МР-ВИЗУАЛИЗАЦИЯ
ПРИ РАКЕ АНАЛЬНОГО КАНАЛА И ПРЯМОЙ КИШКИ
Д. Я. Иозефи, М. А. Винидченко, Н. С. Демченко
Аннотация. В статье представлен анализ возможностей метода магнитно-резонансной томографии (МРТ) в визуализации анатомии анального канала, ампулы прямой кишки и перианальных тканей в условиях опухолевой инфильтрации. На 20 пациентах с плоскоклеточным раком анального канала и 20 пациентах с аденокарциномой прямой кишки проведен анализ диагностических возможностей магнитно-резонансной томографии таза в установлении Т- и N-стадии рака анального канала и оценки распространения опухоли на отдельные
слои сфинктера, леваторов, ампулы прямой кишки. Выявлена высокая информативность метода в визуализации анатомии анального канала, а также высокие диагностические показатели по Т- и N-стадированию и оценке местной распространенности рака анального канала и ампулы прямой кишки.
Ключевые слова: магнитно-резонансная томография, анатомия анального канала, рак анального канала, стадиро-вание, ампулярный отдел, лимфогенное метастазирование.
MR-VISUALIZATION IN ANAL CANCER AND RECTAL CANCER
D. Ya. Iosefi, M. A. Vinidchenko, N. S. Demchenko
Annotation. The article presents an analysis of capabilities of a method of magnetic resonance imaging (MRI) in visualization of the anatomy of the anal canal, rectal ampulla and perianal tissues in conditions of tumor infiltration. On 20 patients with squamous cell carcinoma of the anal canal and 20 patients with rectal adenocarcinoma, an analysis of the diagnostic capabilities of magnetic resonance imaging of the pelvis in establishing the T- and
N-stages of the anal canal cancer and assessment of tumor spread to individual layers of the sphincter, levators, and rectal ampulla was carried out. The method was found to be highly informative in visualizing the anatomy of the anal canal, as well as high diagnostic indices for T- and N-staging and assessment of the local prevalence of cancer of the anal canal and rectal ampulla.
Keywords: magnetic resonance imaging, anatomy of the anal canal, cancer of the anal canal, staging, ampullar region, lymphogenous metastasis.
Рак анального канала встречается редко — с частотой 1,5:100000 человек в год [2]. Плоскоклеточный рак составляет около 1% всех опухолей желудочно-кишечного тракта и около 6% опухолей аноректальной зоны [1, 2]. Заболеваемость неуклонно возрастает из-за роста распространенности наиболее сильных факторов риска, вируса иммунодефицита человека (ВИЧ) и вируса папилломы человека (ВПЧ), главным образом, подтипа HPV-16 [3, 4, 5]. Aнальный рак (АР) также сильно связан с подавлением иммунитета у реципиентов трансплантата [3]. Другие факторы риска включают дисплазию шейки матки, аутоиммунные расстройства и курение [4]. В некоторых сообщениях также продемонстрирован повышенный риск развития АР у пациентов с давней тяжелой перианальной фистулирующей болезнью Крона [5, 6, 7]. В этих случаях АР возникает в более раннем возрасте.
В системе TNM местная распространенность опухолей анального канала стадируется по следующим критериям [1, 5]: ^ — максимальный размер опухоли до 2 см; Т2 — максимальный размер опухоли превышает 2 см, но менее 5 см; Т3 — максимальный размер опухоли более 5 см; Т4 — опухоль любого размера с инвазией в смежные органы (влагалище, уретру, мочевой пузырь). Важно отметить, что инвазия в стенку прямой кишки, перианальную кожу, подкожную клетчатку и сфинктер не относится к стадии Т4.
Для рака прямой кишки в TNM 8, применяемой повсеместно с 2020 года: ^ — преинвазивный рак (интраэ-пителиальная инвазия или инвазия собственной пластинки слизистой оболочки принципиально недоступна для МРТ в условиях рутинной визуализации); Т1 — опухоль распространяется в подслизистый слой стенки кишки; Т2 — опухоль распространяется на мышечный слой, без прорастания в стенки кишки; Т3 — опухоль
прорастает все слои стенки кишки с распространением в жировую клетчатку, без поражения соседних органов. Для опухолей, расположенных в верхнеампулярном отделе прямой кишки и ректосигмоидном отделе толстой кишки (покрытых брюшиной), параметр Т3 характеризует распространение опухоли до субсерозной оболочки (не прорастают серозную оболочку). При этом используют МРТ-подклассификацию Т3 рака прямой кишки. Для персонализации показаний к предоперационному лечению Т3 рака прямой кишки используется основанная на данных МРТ дополнительная классификация по MERCURY: Т3а — инвазия в мезоректальную клетчатку менее 1 мм; Т3Ь — инвазия в мезоректальную клетчатку 1—5 мм; Т3с — инвазия в мезоректальную клетчатку 5—15 мм; Т3d — инвазия в мезоректальную клетчатку более 15 мм.
