполярный Урал (2)
Виды Варианты БК
V1 V2
Проективное покрытие корочек, % на м2 30-50 50-100
Доминанты* Stigonema minutum (C.Ag.) Hass. (1, 2) Stigonema ocellatum (Dill.) Thur. (1, 2) Nostoc commune Vauch. ex Born. et Flah. (2) Scytonema ocellatum Lyngb. ex Born. et Flah. (2)
Субдоминанты Calothrixparietina (Näg.) Thur. ex Born. et Flah. (1, 2) Tolypothrix tenuis Kütz. (1, 2) Tolypothrix tenuis (2) Petalonema densum (A. Braun) ex Migula (2) Hapalosiphon pumilus Kirch. Born. et Flah. (2)
Прочие Dichothrix gypsophila (Kütz.) Born. et Flah. (2) Calothrix parietina (2) Fischerella muscicola (Thur.) Gom. (2) Stigonema ocellatum (2)
Примечание: * К доминантам отнесены виды, формирующие макроколонии и виды с относительным обилием в 6 баллов, субдоминанты - 5-4 балла, прочие - 3-1 балла (Patova et а1., 2016).
Суточный ход НА корочек вариантов обоих районов представляют одновершинные кривые (рис. 2). Максимальная активность процесса наблюдается в дневное время (12:00-13:00), минимальная - в ночное (23:00-01:00), что ранее было отмечено другими исследованиями (Бауеу, 1983; СЬарт й а1., 1991).
Рис. 2. Типичная дневная динамика нитрогеназной активности (за 2 дня) цианопрокариотных корочек (А), температура корочек (Б) и солнечная радиация (В) в момент измерения. 1 - корочки Малоземельской тундры, 2 - корочки
Приполярного Урала).
Более низкие величины нитрогеназной активности в ночное время некоторые исследователи объясняют не только температурными изменениями, но и как приспособление к тому, чтобы не расходовать полностью запасов углеводов и таким образом до минимума сократить лаг-период в утренние часы и быстро восстанавливать НА с восходом Солнца (Fritz-Sheridan, 1988). Ход суточной кривой азотфиксации при условии поддержания постоянной влажности хорошо совпадает с ходом суточной кривой температуры воздуха (рис. 2Б) и освещенности (рис. 2В). Для разных вариантов исследованных корок ход суточной кривой сходен, но наблюдается разная интенсивность процесса. В таблице 2 показаны средние значения скорости АР для разных типов корок в исследованных вариантах горных и равнинных тундр при 15 °С и результаты процедуры на основе t-критерия с целью установления статистически достоверных отличий между средними значениями.
Таблица 2
Средние значения нитрогеназной активности (мг С2Н4 м"2ч_1) при температуре 15±1 °С корочек Малоземельской тундры и Приполярного Урала. Результаты представляют средние (станд. откл.) 6-9 значений.
Вариант N-фиксация
Корочки Малоземельской тундры, VI 0.65 (0.09)
Корочки Приполярного Урала, VI 0.53 (0.21)
Корочки Приполярного Урала, V2 1.76 (0.49)
Существенно более интенсивно (Т-тест, p<0.01) фиксировали азот корочки V2 Приполярного Урала с доминированием Nostoc и Scytonema, что связано с более высоким проективным покрытием и обилием азотфиксирующих цианопрокариот в данном типе корочек. На интенсивность процесса азотфиксации влияет видовое разнообразие цианопрокариот, ряд авторов указывают, что Nostoc commune является наиболее активным азотфиксатором по сравнению с другими видами цианобактерий (Lennihan et al., 1994; Lennihan, Dickson, 1989; Kviderova et al., 2011). Корочки V2 из обоих регионов исследования по способности фиксировать азот атмосферы не имели достоверных отличий между собой (Т-тест, р>0.50) (табл. 2) и в среднем при 15±1 °С их активность составляла около 0.60 мг С2Н4 м-1ч-1.
Измеренные нами величины азотфиксирующей активности биологических корочек сопоставимы с данными полученными для других арктических регионов. Так, в южных тундрах восточно-европейского Севера (67°35' с.ш., 63°47' в.д.) нитрогеназная активность цианобактериальных корочек при 13°C составляла 1.06 мг м-2 ч-1 (Patova, Sivkov, 2002). Для корочек, собранных в более высоких широтах на арх. Шпицберген (Ny-Alesund, 78°50' с.ш., 11°60' в.д.) получены значения в диапазоне 0.03-0.66 мг м-2 ч-1 (Liengen et al., 1997), для о. Девон (Арктическая Канада) - 0.05-1.09 мг м-2 ч-1 (Chapin et al., 1991), для высокогорной субальпийской зоны штата Монтана (47034'57'' с.ш., 113054'20'' з.д., 2000 м н.у.м.) до 1.3 мг м-2 ч-1 (Fritz-Sheridan, 1988). Полученные нами значения для равнинных и горных тундр европейской части России подтверждают предположение Liengen T. (1997), отметившего в своей работе, что фиксация азота цианопрокариотными сообществами в различных областях арктических экосистем имеет близкие величины.
