CC BY
14УДК 616.441-006.6:616-073.43 DOI: 10.37279/2070-8092-2020-23-2-42-47
МОЖНО ЛИ ИДЕНТИФИЦИРОВАТЬ ВЫСОКОДИФФЕРЕНЦИРОВАННЫЙ РАК УЖЕ ПРИ СОНОГРАФИЧЕСКОМ ИССЛЕДОВАНИИ ЩИТОВИДНОЙ ЖЕЛЕЗЫ?
Бутырский А. Г.1, Михайличенко В. Ю.1, Дубовенко В. В.2, Шупта Ю. Б.3, Бутырская И. Б.1
Медицинская академия имени С.И. Георгиевского ФГАОУ ВО «Крымский федеральный университет имени В.И. Вернадского»,
295051, бульвар Ленина 5/7, Симферополь, Россия
2ООО Клиника Генезис, 295026, РФ, ул. Семашко, 4а, Симферополь, Россия
3ГБУЗ РК РКБ имени Н. А. Семашко, 295017, РФ, ул. Киевская, 69, Симферополь, Россия
Для корреспонденции: Бутырский Александр Геннадьевич, к.мед.н., доцент кафедры общей хирургии МА имени С.И. Георгиевского ФГАОУ ВО «КФУ имени В.И. Вернадского», e-mail: albut@rambler.ru
For correspondence: Aleksandr G. Butyrskii, PhD, Associate-professor of the Department of General Surgery, Medical Academy named after S.I. Georgievsky of Vernadsky CFU, e-mail: albut@rambler.ru
Information about authors:
Butyrskii A. G., http://orcid.org/0000-0001-5415-3756 Mikhaylichenko V. Yu., http://orcid.org/0000-0003-4204-5912 Dubovenko V. V., http://orcid.org/0000-0001-5636-8283 Shupta Yu. B., http://orcid.org/0000-0003-1168-544X Butyrskaia I. B., http://orcid.org/0000-0002-4283-2572
РЕЗЮМЕ
Первичная диагностика злокачественных новообразований в щитовидной железе продолжает оставаться актуальной проблемой современной эндокринологии. Применяемые в комплексе клиническое исследование, УЗИ и тонкоигольная аспирационная пункционная биопсия позволяют сделать вывод о характере узла в щитовидной железе, но сохраняется довольно большое число ошибок, а исследования занимают много времени. Цель: оценка диагностической ценности ультразвуковых признаков, которые могут указывать на папиллярный рак щитовидной железы. Материал и методы: проведено обсервационное многоцентровое ретроспективное сплошное исследование среди пациентов, прооперированных по поводу узлов щитовидной железы. В исследование вошли взрослые больные (18-78 лет) обоих полов. Выборке подверглись истории болезней пациентов с 2013 по 2019 годы. Пациенты были разделены на 2 группы в зависимости от результатов окончательного гистологического исследования. Результаты: объектами исследования послужили 124 медицинские карты стационарных больных. У 32 из них после проводки был выставлен диагноз рак щитовидной железы (у 24 - папиллярный, у 8 - фолликулярный) и у 92 - доброкачественные узлы. Из исследованных признаков все, кроме умеренной гипоэхогенности, достоверно отличались между доброкачественными узлами и папиллярным раком. При сравнении симптом «отсутствие тонкого гипоэхогенного ободка» достигал границы достоверности подозрения на папиллярный рак. Сравнение показало, что папиллярный рак статистически отличается от доброкачественных узлов (p<0,001) и от фолликулярного рака (p<0,05). При этом у 2 из 24 больных с папиллярным раком (9%) при УЗИ не было обнаружено ни одного из упомянутых признаков; после сонографии все были отнесены к доброкачественным узлам. 21 из 24 пациентов (88%) с папиллярным раком с двумя и более положительными признаками были оценены правильно, 51 из 92 пациентов с доброкачественными узлами (56%) при УЗИ были оценены как папиллярный рак. Заключение: точность УЗИ при папиллярном раке примерно одинакова при наличии от 2 до 4 сонографических признаков; максимальная точность (74%) достигается при наличии 3 признаков. Точность УЗИ при наличии 1 или 5 признаков значительно ниже: в первом случае за счет низкой специфичности, а в последнем случае - за счет редкости одновременного сочетания. Фолликулярный рак идентифицировать при УЗИ невозможно.
