Вестник Томского государственного университета. Биология. 2021. № 54. С. 138-157
ЭКОЛОГИЯ
УДК 632.754.1: 57.045 doi: 10.17223/19988591/54/7
Е.Н. Беседина, В.Я. Исмаилов
Федеральный научный центр биологической защиты растений, г. Краснодар, Россия
Мониторинг развития клопа дубовая кружевница (Corythucha arcuata Say) на основе использования теплосодержания атмосферы
Исследование выполнено согласно государственному заданию Министерства науки
и высшего образования РФ в рамках НИР по теме № 0686-2019-0012 при частичной поддержке Российского фонда фундаментальных исследований и администрации Краснодарского края в рамках научного проекта № 19-44-233009 р_мол_а.
Рассчитано количество тепла, необходимое для выхода клопа дубовая кружевница (Corythucha arcuata Say) после зимней диапаузы (140-145 ккал/ кг воздуха) и прохождения преимагинальных стадий развития от откладки яиц (158-167 ккал/кг), отрождения личинок (180-194 ккал/кг) до окрыления имаго новой генерации (136-145 ккал/кг). Показано, что теплосодержание (энтальпия) воздуха является наиболее предпочтительным показателем оценки термических характеристик для определения сроков появления перезимовавших особей, прохождения фенофаз насекомых и количества их генераций по сравнению с суммой эффективных температур. Установлено, что находящееся в прямой зависимости от теплосодержания воздуха количество генераций дубовой кружевницы в центральной, северо-восточной и западной зонах Краснодарского края (умеренный климатический пояс) равно трем, а в черноморской (субтропический климатический пояс) - четырем за сезонный цикл. Разработана методика мониторинга фенофаз вредителя на основе расчета теплосодержания воздуха, которая может использоваться в практических целях для оптимизации защитных мероприятий в дубовых насаждениях (проведение обработок инсектицидами, регуляторами роста и развития насекомых, выпуск энтомофагов).
Ключевые слова: Corythucha arcuata; насекомые; вредители; фенология; генерация; энтальпия; биологическая защита растений
Сокращения: SET - сумма эффективных температур, гр.-дн. [Sum of the effective températures, degree-days]; j - энтальпия, ккал/кг [Enthalpy, kcal/kg].
Для цитирования: Беседина Е.Н., Исмаилов В.Я. Мониторинг развития клопа дубовая кружевница (Corythucha arcuata Say) на основе использования теплосодержания атмосферы // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2021. № 54. С. 138-157. doi: 10.17223/19988591/54/7
Введение
Лесные ресурсы занимают важное место в экономическом потенциале многих стран мира. Однако в последние годы сложилась негативная ситуация в результате массовых инвазий на землях лесного фонда адвентивных вредителей, среди которых клоп дубовая кружевница Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae) требует особого внимания. Родиной клопа является Северная Америка, где насчитывается более 50 видов этого семейства [1]. Карантинный объект проник в Европу в 1999 г. и впервые обнаружен в Италии [2-4]. В 2003 г. клоп впервые выявлен на Черноморском побережье Турции [5-6]. Из Турции клоп проник в Болгарию [7] и стал распространяться в странах Балканского полуострова. К настоящему времени вид отмечен в Швейцарии, Франции, Боснии и Герцеговине, Хорватии, Румынии, Сербии, Словакии, Болгарии, Греции, Иране [8-10].
На территории России дубовая кружевница впервые отмечена в 2015 г. в г. Краснодаре [11-13]. В 2016 г. вид расселился на юго-запад края, в парковых и лесных зонах городов Геленджик, Новороссийск и Туапсе, на северо-запад - до г. Славянска-на-Кубани, на юго-востоке достиг Республики Адыгея [14]. В 2017 г. дубовая кружевница найдена в районе Большого Сочи [15]. В 2018 г. вид зарегистрирован в Крыму [16-17]. В 2019 г. опасный вредитель впервые найден в Ставропольском крае, Ростовской области и Карачаево-Черкесии [18-19].