С целью ранжирования факторов среды по степени их влияния на нитрогеназную активность выполнили корреляционный анализ (табл. 3).
Таблица 3.
Корреляционная таблица взаимосвязи нитрогеназной активности с факторами среды. Тбк - температура БК и ФАРЙ;; - фотосинтетически активная радиация в _колбах во время измерений. Число пар 14-17._
Факторы Малоземельская тундра V1 Приполярный Урал
V1 V2
НА T6h 0.87(<0.001*) 0.96(<0.000) 0.91(<0.001)
НА ФАРш 0.75(<0.004) 0.80(<0.001) 0.72(<0.006)
ФАРш T6h 0.94(<0.000) 0.92(<0.000) 0.92(<0.000)
Как и предполагалось, наиболее сильные положительные корреляционные связи НА во всех вариантах наблюдались с температурой корочек Тбк. Высокие статистически достоверные корреляционные связи НА корочек наблюдали также с ФАРЙ;; в момент измерений. Следует отметить, что между температурой корочек и интенсивностью солнечной радиации наблюдаются высокие взаимные связи, это позволяет для расчета НА использовать только температуру корочек.
Функциональная связь НА исследованных корочек с температурой Тбк лучше всего описывается линейной регрессией (рис. 3). Известно, что взаимосвязь НА с температурой имеет нелинейный характер с оптимумом при 20-25 0С (Belnap, 2003; Chapin et al., 1991; Fritz-Sheridan, 1988), но, при проведении полевых экспериментов, как в Малоземельской тундре, так и на Приполярном Урале, температура корочек редко превышала 20 С. Поэтому выявление функциональной связи азотфиксации и температуры корочек в температурном диапазоне от 0-20 0С с использованием линейной регрессии мы считаем вполне приемлемым решением (рис. 3, табл. 4).
Рис. 3. Взаимосвязь НА корочек VI и V2 с температурой корочек Тбк для Малоземельской тундры (1) и Приполярного Урала (2) по результатам суточных измерений. Точки на графиках представляют средние ± ст. отклонения из трех
значений.
В таблице 4 показаны линейные регрессии для экспериментальных корочек и их основные статистические показатели.
Наши простые модели объясняют 72-95% вариаций НА исследованных корочек, все коэффициенты в уравнениях статистически значимые. Уровни значимости критериев Фишера существенно меньше 0.05, поэтому полученные уравнения регрессий статистически значимы. Сравнительный анализ линейных
моделей показал существенные отличия моделей корочек У1 Малоземельской тундры с моделями корочек У2 Приполярного Урала и моделей двух вариантов корочек Приполярного Урала между собой (р<0.000) (табл. 4).
Таблица 4.
Скорость азотфиксации НА15 (мг С2Н4 м- ч- ) при 15 С, суточная нитрогеназная активность НАд (мг С2Н4 м-2сут-1), Mod - линейная модель взаимосвязи азотфиксации с температурой. Тбк - температура корочек, 0С, N - количество переменных, R2 - коэффициент детерминации, Р - вероятность F.
Корочки НЛ15 НЛд Mod R2 F P
Малоземельская тундра
V1 0.65±0.09 (n 11.8±2.1 0.0435-Tbsc +0.024 (n=3) 0.72 80 <0.0000
Приполярный Урал
VI 0.53±0.21 (п 12.3±1.8 0.044-ТвзС+0.026 0.91 138 <0.0000
(п=3)
VI 1.76±0.39 (п 32.7±6.2 0.112-Тв8с+0.220 0.84 76 <0.0000
(п=3)
Суточные значения нитрогеназной активности корочек Приполярного Урала У1 с доминированием Stigonema в среднем достигали 12.3 ± 1.8 (п=3) мг С2Н4 м-2сут-1, У2 с доминированием Sсytonema и Nostoc 32.7 ± 6.2 (п=4) мг С2Н м-2сут-1, для корочек У1 Малоземельской тундры - 11.8 ± 2.1 (п=6) мг С2Н4 м-2сут-1(табл. 4).
