CC BY
5
3. Ганеева Л. А. Оценка некоторых биохимических параметров энергетического обмена у студентов-легкоатлетов после продолжительной нагрузки. / Л. А. Ганеева, В. С. Скрипова, Л. В. Касатова, Р. М. Набиуллина, З. И. Абрамова // Ученые записки Казанского университета. № 155. 2013. С. 40-47.
4. Кочерина Н. В. Возможности использования индивидуальных диапазонов биохимических показателей в спорте (на примере легкой атлетики) // Н. В. Кочерина, Н. В. Шведова https://cyberlemnka.ra/article/n/vozmozh-nosti-ispolzovaniya-individualnyh-diapazonov-bюhimicheskih-pokazateley-v-sporte-na-primere-legkoy-atletiki/viewer.
5. Мирошников А. Б. Роль интервальной тренировки в физической реабилитации спортсменов силовых видов спорта с артериальной гипертензией: рандомизированное контролируемое обследование. / А. Б. Мирошников, А.Д. Сергеева, А.Д. Форменов // Вопросы курортологии, физиотерапии, лечебной физической культуры № 97, 2020. С 5-10.
6. Низамутдинова Н. Н. Влияние интервальной гипок-сической тренировки на композиционный состав тела и гематологические показатели крови у высококвалифицированных гребцов академистов. / Н. Н. Низамутдинова,
Д. Р. Хакимуллина, Р. Р. Альметова // Наука и спорт: современные тенденции № 4. 2016. С. 30-33.
7. Рыбина И. Л. Использование активности креатин-фосфокиназы в оценке срочной и долговременной адаптации организма спортсменов к тренировочным нагрузкам. / И. Л. Рыбина, З. М. Кузнецова // Педагогико-психологиче-ские и медико-биологические проблемы физической культуры и спорта. № 3. 2022. С. 150-157.
8. Рыбина И. Л. Физиологические значения активности креатинфосфокиназы у высококвалифицированных спортсменов циклических видов спорта / И. Л. Рыбина // Медико-биологические проблемы спорта https://cyberleninka. ru/article/n/fiziologicheskie-znacheшya-aktivnosti-kreatmfosfokmazy-u-vysokokvaHfitsirovannyh-sportsmenov-tsiklicheskih-vidov-sporta/viewer.
9. Самойлов В. О. Влияние интервальных гипоксиче-ских тренировок на функциональное состояние человека в условиях гипоксической гипоксии. / В. О. Самойлов, А. Л. Максимов, Е. Б. Филиппова // Вестник Российской военно-медицинской академии № 4. 2018. С. 158-163.
10. Цепкова Н. К. Показатели электролитов крови у велосипедистов. / Н. К. Цепкова // Спортивная медицина. https://cyberleninka.ru/article/n7pokazateli-elektrolitov-krovi-u-velosipedistov/viewer.
DOI: 10.24412/2074-5036-2023-2-10-15 УДК: 576.5
Ключевые слова: химический синапс, астроцит, трехсторонний синапс, соматосенсорная кора, крысы
Key words: chemical synapse, astrocyte, tripartite synapse, somatosensory cortex, rats
*Филиппова С. Ю., Кириченко Е. Ю., 2Логвинов А. К.