В связи с тем, что дуб в Краснодарском крае относится к основным ле-сообразующим породам, наиболее остро в регионе стоит вопрос сохранения дубовых насаждений, заселенных быстро распространяющейся кружевницей. Питание клопов-кружевниц клеточным соком листьев растений приводит к развитию хлороза и преждевременной дефолиации [16, 20-21]. В результате сильных повреждений, наносимых вредителем, происходит не только резкое угнетение дубрав, но и создаются благоприятные условия для развития патогенов, способных вызвать их гибель. Кружевница нарушает фотосинтез листьев, ослабляет деревья и снижает их семенную продуктивность, что особенно опасно для объектов животного мира, основной кормовой базой которых являются желуди.
Кроме того, дубовая кружевница повреждает не только дуб (Quercus L.), но и граб (Carpinus L.), ясень (Fraxinus L.), бук (Fagus L.), вяз (Ulmus L.), клен (Acer L.), иву (Salix L.), лещину (Corylus L.), каштан (Aesculus L.), ольху (Alnus L.) и робинию псевдоакацию (Robinia pseudoacacia L.). К числу вторичных кормовых растений также относятся вербейник (Lysimachia L.), девясил (Inula L.), хурма (Diospyros L.), черешня (Prunus L.), яблоня (Malus P. Mill.), боярышник (Crataegus Tourn. ex L.), шиповник (Rosa L.), малина (Rubus L.), ежевика (Rubus subg. L.) [16, 22-24]. Скорость распространения и инвазивного развития вредителя объясняется его активной миграцией, дополняемой пассивными переносами: анемохорным и антропогенным (ав-
томобильным и другими видами транспорта), а также высокой плодовитостью [25]. В России инвазивно-опасный вредитель дуба может развиваться в трех-четырех поколениях за вегетационный период [19]. Самки откладывают яйца на нижней стороне листа, которые не смываются дождем и мало доступны для инсектицидов. Листья повреждают имаго и нимфы. Зимуют взрослые клопы в углублениях коры, при этом могут переносить достаточно низкие зимние температуры [26]. Температура выше 10 °С стимулирует массовый выход имаго и начало жизненного цикла [19].
Успешное расселение клопов-кружевниц в различных климатических условиях тесно связано с их устойчивостью к экстремальным температурам, особенно к высоким, что определяет их широкое распространение в субтропических регионах. Согласно лабораторным данным, личинки не могут развиваться до имагинальной стадии при постоянном культивировании при температуре выше 36 °С, однако в природных условиях насекомые подвергаются и более высоким температурам. Исследования показали, что кратковременное воздействие высоких температур наносит вред насекомым, а летальной является температура от 40 до 50 °С в зависимости от стадии жизненного цикла. Самцы и самки демонстрировали одинаковую выживаемость при температуре до 43 °С. Однако самки не откладывали яйца при постоянной температуре выше 36 °С, но при снижении температуры эта способность восстанавливалась [27-28]. Термостойкость клопов к высоким температурам подтверждена при идентификации гена HSP70, отвечающего за экспрессию белков теплового шока. Исследования показали, что экспрессия гена в ответ на высокие температуры значительно увеличивалась и в лабораторных, и в полевых условиях, что способствует термостойкости клопов-кружевниц [29].
Исследования влияния низких температур на примере клопа платановая кружевница Corythucha ciliata (Say, 1832) показали, что резкое снижение температуры вызывало высокую смертность насекомых, особенно самок, а постепенное снижение увеличивало их выживаемость. В результате были сделаны выводы, что C. ciliata устойчива к холоду [30-31]. При вторжении в новые районы инвазивные насекомые неизбежно сталкиваются с условиями окружающей среды, отличающимися от условий их естественного ареала. Приспособляемость к окружающей среде, особенно устойчивость к высоким и низким температурам играет важную роль в распространении клопов-кружевниц.
Прогнозируемое увеличение площадей лесов и лесных насаждений, заселенных инвазивными вредителями, среди которых особую опасность представляет клоп дубовая кружевница, приведет к ухудшению санитарной и лесопатологической обстановки. В этой ситуации необходима разработка эффективных и экологически обоснованных методов управления численностью вредителя, так как применение традиционных инсектицидов в лесах и парковых зонах строго регламентировано. Кроме того, прогнозирование
численности локальных популяций или локализации следующих вспышек массового размножения C. arcuata в настоящее время осложнены особенностями биологии вида (зимовочные и репродуктивные миграции, разная скорость развития в различных микроклиматических условиях). Отсюда изучение фенологии и динамики численности клопа дубовая кружевница позволит оптимизировать защитные мероприятия с учетом наиболее уязвимых фаз развития фитофага и сроков обработок.