Ключевые слова: щитовидная железа, узлы, рак, ультразвуковая диагностика.
CAN WE IDENTIFY HIGH DIFFERENTIATED CANCER IN THYROID ULTRASOUND
IMAGING?
Butyrskii A. G.1, Mikhaylichenko V. Yu.1, Dubovenko V. V.2, Shupta Yu. B.3, Butyrskaia I. B.1
1Меdical Academy named after S.I. Georgievsky of Vernadsky CFU, Simferopol, Russia
2Clinic Genesis Ltd, Simferopol, Russia
3Semashko Crimean Regional Hospital, Simferopol, Russia
SUMMARY
Primary diagnostics of thyroid neoplasms remains actual issue of modern endocrinology. Comprehensive clinical examination, ultrasound, and fine needle biopsy enable to make a conclusion about thyroid nodule properties but with a lot of mistakes, and take much time. Aims: assessment of diagnostic value of ultrasound criteria those may direct at papillary thyroid cancer. Materials and methods: one carried out observation multicenter retrospective continuous research among patients undergone for thyroid nodules surgery. It included adult patients (18-78) of both sexes. Patients' case reports within 2013-2019 were sampled. Patients were shared
2020, tom 23, № 2
into 2 groups according to final histological results. Results: the objects of research were 124 in-patients' case reports. 32 of them were diagnosed thyroid cancer (24 - papillary, 8 - follicular), and 92 - benign nodules. Among searched criteria all (except hypoechogenicity) evidently differed between benign nodules and papillary cancer. In comparison criterion «absence of thin halo» reached the upper border of evidence of suspicion for papillary cancer. Multiple comparison indicated statistical difference between benign nodules (p<0,001) and follicular cancer (p<0,05). 2 of 24 papillary cancer patients (9%) in ultrasound did not demonstrate any criterion; all after this were arranged to benign nodules. 21 of 24 patients (88%) with 2 and more positive criteria were assessed correctly, but 51of 92 benign nodules (56%) in ultrasound were assessed as papillary cancer. Conclusions: ultrasound imaging accuracy in thyroid papillary cancer is approximately equal in presence of 2 to 4 criteria; maximum accuracy (74%) is reached in presence of 3 criteria. In presence of 1 or 5 criteria is significantly lower: in 1 criterion due to low specificity, in 5 criteria - due to rarity of simultaneous combination. Follicular cancer can't be identified in ultrasound imaging.
Key words: thyroid nodules; thyroid cancer; diagnostic imaging; ultrasonography.
Узлы щитовидной железы (УЩЖ) - нередкое явление у людей всех возрастов. Выявляются они при клиническом осмотре или при ультразвуковом исследовании (УЗИ), причем частота выявления на УЗИ составляет 20-76% [1]. Чрезвычайно важным является дифференциальная диагностика доброкачественных (Д) и злокачественных УЩЖ. С.С. Серегин и соавторы указывают, что более, чем в 90% в описаниях УЗИ ЩЖ допускаются неточности, не позволяющие оценить распространенность роста новообразования в паренхиме и за ее пределами, возможность рецидива, состояние шейных лимфатических узлов [2].
Согласно клиническим рекомендациям РАЭ по диагностике и лечению узлового зоба [3], УЗ признаками УЩЖ, которые заставляют подозревать рак (Р) ЩЖ, являются: гипоэхогенная структура, неровный, нечеткий/полициклический контур, точечные гиперэхогенные включения (микрокаль-цинаты), преобладание высоты узла над шириной ("выше чем шире"), гиперваскуляризация. Очень важным для диагностики РЩЖ следует признать и УЗ оценку лимфоузлов шеи.
В 2014 году увидели свет рекомендации Британской тиреоидной ассоциации по ведению рака ЩЖ с указанием признаков, характерных для злокачественных узлов; в 2015 году АТА предложила сонографические признаки, подозрительные на РЩЖ [4; 5]. В 2017 году Европейская тиреоидна-яя ассоциация поддержала перечень УЗ признаков АТА, дополнив его наличием солидного компонента [6]. Следует отметить, что дифференциальная УЗ диагностика высокодифференцированных форм РЩЖ пока не нашла отражения в имеющихся клинических рекомендациях и нуждается в изучении.
