CC BY
42
ЭКОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ
Экология растений / Ecology of plants Оригинальная статья / Original article УДК 581.4:581.5
D0l:10.18470/1992-1098-2017-3-53-63
МОРФОЛОГИЯ ВЫДЕЛИТЕЛЬНОЙ ТКАНИ ЛИСТЬЕВ И ВТОРИЧНЫЕ МЕТАБОЛИТЫ НЕКОТОРЫХ ПРЕДСТАВИТЕЛЕЙ РОДА INULA
Аида Я. Тамахина*, Анжела А. Гадиева
Кабардино-Балкарский государственный аграрный университет, Нальчик, Россия, [email protected]
Резюме. Цель. Данная работа посвящена изучению морфологии выделительной ткани листьев и вторичных метаболитов некоторых представителей рода Inula (Inula britannica L., Inula aspera Poir., Inula germanica L.), произрастающих в фитоценозах предгорной и степной зон Кабардино-Балкарской Республики. Методы. Объектом исследования служили листья среднего яруса растений, собранные в фазу полного цветения в августе 2015-2016 гг. Для идентификации вторичных метаболитов применяли общепринятые гистохимические тест-реакции. Результаты. Морфологическая структура нежелезистых трихом типична для семейства Asteraceae. Волоски расположены на крупных жилках и в межжил-ковой области абаксиальной, реже адаксиальной поверхности листа. Общее количество нежелезистых трихом снижается в ряду I. britannica L. - I. aspera Poir. - I. germanica L. Железистые трихомы расположены на абаксиальной поверхности листа и имеют видовые морфологические особенности. Количество железистых трихом на 1 мм2 листовой поверхности варьирует от 1 (I. germanica L.) до 16-ти (I. aspera Poir.). В листьях I. germanica L. формируются эндогенные выделительные структуры: схизогенные вместилища, идиобласты, млечники. Вторичными метаболитами I. britannica L. являются эфирные масла, I. germanica L. - эфирные масла, смолы, оксалат кальция, каучук, I. aspera Poir. - эфирные масла, смолы, полисахариды. Заключение. Морфологические особенности выделительной ткани и химический состав вторичных метаболитов листьев представителей рода Inula L. обусловлены влиянием абиотических условий мест произрастания и связаны с экологической стратегией видов. Различия в морфологии железистых структур могут использоваться для микродиагностики видов рода Inula L. Ключевые слова: Inula britannica L., Inula aspera Poir., Inula germanica L., лист, выделительная ткань, вторичные метаболиты.
Формат цитирования: Тамахина А.Я., Гадиева А.А. Морфология выделительной ткани листьев и вторичные метаболиты некоторых представителей рода Inula // Юг России: экология, развитие. 2017. Т.12, N3. C.53-63. DOI: 10.18470/1992-1098-2017-3-53-63
MORPHOLOGY OF EXCRETORY TISSUE OF LEAVES AND SECONDARY METABOLITES OF SOME SPECIES FROM INULA GENUS
Aida Ya. Tamakhina*, Angela A. Gadiyeva
Kabardino-Balkarian state agricultural university, Nalchik, Russia, [email protected]
Abstract. Aim. This work is devoted to studying the morphology of the excretory tissue of leaves and secondary metabolites of some species from Inula genus (Inula britannica L., Inula aspera Poir., Inula germanica L.) grown in plant communities of the foothill and steppe zones of the Kabardino-Balkar Republic. Methods. As
object of a research served the leaves of an average tier of plants collected in a phase of the complete blossoming in August, 2015-2016. Applied the standard histochemical test reactions to identification of secondary metabolites. Results. Morphological structure of non-glandular trichomes are typical of the Asteraceae family. Hairs are located on large veins and interveinal region abaxial, rarely adaxial surface of the leaf. The total number of non-glandular trichomes decreases among I. britannica L. - I. aspera Poir. - I. germanica L. Glandular trichomes are located on the abaxial surface of the leaf and have morphological species characteristics. The number of glandular trichomes per 1 mm2 of the leaf surface varies from 1 (I. germanica L.) to 16 (I. aspera Poir.). In the leaves of I. germanica L. are formed endogenous secretory structures: schizogenous intercellular spacese, idioblast, latex vessel. The secondary metabolites of I. britannica L. are essential oils, I. germanica L. - essential oils, resins, calcium oxalate, rubber, I. aspera Poir. - essential oils, resins, polysaccharides. Conclusion. Morphological features of secretory tissue and chemical composition of secondary metabolites in the leaves of the genus Inula L. due to the influence of abiotic conditions and associated with the ecological strategy of the species. Differences in the morphology of glandular structures can be used for micro-diagnostics species of the genus Inula L.
Keywords: Inula britannica L., Inula aspera Poir., Inula germanica L., leaf, secretory tissue, secondary metabolites.
For citation: Tamakhina A.Ya., Gadiyeva A.A. Morphology of excretory tissue of leaves and secondary metabolites of some species from Inula genus. South of Russia: ecology, development. 2017, vol. 12, no. 3, pp. 53-63. (In Russian) DOI: 10.18470/1992-1098-2017-3-53-63
Межвидовые и внутривидовые различия в морфологии выделительной ткани растений и химической природе синтезируемых и аккумулируемых продуктов вторичного метаболизма формируются под влиянием абиотических условий мест произрастания растений, которые, в свою очередь, влияют на молекулярно-генетические процессы формирования листа и его эпидермы [1; 2].