Цель данного исследования - разработка прецизионных методов мониторинга динамики численности и возрастной структуры популяции клопа дубовая кружевница на основе использования теплосодержания атмосферы.
Материалы и методики исследования
Исследования проведены в 2018-2020 гг. в центральной (г. Краснодар), северо-восточной (г. Тихорецк) и западной (г. Крымск) зонах Краснодарского края, относящихся к умеренному климатическому поясу, а также черноморской зоне (г. Сочи), расположенной в субтропическом климатическом поясе. Выбор локалитетов исследований осуществлен с учетом территорий инвазивного распространения клопа дубовая кружевница в Краснодарском крае и различий в климатических условиях от умеренно континентальных до субтропических.
Фенологические наблюдения и учет численности клопов C. arcuata проведены на модельных деревьях дуба черешчатого (Quercus robur L.). Выборка составила не менее 10 дубов из каждого локалитета. Учеты вредителя осуществляли через каждые 7-10 суток после выхода клопов из зимовки (III декада апреля) в течение всего вегетационного периода до момента ухода взрослых насекомых в диапаузу (I-III декады ноября в зависимости от климатического пояса). Метеоданные (показатели среднесуточной температуры и относительной влажности) взяты из архива погоды для городов России [32].
Сумму эффективных температур определяли по формуле [33-34]
С = (t - t)*n,
где С - сумма эффективных температур (SET), гр.-дн. [Sum of the effective températures (SET), degree-days]; t - температура окружающей среды [Ambient temperature], °С; to - температура порога развития [Developmental threshold temperature], °С; n - число часов или дней с температурой, превышающей порог развития, дней [The number of hours or days of with a temperature exceeding the threshold of development, days].
В качестве нижнего порога развития принято значение То = +12,2 °С [19, 35].
Расчет теплосодержания (энтальпии, j) воздуха для прогнозирования даты выхода клопа дубовая кружевница из мест зимовки, откладки яиц, отрождения личинок и окрыления имаго новой генерации проведен с помощью модифицированной номограммы Рамзина [36] (рис. 1). На оси
ординат отмечены значения среднесуточной температуры и проведена прямая до пересечения с изолинией влажности в точке соответствующего показателя относительной влажности воздуха. Перпендикуляр, проведенный на ось абсцисс от изолинии влажности, указывает искомый показатель теплосодержания за сутки. Для учета фенологии вредителя и определения конкретных периодов прохождения фаз развития показатели теплосодержания складывали в нарастающей последовательности. Сумма этих значений за определенный промежуток времени - количество тепла, необходимого насекомому для прохождения конкретной стадии развития и генерации вредителя.
Рис. 1. Номограмма для расчета энтальпии воздуха. По оси абсцисс - энтальпия воздуха, ккал/кг; по оси ординат - среднесуточная температура воздуха, °С [Fig. 1. Nomogram for calculating air enthalpy. On the X-axis - Air enthalpy, kcal/kg; on the Y-axis - Average daily air temperature, °С]
Дата отсчета (1 апреля) выбрана эмпирически на основе использования различных по срокам отсчета и соответствующих этим периодам показателей теплосодержания (табл. 1).
Таблица [Table 1] Примеры определения оптимальной точки отсчета теплосодержания для выхода перезимовавших клопов (г. Краснодар, 2018-2020 гг.)
[Examples of determining the optimal heat content reference point for the emergence of overwintered bugs (Krasnodar, 2018-2020)]
Дата выхода перезимовавших клопов [Date of the emergence of overwintered bugs] Энтальпия, рассчитанная от различных точек отсчета до даты выхода клопов, ккал/кг [Enthalpy calculated from different reference points up to bugs emergence date, kcal/kg]
C 1 апреля [From April 1] C 5 апреля [From April 5] C 10 апреля [From April 10] C 15 апреля [From April 15]
21.04.2018 143 119 87 48
24.04.2019 141 123 89 49
30.04.2020 144 127 107 84
Результаты исследования и обсуждение
Существующие методы мониторинга вредителей не всегда отражают реальные константы фенологии целевых объектов, что приводит к ошибкам в определении оптимальных сроков защитных мероприятий и снижению их эффективности. Поэтому разработка прецизионных методов фитосанитар-ного мониторинга вредных видов является актуальной проблемой защиты растений, особенно биологической. Несомненный интерес в этом направлении представляют методы фенологических наблюдений за развитием адвентивных видов с использованием теплосодержания атмосферы.