Цель исследования - оценка диагностической ценности УЗ признаков, которые могут указывать на папиллярный (П)/фолликулярный (Ф) РЩЖ.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Проведено обсервационное многоцентровое ретроспективное сплошное исследование среди пациентов, прооперированных по поводу УЩЖ. В
исследование вошли взрослые больные без ограничения возраста и пола, прооперированные по поводу УЩЖ. Все пациентам амбулаторно проводилось УЗИ ЩЖ, в стационаре выполнялось оперативное вмешательство, объем которого зависел от предоперационных данных и операционных находок - от гемитиреоидэктомии до экстрафасциальной тире-оидэктомии с диссекцией центральной и боковой клетчатки шеи по показаниям. Объектами исследования послужили 124 медицинские карты стационарных больных с 2014 по 2018 годы. У 92 из них после проводки были верифицированы ДУЩЖ (группа 1), у 32 - РЩЖ (группа 2) (у 24 - ПРЩЖ (группа 2а), у 8 - ФРЩЖ (группа 2б)). Мода возраста обследованных составила 46 лет, мода размера узла 22 мм.
Для анализа были выбраны следующие УЗ признаки: умеренная или выраженная гипоэхо-генность, неровный (полициклический) контур, наличие микрокальцинатов, «выше, чем шире» и отсутствие тонкого гипоэхогенного ободка.
Методы статистического анализа данных. Данные представлены в процентном формате. Мы сравнивали их методом непараметрической статистики с использованием показателя Пирсона (Хи2) для дискретных переменных; р<0,05 считалось статистически значимым. Также некоторые данные представлены в формате М±т, для них применялся вариационный анализ с использованием критерия Стьюдента. В некоторых ситуациях применялся метод множественных сравнений с поправкой Бонферрони. Для статистического анализа использовали пакет программ MedStat.
РЕЗУЛЬТАТЫ
Результаты представлены в таблицах 1-4.
Из исследованных УЗ признаков все, кроме умеренной гипоэхогенности, достоверно отличались между группами 1 и 2а. Признак «отсутствие тонкого гипоэхогенного ободка» был сравним с другими по достоверности в группа 2а с учетом поправки для множественных сравнений, что делает его ценным диагностическим признаком для дифференциальной оценки УЩЖ.
Таблица 1
Частота УЗ признаков (%) - группа 1vs группа 2а
Группа 1 Группа 2а Х2 Р
Умеренная гипоэхогенность 37/92 (40%) 17/24 (39%) 0,02 >0,05
Выраженная гипоэхогенность 18/92 (20%) 13/24 (54%) 24,8 <0,05
Полициклические/неровные контуры 25/92 (27%) 14/24 (58%) 19,7 <0,05
Микрокальцинаты 4/92 (4%) 9/24 (38%) 34,8 <0,05
Выше, чем шире 10/92 (11%) 8/24 (33%) 14,1 <0,05
Отсутствие тонкого гипоэхогенного ободка 62/92 (67%) 22/24 (92%) 19,2 <0,05
Таблица 2
Статистические показатели УЗ признаков в группе 2а
Чувствительность Специфичность Точность
Умеренная гипоэхогенность 39% 60% 50%
Выраженная гипоэхогенность 54% 80% 67%
Полициклические/неровные контуры 58% 73% 66%
Микрокальцинаты 38% 96% 67%
Выше, чем шире 33% 89% 61%
Отсутствие тонкого гипоэхогенного ободка 92% 33% 63%
Множественное сравнение показало, что среднее количество описанных признаков в группе 2а (2,87±0,23) статистически отличается от группы 1 (1,73±0,18; p<0,05) и от группы 2б (1,58±0,52; p<0,05), тогда как сравнимо для групп 1 и 2б (р>0,05), что подтверждает трудности УЗ диагностики и дифференциальной оценки ФРЩЖ.
В группе 2а у 2 из 24 больных с ПРЩЖ (8%) (1 - с T1a, 1 - с T1b) при УЗИ не было выявлено ни одного из признаков, после исследования
Частота совокупности приз
был выставлен диагноз ДУЩЖ. У 22 из 24 пациентов (92%) с ПРЩЖ с 2 и более УЗ признаками диагноз был поставлен правильно. В группе 2б у 4 пациентов (50%) с послеоперационным диагнозом ФРЩЖ (у 2 - T1b, у 1 - T2, у 1 - T3) УЩЖ при УЗИ были оценены как доброкачественные, что еще раз указывает на трудности диагностики ФРЩЖ. В группе 1 у 51 из 92 больных с ДУЩЖ (55%) при УЗИ был диагностирован ПРЩЖ (гипердиагностика).