Сезонные измерения азотфиксирующей активности биологических корок затруднены вследствие труднодоступности регионов исследований для проведения стационарных сезонных наблюдений. Для расчетов вклада БК в накопление азота за период вегетации были использованы линейные модели взаимосвязи азотфиксации с температурой (табл. 4), а также сезонная динамика температуры верхнего слоя почвы (0-1 см) на экспериментальных участках (рис. 4). На основе сезонной динамики температуры корочек, измеренной с помощью автономных температурных логгеров, для корочек Приполярного Урала получены сезонные значения азотфиксации 1.10 г С2Н м-2 с доминированием видов рода Stigonema, и 4.10 г С2Н4 м-2 с доминированием родов Scytonema, Nostoс за 120 дней (за вегетационный сезон). С учетом конверсионного коэффициента 3:1 в пересчете на азот азотфиксирующая активность двух разных типов корочек составляет около 0.3 и 1.3 г N м-2 за 120 дн. соответственно.
Для корочек Малоземельской тундры, с доминированием видов рода Stigonema, значения составили 1.01-1.28 г С2Н м-2 120 дн. или 0.3-0.4 г N м-2120 дн. Учитывая, что площади участков, занимаемых корочками в пятнистых вариантах горных и равнинных тундр, составляют от 5 до 50% от общей площади растительного сообщества, а на нарушенных участках (места выпаса оленей и проезда гусеничного транспорта в Малоземельской тундре) до 90%, вклад цианопрокариотных корок в азотный баланс равнинных и горных тундр может быть довольно существенным.
В таблице 5 показаны, как соотносятся наши результаты сезонной азотфиксации с данными исследователей в других регионах. Для удобства фиксацию приводим в г С2Н4 м-2 и г N м-2 за вегетационный сезон.
Рис. 4. Сезонная динамика температуры верхнего слоя (0-1 см) почвы на экспериментальных участках в Малоземельской тундре (1) и на Приполярном Урале (2). Температура регистрировалась с интервалом 3 часа. По оси абсцисс -температура верхнего слоя почвенной цианопрокариотной корочки (0-1 см), по оси ординат - порядковый номер суток с начала года.
Таблица 5.
Показатели сезонной ^-фиксации за вегетационный период в разных регионах
Район Сообщество ^-фиксация Источник
Приполярный Урал (65011' с.ш., 60018' в.д.) Почвенные биологические корки 0.94-3.32 г C2H4 м-2 или 0.31-1.10 г N м-2 Patova et al., 2016
Малоземельская тундра (68025' с.ш., 53013' в.д.) Почвенные биологические корки 1.01-1.28 г C2H4 м-2 или 0.34-0.43 г N м-2 Патова, Сивков (данная работа)
О-в Девон (75033' с.ш., 84024' в.д.) 0.303 г N м-2 год-1 Dickson, 2000
Арх. Шпицберген (780 с.ш., 160 в.д.) Моховой покров 0.084-0.25 г C2H4 м-2 или 0.03-0.08 г N м-2 за 40 дней вегетации Zielke et al., 2005
Канадская Арктика Наземные экосистемы 0.73-10.89 кг N га-1 год-1 Stewart et al., 2011
Большеземельская тундра Наземные экосистемы 1.5-7.5 кг N га-1 в месяц (впересчете 0.6-3 гм2за 4 месяца) Гецен, Костяев, 1986
Кольский п-ов Моховой покров 1-3 кг N га-1 за год (в пересчете 0.1-0.3 г N м-2) Egorov 2007; Давыдов, 2010
2
Заключение
Впервые для типичных почвенных корочек Приполярного Урала и Малоземельской тундры на основании экспериментальных данных получены сведения о суточной и сезонной азотфиксирующей способности цианопрокариотных корочек. Исследования показали, что суточная азотфиксация биологических корочек с участием цианопрокариот выше, чем поступление соединений азота с осадками. Региональные значения для осадков составляют 0.69 мг N м-2 сут-1 для Малоземельской тундры (Walker, 2003) и 0.270.66 мг N м-2 сут-1 для Приполярного Урала (не опубликованные данные М.И. Василевич). Корочки с доминированием Nostoc commune и Scytonema ocellatum показывали достоверно повышенную NA, чем корочки с видам рода Stigonema. Это обусловлено различным видовым составом и проективным покрытием азотфиксаторов в корочках при сезонной сукцессии. Мы не обнаружили существенных отличий, как удельных скоростей, так и суточных величин NA цианобактериальных корочек Малоземельской тундры и Приполярного Урала от результатов для других районов арктической и южной тундр. Наши результаты могут служить основой для выполнения расчетов сезонной активности цианопрокариотных корочек равнинных и горных тундр востока европейской России и закрыть пробел в исследованиях по азотному обмену для этой местности.