В результате исследований, проведенных в течение 2018-2020 гг., установлены фактические сроки наступления фенофаз клопа дубовая кружевница и соответствующая им энтальпия воздуха (рис. 2, табл. 2).
Так, в 2018 г. в г. Краснодаре первые клопы после перезимовки появились 21 апреля, что соответствовало сумме тепла 143 ккал/кг, в 2019 г. - 24 апреля с аналогичным теплосодержанием (142 ккал/кг) и в 2020 г. - 30 апреля (144 ккал/кг). Аналогичным образом проведен учет в г. Тихорецке, г. Крым-ске и г. Сочи. Таким образом, фактическая сумма тепла, необходимая для выхода клопа дубовая кружевница после зимней диапаузы, составляет 140145 ккал/кг воздуха (в среднем 143 ккал/кг).
Первые яйцекладки клопа-вредителя в 2018 г. в г. Краснодаре обнаружены 9 мая, при этом сумма тепла с 1 апреля по 9 мая составила 305 ккал/кг, в 2019 г. - 13 мая (307 ккал/кг), в 2020 г. - 19 мая (303 ккал/кг). Таким образом, количество тепла, достаточное для созревания и откладки яиц самками, колеблется от 302 до 308 ккал/кг воздуха.
Фактическое отрождение личинок клопа дубовая кружевница в г. Краснодаре зафиксировано в 2018 г. - 28 мая (191 ккал/кг), в 2019 г. - 28 мая (191 ккал/кг), в 2020 г. - 8 июня (188 ккал/кг). На основании данных, полученных в результате ежегодных наблюдений, определено теплосодержание, необходимое для прохождения инкубационного периода яиц (от начала яйцекладки до отрождения личинок), оно составляет в среднем 188 ккал/кг.
Рис. 2. Фенофазы клопа дубовая кружевница Corytucha arcuata Say. А - имаго; B - личинки I-V возрастов; C - окрыление имаго I летней генерации
(фото Е.Н. Бесединой) [Fig. 2. Phenophases of the oak lace bug Corythucha arcuata. A - Adults; B - Larvae of I-V ages; C - Fledging of adults of the 1st summer generation; Photo by Ekaterina Besedina]
А общее теплосодержание, накопленное с 1 апреля к этому периоду, составляет 488-498 ккал/кг воздуха, что в дальнейшем учитывалось при расчете суммы тепла для прохождения полной генерации вредителя (см. табл. 2).
Установлено, что теплосодержание, необходимое для развития генерации клопа, составляет 485-498 ккал/кг воздуха (в среднем 491 ккал/кг), которое в среднем соответствует 50 сут развития от появления перезимовавших имаго до окрыления клопов I генерации.
Таблица 2 [Table 2] Фактические сроки прохождения фенофаз клопа дубовая кружевница
Corythucha arcuata с учетом энтальпии атмосферы [Actual timing of the passage of phenophases of the oak lace bug Corythucha arcuata taking into account the enthalpy of the atmosphere]
Год [Year] Краснодар [Krasnodar] Тихорецк [Tikhoretsk] Крымск Krymsk] Сочи [Sochil
Дата [Date] Энтальпия (j), ккал/кг [Enthalpy, kcal/kg] Дата [Date] Энтальпия (j), ккал/кг [Enthalpy, kcal/kg] Дата [Date] Энтальпия (j), ккал/кг [Enthalpy, kcal/kg] Дата [Date] Энтальпия (j), ккал/кг [Enthalpy, kcal/kg]
P SC P SC P SC P SC
Выход имаго перезимовавшей генерации [The emergence of adults of the overwintered generation]
2Ql8 21.04 143 143 24.04 142 142 23.04 144 144 21.04 141 141
2019 24.04 142 142 26.04 145 145 26.04 143 143 22.04 143 143
2Q2Q 30.04 144 144 01.05 142 142 30.04 140 140 25.04 145 145