Несмотря на большое разнообразие и внутривидовой полиморфизм, морфология выделительных структур листьев и химический состав продуктов метаболизма в целом типичны для определенных видов, родов и семейств, что используется как диагностический показатель для целей систематики. Так, для видов семейства Asterаceаe характерно присутствие на обеих сторонах листа простых волосков с длинной конечной клеткой и овальных эфиромасличных желёзок, состоящих из восьми выделительных клеток, расположенных в два ряда и четыре яруса [3]. В секрет трихом многих представителей семейства Asteraceae входят фенольные соединения и терпеноиды [4; 5].
Одним из фармакологически значимых родов семейства Asteraceae является
девясил (Inula L.). Род объединяет виды с разными типами экологических стратегий, значительно различающиеся по экологическим условиям произрастания. В листьях отдельных видов девясила обнаружены и количественно определены флавоноиды, дубильные вещества, эфирные масла, се-сквитерпеновые лактоны, что обусловило их широкое применение в медицине (официальной, народной, ветеринарной) и пищевой промышленности [6]. Имеются данные о морфолого-анатомическом строении листа девясила высокого (I. helenium L.), применяемого в официальной медицине [7]. Однако морфологические особенности выделительной ткани листьев малоизвестных видов девясила не исследованы.
В связи с вышеизложенным, цель работы состояла в морфологическом изучении выделительной ткани и веществ вторичного метаболизма листьев видов девясила, различающихся по условиям экологического оптимума и типу экологической стратегии, - девясил британский (Inula britannica L.), девясил шероховатый (Inula aspera Poir.) и девясил германский (Inula germanica L.).
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ
На территории Северного Кавказа виды I. britannica L. и I. aspera Poir. обитают от низменности до среднего пояса гор, I. germanica L. - в степях на низменности и аридных котловинах нижнего горного пояса. Основными местами обитания I. britannica L. являются влажные места (приречные луга, берега водоемов, сырые поляны и лесные опушки), I. aspera Poir. - районы со степным климатом, I. germanica L. - типчаково-разнотравно-ковыльные степи на карбонатных почвах [6; 8].
По отношению к водному режиму исследуемые виды относятся к двум экологическим группам: мезофиты (I. britannica L., I. aspera Poir.) и мезоксерофиты (I. germanica L.) [9; 10]. По степени соле-устойчивости виды подразделяются на гликогалофиты (I. britannica L., I. aspera Poir.), выдерживающие слабое засоление, и эвгалофиты (I. germanica L.).
Виды I. britannica L. и I. aspera Poir. по характеру ареала (на территории Северного Кавказа - сплошной) и встречаемости в фитоценозах (обычные) проявляют признаки эксплерентности. Дизъюнктивный ареал распространения, границы которого определяются эдафическими (меловые почвы) и антропогенными (распахивание типичных степей) факторами, и спорадическая встречаемость. I. germanica L. у границ ареала свидетельствуют об экотопической патиентности и уязвимости вида.
Сбор листьев проводился в условиях экологического оптимума для каждого из изучаемых видов, так как при этом количественные признаки находятся под контролем стабилизирующей формы естественного отбора и близки к модальному
значению. Растительное сырье девясила британского отбирали на берегу водоема в городском парке «Атажукинский сад» г. Нальчик (предгорная зона Кабардино-Балкарской Республики, почва - выщелоченный чернозем), девясила шероховатого и германского - в районе села Алтуд (степная зона Кабардино-Балкарской Республики, почва - чернозем южный карбонатный с содово-сульфатным засолением и, местами, с высоким содержанием карбоната кальция). Сбор листьев осуществляли в августе 2015-2016 гг. со среднего яруса 20-ти растений каждого вида в фазу полного цветения, соответствующей стадии активной секреции трихом.
Морфологию экзогенных и эндогенных выделительных структур изучали на абаксиальной и адаксиальной поверхности листьев, обесцвеченных в растворе хлоралгидрата, просветленных в глицерине и окрашенных метиленовым синим. Для идентификации вторичных метаболитов применяли гистохимические тест-реакции с хлоридом железа - на фенольные соединения, с суданом III - на изопреноиды (эфирные масла, смолы, политерпены), с суданом черным Б (после фиксации по Чиаччио) - на сесквитерпеновые лактоны, с тимолом (реакция Молиша) - на полисахариды [11; 12]. Для исследования использовали световой микроскоп Биомед С1 и цифровой фотоаппарат Canon (разрешение матрицы 8 Мп). Учитывали форму и размеры трихом, их количество на 1 мм2, характер распределения на адакси-альном и абаксиальном эпидермисе листовой пластинки. Измерения проводили в 20 полях зрения с общим увеличением микроскопа 150х и и 45 0х.