Т4 — опухоль прорастает в окружающие органы и ткани или серозную оболочку при локализации в верхне-ампулярном отделе прямой кишки и ректосигмоидном отделе толстой кишки (покрытых брюшиной); Т4а — прорастание висцеральной брюшины; Т4Ь — прорастание в другие органы и структуры.
Символ N указывает на наличие или отсутствие метастазов в регионарных лимфатических узлах. Для рака прямой кишки: NХ — недостаточно данных для оценки регионарных лимфатических узлов; N0 — поражения регионарных лимфатических узлов нет; N1 — метастазы в 1—3 (включительно) регионарных лимфатических узлах; N1a — метастазы в 1 регионарном лимфатическом узле; N1b — метастазы в 2—3 лимфатических узлах; N1c — диссеминаты в брыжейке без поражения регионарных лимфатических узлов; N2 — метастазы в более чем 3-х регионарных лимфатических узлах; N2a — поражено 4—6 лимфатических узлов; N2b — поражено 7 и более лимфатических узлов.
ШЧ ' ОНКОЛОГИЯ • ДИАГНОСТИКА
Для плоскоклеточного рака анального канала в TNM 8 пересмотра к регионарным лимфатическим узлам относятся лимфоузлы мезоректума (аноректальные, сакральные), внутренние и наружные подвздошные (ги-погастральные), паховые: NX — недостаточно данных для оценки регионарных лимфатических узлов; N0 — поражения регионарных лимфатических узлов нет; Жа — метастазы в лимфатические узлы мезоректума, паховые, внутренние подвздошные; N1b — метастазы в наружные подвздошные лимфатические узлы; Жс — метастазы в наружные подвздошные и внутренние подвздошные / паховые / мезоректальные лимфатические узлы.
Параметр М характеризует наличие или отсутствие отдаленных метастазов: М0 — отдаленных метастазов нет; М1 — наличие отдаленных метастазов; М1а — наличие отдаленных метастазов в одном органе; М1Ь — наличие отдаленных метастазов более чем в одном органе; M1c — метастазы по брюшине.
Современные протоколы МРТ помогают диагностировать местно-распространенные опухоли прямой кишки (категории T3c-d, T4, N1 и N2), для которых показана нео-адъювантная химиолучевая терапия. При повторном обследовании после неоадъювантной химиолучевой терапии, в дополнение к переоценке признаков, отмеченных во время первичной стадии, МРТ может помочь в оценке ответа на лечение.
Исследование патологической сосудистой сети в опухоли и перитуморальных тканях определяет параметр экстрамуральной сосудистой инвазии (EMV). Ее глубина и степень выраженности роста патологических сосудов определяются преимущественно VEGF-А и VEGF-R. Согласно исследованиям, проведенным О. И. Кит и соавторами [20], баланс VEGF-A/VEGF-R в ткани злокачественной опухоли прямой кишки, отражающий уровень свободного VEGF-А, превосходил показатель условно здоровой ткани в 6,7 раза. Содержание инсулиноподоб-ных факторов роста IGF-I, IGF-II и TGF-pi опухоли было выше, чем в соответствующей линии резекции, соответственно в 1,8, в 2,7 и в 1,9 раза. Все показатели уровня изученных ростовых факторов в перифокальной зоне злокачественной опухоли прямой кишки не имели достоверных отличий от значений в условно здоровой ткани по линии резекции. Согласно опыту, полученному на собственных МР-исследованиях и при пересмотре данных с носителей в рамках телемедицины, этот прогностически значимый компонент опухолевого роста может быть не описан и не учтен.