НЕКОТОРЫЕ ОСОБЕННОСТИ ФОРМИРОВАНИЯ КОНТАКТА МЕЖДУ ХИМИЧЕСКИМИ СИНАПСАМИ И МЕМБРАНОЙ АСТРОЦИТОВ В ПЕРВИЧНОЙ СОМАТОСЕНСОРНОЙ КОРЕ ГОЛОВНОГО МОЗГА КРЫС
SOME FEATURES OF THE FORMATION OF CONTACT BETWEEN CHEMICAL SYNAPSES AND THE ASTROCYTE MEMBRANE IN THE PRIMARY SOMATOSENSORY
CORTEX OF THE RAT BRAIN
'ФГБОУ ВО «Донской государственный технический университет» Адрес: 344002, Россия, г. Ростов-на-Дону, пл. Гагарина, 1
Federal state budgetary educational institution of higher education «Don state technical university» Address: 344002, Russia, Rostov-on-Don, Gagarina square, 1 2ФГБОУ ВО «Южный федеральный университет» Адрес: 344000, Россия, г. Ростов-на-Дону, ул. Большая Садовая, 105 Federal state budgetary educational institution of higher education "Southern Federal University " Address: 344000, Russia, Rostov-on-Don, st. Bolshaya Sadovaya, 105
Филиппова С. Ю., преподаватель кафедры биоинженерии, е-mail: filsv@yandex.ru
Filippova S. Yu., Lecturer at the Department of Bioengineering, е-mail: filsv@yandex.ru Кириченко Е. Ю., доктор биологических наук, зав. кафедрой биоинженерии, е-mail: kiriche.evgeniya@yandex.ru Kirichenko E. Yu., PhD of Biological Sciences, Head of the Department of Bioengineering,
E-mail: kiriche.evgeniya@yandex.ru Логвинов А. К., кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории молекулярной нейро-
биологии, е-mail: a.k.logvinov@yandex.ru Logvinov A. K., PhD of Biological Sciences, Senior Researcher, Laboratory of Molecular Neurobiology,
e-mail: a.k.logvinov@yandex.ru
Аннотация. Контакт астроцита и химического синапса - это место сигнальных и транспортных процессов, играющих важную роль в функционировании нервной системы и патогенезе неврологических заболеваний человека и животных. Перед исследованием была поставлена цель - изучить связь между средним размером активной зоны синапса и частотой образования контакта синапса и мембраны астроцита в слоях коры головного мозга крыс. Материалом для исследования послужили 40 мкм фронтальные срезы первичной соматосенсорной коры 5 беспородных белых крыс мужского пола. Маркирование астроцитов для ТЭМ проводили путем инкубации срезов с первичными антителами к белку s100p и вторичными антителами, конъюгированными с пероксидазой хрена, с последующим проявлением метки в реакции с ДАБ. Для каждого слоя было получено по 250 снимков с увеличением 25 000. На снимках измеряли длину синаптической щели и подсчитывали количество синапсов, образующих контакт с мембраной астроцита. Исследование показало, что в V и VI слоях частота образования исследуемого контакта в первичной соматосенсорной коре крыс не связана со средней длиной синаптической щели. Полученные данные свидетельствуют в пользу того, что контакт образуется в результате сочетания случайного события встречи мембран с последующим избирательным закреплением или отталкиванием мембраны астроци-та под действием различных факторов.
Summary. The astrocyte and chemical synapse contact is the site of signaling and transport processes that play an important role in the functioning of the nervous system and the pathogenesis of neurological diseases in humans and animals. Our goal was to study the relationship between the average size of synapse active zone and the frequency of the contact between the synapse and the astrocyte membranes formation in the layers of rat cerebral cortex. The material for the study was 40 pm frontal sections of the primary somatosensory cortex of 5 outbred male white rats. Astrocytes were labeled for TEM by incubation of sections with primary antibodies to the s100@ protein and secondary antibodies conjugated with horseradish peroxidase, followed by the label development in the reaction with DAB. For each layer, 250 images were obtained with a magnification of25 000. On the images the length of the synaptic cleft was measured and the number of synapses forming contact with the astrocyte membrane was counted. The study showed that in V and VI layers of somatosensory cortex, the studied contact formation frequency is not associated with the average length of the synaptic cleft. The data obtained suggest that the contact is formed as a result of a combination of a random event of membrane encounter with subsequent selective fixation or repulsion of the astrocyte membrane under the influence of various factors.
Введение
Ветеринарные исследования сегодня носят междисциплинарный, социально значимый характер, изменяя наше понимание и отношение к здоровью и болезням животных. Изучение процессов синаптической передачи и нейро-глиаль-ных взаимоотношений в мозге лежит в основе современной ветеринарной нейрологии и нейро-патологии.