Таблица 3
ков - группа 1 vs группы 2а
Группа 1 Группа 2а Х2 Р
>1 признака 78/92 (85%) 22/24 (92%) 0,07 >0,05
>2 признаков 48/92 (52%) 21/24 (88%) 30,86 <0,05
>3 признаков 21/92 (23%) 17/24 (71%) 46,25 <0,05
>4 признаков 5/92 (5%) 11/24 (46%) 44,24 <0,05
5 признаков 2/92 (2%) 4/24 (17%) 13,09 <0,05
Очевидно, что наличие только одного признака не может быть достаточным для постановки диагноза ПРЩЖ, достоверная разница наблюдается, начиная с наличия 2 и более признаков. Наибольшая специфичность и точность наблюдается при наличии 3 и 4 признаков у одного пациента.
ОБСУЖДЕНИЕ
В 2009 году была предложена шкала (система) ТШАБЗ, основанная на УЗ признаков, адаптиро-
ванных для РЩЖ. В системе TIRADS Kwak наличие 2 и более УЗ признаков (наличие солидного компонента вместо отсутствия тонкого гипоэхогенного ободка) было предложено как маркер подозрительных УЩЖ [7].
В системе TIRADS French совокупность 4 признаков (неровные края, неправильная форма, ми-крокальцинаты и выраженная гипоэхогенность) предложена в качестве маркера «подозрительности высокого уровня», умеренная гипоэхогенность рас-
2020, том 23, № 2
Таблица 4
Статистические показатели совокупности признаков в группе 2а
1 признак 2 признака 3 признака 4 признака 5 признаков
Чувствительность 92% 88% 71% 46% 17%
Специфичность 15% 48% 77% 95% 98%
Точность 54% 68% 74% 71% 58%
сматривается авторами как маркер средней степени риска [8]. Эти признаки предложено включить и в рекомендации ATA, и в общеевропейскую шкалу TIRADS. Шкала не проста, и вопрос о ее применении в рутинной практике продолжает оставаться открытым [7]. Нельзя не согласиться, что система TIRADS позволяет сделать стандартным протокол УЗИ ЩЖ, а также свести к минимуму субъективный фактор в его интерпретации [9].
В обзоре Е.Ю. Трофимовой и соавторов [10] указано, что РЩЖ может иметь различные УЗ признаки: структура узла может быть солидной (гипоэхогенной, изоэхогенной, гиперэхогенной), смешанной и кистозной. Гипоэхогенный солидный УЩЖ всегда подозрителен, особенно при изолированном узле у мужчин и при продолжающемся росте на фоне супрессивной терапии. Показано, что 60-70% злокачественных УЩЖ являются ги-поэхогенными, 2-4% узлов - гиперэхогенными и 15-25% - изоэхогенными; опухоли со смешанной структурой составляют 5-10%. Как указывают авторы, чаще злокачественными оказываются УЩЖ размером более 30 мм с кистозно-солидной структурой, наличием анэхогенных участков и микро-кальцинатов.
Проведенное исследование показывает, что необходимо четко различать умеренную и выраженную гипоэхогенность. Последняя выявляется значительно чаще при ПРЩЖ. Значимость умеренной гипоэхогенности как маркера злокачественного УЩЖ признается не всеми и нуждается в дальнейшем изучении в увязке с другими факторами риска. Рекомендации АТА [5] вообще не различают умеренную и выраженную гипоэхогенность. Они рассматривают гипоэхогенные солидные узлы при отсутствии других факторов риска как образования промежуточного риска с частотой выявления рака 10-20%.
Что касается отсутствия тонкого гипоэхоген-ного ободка, то этот симптом рассматривается как важный признак РЩЖ и до сих пор входит в диагностические алгоритмы [11; 12]. Он отнесен к девяти УЗ признакам, выделенным Комитетом TIRADS [6] для диагностики РЩЖ. Наше мнение в отношении этого признака пока нельзя считать окончательным.