Учитывая динамичное развитие хирургии рака анального канала и прямой кишки, внедрение футлярной мобилизации, лапароскопической технологии, циркулярных степлеров, акцент на сфинктеросохраняющие операции при локализации опухоли во всех отделах ампулярной части прямой кишки, наряду с доказанными оптимальными отдаленными онкологическими и функциональными результатами повышает требования к МР-визуализации. С улучшением диагностических технологий сохраняется роль эндоскопических методов визуализации и верификации на фоне снижения значимости УЗИ и КТ и повышения доверия хирургов и радиологов к данным МРТ. Системное применение новых технологий за счет планирования уменьшает травматизм операций и в ряде случаев позволяет повысить агрессивность хирургии при мест-
нораспространенных формах рака прямой кишки и при резектабельных отдаленных метастазах за счет сокращения эксплоративных лапаротомий и вмешательств, ограниченных наложением стомы; параллельно данные КТ- и МРТ-исследований применяются для прецизионного планирования облучения. Распространенные формы рака прямой кишки (инвазия в прилежащие органы, магистральные сосуды, костные структуры) и диссеминация (наличие отдаленных метастазов в паренхиматозные органы, канцероматоза брюшины) должны быть особенно тщательно описаны, поскольку являются основной причиной отказа от активной хирургической тактики. Точное определение стадии опухолевого процесса при раке прямой кишки позволяет выбрать наиболее рациональную схему лечения с учетом международных руководств и клинических рекомендаций.
Ключевые различия между анальной карциномой и раком прямой кишки приведены в таблице 1.
Таблица 1
Параметр РПК АР
Типичный гистотип Аденокарцинома Плоскоклеточный рак
Т-стадирование По глубине инвазии По размеру
N-стадирование По числу лимфоузлов По локализации лимфоузлов
Определение регионарных лимфоузлов Мезоректальные, внутренние подвздошные, нижние брыжеечные Нижние мезоректальные, внутренние подвздошные, нижние брыжеечные, паховые и бедренные
Лучевая терапия Т3 или выше с поражением лимфоузлов Стандартно для рака анального канала иТ2 и выше — для рака анального края
Для планирования терапевтической траектории помимо стадирования по системе TNM критически важной является оценка взаимодействия опухолей аноректальной локализации с составляющими сфинктерного аппарата анального канала — наружным и внутренним сфинктерами, а также межсфинктерным пространством, тазовой брюшиной, леваторами, мезоректальной фасцией и ее сосудами [12—17].
Целью исследования явилось изучение магнитно-резонансной (МР) анатомии аноректальной области, а также анализ возможностей МРТ в оценке местной распространенности рака прямой кишки и анального канала.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
В исследуемую группу вошли данные МРТ 40 пациентов: 20 — с РПК и 20 — с верифицированным раком анального канала на различных стадиях. Средний возраст в первой подгруппе составил 58,4±12,7 года, 45% пациентов были мужчины (n=9), 55% — женщины (n=11). Средний возраст во второй подгруппе достигал 34,5±11,2 года, 45% составляли мужчины (n=9), 55% — женщины (n=11).
Всем обследуемым выполнялась МРТ таза по стандартизированному протоколу, включавшему три серии Т2 (в сагиттальной плоскости, в аксиальной плоскости,
№5 (75) • 2020
www.akvarel2002.ru
анатомически ориентированной плоскости перпендикулярно опухоли прямой кишки или анального канала и в корональной плоскости) толщиной 3—4 мм, одну серию корональных T2FS и одну серию аксиальных диф-фузионно-взвешенных изображений (ДВИ) с диффузионными факторами b=0 и 1000 с/мм2 и последующим автоматическим построением карт измеряемого коэффициента диффузии (ADC). ADC использовали для диффузионного анализа, измерения проводились дважды одним рентгенологом. ADC измеряли по наименьшему значению, величине при максимальной толщине стенки и по наиболее отчетливо определяемой инфильтрации, выделенной рентгенологом, а также по среднему значению в максимально определяемой зоне инфильтрации. Для сравнения показателей ADC между томограммами рака прямой кишки и анального канала, а также в измерениях интенсивности сигнала (ИС) использовался t-критерий Стьюдента. ИС определялась автоматически в программе RadiANT при количественном анализе среднее значение ИС в области интереса (region of interest, ROI). Гетерогенность сигнала (степень выраженности неравномерности распределения сигнала) определялась в STIR при количественном анализе разброса
значений ИС внутри изучаемой области (ROI). Этот показатель может быть оценен как абсолютное значение стандартного отклонения ИС или отношение стандартного отклонения к самой величине ИС в области интереса (ROI). Больший интерес для исследователя представляет относительная гетерогенность. Оценивали ИС по абсолютному значению и как отношение ИС в области, соответствующей опухолевой инфильтрации, к ИС от большой ягодичной мышцы. Границами зоны покрытия на аксиальных изображениях были уровень верхнего края подвздошных костей и уровень на 6 см дистальнее анального отверстия, на уровне больших вертелов бедренных костей. Измерение размеров опухоли и оценка местной распространенности проводились на Т2 в трех плоскостях, для стадирования по системе TNM для рака анального канала использовался наибольший размер опухоли.