Яйцекладка [Egg-laying]
2Ql8 09.05 ^2 305 13.05 162 304 11.05 16Q 304 09.05 167 3Q8
2019 13.05 165 3Q7 14.05 158 3Q3 16.05 162 305 12.05 16Q 3Q3
2Q2Q 19.05 159 3Q3 22.05 166 3Q8 21.05 162 3Q2 15.05 162 3Q7
Отрождение личинок [Hatching of larvae]
2Ql8 28.05 191 496 01.06 187 491 01.06 187 491 26.05 186 494
2019 28.05 191 498 01.06 194 497 03.06 189 494 30.05 193 496
2Q2Q 08.06 l88 491 10.06 18Q 488 11.06 193 495 03.06 184 491
Окрыление имаго I летней генерации [Fledging of adults of the first summer generation]
2Ql8 12.06 136 632 16.06 138 629 16.06 145 636 06.06 145 639
2019 08.06 l37 635 12.06 140 637 14.06 143 637 10.06 140 636
2Q2Q 18.06 138 629 22.06 142 63Q 22.06 138 633 15.06 145 636
Яйцекладка II генерации [Egg-laying of the second generation]
2Ql8 26.06 17Q 8Q2 30.06 161 790 29.06 161 797 19.06 163 8Q2
2019 21.06 169 804 25.06 163 8QQ 27.06 169 8Q6 21.06 164 8QQ
2Q2Q 01.07 161 790 06.07 169 799 05.07 164 797 27.06 164 8QQ
Отрождение личинок II генерации [Hatching of larvae of the second generation]
2Ql8 09.07 184 986 16.07 2QQ 990 14.07 190 987 02.07 186 988
2019 06.07 189 993 11.07 189 989 14.07 188 994 05.07 191 991
2Q2Q 15.07 2Q2 992 22.07 195 994 20.07 190 987 10.07 192 992
Ок рыление имаго II генерации [Fledging of adults of the second generation]
2Ql8 19.07 145 1131 27.07 146 1136 25.07 144 1131 12.07 143 1131
2019 19.07 138 1131 24.07 148 1137 26.07 142 1136 16.07 139 113Q
2Q2Q 26.07 143 1135 29.07 136 113Q 01.08 152 1139 20.07 141 1133
Яйцекладка III генерации [Egg-laying of the third generation]
2Ql8 30.07 169 13QQ 08.08 16Q 1296 06.08 167 1298 24.07 168 1299
2019 31.07 165 1296 07.08 161 1298 09.08 161 1297 28.07 162 1292
2Q2Q 07.08 159 1294 12.08 162 1292 15.08 158 1297 01.08 165 1298
Отрождение личинок III генерации [Hatching of larvae of the third generation]
2Ql8 13.08 185 1485 26.08 193 1489 24.08 194 1492 05.08 193 1492
2019 16.08 192 1488 23.08 183 1481 25.08 192 1489 12.08 190 1482
2Q2Q 23.08 189 1483 31.08 193 1485 02.09 195 1492 14.08 185 1483
Окрыление имаго III генерации [Fledging of adults of the third generation]
2018 125.08 138 | 1623 107.09| 140 | 1629 104.091 140 | 1632 |l5.08| 142 | 1634
Окончание табл. 2 [Table 2 (end)]
Краснодар [Krasnodar] Tиxоpецк [Tikhoretsk] Крымск Krymsk] Сочи [Sochi]
Год [Year] Дата [Date] Энтальпия (j), ккал/кг [Enthalpy, kcal/kg] Дата [Date] Энтальпия (j), ккал/кг [Enthalpy, kcal/kg] Дата [Date] Энтальпия (j), ккал/кг [Enthalpy, kcal/kg] Дата [Date] Энтальпия (j), ккал/кг [Enthalpy, kcal/kg]
P SC P SC P SC P SC
2019 27.08 140 1628 06.09 144 1625 08.09 141 163Q 23.08 144 1626
2020 04.09 141 1624 13.09 140 1625 14.09 143 1635 24.08 145 1628
Яйцекладка IV генерации [Egg-laying of the fourth generation]
2Ql8
26.08 Ш 1У95
2019
04.09
161
2Q2Q
05.09 162 1У90
Отрождение личинок IV генерации [Hatching of larvae of the fourth generation]
2Q18
08.09 184 19У9
2019
20.09
184
2Q2Q
18.09 183 19УЗ
Окрыление имаго IV генерации [Fledging of adults of the fourth ^ generation]
2Ql8
21.09 139 2118
2019
05.10
145
2Q2Q
30.09 144 2111
Примечание. P - данные для учета фенофаз; SC - данные для учета сезонного цикла развития.