Следует признать, что не существует патогно-моничного УЗ признака, который бы в единствен-
ном числе позволил дифференцировать доброкачественные и злокачественные УЩЖ, а тем более верифицировать ПРЩЖ. Отдельные признаки, например, микрокальцинаты, имеют высокую специфичность, но низкую чувствительность. S. Takashima et а1., изучив диагностическую значимость микрокальцинатов, показали, что признак имеет очень высокую точность и максимальную специфичность (76% и 93%) в прогнозировании РЩЖ, но низкую чувствительность (36%) [13].
Исследования TIRADS French [8] продемонстрировали чувствительность 95% и специфичность 52% для УЗИ. В нашей выборке аналогичные исследования продемонстрировали чувствительность 88% и специфичность 48%.
По данным T. Tugendsam et al. [8], при ПРЩЖ чувствительность экспертного УЗИ составила 64%. Ожидаемо, что в реальной практике прецизионная УЗ диагностика ПРЩЖ является проблемой. УЗИ остается оператор-зависимым исследованием. На чувствительность метода в выявлении ПРЩЖ влияют размер УЩЖ, характер изменений ткани ЩЖ, квалификация врача. Множественные узлы в ЩЖ уменьшают чувствительность УЗИ с 90% до 64% [10].
Ц. Дэлгэрэх и соавторы [14] описывают УЗ признаки РЩЖ: гипоэхогенность узла, неровность поверхности, нечеткий контур, неправильная форма, наличие кистозного компонента, отсутствие тонкого гипоэхогенного ободка, усиление васкуляризации, метастатическое поражение лимфатических узлов, которые, надо заметить, отличаются от данных в клинических рекомендациях. Их вывод: сочетание трех и более УЗ признаков с поражением регионарных лимфатических узлов с высокой вероятностью указывают на РЩЖ, что, в общем-то, согласуется и с нашими данными. Мы не принимали во внимание поражение лимфатических узлов, поскольку описание их в большинстве случаев не соответствует требованиям клинических рекомендаций [3]. Чувствительность УЗИ в диагностике РЩЖ, по данным авторов, составила 85,3%, специфичность — 75,3%, диагностическая точность — 74,2%.
По данным S. Takashima et al. [13], чувствительность и специфичность УЗ признаков составили: нечеткого контура как признака инвазивного роста соответственно 84% и 31%, анэхогенной струк-
туры как признака кистозной дегенерации - 42% и 79%, микрокальцинатов - 50% и 52%, гипоэхо-генного ободка как признака инкапсуляции - 42% и 88% соответственно. Их исследование показало, что ПРЩЖ чаще является гипоэхогенным узлом с гетерогенной структурой и нечетким контуром.
Исследованные признаки, к сожалению, оказались практически бесполезными в дифференциальной диагностике ФР, этот диагноз верифицировать при УЗИ практически невозможно. У таких пациентов следует обратить внимание на симптом «узла в узле»; он должен заставить продолжить поиск РЩЖ [15]. С нами согласны А. М. Шулут-ко и соавторы [16], которые считают, что ПРЩЖ можно заподозрить при УЗИ, если это неинкапсу-лированный вариант (к числу патогномоничных УЗ признаков относят гипоэхогенность, неровный контур, часто в комбинации с участками повышенной эхогенности); а инкапсулированный ПРЩЖ и ФРЩЖ являются наиболее трудными для диагностики.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Наши исследования показали необходимость применения нескольких сонографических симптомов и возможность заподозрить ПРЩЖ уже на этапе первичного обследования при высокой квалификации врача УЗД и экспертном качестве оборудования. Точность УЗИ примерно одинакова при наличии от 2 до 4 сонографических признаков; точность УЗИ при наличии 1 или 5 признаков значительно ниже: в первом случае за счет низкой специфичности, а в последнем случае - за счет редкости одновременного сочетания. Наибольшей точности (74%) достигает УЗИ при наличии 3 признаков из описанных в различных рекомендациях. Абсолютной точности диагностики ПР ЩЖ при УЗИ на его сегодняшнем уровне достичь не удается. Сомнительное значение пока имеет гипоэхо-генность, ее диагностическая ценность нуждается в дальнейшем изучении.
Невозможно идентифицировать ФР ЩЖ при УЗИ, его сонографическая семиотика не имеет каких-либо специфических симптомов, особенно при УЗИ в первичном звене здравоохранения, где возможности исследования далеки от экспертных, а специалисты не нацелены на выявления такой специфической патологии.
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Conflict of interest. The authors have no conflict of interests to declare.