Всем пациентам с опухолями анального канала или прямой кишки после контрольной МРТ выполнялся объем лечения, соответствующий клиническим рекомендациям. Эффективность МРТ оценивалась путем сравнения с данными патоморфологического исследования удаленных при оперативном лечении препаратов.
|гп: 15/50 Se: 6
RostoveSHo
и : i
■№.07.1949 M
DVfJncqJogy Institute 43470 pelvis
Cor T2 FRFSE FatSat
I
T: 5.0mm L: ÏT1.2mm
¡SI FS: 1.5
TR: 11240.0 TH: 81.5 06.08.2020 15:03:08
Im: 21/108 Se: 7
02.07.1949 H Rostov Oncology Institute 43470 pelvis
Ax DWI Ь500/1000
Im: 76/108 Se: 7
02.07.1949 M Rostov Oncology Institute 43470 pelvis
Ax DWI Ь500/1000
б
в
г
• <î
Wl: 29В WW: 596 [D] T: 5.0mm L: -14.4mm
F5: 1.5 TR: 9000.0 ТУ: 77.9 06.08.2020 15:08:16
« V
Л ^^
m
t
FS: 1.5
Wl: 1412 WW: 2B25 [D] p TR: 9000.0 TE: 77.9
T: 5.0mm L: -B.4mm 06.08.2020 15:08:17
Рис. 1. МР-семиотика рака ампулы прямой кишки с распространением на анальный канал: а — на Т2ВИ сигнал от опухоли умеренно гиперинтенсивный относительно скелетных мышц; б — на FatSat сигнал от опухоли также гиперинтенсивен; в, г (нижний ряд) — диффузные изображения: DWI с диффузионным фактором (b-фактором 500 и 1000 с/мм2), сигнал от опухоли гиперинтенсивный, ADC 0,00069—0,00071 мм2/с. Верификация — га №496/2039—43 от 06.02.2020 г. — G2 аденокарцинома.
миыш
ИИ
ОНКОЛОГИЯ • ДИАГНОСТИКА
Таблица 2
Распределение числа опухолей анального канала в зависимости от ТNM критериев стадирования опухоли
Критерий T N M Средняя протяженность
АР Т2 — 15. Т3—4. Т4 — 1. N0—14. N1—6. M0—19. M1 — 1. 43 мм
РПК Т2 — 1. Т3 — 16. Т4 — 3. N0—1. N1 — 16. N2 — 3. M0 — 18. М1 — 2. 67 мм
РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ Оценка местной распространенности опухоли.
Во всех случаях опухоль анального канала характеризовалась умеренно гиперинтенсивным сигналом на Т2ВИ относительно скелетной мускулатуры. Сигнал от опухоли на Т1ВИ был неспецифическим, на картах ADC определялась рестрикция диффузии, в DWI — резко гиперинтенсивный сигнал (рис. 1, 2).
В группе пациентов c АР наибольшее число опухолей (n=15; 75%) имело максимальный размер от 2 до 5 см и относилось к стадии Т2. Всего у 5 из 20 (25%) пациентов с АР была запущенная опухоль.
У большинства больных группы РПК отмечен местно-распространенный рост опухоли прямой кишки рТ3-Т4 — 95%. Метастатическое поражение параректальных
в
1d.d6.1976 f Rostov Oncology Institute 39748 pelvis
Ax dwi bsoo/iooo
лимфатических узлов обнаружено у 90% больных, отдаленные метастазы — в 25% случаев.
Распределение опухолей в зависимости от стадии, по данным МРТ, представлено в таблице 2.
Среднее значение максимального размера опухоли по данным МРТ составило 4,3±2,1 см для плоскоклеточного АР и 6,7±2,7 см — для аденокарцином ампулярного отдела.