Глиальные клетки мозга были впервые описаны Рудольфом Вирховым в 1856 году как основной клеточный компонент, обеспечивающий трофические потребности нейронов и поддержание структуры нейропиля, являясь своеобразным «клеем» (греч. уНа - клей), объединяющим различные клетки нервной системы в одно целое. Благодаря развитию оптического имиджинга высокого разрешения и электронной микроскопии стало известно, что основные клетки глии - астроциты, - имеют очень разветвленную мембрану. Кроме того, известно, что астроциты образуют контакт с сосудом в форме так называемой периваску-лярной астроцитарной муфты, а также формируют специфические контакты с нервными клетками: контактируют с перехватами Ран-вье на миелинизированных волокнах и с химическими синапсами. Подсчитано, что каждый астроцит контактирует с 20 000-100 000
синапсов у грызунов и около 2 млн синапсов у человека [9].
Контакт астроцита и химического синапса -это место сигнальных и транспортных процессов, играющих важную роль в функционировании нервной системы. В конце XX века была сформулирована концепция «трехстороннего синапса» (ТС) [4], в основе которой находится представление об астроците как активном участнике синаптической передачи, не просто поддерживающим пластические и энергетические потребности синапса, но активно модулирующем его работу посредством сигнальных веществ, которые по аналогии с нейротранс-миттерами назвали «глиотрансмиттерами». В качестве глиотрансмиттеров на настоящий момент описаны глутамат, D-серин, ТОТа и другие вещества [10]
Взаимодействие нейронов с глией напрямую связано с такими когнитивными процессами, как восприятие, обработка и анализ информации животным, запоминание и построение поведенческой программы действия. Патологические изменения нейро-глиальных взаимодействий могут приводить к таким неврологическим расстройствам, как неврозы, агрессивность, апатия, нарушение пищевого поведения, а также таким фатальным заболеваниям головного и спинного мозга, как эпилепсия, паралич, судороги и др. [5].
Эти проблемы объединяют здоровье животных и человека, предполагают сравнительный подход к изучению тонких молекулярно-клеточных механизмов, лежащих в основе нейро-глиальных взаимоотношений, и продвигают потребность в инновационной нейротехнологической терапии.
Несмотря на большое количество исследований, посвященных функционированию ТС, до сих пор малоизученными остаются закономерности образования этого контакта. На основании имеющихся данных нельзя однозначно определить, существует ли «притяжение» между синапсом и мембраной астроцита, или ТС образуется случайно? Если такое «притяжение» присутствует, то какие факторы его определяют? Ответы на эти вопросы могли бы способствовать поиску новых терапевтических средств для лечения неврологических заболеваний, в патогенез которых большой вклад вносят нейро-глиальные отношения.
Ранее мы обнаружили, что ТС в II/III слое со-матосенсорной коры крыс встречаются чаще, чем это можно было бы предположить, исходя из простой плотности перисинаптической и астроцитар-ной мембран в пространстве нейропиля [6]. То есть, можно предположить, что в коре головного мозга крыс имеет место не случайное образование контакта между химическими синапсами и астроцитами. Возможно, мембрана приближается к синапсу в ответ на сигналы его активности, например, утечку медиаторов в межклеточное пространство. В подтверждение этой гипотезы свидетельствует другая обнаруженная нами закономерность, а именно - синапсы в составе ТС в коре головного мозга крыс в среднем крупнее, а, значит, активнее тех, вокруг которых мембрана астроцита не обнаруживается [2]. Если данное предположение верно, то в слое с наиболее крупными синапсами контакты между мембраной астроцита и химическим синапсом будут образовываться чаще.
Перед исследованием была поставлена цель -изучить связь между средним размером активной зоны синапса и частотой образования контакта синапса и мембраны астроцита в слоях коры головного мозга крыс.