ЛИТЕРАТУРА
1. Lim H, Devesa S. S., Sosa J. A. Trends in Thyroid Cancer Incidence and Mortality in the United
States, 1974-2013. JAMA. 2017;317:1338-1348. doi:10.1001/jama.2017.2719
2. Серёгин С. С., Печеный А. П., Бежин А. И. Усовершенствование метода дооперационного ультразвукового исследования шеи при раке щитовидной железы. Вестник новых медицинских технологий. 2013;2:348-354.
3. Проект: клинические рекомендации Российской ассоциации эндокринологов по диагностике и лечению узлового зоба (новая редакция 2015 года). Эндокринная хирургия. 2015;1:15-21. doi:10.14341/serg2015115-21
4. British Thyroid Association Guidelines for the Management of Thyroid Cancer. Clin Endocrinol. 2014;81(1):1-122. doi: 10.1111/cen.12515
5. 2015 American Thyroid Association Management Guidelines for Adult Patients with Thyroid Nodules and Differentiated Thyroid Cancer: The American Thyroid Association Guidelines Task Force on Thyroid Nodules and Differentiated Thyroid Cancer. Thyroid. 2016;26:1-133. doi:10.1089/ thy.2015.0020.
6. Russ G., Bonnema S. J., Erdogan M. F. European Thyroid Association Guidelines for Ultrasound Malignancy Risk Stratification of Thyroid Nodules in Adults: The EU-TIRADS. Eur Thyroid J. 2017;6:225-237. doi:10.1159/000478927
7. Yoon J. H., Lee H. S., Kim E. K. Malignancy Risk Stratification of Thyroid Nodules: Comparison between the Thyroid Imaging Reporting and Data System and the 2014 American Thyroid Association Management Guidelines. Radiology. 2016;278:917-924. doi: 10.1148/radiol.2015150056
8. Tugendsam C., Petz V., Buchinger W. Ultrasound criteria for risk stratification of thyroid nodules in the previously iodine deficient area of Austria - a single centre, retrospective analysis. Thyroid Research. 2018;11:47-48. doi.org/10.1186/s13044-018-0047-8.
9. Тимофеева Л. А., Алешина Т. Н. Опыт применения современных методов лучевой визуализации в ранней диагностике рака щитовидной железы по Чувашской Республике. Современные проблемы науки и образования. 2017;1. Доступно по: http://science-education.ru/ru/article/view?id=26069. Ссылка активна 23.10.2019.
10. Трофимова E. Ю., Волченко H. Н., Гладу-нова З. Д. Ультразвуковая диагностика рака щитовидной железы. Визуализация в клинике. 2000;17. Доступно по: https://medi.ru/info/6779. Ссылка активна 28.10.2019.
11. Grant E. G., Tessler F. N., Hoang J. K. Thyroid Ultrasound Reporting Lexicon: White Paper of the ACR Thyroid Imaging, Reporting and Data System (TIRADS) Committee. J Am Coll Radiol. 2015;12:1272-1279. doi: 10.1016/j.jacr.2015.07.011
2020, том 23, № 2
12. Yoon J. H., Han K., Kim E. K. Diagnosis and Management of Small Thyroid Nodules: A Comparative Study with Six Guidelines for Thyroid Nodules. Radiology. 2017;283:560-569. doi: 10.1148/ radiol.2016160641
13. Takashima S., Fukuda H., Nomura N. Thyroid nodules: re-evaluation with ultrasound. J. Clin. Ultrasound, 1995; 23(3):179-184. doi:10.1002/ jcu.1870230306
14. Дэлгэрэх Ц., Гончигсурэн Д., Лхагвасурэн Ц. Ультразвуковая диагностика рака щитовидной железы. Сибирский медицинский журнал (Иркутск). 2012;1:131-133.
15. Kobayashi K, Ota H, Hirokawa M. "Nodule in Nodule" on Thyroid Ultrasonography. Possibility of Follicular Carcinoma Transformed from Benign Thyroid Tumor. Eur Thyroid J. 2017;6:101-107. doi: 10.1159/000452971
16. Шулутко А. М., Семиков В. И., Паталова А. Р. Возможности ультразвукового метода исследования в ранней диагностике рака щитовидной железы. Вестник хирургии им. И.И. Грекова. 2017;176(2):38-44. doi:10.24884/0042-4625-2017-176-2-38-44
REFERENCES
1. Lim H, Devesa S. S., Sosa J. A. Trends in Thyroid Cancer Incidence and Mortality in the United States, 1974-2013. JAMA. 2017;317:1338-1348. doi: 10.1001/jama.2017.2719
2. Seregin S. S., Pechenyy A. P., Bezhin A. I. Improvement of preoperative ultrasound diagnostics of struma maligna. Vestnik novyh medicinskih tekhnologij. 2013;2:348-354. (In Russ.).