Распределение опухолей анального канала и прямой кишки в зависимости от взаимоотношения с окружающими структурами и от степени рестрикции диффузии представлено в таблицах 3—6.
Среднее значение ADC при плоскоклеточных опухолях анального канала составляло 0,7±0,18х10-3 мм2/с, минимальное значение — 0,54±0,15х10-3 мм2/с для ранних опухолей, для запущенных опухолей анального канала
г
10.06.1976 f Rostov Oncology Institute 39748 pelvis ax dwi bs00/1000
L
wl: 1543 ww: 3086 [d] T: 5.0mm L: -61.1mm
FS: 1.5 TR: 9000.0 ТЕ: 77.9 12.09.2019 17:32:01
wl: 313 ww: 627 [d] T: 5.0mm L: -67.1mm
FS: 1.5 TR: 9000.0 ТЕ: 77.9 12.09.2019 17:32:01
Рис. 2. МР-семиотика карциномы анального канала: а — на Т2ВИ сигнал от опухоли умеренно гиперинтенсивный относительно скелетных мышц; б — на FatSat сигнал от опухоли также гиперинтенсивен; в, г — диффузно-взвешенные изображения (DWI) с диффузионным фактором 500 и 1000 с/мм2, сигнал от опухоли гиперинтенсивный, ADC 0,0008—0,0009 мм2/с. Верификация №88661—64/19. В биоптате — умеренно дифференцированная (G2) плоскоклеточная карцинома с признаками ороговения, без подлежащей ткани.
Таблица 3
Распределение опухолей анального канала в зависимости от взаимоотношения с окружающими
структурами и состоянием сфинктерного аппарата
Распространенность опухоли Число пациентов Доля пациентов, %
В пределах внутреннего сфинктера 2 10
Инфильтрация межсфинктерного пространства или наружного сфинктера 13 65
Инфильтрация клетчатки седалищно-прямокишечной ямки 2 10
Инфильтрация леваторов 2 10
Инфильтрация соседних органов 1 5
Распространение на нижнеампулярный отдел 4 20
Таблица 4
Распределение опухолей прямой кишки в зависимости от взаимоотношения с анатомическими
структурами сфинктерного аппарата
Распространенность опухоли Число пациентов Доля пациентов, %
В пределах мышечного слоя 1 5
Инфильтрация мезоректальной клетчатки на глубину до 5 мм 14 70
Инфильтрация мезоректальной клетчатки на глубину до 10 мм 1 5
Инфильтрация мезоректальной клетчатки на глубину до 15 мм 1 5
Инфильтрация мезоректальной фасции (СРМ+) 2 10
Распространение на соседние органы 3 15
Распространение на тазовую брюшину 2 10
Таблица 5
Распределение опухолей анального канала и прямой кишки в зависимости от степени рестрикции диффузии, мм2/с
Значение коэффициента ADC Менее 0,0006 0,0006-0,0008 0,0008-0,001 Более 0,001
Опухоли прямой кишки 5 10 3 2
Опухоли анального канала 4 12 3 1
Таблица 6
Показатели рестрикции диффузии МРТ в определении стадии рака анального канала и прямой кишки, мм2/с
Критерий АР РПК
Минимальное значение для Т1 — Т2 0,54±0,15х10-3 0,57±0,15х10-3
Среднее значение для Т1 —Т2 0,70±0,18х10-3 0,87±0,18х10-3
Минимальное значение для Т3—Т4 0,51±0,19х10-3 0,56±0,15х10-3
Среднее значение для Т3 — Т4 0,86±0,16х10-3 0,96±0,12х10-3
среднее значение — 0,86±0,16х10-3 мм2/с, минимальное значение — 0,51 ±0,19х10-3 мм2/с, средние значения достоверно различались (р=0,05).
Среднее значение ADC аденокарцином составляло 0,87±0,18х10-3 мм2/с, минимальное значение — 0,57±0,15х10-3 мм2/с для ранних опухолей; среднее значение — 0,96±0,12х10-3 мм2/с, минимальное значение — 0,56±0,15х10-3 мм2/с для запущенных опухолей прямой кишки, средние значения достоверно различались (р=0,05).
При этом наиболее высокие значения коэффициента ДОС выявлены у 2 пациентов с муцинозными компонентами в аденокарциномах прямой кишки, а наиболее низкие — у пациентов с местно-распространенными плоскоклеточными раками анального канала.