[Note. P - Data for phenophases recording; SC - Data for the recording of seasonal cycle development].
Это, в свою очередь, позволило определить возможное количество генераций вредителя в исследуемых локалитетах, выбранных нами для исследований. Известно, что под сезонным циклом развития понимается характеристика развития вида в течение всех сезонов одного года [37]. Так, в 2018-2020 гг. в центральной, северо-восточной и западной зонах Краснодарского края умеренного климатического пояса продолжительность сезонного цикла развития дубовой кружевницы была сопоставимой и наблюдалось три генерации вредителя, тогда как в черноморской зоне субтропического климатического пояса сезонный цикл развития более продолжительный, в результате чего там развивалось четыре поколения фитофага.
Развитие второй генерации заняло в 2018 г: 37 сут (Краснодар, j = 499 ккал/кг), 41 сут (Тихорецк, j = 507 ккал/кг), 39 сут (Крымск, j = 495 ккал/кг), 36 сут (Сочи, j = 492 ккал/кг); в 2019 г.: 41 сут (Краснодар, j = 496 ккал/кг), 42 сут (Тихорецк, j = 500 ккал/кг), 42 сут (Крымск, j = 499 ккал/кг), 36 сут (Сочи, j = 494 ккал/кг); в 2020 г.: 38 сут (Краснодар, j = 506 ккал/кг), 37 сут (Тихорецк, j = 500 ккал/кг), 40 сут (Крымск, j = 506 ккал/кг), 35 сут (Сочи, j = 497 ккал/кг). Длительность развития третьей генерации достигла в 2018 г.: 36 сут (Краснодар, j = 492 ккал/кг), 41 сут (Тихорецк, j = 493 ккал/кг), 40 сут (Крымск, j = 501 ккал/кг), 33 сут (Сочи, j = 503 ккал/кг); в 2019 г.: 38 сут (Краснодар, j = 497 ккал/кг), 43 сут (Тихорецк, j = 488 ккал/кг), 43 сут (Крымск, j = 494 ккал/кг), 37 сут
(Сочи, j = 496 ккал/кг); в 2020 г.: 39 сут (Краснодар, j = 489 ккал/кг), 45 сут (Тихорецк, j = 495 ккал/кг), 43 сут (Крымск, j = 496 ккал/кг), 34 сут (Сочи, j = 495 ккал/кг). Развитие четвертой генерации в Сочи заняло в 2018 г. 36 сут, в 2019 г. - 42 сут, 2020 г. - 36 сут; при теплосодержании j = 484-496 (в среднем 490 ккал/кг).
В период с сентября по ноябрь, когда в центральной, северо-восточной и западной зонах Краснодарского края завершается цикл развития дубовой кружевницы и взрослые особи уходят на зимовку, в субтропиках на Черноморском побережье продолжается развитие и формируется четвертая генерация вредителя. В этот период отмечалось недостаточное для развития очередного поколения вредителя количество тепла в г. Краснодаре - 355-390 ккал/кг (в среднем за 3 года - 375 ккал/кг), г. Тихорецке - 322-347 ккал/кг (в среднем -338 ккал/кг) и г. Крымске - 353-393 ккал/кг (в среднем за 3 года - 376 ккал/кг). Тогда как в районе г. Сочи этот показатель составил 491-495 ккал/кг (в среднем - 493 ккал/кг), что является достаточным для прохождения фазы яиц и отрождения личинок. Кроме того, рассчитанное по фактическим показателям температуры и влажности теплосодержание, необходимое для развития личинок (188 ккал/кг), отмечалось только в г. Сочи - 190-203 ккал/кг (в среднем за 3 года 199 ккал/кг), тогда как в г. Краснодаре, г. Тихорецке и г. Крымске этот показатель составил всего 108-135 ккал/кг (в среднем 124 ккал/кг), 92-117 ккал/кг (в среднем 104 ккал/кг) и 117-146 ккал/кг (в среднем 129 ккал/ кг) соответственно. За период фенологических наблюдений (2018-2020 гг.) в центральной, северо-восточной и западной зонах Краснодарского края не отмечена четвертая генерация вредителя, однако появление дополнительной генерации, скорее всего частичной, возможно в исследуемых и других лока-литетах в годы с более высоким теплосодержанием воздуха в марте-апреле и сентябре-октябре [19].