Материалы и методы
Материалом для исследования послужили образцы первичной соматосенсорной коры беспородных белых крыс мужского пола в возрасте 6080 дней. Всего было использовано 5 животных. Содержание животных и экспериментальные исследования осуществлялись в соответствии с протоколом, утвержденным Комиссией по биоэтике Южного федерального университета 18 апреля
2012 года. Фронтальные срезы соматосенсорной коры толщиной 40 мкм инкубировали в течение ночи в присутствии первичных антител к маркеру астроцитов s100ß (PA0900, Leica) при комнатной температуре. Для проявления метки использовали вторичные антитела, конъюгированные с пе-роксидазой хрена (EnVision System + Peroxidase (DAB) (Dako, Германия)), с последующей реакцией с 3,3'-диаминобензидином (ДАБ). После проявления метки срезы были зафиксированы в 1 %-ном растворе OsO4 в течение 20 мин. Далее проводили обезвоживание образцов в спиртах восходящей концентрации и заключение в эпоксидную смолу EPON-812 плоско-параллельным методом. Из полученных срезов под стереотакси-ческой лупой иссекали участки, захватывающие все 6 слоев первичной соматосенсорной коры, и приполимеризовывали к готовому блоку из эпоксидной смолы (по 3 блока от каждого животного). Далее на ультрамикротоме (Ultra^t-E, Leka, Германия) получали 20 нм срезы для трансмиссионной электронной микроскопии. Материалом для дальнейшего анализа служили снимки нейропиля, сделанные с ультратонких срезов при увеличении х25 000 на микроскопе Jem 1011 (Jeol, Япония). От каждого животного в случайном порядке было получено по 50 снимков для каждого кортикального слоя. Итого в исследование были включены 250 снимков для каждого кортикального слоя.
Доля химических синапсов в контакте с астро-цитарной мембраной определялась путем сплошного подсчета синапсов по всему кадру до достижения расчетного объема выборки для каждого слоя (n=400). На кадре считались все синапсы, щель которых была ясно видна и ее края с обеих сторон также попадали в кадр. Длина синаптической щели определялась при помощи ПО ImageJ. Для каждого слоя баррельной коры было измерено по 300 синапсов. Значения генеральных параметров в работе представлены, как выборочное среднее ± 95% доверительный интервал для генерального параметра. Для анализа значимости наблюдаемых различий применялись параметрические тесты -однофакторный дисперсионный анализ и непарный двусторонний t-тест Стьюдента. В исследовании применяли поправку на множественное сравнение Бонферрони (а'=0,05/15=0,003).
Результаты исследования
На электронограммах четко визуализировались химические синапсы, а именно такие элементы, как электроноплотная синаптическая щель, заполненная везикулами с нейромедиатором, пре-синаптическая и более светлая «пустая» постси-наптическая терминали. В основном встречались
химические возбудительные аксо-шипиковые синапсы с характерной морфологией - постсинап-тическая терминаль представляет собой вырост дендрита и выглядит на срезе как профиль округлой или грибовидной фрормы (рисунок 1А). Намного реже встречались аксо-соматический и аксо-дендритический синапсы (рисунок 1Б). Электроноплотный осадок, образованный ДАБ в месте иммунной метки на белок s100ß, четко маркировал цитоплазму астроцитов на всем ее протяжении - от тела астроцитов до самых мелких периферических отростков. Именно эти отростки и вступают в контакт с химическими синапсами, образуя ТС, которые также можно наблюдать на приведенных иллюстрациях.
Для всех слоев первичной соматосенсорной коры провели подсчет по 400 синапсов (по 80 синапсов на животное) с отнесением их к двум типам - образующие и не образующие ТС. Для целей настоящего исследования химический синапс считался контактирующим с мембраной астроцита, если периферический отросток астро-цита можно было локализовать в пределах 100 нм в обе стороны от плоскости синаптической щели. На кадре считались все синапсы, щель которых была ясно видна и ее края с обеих сторон также попадали в кадр. Полученные данные представлены на рисунке 2. Подсчет количества синапсов, образующих контакт с мембраной астроцита, показал, что доля таких синапсов распределена по коре неравномерно. Наибольших значений этот параметр достигает в III и V слоях.