3. DRAFT: Russian Association of Endocrinologists Clinic Guidelines for Thyroid Nodules Diagnostic and Treatment). Endocrine Surgery. 2015;1:15-21. (In Russ.). doi:10.14341/ serg2015115-21
4. British Thyroid Association Guidelines for the Management of Thyroid Cancer. Clin Endocrinol. 2014;81(1):1-122. doi: 10.1111/cen.12515
5. 2015 American Thyroid Association Management Guidelines for Adult Patients with Thyroid Nodules and Differentiated Thyroid Cancer: The American Thyroid Association Guidelines Task Force on Thyroid Nodules and Differentiated Thyroid Cancer. Thyroid. 2016;26:1-133. doi: 10.1089/ thy.2015.0020.
6. Russ G., Bonnema S. J., Erdogan M. F. European Thyroid Association Guidelines for Ultrasound Malignancy Risk Stratification of Thyroid
Nodules in Adults: The EU-TIRADS. Eur Thyroid J. 2017;6:225-237. doi:10.1159/000478927
7. Yoon J. H., Lee H. S., Kim E. K. Malignancy Risk Stratification of Thyroid Nodules: Comparison between the Thyroid Imaging Reporting and Data System and the 2014 American Thyroid Association Management Guidelines. Radiology. 2016;278:917-924. doi: 10.1148/radiol.2015150056
8. Tugendsam C., Petz V., Buchinger W. Ultrasound criteria for risk stratification of thyroid nodules in the previously iodine deficient area of Austria - a single centre, retrospective analysis. Thyroid Research. 2018;11:47-48. doi.org/10.1186/s13044-018-0047-8.
9. Timofeeva L. A., Aleshina T. N. Experience of using modern methods of radiological imaging in early thyroid cancer detection in the Chuvash Republic. Modern problems of science and education. 2017;1. (In Russ.). Доступно по: http://science-education.ru/ru/ article/view?id=26069. Ссылка активна 23.10.2019.
10. Trofimova Ye. Yu., Volchenko N. N., Gladunova Z. D. Diagnosis of thyroid cancer. Vizualizacija v klinike. 2000;17. (In Russ.). Доступно по: https://medi.ru/info/6779. Ссылка активна 28.10.2019.
11. Grant E. G., Tessler F. N., Hoang J. K. Thyroid Ultrasound Reporting Lexicon: White Paper of the ACR Thyroid Imaging, Reporting and Data System (TIRADS) Committee. J Am Coll Radiol. 2015;12:1272-1279. doi: 10.1016/j.jacr.2015.07.011
12. Yoon J. H., Han K., Kim E. K. Diagnosis and Management of Small Thyroid Nodules: A Comparative Study with Six Guidelines for Thyroid Nodules. Radiology. 2017;283:560-569. doi: 10.1148/ radiol.2016160641
13. Takashima S., Fukuda H., Nomura N. Thyroid nodules: re-evaluation with ultrasound. J. Clin. Ultrasound, 1995; 23(3):179-184. doi:10.1002/ jcu.1870230306
14. Delgerekh T., Gonchigsuren D., Lkhagvasuren T. Ultrasound diagnosis of thyroid cancer. Sibirskii meditsinskii zhurnal. 2012;1:131-133. (In Russ.).
15. Kobayashi K., Ota H., Hirokawa M. "Nodule in Nodule" on Thyroid Ultrasonography. Possibility of Follicular Carcinoma Transformed from Benign Thyroid Tumor. Eur Thyroid J. 2017;6:101-107. doi: 10.1159/000452971
16. Shulutko A. M., Semikov V. I., Patalova A. P. Possibilities of ultrasound method of research in early diagnostics of thyroid carcinoma. Vestnik khirurgii im. I.I. Grekova, 2017;176(2):38-44. (In Russ.). doi:10.24884/0042-4625-2017-176-2-38-44