Интенсивность сигнала от опухоли и ее отношение к сигналу от скелетной мышцы показали значимое различие при р=0,004, с более интенсивным сигналом в Ра1Ба1 и Т2 от плоскоклеточного рака, чем от аденокар-цином (табл. 7), достоверно более высоким отношением
Таблица 7
Интенсивность сигнала от опухоли и ее отношение к сигналу от скелетной мышцы
Значение ИС в T2FatSat CO в T2FatSat CO / ИС в T2FatSat ИС опухоли / ИС мышцы в T2FatSat
Опухоли прямой кишки 458,5 32,7 0,071 2,68
Опухоли анального канала 675,1 81,7 0,121 2,01
Значение ИС в T2 CO в T2 CO / ИС в T2 ИС опухоли / ИС мышцы в T2
Опухоли прямой кишки 394,7 31,8 0,080 2,551
Опухоли анального канала 731,3 136,8 0,187 5,346
миыш
ИИ
ОНКОЛОГИЯ • ДИАГНОСТИКА
Таблица 8
Диагностические показатели МРТ в определении стадии рака анального канала и прямой кишки, %
Критерий АР РПК
Точность 95 97,5
Чувствительность 95 100
Специфичность 95 95
сигнала от опухоли в сравнении с мышцей при плоскоклеточном раке, чем при аденокарциноме (p=0,001).
Показатели чувствительности и специфичности метода МРТ в определении стадии рака анального канала отражены в таблице 8.
Как следует из таблицы, метод МРТ характеризуется наибольшей чувствительностью и специфичностью для стадирования и рестадирования опухолей прямой кишки (100% и 95%), для анального канала чувствительность и специфичность достигают 95%. МРТ также обладает высокой точностью, в том числе для установления Т4-стадии опухоли.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Была выявлена значительная разница между средней ADC-величиной распространенных и ранних опухолей с тенденцией к повышению значения ADC с ростом
опухоли. Интенсивность сигнала от опухоли и ее отношение к сигналу от скелетной мышцы показали статистически значимое различие с более интенсивным сигналом в Ра1Ба1 и Т2 от плоскоклеточного рака, чем от аденокарцином, и более высоким отношением сигнала от опухоли в сравнении с мышцей при плоскоклеточном раке, чем при аденокарциноме. По результатам исследования установлена высокая информативность МРТ в визуализации анатомии прямой кишки, анального канала и окружающих его тканей. МРТ следует считать методом выбора для постановки диагноза рака прямой кишки и анального канала, чтобы помочь хирургам в получении отрицательных хирургических краев. МРТ облегчает точную оценку мезоректальной фасции и комплекса сфинктеров для хирургического и лучевого планирования.
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
ЛИТЕРАТУРА
1. Мельников О. Р. Диагностика, клиника и лечение рака анального канала / О. Р. Мельников // Практическая онкология. — 2002. — Т3. — №2. — С. 136—144.
2. Kochhar, R. Imaging of anal carcinoma / R. Kochhar, A. A. Plumb, B. M. Carrington [et al.] // Am. J. Roentgenol. — 2012. — Vol. 199. — №3. — P. 335—344.
3. Gervaz, P. Squamous cell carcinoma of the anus — an opportunistic cancer in HIV positive male homosexuals / P. Gervaz, A. Calmy, Y. Durmishi [et al.] // World. J. Gastroenterol. — 2011. — №17. — P. 2987—2991.
4. Nagle, D. Anal squamous cell carcinoma in the HIV-positive patient / Nagle D. // Clin. Colon. Rectal. Surg. — 2009. — №22. — P. 102—106.
5. Tonolini, M. MRI and CT of anal carcinoma: a pictorial review / Tonolini M., Bianco R. // Insights Imaging. — 2013. — №4. — P. 53—62.
6. Delli Pizzi A., Basilico R., Cianci R., Seccia B., Timpani M., Tavoletta A., Caposiena D., Faricelli B., Gabrielli D., Caulo M. Rectal cancer MRI: protocols, signs and future perspectives radiologists should consider in everyday clinical practice // Insights Imaging. — 2018. — Aug. 9 (4). — P. 405—412. — DOI: 10.1007/s13244—018-0606—5. Epub 2018 Apr 19. PMID: 29675627; PMCID: PMC6108973.