Дисперсионный анализ показал значимый вклад межгрупповой изменчивости (F=65,04, р=0,00). Мы проверили гипотезу о равенстве генеральных долей для всех слоев попарно с применением критерия Стьюдента (^рит=2,99, n=800). Статистический анализ показал, что значение доли химических синапсов, образующих контакт с астроцитарной мембраной, является
Рис. 1. Примеры контакта астроцитарной мембраны и одиночных химических синапсов. А - Аксо-шипико-вые синапсы. Звездочками обозначены активные зоны синапсов. Б - Аксо-соматический и аксо-дендритический синапсы. Белыми стрелками указаны аксо-дендритические синапсы. Черной стрелкой указан аксо-соматический синапс. Обозначения: а - астро-цитарный профиль, ТН - тело нейрона. Масштабная линейка - 2 мкм
достоверно наименьшим в слое I по сравнению с остальными слоями (Р:=0,27±0,1). Значения доли синапсов, вступающих в контакт с астроцитарной мембраной, во II (Рп=0,48±0,11), IV (Р1У=0,53±0,09) и VI (Р^=0,44±0,09) слоях статистически не отличаются друг от друга, но достоверно ниже, чем в III (Рш=0,69±0,09) и V (Р^0,68±0,08) слоях, между которым различий также нет.
Мы предположили, что, если вероятность образования контакта астроцита и химического синапса напрямую зависит от размера синаптиче-ской щели, то слой с более крупными в среднем синапсами должен показать и большую частоту контактов с астроцитами. Однако это предположение не подтверждается для V и VI слоев (рисунок 3).
Дисперсионный анализ показал значимый вклад межгрупповой изменчивости ^=48,78, р=0,00). Мы проверили гипотезу о равенстве генеральных средних для всех слоев попарно с применением критерия Стьюдента (1 =2,99,
Рис. 2. Доля синапсов, образующих контакт с астро-цитарной мембраной, по слоям соматосенсорной коры крыс
Рис. 3. Распределение средней длины синаптической щели по слоям первичной соматосенсорной коры крыс
n=600). Статистический анализ показал, что среднее значение длины щели химического синапса является достоверно наименьшим в первом слое коры (^=329,45±10,45). В шестом слое среднее значение исследуемого показателя (lVI=396,03±10,77) достоверно превышает значения для вышележащих слоев, кроме третьего, где разница не достигает статистически значимых значений. Средняя длина синапти-ческой щели в третьем слое (1ш=382,27±9,81), кроме того, достоверно выше, чем в четвертом (lIV=355,2±8,12) и пятом (lV=350,79±7,82) слоях. Второй (lII=363,64±11,14), четвертый и пятый слои первичной соматосенсорной коры крыс достоверно не различаются между собой по данному показателю.
Обсуждение результатов
Мы установили, что частота образования ТС в первичной соматосенсорной коре крыс не связана со средней длиной синаптической щели в слое, по крайней мере, в V и VI слоях. Так, в пятом слое исследуемый контакт образуется чаще, а в шестом слое реже, чем это ожидается, исходя из средней длины синаптической щели в этих областях нейропиля. Значит, несмотря на то что контакт с астроцитом чаще наблюдается у более крупных синапсов [2], нельзя утверждать, что мембрана астроцита каким-то образом «привлекается» к этим синапсам в результате процесса, похожего на хемотаксис. Полученные данные также подтверждают результаты наблюдений за периферическими астроцитарными отростками in vivo, проведенные с использованием лазерного сканирующего микроскопа, которые показали, что астроцит не обладает направленным ростом в сторону активного синапса. В ответ на локальный рост концентрации глутамата наблюдается лишь общее усиление активности перестройки астроцитарной мембраны [10].
Ранее выявленная связь между размером синапса и фактом присутствия мембраны астроци-та вблизи синаптической щели, также не может быть объяснена влиянием астроцита на размер/ активность синапса за счет стимулирования его стабильности, усиления активности, трофической поддержки и т. п. Тот факт, что в шестом слое встречается много больших синапсов без контакта с мембраной астроцита, говорит о том, что наличие такого контакта не является необходимым условием для увеличения размеров синаптической щели. Согласно литературным данным, этот феномен наблюдается также в гиппокампе. Так, было обнаружено, что в радиальном слое поля С гиппокампа в контакт с
астроцитом, действительно, чаще вступают более крупные синапсы [12], в то время как в поле СА3 гиппокампа крыс эта закономерность не сохраняется, и астроцитарные мембраны не достигают синаптических щелей отдельных крупных синапсов, образуемых мшистыми волокнами на пирамидальных [11].