Благодарности
Исследования выполнены при поддержке гранта РФФИ № 15-04-06346, а также в рамках Проекта комплексной программы УрОРАН № 15-12-4-1 «Разнообразие растительного мира и почвенного покрова ландшафтов, перспективных для включения в состав объекта Всемирного наследия ЮНЕСКО «Девственные леса Коми».
Литература
Гецен М.В., Костяев В.Я. Экология азотфиксации в тундре. Сыктывкар, 1989. 24 с. (Сер. препринтов "Науч. докл."/ Коми науч. центр УрО АН СССР; Вып. 218).
Давыдов Д.А. Цианопркариоты и их роль в процессе азотфиксации в наземных экосистемах Мурманской области. М.: Геос, 2010. 184 с.
Alexander V.M., Billington M., Schell D.M. Nitrogen fixation in the arctic and alpine tundra. In: Tieszen LL (ed.). Vegetation and production ecology of an Alaskan Arctic tundra. New York: Springer-Verlag, 1978. P. 539-558.
Anisimov O.A., Vaughan D.G., Callaghan T.V., Furgal C., MarchantH., Prowse T.D., Vilhja'lmsson H., Walsh J.E. Polar regions (Arctic and Antarctic). In: Parry M.L., Canziani O.F., Palutikof J.P., van der Linden P.J. & Hanson C.E. (eds.). Climate Change 2007: impacts, adaptation, and vulnerability. The contribution of working group II to the fourth assessment report of the intergovernmental panel on climate change. Cambridge, UK: Cambridge University Press, 2007. P. 653-685.
Belnap J. Factors influencing nitrogen fixation and nitrogen release in biological soil crusts. In: Belnap J. & Lange O.L. (eds.). Biological Soil Crusts: Structure, Function, and Management. Berlin: Springer, 2003. P. 241-261.
Budel B. Microorganisms of Biological Crusts on Soil Surfaces Soil Biology. In: Buscot F., Varma A. (eds.). Microorganisms in Soils: Roles in Genesis and Functions. Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, 2005. P. 307-322.
Chapin D.M., Bliss L.C., Bledsoe L.J. Environmental regulation of nitrogen fixation in a high arctic lowland ecosystem // Can J. Botan 1991. Vol. 69. P. 2744-2755.
Cleveland C.C., Townsend A.R., Schimel D.S., Fischer H., Howarth R.W., Hedin L.O., Perakis S.S., Latty E.F., Fishcer V., Elseroad J.C., Wasson M.F. Global patterns of terrestrial biological nitrogen (N2) fixation in natural ecosystems. Global Biogeochemical Cycles. 1999. Vol. 13. P. 623-645.
Davey A. Effects of abiotic factors on nitrogen fixation by blue-green algae in Antarctica. Polar Biol., 1983. Vol. 2. P. 95-100.
Diakova K., Biasi C., Hapek P., Martikainen P. J., MarushchakM.E., Patova E.N. & №antr^ukov6 H. Variation in N2 fixation in subarctic tundra in relation to landscape position and nitrogen pools and fluxes // Arct. Antarct. Alp. Res. 2016. Vol. 48(1). P. 111-125.
Dickson L.G. Constraints to nitrogen fixation by cryptogamic crusts in a polar desert ecosystem, Devon Island, N. W. T., Canada // Arct. Antarct. Alp. Res. 2000. Vol. 32. P. 40-45.
Egorov V.I. The nitrogen regime and biological fixation of nitrogen in moss communities (the Khibiny Mountains) // Eurasian soil science, 2007. Vol. 40(4). P. 463-467.
Elbert W., Weber B., Bbdel B., Andreae M.O. & Pцschl U. Microbiotic crusts on soil, rock and plants: neglected major players in the global cycles of carbon and nitrogen? // Biogeosciences Discuss, 2009. Vol. 6. P. 6983-7015.
Fritz-Sheridan R.P. Physiological ecology of nitrogen fixing blue-green algal crusts in the upper-subalpine life zone // J. Phycol., 1988. Vol. 24 (3). P. 302-309.
Getzen M. V., Kostajev V.J., Patova E.N. Role of nitrogen-fixing cryptogamic plants in tundra. In: Crawford R.M.M. (eds.). Disturbers and Recovery in Arctic Lands an Ecological Perspective. Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 1997. P. 135-150.
Hobbie S.E., Chapin F.S. The response of tundra plant biomass, aboveground production, nitrogen and flux to experimental warming // Ecology, 1998 Vol. 79. P. 1526-1544.
Kviderova J., Elster J., №imek M. In situ response of Nostoc commune s.l. colonies to desiccation in Central Svalbard, Norwegian High Arctic // Fottea, 2011. Vol. 11(1). P. 87-97.