ПОЛУЧЕННЫЕ РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Трихомы листьев I. britannica L., I. aspera Poir., I. germanica L. в соответствии с морфофункциональными критериями разделены на две группы: нежелезистые и железистые. Морфологическая структура нежелезистых трихом типична для семейства Asteraceae. Это многоклеточные однорядные волоски с двух- или трехкле-
точным расширенным основанием и удлиненной, легко отламывающейся конечной частью. Волоски расположены на крупных жилках и в межжилковой области преимущественно абаксиальной поверхности (рис. 1а), а также по краям листа (рис. 16). Длина волосков значительно варьирует как между видами, так и в пре-
делах одного вида: 130-269 мкм (х=234 мкм) - I. germanica L., 174-565 мкм
(х =382 мкм) - I. britannica L., 217-435
л
Железистые трихомы девясила германского расположены вблизи жилок (рис. 2а). Их формирование происходит путем последовательных периклинальных и поперечных делений. Результатом такого деления является формирование удлиненной клетки-ножки и многоклеточной головки из 16-18 клеток (рис. 26). Железистые трихомы девясила шероховатого представлены головчатыми волосками на пятиклеточной ножке с одноклеточной овальной головкой, окруженными общей кутикулой (рис. 2в). Они равномерно распределены в межжилковых областях абак-сиальной поверхности листа. Основным морфологическим типом железистых трихом девясила британского являются дву-рядные волоски, сформированные четырьмя парами выделительных клеток. Они располагаются более или менее равномерно на эпидермисе абаксиальной поверхности листа (рис. 2г). Второй морфологический тип железистых трихом встречается на поверхности жилок - головчатые волоски, состоящие из 4-х нежелезистых клеток ножки и одной секреторной клетки головки (рис. 2д).
Общее количество трихом, в том числе отдельно нежелезистых и железистых, у видов девясила значительно варьирует (табл. 1). Наибольшей степенью опушения обеих сторон листовой пла-
мкм (х =426 мкм) - I. aspera Poir.
стинки характеризуются листья девясила британского, а наименьшей - девясила германского. Количество нежелезистых трихом на 1 мм2 абаксиальной поверхности варьирует от 2 (I. germanica L.) до 40 (I. britannica L.), на адаксиальной - от 1 (I. germanica L.) до 9 (I. aspera Poir.). Общее количество нежелезистых трихом снижается в ряду I. britannica L. - I. aspera Poir. - I. germanica L. При этом на абаксиаль-ной стороне листьев количество кроющих трихом превышает аналогичный показатель адаксиальной поверхности в 6,8 (I. britannica L.); 3,5 (I. aspera Poir.) и 1,7 (I. germanica L.) раза. Железистые трихомы у всех видов формируются на нижней стороне листьев. Количество железистых трихом на 1 мм2 листовой поверхности варьирует от 1 (I. germanica L.) до 16-ти (I. aspera Poir.). Общее количество трихом, в том числе отдельно нежелезистых и железистых, у видов девясила значительно варьирует (табл. 1). Наибольшей степенью опушения обеих сторон листовой пластинки характеризуются листья девясила британского, а наименьшей - девясила германского. Количество нежелезистых трихом на 1 мм2 абаксиальной поверхности варьирует от 2 (I. germanica L.) до 40 (I. britannica L.), на адаксиальной - от 1 (I. germanica L.) до 9 (I. aspera Poir.).
Рис. 1. Нежелезистые трихомы на поверхности (а) и по краям (б) листа Fig. 1. Non-glandular trichomes on a leaf surface (a), on the leaf edge (b)
Рис. 2. Железистые трихомы (Т) I. germanica L. (а, б), I. aspera Poir. (в), I. britannica L. (г, д): 1 - трихом на стадии деления, 2 - сформированный трихом Fig. 2. Glandular trichomes (T) I. germanica L. (a, b), I. aspera Poir. (c), I. britannica L. (d, e): 1 - the trichomes under division, 2 - formed trichomes
Общее количество нежелезистых трихом снижается в ряду I. britannica L. -I. aspera Poir. - I. germanica L. При этом на абаксиальной стороне листьев количество кроющих трихом превышает аналогичный показатель адаксиальной поверхности в 6,8 (I. britannica L.); 3,5 (I. aspera Poir.) и 1,7 (I. germanica L.) раза. Железистые трихомы у всех видов формируются на нижней стороне листьев. Количество железистых трихом на 1 мм2 листовой по-
верхности варьирует от 1 (I. germanica L.) до 16-ти (I. aspera Poir.).
В составе секрета железистых (I. britannica L., I. germanica L.) и нежелезистых (I. aspera Poir.) трихом выявлены компоненты, характерные в целом для семейства Asteraceae, - эфирные масла, содержащие сескветерпеновые лактоны и фенольные вещества (флавоноиды). Факт окрашивания содержимого трихом метиленовым синим, относящимся к группе базофиль-
ных красителей, свидетельствует о преобладании в составе эфирного масла окисленных компонентов (сесквитерпеновые лактоны, флавоноиды, фенольные кислоты). Железистые трихомы I. germanica L. синтезируют эфирные масла (на начальных стадиях формирования) и олеосмолы (сформированные). Секрет железистых трихом I. aspera Poir. образован полисаха-
риднои слизью, в состав которой входят нейтральные сахара (секрет не окрашивается метиленовым синим); содержимое многочисленных нежелезистых волосков заполнено эфирным маслом, выделяющимся наружу при отламывании конечной клетки.