Ранее нами были опубликованы результаты исследования послойного распределения плотности астроцитарных мембран в первичной со-матосенсорной коре крыс [3]. Анализ полученных данных позволяет прийти к заключению, что частота образования ТС следует в большей степени именно за плотностью астроцитарных мембран в слое. Нами было показано, что в слое I наблюдается достоверно наименьшая удельная площадь астроцитарных мембран по сравнению с другими слоями ^ =15,04±1,05). Максимум удельной площади астроцитарных мембран наблюдался в слое V - здесь значение данного параметра являлось достоверно наибольшим среди всех слоев исследуемой зоны коры головного мозга крыс ^^=35,28±1,79). Кроме того, удельная площадь астроцитарных мембран слоя III ^аШ=29,26±1,61) оказалась достоверно выше, чем в слоях II и IV ^аП=23,63±1,36 и S =24,74±1,51 соответственно). Разница между слоями III и VI ^аШ=26,13±1,65) не достигла достоверных значений. Прямая связь между долей контактирующих с астроцитами синапсов и плотностью мембран астроцитов наблюдалась также и в работе Genoud С. с соавт. [7]. Тем не менее, данная закономерность не является универсальной, как это было показано в работе Lushnikova I. с соавт. [8], где автор с использованием похожего экспериментального подхода не обнаружила аналогичной связи в поле СА1 гиппокампа.
Таким образом, несмотря на то что контакт синапса и мембраны астроцита в коре головного мозга крыс не случаен [6], его вероятность в этой структуре все же больше определяется плотностью астроцитарной мембраны, чем средней активностью синапсов. Вероятно, за наблюдаемой картиной распределения трехсторонних синапсов в коре головного мозга крыс стоит наложение нескольких процессов. Известно, что мембрана астроцитов подвижна и пластична - она просачивается между другими профилями в нейропиле и постоянно меняет свою форму. Можно предположить, что астроцит «набредает» на синапс в ходе беспорядочного блуждания по нейропилю, отсюда и выраженная связь частоты контактов в слое с плотностью астроцитарных мембран. После встречи с синапсом мембрана астроцита «при-
клиевается» к нему на какое-то время, т. е. его беспорядочное движение тормозится, что приводит к тому, что таких контактов больше, чем если бы мембраны были статичны. Увеличенный же средний размер синаптической щели синапсов, находящихся в контакте с астроцитом, можно объяснить более длительной стабилизацией мембраны астроцита около более активного/крупного синапса. Данное предположение согласуется с результатами исследований подвижности мембран нейропиля, проведенных с использованием оптического имиджинга в высоком разрешении in vivo. Было установлено, что подвижность мембраны астроцитов резко падает вблизи тел нейронов, сосудов, а также вблизи крупных синапсов и синапсов, имеющих большую площадь контакта с периферическим астроцитарным отростком [10]. Отсутствие контакта астроцита и синапсов в некоторых областях нейропиля [1, 8, 11, 12], в т. ч. выявленные в настоящем исследовании аномально низкий процент ТС, образуемых крупными синапсами в шестом слое, может говорить о существовании здесь сигнальных взаимодействий, наоборот, уменьшающих «липкость» перисинаптических мембран для мембран астроцитов. Вероятными кандидатами на регуляцию описанных процессов являются сигнальные каскады, управляющие подвижностью мембран астроцитов и запускаемые взаимодействием рецепторов астроцитов с такими регуляторными молекулами, как протеогликаны перинервальных сетей, SynCAM1, NCAM, про-токадгерин гамма C5 и нейролигины [10]. Кроме того, определенную роль могут играть и биологические особенности астроглии той или иной области нейропиля.