Энтальпия воздуха в качестве основного предиктора выбрана в связи с тем, что традиционно используемый показатель SET дает существенные отличия как по годам и зонам исследований, так и по фазам развития насекомых (табл. 2-3). Например, в зоне Краснодара SET на дату появления имаго после перезимовки в 2018 г. составляла 46 гр.-дн., в 2019 г. - 31 гр.-дн., в 2020 г. -13 гр.-дн. Различия при оценке этого показателя составили 15-33 гр.-дн., в то время как при использовании показателя теплосодержание отличия между годами не превышали 1 ккал/кг воздуха. От выхода имаго до начала яйцекладки показатель SET составил 100-129 гр.-дн. (различие до 29 гр.-дн.), а энтальпия - 159-165 ккал/кг (разница 6 ккал/кг). При расчете SET от яйцекладки до отрождения личинок диапазон различий составил 12-14 гр.-дн., а при использовании теплосодержания - 3 ккал/кг. От отрождения личинок до окрыления имаго I летней генерации разброс данных для SET составил 3-16 гр.-дн., тогда как при использовании энтальпии - 2 ккал/кг. По другим локалитетам выявлен диапазон различий в сумме эффективных температур по трем годам исследований: в Тихорецке в стадии окрыления имаго II ге-
нерации (23-55 гр.-дн.) и в стадии яйцекладки III генерации (2-45 гр.-дн.), в Крымске в стадии окрыления имаго III генерации (12-28 гр.-дн.) и в Краснодаре в этой же стадии (11-24 гр.-дн.). При этом разница в теплосодержании в Тихорецке равнялась 10-12 ккал/кг (окрыление имаго II генерации) и 1-2 ккал/кг (яйцекладка III генерации), в Крымске - 1-3 ккал/кг (окрыление имаго III генерации) и в Краснодаре - 1-3 ккал/кг воздуха соответственно. Также значительный диапазон различий по сравнению с энтальпией выявлен при оценке SET между зонами исследований: 17-34, 48-61 и 26-54 гр.-дн. (в стадии яйцекладки I-III генераций); 20-39, 33-72 и 46-78 гр.-дн. (в стадии отрождения личинок I-III генераций); 13-28, 13-69 и 34-46 гр.-дн. (в стадии окрыления имаго I-III генерации) (см. табл. 3). Разница в энтальпии составила: 7, 6-9 и 4-9 ккал/кг (в стадии яйцекладки I-III генераций); 5-13, 3-12 и 9-10 ккал/кг (в стадии отрождения личинок I-III генераций); 6-7, 3-16 и 4-5 ккал/кг (в стадии окрыления имаго I-III генерации).
Таблица 3 [Table 3] Фактические сроки прохождения фенофаз клопа дубовая кружевница
Corythucha arcuata с учетом суммы эффективных температур [Actual timing of the passage of phenoplhises of the oak lace bug Corythucha arcuata taking into account the sum of the effective temperatures]
Год [Year] Краснодар [Krasnodar] Тихорецк [Tikhoretsk] Крымск Krymsk] Сочи [Sochi]
Дата [Date] SET Дата [Date] SET Дата [Date] SET Дата [Date] SET
P 1 SC P 1 SC P 1 SC P 1 SC
Выход имаго перезимовавшей генерации [The emergence of adults of the overwintered generation]
2018 21.04 46 46 24.04 29 29 23.04 42 42 21.04 38 38
2019 24.04 31 31 26.04 31 31 26.04 22 22 22.04 24 24
2020 30.04 13 13 01.05 13 13 30.04 5 5 25.04 14 14
Яйцекладка [Egg-laying]
2018 09.05 129 175 13.05 121 150 11.05 117 159 09.05 112 150
2019 13.05 107 138 14.05 109 140 16.05 85 107 12.05 76 100
2020 19.05 100 113 22.05 104 117 21.05 93 98 15.05 70 84
Отрождение личинок [Hatching of larvae]
2018 28.05 136 311 01.06 157 307 01.06 150 309 26.05 129 279
2019 28.05 134 272 01.06 173 313 03.06 166 273 30.05 146 246
2020 08.06 122 235 10.06 131 248 11.06 142 240 03.06 125 209
Окрыление имаго I летней генерации [Fledging of adults of the first summer generation]
2018 12.06 131 442 16.06 135 442 16.06 140 449 06.06 112 391