Таблица 1
Количество трихом на эпидермисе абаксиальной (1) и адаксиальной (2) стороны листа
Table 1
Виды Species Количество железистых трихом, шт./мм2 The number of glandular trichomes, PCs/mm2 Количество нежелезистых трихом, шт./мм2 The number of non-glandular trichomes, PCs/mm2
1 2 1 2
Inula germanica L. 1,1±0,3 - 2,2±0,6 1,3±0,4
Inula britannica L. 10,6±2,4 - 39,6±4,2 5,8±2,1
Inula aspera Poir. 15,7±1,3 - 30,5±2,7 8,6±2,3
Помимо экзогенных выделительных образований в листьях I. aspera Poir. и I. germanica L. выявлены эндогенные структуры: схизогенные вместилища, накапливающие и выделяющие смолы (у обоих видов) (рис. 3а); идиобласты - неспециализированные кристаллоносные клетки (рис. 3б) и млечники с каучуком (I. germanica L.) (рис. 3е).
Установленные особенности выделительной ткани листьев свидетельствуют о широком спектре её адаптивных возможностей, определяющих специализацию представителей рода Inula L. к нормальным условиям мест произрастания. В распределении трихом на поверхности листьев исследованных видов установлены общие закономерности: на абаксиаль-ной поверхности формируется большее количество нежелезистых трихом по сравнению с адаксиальной; железистые трихомы характерны для абаксиальной поверхности листьев.
Нежелезистые трихомы всех видов морфологически сходны, однако их количество варьирует в широких пределах с максимумом у мезофитов (I. britannica L., I. aspera Poir.) и минимумом у мезоксеро-фитов (I. germanica L.) Повышенная опу-шенность листьев является проявлением
ксероморфного строения листьев [13; 14] и увеличивает адаптивные возможности растений. Кроющие (нежелезистые) трихомы растений выполняют важные функции: защищают хлоренхиму от перегрева, влияют на формирование микроклимата вблизи поверхности листовой пластинки [3], способствуют увеличению или снижению интенсивности транспирации [15]. Следовательно, значительное количество нежелезистых волосков на обеих сторонах листовой пластинки является одним из признаков эксплерентности видов I. britannica L. и I. aspera Poir. Слабое развитие трихомного аппарата листьев I. germanica L. свидетельствует об ином биохимическом механизме засухоустойчивости (толстая восковая кутикула эпидермиса, накопление растворимых сахаров в мезофилле и др.) [16].
Неспециализированные кроющие волоски часто являются высоко метаболически активными образованиями [17]. Поэтому можно предположить, что в экологических условиях, отклоняющихся от нормы, эти структуры способны к синтезу и выделению эфирных масел у видов, не синтезирующих данные вещества в нормальных условиях (I. germanica L.).
1
Рис. 3. Эндогенные выделительные структуры листьев: а - смоляной ход (1 - I. germanica L., 2 - I. aspera Poir.); б - кристаллы оксалата кальция; в - млечники (3) и глобула каучука (4) Fig. 3. Endogenous secretory structures of leaves: a - pitch course (1 - I. germanica L., 2 - I. aspera Poir.); b - crystals of calcium oxalate; c - latex vessel (3) and globule rubber (4)
Виды девясила значительно отличаются по количеству и морфологии железистых трихом. Максимальная их концентрация отмечена на абаксиальной поверхности листьев I. britannica L. и I. aspera Poir. Весьма небольшое количество железистых трихом имеет I. germanica L., что, по-видимому, компенсируется активным функционированием эндогенных выделительных структур листьев. Вариативность морфологии желёзок, вероятнее всего, обусловлена биохимическим составом синтезируемого и выделяемого секрета -эфирных масел (I. britannica L.), олеосмол (I. germanica L.) и полисахаридной слизи (I. aspera Poir.).
Установленные различия в химическом составе продуктов вторичного метаболизма исследованных видов девясила свидетельствуют о неодинаковых биохи-
мических типах адаптации [18]. Синтез флавоноидов и эфирных масел является неспецифической реакцией на стрессовое воздействие окружающей среды [19]. Эфирные масла и флавоноиды являются аттрактантами или детеррентами для насекомых; играют роль антибактериального и фунгицидного барьера [4; 20; 21], уменьшают теплопоглощение солнечных лучей; участвуют в аллелопатии [15]. По-лисахаридные слизи, выделяемые желёзками I. aspera Poir., способствуют удержанию воды на поверхности листьев, предохраняют растение от высыхания [22].
Специфическими продуктами метаболизма являются олеосмолы, оксалат кальция, каучук. Олеосмолы, выделяемые железистыми трихомами I. germanica L. и схизогенными вместилищами I. germanica L. и I. aspera Poir., снижают нагревание
листьев для уменьшения транспирации и предотвращения угнетения фотосинтеза [15]. Адаптация выделительной ткани I. germanica L. к меловым почвам проявляется в синтезе оксалата кальция и накоплении кристаллов неспециализированными клетками мезофилла листа. Кристаллы оксалата кальция активно вовлекаются в процессы детоксикации избытка поступившего в растения кальция [23], участвуют в осморегуляции, формировании ионного гомеостаза, обеспечении жесткости тканей [24; 25], защите от патогенов и травоядных [26; 27], детоксикации ионов тяжелых металлов [28; 29]. Основная функция каучука - герметизация повреждений тканей листа [20].