Lennihan R., Chapin D.M., Dickson L.G. Nitrogen fixation and photosynthesis in high arctic forms of Nostoc commune // Can. J. Botan., 1994. Vol. 72. P. 940-945.
Lennihan R., Dickson L.G. Distribution, abundance and physiological aspects of N. commune in a high arctic ecosystem // J. Phycol., 1989. Vol. 25. P. 16-20.
Liengen T. Conversion factor between acetylene reduction and nitrogen fixation in free-living cyanobacteria from high arctic habitats // Can. J. Microbiol., 1999a. Vol. 45. P. 223-229.
Liengen T. Environmental factors influencing the nitrogen fixation activity of freeliving terrestrial cyanobacteria from a high arctic area, Spitsbergen // Can. J. Microbiol., 1999b. Vol. 45. P. 573-581.
Liengen T., Olsen R.A. Seasonal and site-specific variations in nitrogen fixation in a high arctic area, Ny-Alesund, Spitsbergen // Can. J. Microbiol., 1997. Vol. 43. P. 759-769.
Lindo Z., Nilsson M.C. & Gundale M.J. Bryophyte-cyanobacteria associations as regulators of the northern latitude Biogeochemistry carbon balance in response to global change // Global Change Biol., 2013. Vol. 19. P. 2022-2035.
Oechel W.C., Vourlitis G.L. The effects of climate change on land-atmosphere feedbacks in arctic tundra regions // Trends Ecol. Evolution., 1994. Vol. 9. P. 324-329.
Patova E., Sivkov M. Diversity of soil Cyanophyta, CO2 - gas exchange and acetylene reduction of the soil crust in the cryogenic soils (East-European tundra) // Nova Hedwigia, 2002. Vol. 123. P. 387-395.
Patova E., Sivkov M., Patova A. Nitrogen fixation activity in biological soil crusts dominated by cyanobacteria in the Subpolar Urals (European North-East Russia) // FEMS Microbiology Ecology, 2016. Vol. 92 (9): fiw131 DOI. P. 1-9.
Solheim B., Johanson U., Callaghan T.V., Lee J.A., Gwynn-Jones D., Bjorn L.O. The nitrogen fixation potential of arctic cryptogram species is influenced by enhanced UV-B radiation // Oecologia, 2002. Vol. 133. P. 90-93.
Stewart K.J., Coxson D., Grogan P. Nitrogen inputs by associative cyanobacteria across a low Arctic tundra landscape // Arct. Antarct. Alp. Res., 2011. Vol. 43(2). P. 267-278.
Stewart W.D., Fitgeral G.P., Burris R.H. In situ studies on N2 fixation using the acetylene reduction technique // Proceedings National Acad Sci USA, 1967. Vol. 58. P. 2071-2078.
Vincent W.F. Cyanobacterial dominance in the polar regions. In: Whitton BA & Potts M (eds.). The ecology of cyanobacteria: their diversity in time and space. Dordrecht, London, Boston: Kluwer Academics Publishers, 2000. P. 321-340.
Walker T.R. Terrestrial pollution in the Pechora basin, north-eastern European Russia. PhD thesis Faculty of Science, School of Biosciences, University of Nottingham, Nottingham, 2003. 186 pp.
Yoshitake S., Uchida M., Koizumi H., Kanda H., Nakatsubo T. Production of biological soil crusts in the early stage of primary succession on a High Arctic glacier forelan // New Phytologist, 2010. Vol. 186. P. 451-460.
Zaehle S., Friedlingstein P., Friend A. Terrestrial nitrogen feedbacks may accelerate future climate change. Geophys. Res. Lett., 2010. 37. L01401, DOI: 10.1029/2009gl041345.
Zielke M., Ekker A.S., Olsen R.A., Spjelkavik S., Solheim B. The influence of abiotic factors on biological nitrogen fixation in different types of vegetation in the high arctic, Svalbard // Arct. Antarct. Alp. Res., 2002. Vol. 34. P. 293-299.
Zielke M., Solheim B., Spjelkavik S., Olsen R.A. Nitrogen fixation in the high arctic: Role of vegetation and environmental conditions // Arct. Antarct. Alp. Res., 2005. Vol. 37. P. 372-378.
Дата поступления: 4.10.2016
Сведения об авторах Патова Елена Николаевна
кандидат биологических наук, доцент, заведующий лабораторией Института биологии Коми НЦ УрО РАН, [email protected]. Сивков Михаил Дмитриевич
ведущий инженер Института биологии Коми НЦ УрО РАН, [email protected].