Заключение
Полученные данные свидетельствуют о том, что трехсторонний синапс образуется в результате сочетания случайного события встречи мембран с последующим избирательным закреплением или отталкиванием мембраны астроцита под действием различных факторов, обусловленных природой химического синапса, его ак-
тивностью или биологическими особенностями астроцита.
Список литературы
1. Кириченко Е. Ю. Особенности строения нейро-глио-сосудистых ансамблей в гломерулах обонятельной луковицы крысы / Кириченко Е. Ю., А. К. Логвинов, С. Ю. Филиппова, Р. А. Арефьев, В. Г. Семынина, Л. В. Лысенко // Цитология. 2020. № 4. С. 278-285.
2. Филиппова С. Ю. Вероятность образования трехстороннего синапса в первичной соматосенсорной коре крыс и размер активной зоны синапса находится в прямой зависимости / С. Ю. Филиппова, А. К. Логвинов, Е. Ю. Кириченко // Ученые записки Крымского федерального университета имени В. И. Вернадского. Биология. Химия. 2020. № 2. С. 249-258.
3. Филиппова С. Ю. Неравномерное распределение мембран астроцитов по слоям первичной соматосенсорной коры мозга крыс / С. Ю. Филиппова, А. К. Логвинов, Е. Ю. Кириченко // Журнал медико-биологических исследований. 2020. № 4. С. 409-418.
4. Araque A. Tripartite synapses: glia, the unacknowledged partner / A. Araque, V. Parpura, R. P. Sanzgiri, P. G. Haydon // Trends Neurosci. 1999. №22. P. 208-215.
5. Blanco-Suarez E. Role of astrocyte-synapse interactions in CNS disorders / E. Blanco-Suarez, A. L. Caldwell, N. J. Allen // J Physiol. 2017. №6. P. 1903-1916.
6. Filippova S. Non-random formation of the 'tripartite synapse' in layer 2/3 of rat barrel cortex / S. Filippova, A. Logvinov, A. Starostin, E. Kirichenko // Glia. 2019. Vol. 67(S1). P. E340-E341.
7. Genoud C. Plasticity of astrocytic coverage and glutamate transporter expression in adult mouse cortex / C. Genoud, C. Quairiaux, P. Steiner, H. Hirling, E. Welker, G.W. Knott // PLoS Biol. 2006. №4. P. e343.
8. Lushnikova I. Synaptic potentiation induces increased glial coverage of excitatory synapses in CA1 hippocampus / I. Lushnikova, G. Skibo, D. Muller, I. Nikonenko // Hippocampus. 2009. №19. P. 753-762.
9. Oberheim N. A. Uniquely hominid features of adult human astrocytes / N. A. Oberheim, T. Takano, X. Han, W. He, J. H. Lin, F. Wang, Q. Xu, J. D. Wyatt, W. Pilcher, J. G. Ojemann, B. R. Ransom, S. A. Goldman, M. Nedergaard // J. Neurosci. 2009. № 29. P. 3276-3287.
10. Perez-Alvarez A. Structural and functional plasticity of astrocyte processes and dendritic spine interactions / A. Perez-Alvarez, M. Navarrete, A. Covelo, E. D. Martin, A. Araque // J. Neurosci. 2014. №34(38). P. 12738-12744.
11. Rollenhagen A. Structural determinants of transmission at large hippocampal mossy fiber synapses / A. Rollenhagen, K. Satzler, E. P. Rodriguez, P. Jonas, M. Frotscher, J. H. Lubke // J. Neurosci. 2007. №27. P. 10434-10444.
12. Witcher M. R. Plasticity of perisynaptic astroglia during synaptogenesis in the mature rat hippocampus / M. R. Witcher, S. A. Kirov, K. M. Harris // Glia. 2007. № 55. P. 13-23.
I Хотите быть в курсе всех новостей журнала «Актуальные |
| вопросы ветеринарной биологии» ? - вступайте в группу в ВК |
| https://vk.com/ivbspbed |
%1М1МММ1ММ1МММ1МММ1ММ1МММ1ММ1МММ1ММ1ММ1МММ