Видовые различия в качественном и количественном составе вторичных метаболитов, синтезируемых выделительными структурами листьев девясила, по-видимому, тесно связаны с экологической стратегией растений. Биохимическая адаптация S-стратегов к условиям, отклоняющимся от экологического оптимума, состоит в поддержании окислительных путей в активном состоянии и переходе на альтернативные биохимические пути био-
синтеза. В основе биохимической адаптации R-стратегов лежит усиление синтеза соединений вторичного обмена, выполняющих защитную функцию (фенольные соединения), и шикимовой кислоты -предшественника фенольных соединений в биосинтезе по шикиматному пути [30].
Результаты проведенных исследований позволяют предположить наличие связи между количеством нежелезистых и железистых трихом листа, секретирующих определенные вторичные метаболиты, и стратегическими качествами видов девясила. В соответствии с нашей гипотезой видам I. britannica L. и I. aspera Poir., характеризующимся густым опущением, высокой концентрацией железистых трихом, выделяющих фенольные вещества и полисахариды, свойственна эксплерент-ность. Небольшая концентрация железистых и нежелезистых трихом на поверхности листьев, синтез политерпенов и накопление сверхпредельного количества солей в мезофилле листьев, инициируемые определенным типом воздействия, обуславливают патиентность I. germanica L.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Морфологические особенности выделительной ткани и химический состав вторичных метаболитов листьев представителей рода Inula L. обусловлены влиянием абиотических условий мест произрастания и связаны с экологической стратегией видов. Синтез неспецифических вторичных метаболитов и повышенная опушенность листьев являются признаками эксплерентности растений, а слабое
развитие трихомного аппарата, синтез специфических вторичных метаболитов -признаками патиентности. Установленные различия в морфологии выделительных структур могут быть диагностическими признаками видов рода Inula L. Микродиагностическое значение на уровне вида имеют форма железистых трихом, друзы оксалата кальция, глобулы каучука.
БИБЛИОГРАФИЧЕСКИМ СПИСОК
1. Николаевская Т.С., Федоренко О.М. Особенности опушения листовой пластинки у растений северных популяций Arabidopsis lyrata subsp. Petraea и Arabidopsis Thalliana // Труды Карельского научного центра РАН. 2014. N5. С. 59-70.
2. Torii K.U. Two-dimensional spatial patterning in developmental systems // Trends in Cell Biology. 2012. N22. P. 438-446. DOI: 10.1016/j.tcb.2012.06.002.
3. Лотова Л.И. Ботаника: морфология и анатомия высших растений. Москва: URSS, 2017. 512 с.
4. Костина О.В., Муравник Л.Е. Структура и химический состав трихом у двух видов Doronicum
(Asteraceae) // Modern Phytomorphology. 2014. N5. C. 167-171.
5. Appezzato-da-Gloria B., Da Costa F.B., Silva V.C., Gobbo-Neto L., Rehder V.L.G., Hayashi A.H. Glandular trichomes on aerial and underground organs in Chrys-olaena species (Vernonieae - Asteraceae): Structure, ultrastructure and chemical composition // Flora. 2012. Vol. 207. P. 878-887. DOI: 10.1016/j.flora.2012.10.003
6. Растительные ресурсы СССР: цветковые растения, их химический состав, использование. Семейство Asteraceae (Compositae) / Отв. ред. П. Д. Соколов. Санкт-Петербург: Наука, 1993. 352 с.
7. Митрофанова И.Ю., Яницкая А.В., Землянская И.В. Морфолого-анатомические особенности надземной части девясила высокого // Волгоградский научно-медицинский журнал. 2012. N3(35). С. 20-23.
8. Галушко А.И. Флора Северного Кавказа // Определитель. Т.3. Ростов-на-Дону: Изд-во Ростовского университета, 1980. 175 с.
9. Шабанова Г.А. Степная растительность Республики Молдова. Кишинев: Eco-TIRAS (Tipogr. «Elan Poligraf»), 2012. 240 с.
10. Раков Н.С., Саксонов С.В., Сенатор С.А. Сосудистые растения Белоярского леса (Ульяновское Заволжье): экологический аспект // Фиторазнообра-зие Восточной Европы. 2013. Т. VII. N2. С. 50-76.
11. Бобков Ю.Г., Бабаян Э.А. и др. Государственная Фармакопея СССР: Вып. 1. Общие методы анализа. Москва: Медицина, 1987. 336 с.
12. Барыкина Р.П., Веселова Т.Д., Девятов А.Г., Джалилова Х.Х., Ильина Г.М., Чубатова Н.В. Справочник по ботанической микротехнике. Москва: Изд-во Московского университета, 2004. 313 с.
13. Бирюлева Э.Г., Петришина Н.Н. Эпидермаль-ные структуры и анатомия вегетативных органов Melissa officinalis в связи с эфирномасличностью // Экосистемы, их оптимизация и охрана. 2014. Вып. 10. С. 88-93.
14. Кузнецова Т.А. Адаптационные изменения листовой поверхности Ribes nigrum L. в зависимости от различных условий водообеспеченности // Научные ведомости Белгородского государственного университета. Серия: Естественные науки. 2015. N9(206). Вып. 31. С. 29-36.