7. Koh, D. M. Pelvic phased-array MR imaging of anal carcinoma before and after chemoradiation / D. M. Koh, A. Dzik-Jurasz, B. O'Neill [et al.] // Br. J. Radiol. — 2008. — Vol. 81. — №962. — P. 91—98.
8. Indinnimeo, M. Magnetic resonance imaging using endoanal coil in anal canal tumors after radiochemotherapy or local excision / M. Indinnimeo, C. Cicchini, A. Stazi [et al.] // Int. Surg. — 2000. — Vol. 85. — №2. — P. 143—146.
9. Parikh, J. Anal carcinomas: the role of endoanal ultrasound and magnetic resonance imaging in staging, response evaluation and follow-up / J. Parikh, A. Shaw, L. A. Grant [et al.] // Eur. Radiol. — 2011. — Vol. 21. — №4. — P. 776—785.
10. Otto, S. D. Staging anal cancer: prospective comparison of transanal endoscopic ultrasound and magnetic resonance imaging / S. D. Otto, L. Lee, H. J. Buhr [et al.] // J. Gastrointest. Surg. — 2009. — Vol. 13. — №7. — P. 1292—1298.
11. Raghunathan, G. Magnetic resonance imaging of anorectal neoplasms / G. Raghunathan, K. J. Mortele // Clin. Gastroenterol. Hepatol. — 2009. — Vol. 7. — №4. — P. 379—388.
12. Roach, S. C. Magnetic resonance imaging of anal cancer / S. C. Roach, P. A. Hulse, F. J. Moulding [et al.] // Clin. Radiol. — 2005. — Vol. 60. — №10. — P. 1111—1119.
13. Тимофеев, Ю. М. Дифференциальная диагностика злокачественных опухолей анального канала / Тимофеев Ю. М. // Русский медицинский журнал. — 2007. — Т. 15. — №25. — С. 1874—1879.
14. Jacopo, M. Endoanal ultrasound for anal cancer staging / M. Jacopo // Int. J. Colorectal Dis. — 2011. — Vol. 26. — №3. — P. 385—386.
15. Schiessel, R. Technique and long-term results of intersphincteric resection for low rectal cancer / R. Schiessel, G. Novi, B. Holzer [et al.] // Dis. Colon Rectum. — 2005. — Vol. 48. — №10. — P. 1858—1865.
16. Mistrangelo, M. Role of positron emission tomography-computed tomography in the management of anal cancer / M. Mistrangelo, E. Pelosi, M. Bello [et al.] // Int. J. Radiat. Oncol. Biol. Phys. — 2012. — Vol. 84. — №1. — P. 66—72.
17. Gourtsoyianni, S. MRI of anal cancer: assessing response to definitive chemoradiotherapy / S. Gourtsoyianni, V. Goh // Abdom. Imaging. — 2013. — DOI: 10.1007/s00261—013-0032—6.
18. MERCURY Study Group. Extramural depth of tumor invasion at thin-section MR in patients with rectal cancer: results of the MERCURY study // Radiology. — 2007. — Apr. 243 (1). — P. 132.
19. Algebally A. M. et al. The Value of High-Resolution MRI Technique in Patients with Rectal Carcinoma: Pre-Operative Assessment of Mesorectal Fascia Involvement, Circumferential Resection Margin and Local Staging // Polish Journal of Radiology. — 2015. — Т. 80. — С. 115.
20. Кит О. И., Франциянц Е. М., Никипелова Е. А., Комарова Е. Ф., Козлова Л. С., Таварян И. С., Аверкин М. А., Черярина Н. Д. Изменения маркеров пролиферации, неоангиогенеза и системы активации плазминогена в ткани рака прямой кишки // ЭиКГ. — 2015. — №2 (114). — URL: https://cyberleninka.ru/article/n/izmeneniya-markerov-proliferatsii-neoangiogeneza-i-sistemy-aktivatsii-plazminogena-v-tkani-raka-pryamoy-kishki (дата обращения: 05.10.2020).
АВТОРСКАЯ СПРАВКА
Федеральное государственное бюджетное учреждение «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии» МЗ РФ, г. Ростов-на-Дону.
Иозефи Дмитрий Ярославич — заведующий отделением магнитно-резонансной томографии.
Винидченко Михаил Александрович — кандидат медицинских наук, врач-рентгенолог отделения магнитно-резонансной томографии; e-mail: [email protected].
Демченко Николай Сергеевич — врач-рентгенолог отделения магнитно-резонансной томографии.
www.akvarel2002.ru