15. Рощина В.В., Рощина В.Д. Выделительная функция высших растений. LAP Lambert Academic Publishing. 2012. 476 с.
16. Тамахина А.Я., Назранов Х.М., Локьяева Ж.Р. Адаптационные особенности девясила германского (Inula germanica L.) // Вестник КрасГАУ. 2016. N11(122). С. 122-130.
17. McLellan T. Correlated evolution of leaf shape and trichomes in Begonia dregei (Begoniaceae) // American Journal of Botany. 2005. Vol. 92. N10. P. 1616-1623. doi: 10.3732/ajb.92.10.1616
18. Иванова Н.А., Юмагулова Э.Р. Биохимические особенности растений олиготрофных болот в условиях Среднего Приобья // Естественные науки. 2012. N4(41). С. 20-26.
19. Баяндина И.И., Загурская Ю.В. Взаимосвязь вторичного метаболизма и химических элементов в лекарственных растениях // Сибирский медицинский журнал (Иркутск). 2014. Т. 131, N8. С. 107-111.
20. Борисова Г.Г., Ермошин А.А., Малева М.Г., Чу-кина Н.В. Основы биохимии вторичного обмена растений. Екатеринбург: Изд-во Урал. ун-та. 2014.
128 с.
21. Szyndler M.W., Haynes K.F., Potter M.F., Corn R.M., Loudon C. Entrapment of bed bugs by leaf tri-chomes inspires microfabrication of biomimetic surfaces // Journal of the Royal Society Interface. 2013. Vol. 10, iss.83. P. 1742-5662. DOI: 10.1098/rsif.2013.0174
22. Оводов Ю.С. Полисахариды цветковых растений: структура и физиологическая активность // Биоорганическая химия. 1998. Т. 24. N7. С. 483-501.
23. Zindler-Frank E., Honow R., Hesse A. Calcium and oxalate content of the leaves of Phaseolus vulgaris at different calcium supply in relation to calcium oxalate crystal formation // Journal of Plant Physiology. 2001. Vol. 158. N2. P. 139-144. DOI: 10.1078/0176-161700045
24. Hudgins J.W., Krekling Т., Franceschi V.R. Distribution of calcium oxalate crystals in the secondary phloem of conifers: a constitutive defense mechanism? // New Phytologist. 2003. Vol. 159. Iss. 3. P. 677-690. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2003.00839.X
25. Nakata P.A. Advances in our understanding of calcium oxalate crystal formation and function in plants // Plant Science. 2003. Vol. 164. Iss. 6. P. 901-909. DOI: 10.1016/S0168-9452(03)00120-1
26. Ruiz N., Ward D., Saltz D. Calcium oxalate crystals in leaves of Pancratium sickenbergeri: constitutive or induced defense? // Functional Ecology. 2002. Vol. 16. Iss. 1. P. 99-105. DOI: 10.1046/j.0269-8463.2001.00594.x
27. Dias В.ВА, Cunha W.G., Morais L.S., Vianna
G.R., Rech E.L., de Capdeville G., Aragâo F.J.L. Expression of an oxalate decarboxylase gene from Flam-mulina sp. in transgenic lettuce (Lactuca sativa) plants and resistance to Sclerotinia sclerotiorum // Plant Pathology. 2006. Vol. 55. Iss. 2. P. 187-193. DOI: 10.1111/j.1365-3059.2005.01342.x
28. Seuntjens P., Nowack В., Schulin R. Root-zone modeling of heavy metal uptake and leaching in the presence of organic ligands // Plant and Soil. 2004. Vol. 265. Iss. 1-2. P. 61-73. DOI: 10.1007/s11104-005-8470-8
29. Ву В.З., Кучаева Л.Н., Попова Н.Ф., Осмоловская
H.Г. Роль оксалата кальция в механизмах адаптации растений рода Amaranthus к условиям Zn и Cd стресса // Тезисы докладов Всероссийской научной конференции «Растения в условиях глобальных и локальных природно-климатических и антропогенных воздействий», Петрозаводск, 21-26 сентября, 2015. 116 c.
30. Рахманкулова З.Ф., Федяев В.В., Подашевка О.А., Усманов И.Ю. Альтернативные пути дыхания и вторичный метаболизм у растений с разными типами адаптивных стратегий при дефиците элементов минерального питания // Физиология растений. 2003. Т. 50. N2. С. 231-237.
REFERENCES
1. Nikolaevskaya T.S., Fedorenko O.M. The leaf trichoma morphology features of two arabidopsis plants (A. lyrata ssp. Petraea and A. Thalliana) in northern populations. Trudy Karel'skogo nauchnogo tsentra RAN [Transactions of the Karelian Research Centre of the Russian Academy of Sciences]. 2014, no. 5, pp. 59-70. (In Russian)
2. Torii K.U. Two-dimensional spatial patterning in developmental systems. Trends in Cell Biology. 20l2, no. 22. pp. 438-446. DOI: 10.1016/j.tcb.2012.06.002.
3. Lotova L.I. Botanika: morfologiya i anatomiya vys-shikh rastenii [Botany: morphology and anatomy of higher plants]. Moscow, URSS Publ., 2017, 512 p.
4. Kostina O.V., Muravnik L.E. Structure and chemical content of the trichomes in two Doronicum species (Asteraceae). [Modern Phytomorphology]. 2014. no. 5. pp. 167-171. (In Russian)
5. Appezzato-da-Gloria B., Da Costa F.B., Silva V.C., Gobbo-Neto L., Rehder V.L.G., Hayashi A.H. Glandular trichomes on aerial and underground organs in Chrys-olaena species (Vernonieae - Asteraceae): Structure, ultrastructure and chemical composition. Flora. 2012, vol. 207. pp. 878-887. DOI: 10.1016/j.flora.2012.10.003
6. Sokolov P.D., ed. Rastitel'nye resursy SSSR: tsvet-kovye rasteniya, ikh khimicheskii sostav, ispol'zovanie. Semeistvo Asteraceae (Compositae) [Plant resources of USSR: flowering plants, their chemical composition and use. Family Asteraceae (Compositae)]. St. Petersburg, Nauka Publ., 1993, 352 p.
7. Mitrofanova I.Yu., Yanitskaya A.V., Zemlyanskaya I.V. Morphologic and anatomical features of Inula Hele-nium L. Herb. Volgogradskii nauchno-meditsinskii zhur-nal [Volgograd scientific and medical journal]. 2012. no. 3(35). pp. 20-23. (In Russian)
8. Galushko A.I. Flora Severnogo Kavkaza. Opredeli-tel' [Flora of the North Caucasus. Determinant]. Rostov-on-Don, Rostov University Publ., 1980, vol. 3. 175 p.
9. Shabanova G.A. Stepnaya rastitel'nost' Respubliki Moldova [Steppe vegetation of Republic of Moldova]. Kishinev, Eco-TIRAS (Tipogr. «Elan Poligraf») Publ., 2012. 240 p.
10. Rakov N.S., Saksonov S.V., Senator S.A. Vascular plants of forest Beloyarskiy (Ulyanovsk region): the ecological aspect. Fitoraznoobrazie Vostochnoi Evropy [Phytodiversity of Eastern Europe]. 2013, vol. VII, no. 2. pp. 50-76. (In Russian)
11. Bobkov Yu.G., Babayan E.A. and others. Gosudar-stvennaya Farmakopeya SSSR: Vyp. 1. Obshchie metody analiza [State Pharmacopoeia of the USSR: Vol. 1. General methods of analysis]. Moscow, Meditsi-na Publ., 1987. 336 p.
12. Barykina R.P., Veselova T.D., Devyatov A.G., Dzhalilova Kh.Kh., Il'ina G.M., Chubatova N.V. Spravochnik po botanicheskoi mikrotekhnike [Reference book on the botanical microequipment]. Moscow, Moscow University Publ., 2004. 313 p.
13. Birulova E.G., Petrishina N.N. Epidermal structure
and anatomy of vegetative organs of Melissa officinalis in connection with essential-oil productivity. Ekosiste-my, ikh optimizatsiya i okhrana [Optimization and Protection of Ecosystems]. 2014, iss. 10. pp. 88-93. (In Russian)
14. Kuznetsova Т.А. Adaptations of the leaf surface of black currants depending on the conditions of water supply. Nauchnye vedomosti Belgorodskogo gosudar-stvennogo universiteta. Seriya: Estestvennye nauki [Belgorod State University Scientific Bulletin. Natural sciences]. 2015, no. 9 (206). iss. 31. pp. 29-36. (In Russian)
15. Roshchina V.V., Roshchina V.D. Vydelitel'naya funktsiya vysshikh rastenii [Secretory function of the higher plants]. LAP Lambert Academic Publishing, 2012, 476 p.
16. Tamakhina A.Ya., Nazranov Kh.M., Lokiyaeva Zh.R. Adaptation features of German elecampane (Inula germanica L.). Vestnik KrasGAU [Bulletin of KrasGAU]. 2016, no. 11(122). pp. 122-130. (In Russian)
17. McLellan T. Correlated evolution of leaf shape and trichomes in Begonia dregei (Begoniaceae). American Journal of Botany. 2005, vol. 92. no. 10. pp. 16161623. doi: 10.3732/ajb.92.10.1616
18. Ivanova N.A., Yumagulova E.R. Biochemical characteristics of oligotropnic wetland plants in the middle Ob. Estestvennye nauki [Natural sciences]. 2012, no. 4(41). pp. 20-26. (In Russian)
19. Bayandina I.I., Zagurskaya Yu.V. The relationship of secondary metabolism and chemical elements in medicinal plants. Sibirskij Medicinskij Zurnal (Irkutsk) [Siberian Medical Journal (Irkutsk)]. 2014, vol. 131. no. 8. pp. 107-111. (In Russian)
20. Borisova G.G., Ermoshin A.A., Maleva M.G., Chukina N.V. Osnovy biokhimii vtorichnogo obmena rastenii [The fundamental biochemistry of secondary metabolism of plants]. Ekaterinburg, Ural University Publ., 2014. 128 p.
21. Szyndler M.W., Haynes K.F., Potter M.F., Corn R.M., Loudon C. Entrapment of bed bugs by leaf tri-chomes inspires microfabrication of biomimetic surfaces. Journal of the Royal Society Interface. 2013, vol. 10, iss. 83. pp. 1742-5662. DOI: 10.1098/rsif.2013.0174.
22. Ovodov Yu.S. Polysaccharides of Phanerogams: Their Structure and Physiological Activity. Bioorganich-eskaya Khimiya [Russian Journal of Bioorganic Chemistry]. 1998, vol. 24, no. 7. pp. 483-501. (In Russian)
23. Zindler-Frank E., Honow R., Hesse A. Calcium and oxalate content of the leaves of Phaseolus vulgaris at different calcium supply in relation to calcium oxalate crystal formation. Journal of Plant Physiology. 2001, vol. 158, no. 2. pp. 139-144. DOI: 10.1078/0176-161700045
24. Hudgins J.W., Krekling T, Franceschi V.R. Distribution of calcium oxalate crystals in the secondary phlo-
em of conifers: a constitutive defense mechanism? New Phytologist. 2003, vol. 159, iss. 3. pp. 677-690. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2003.00839.X
25. Nakata P.A. Advances in our understanding of calcium oxalate crystal formation and function in plants. Plant Science. 2003, vol. 164, iss. 6. pp. 901-909. DOI: 10.1016/S0168-9452(03)00120-1
26. Ruiz N., Ward D., Saltz D. Calcium oxalate crystals in leaves of Pancratium sickenbergeri: constitutive or induced defense? Functional Ecology. 2002, vol. 16, iss. 1. pp. 99-105. DOI: 10.1046/j.0269-8463.2001.00594.x
27. Dias В.ВА, Cunha W.G., Morais L.S., Vianna G.R., Rech E.L., de Capdeville G., Aragao F.J.L. Expression of an oxalate decarboxylase gene from Flam-mulina sp. in transgenic lettuce (Lactuca sativa) plants and resistance to Sclerotinia sclerotiorum. Plant Pathology. 2006, vol. 55, iss. 2. pp. 187-193. DOI: 10.1111/j.1365-3059.2006.01342.x
28. Seuntjens P., Nowack В., Schulin R. Root-zone modeling of heavy metal uptake and leaching in the presence of organic ligands. Plant and Soil. 2004. Vol.
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ Принадлежность к организации Аида А. Тамахина* - д.с.-х.н., профессор кафедры плодоовощеводства и виноградарства, Кабардино-Балкарский государственный аграрный университет, тел. +7(8662) 40-41-07, ул. Ленина, 1в, Нальчик, 360030 Россия,
e-mail: [email protected] Анжела А. Гадиева - к.б.н., старший преподаватель кафедры плодоовощеводства и виноградарства, Кабардино-Балкарский государственный аграрный университет, г. Нальчик, Россия.
Критерии авторства Аида Я. Тамахина собрала материал, участвовала в анализе полученных данных, подготовила рукопись к печати и несет ответственность за плагиат. Анжела А. Гадиева проводила литературный обзор по изучаемой теме, участвовала в анализе полученных данных.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Поступила в редакцию 31.03.2017 Принята в печать 05.05.2017
265. Iss. 1-2. pp. 61-73. DO 1:10.1007/s 11104-0058470-8
29. Vu V.Z., Kuchaeva L.N., Popova N.F., Os-molovskaya N.G. Rol' oksalata kal'tsiya v mekhaniz-makh adaptatsii rastenii roda Amaranthus k usloviyam Zn i Cd stressa [Oxalate role in mechanisms of Amaranthus plants adaptation to Zn and Cd stress]. Tezisy dokladov Vserossiiskoi nauchnoi konferentsii «Ras-teniya v usloviyakh global'nykh i lokal'nykh prirodno-klimaticheskikh i antropogennykh vozdeistvii», Petrozavodsk, 21-26 sentyabrya, 2015 [Book of Abstracts of the All-Russian Conference «Plants under Global and Local Natural-Climatic and Human Impacts», Petrozavodsk, 21-26 September 2015]. Petrozavodsk, 2015, 116 p. (In Russian)
30. Rakhmankulova Z.F., Fedyaev V.V., Podashevka O.A., Usmanov I.Yu. Alternative Respiration Pathways and Secondary Metabolism in Plants with Different Adaptive Strategies under Mineral Deficiency. Fiziologi-ya rastenii [Russian Journal of Plant Physiology]. 2003, vol. 50, no. 2, pp. 231-237. (In Russian)
AUTHORS INFORMATION Affiliations
Aida Ya. Tamakhina* - Doctor of Agriculture, Professor, Department of Fruit growing, Vegetable growing and Wine growing, Kabardino-Balkarian state agricultural university, 1v, Lenin St., Nalchik, 360030, Russia. tel.: +7(8662) 40-41-07, e-mail: [email protected] Angela A. Gadiyeva - Candidate of Biological Sciences, senior lecturer, Department of Fruit growing, Vegetable growing and Wine growing, Kabardino-Balkarian state agricultural university, Nalchik, Russia.
Contribution
Aida Ya. Tamakhina collected material, participated in making the data analysis, prepared the manuscript for publication and is responsible for avoiding the plagiarism. Angela A. Gadiyeva scanned the literature, participated in making the data analysis.
Conflict of interest
The authors declare no conflict of interest.
Received 31.03.2017 Accepted for publication 05.05.2017