2019 08.06 144 416 12.06 149 462 14.06 138 411 10.06 134 380
2020 18.06 128 363 22.06 139 387 22.06 126 366 15.06 130 339
Яйцекладка II генерации [Egg-laying of the second generation]
2018 26.06 175 617 30.06 203 645 29.06 163 612 19.06 142 533
2019 21.06 193 609 25.06 200 662 27.06 189 600 21.06 152 532
2020 01.07 166 529 06.07 201 588 05.07 188 554 27.06 148 487
Отрождение личинок II генерации [Hatching of larvae of the second generation]
2018 09.07 198 815 16.07 239 884 14.07 205 817 02.07 167 700
2019 06.07 204 813 11.07 212 874 14.07 190 790 05.07 175 707
Окончание табл. 3 [Table 3 (end)]
Год [Year] Краснодар [Krasnodar] Тихорецк [Tikhoretsk] Крымск Krymsk] Сочи [Sochil
Дата [Date] SET Дата [Date] SET Дата [Date] SET Дата [Date] SET
P SC P SC P SC P SC
2020 15.07 221 750 22.07 220 808 20.07 211 765 10.07 188 675
Ок рыление имаго II генерации [Fledging of adults of the second generation]
2018 19.07 151 966 27.07 150 1034 25.07 134 951 12.07 128 828
2019 19.07 134 947 24.07 127 1001 26.07 136 926 16.07 123 830
2020 26.07 148 898 29.07 95 903 01.08 164 929 20.07 138 813
Яйцекладка III генерации [Egg-laying of the third generation]
2018 30.07 165 1131 08.08 202 1236 06.08 189 1140 24.07 148 976
2019 31.07 153 1100 07.08 157 1158 09.08 165 1091 28.07 139 969
2020 07.08 164 1062 12.08 200 1103 15.08 188 1117 01.08 169 982
Отрождение личинок III генерации [Hatching of larvae of the third generation]
2018 13.08 218 1349 26.08 245 1481 24.08 261 1401 05.08 183 1159
2019 16.08 194 1294 23.08 213 1371 25.08 218 1309 12.08 172 1141
2020 23.08 218 1280 31.08 231 1334 02.09 213 1330 14.08 177 1159
Окрыление имаго III генерации [Fledging of adults of the third generation]
2018 25.08 180 1529 07.09 167 1648 04.09 153 1554 15.08 134 1293
2019 27.08 156 1450 06.09 180 1551 08.09 165 1474 23.08 146 1287
2020 04.09 167 1447 13.09 165 1499 14.09 137 1467 24.08 123 1282
Яйцекладка IV генерации [Egg-laying of the fourth generation]
2018 - - - - - - - - - 26.08 153 1446
2019 - - - - - - - - - 04.09 149 1436
2020 - - - - - - - - - 05.09 162 1444
Отрождение личинок IV генерации [Hatching of larvae of the fourth generation]
2018 - - - - - - - - - 08.09 182 1628
2019 - - - - - - - - - 20.09 160 1596
2020 - - - - - - - - - 18.09 163 1607
Ок рыление имаго IV генерации [Fledging of adults of the fourth generation]
2018 - - - - - - - - - 21.09 125 1753
2019 - - - - - - - - - 05.10 103 1699
2020 - - - - - - - - - 30.09 129 1736
Примечание: SET - сумма эффективных температур, гр.-дн.; P - данные для учета фено-фаз; SC - данные для учета сезонного цикла развития.
[Note: SET - Sum of the effective temperatures, degree-days; P - Data for phenophases recording; SC - Data for the recording of seasonal cycle development].
Противоречивые результаты при использовании SET получены и другими авторами [19]. Так, появление первых яйцекладок клопа дубовая кружевница в Краснодаре и северо-западных предгорьях (Крымск-Белореченск) происходило при значениях SET 44-88 гр.-дн., что отличалось в 2 раза. Аналогичные выводы при изучении фенологии других вредителей сделаны еще рядом исследователей [38-39]. Установлено, что определение сроков наступления тех или иных фаз развития по сумме эффективных температур дает большие ошибки (например, стадии отрождения гусениц яблонной плодожорки) [38]. То есть эксплуатация только одного параметра - температура воздуха - не обеспечивает точного прогноза сроков развития вредителя, так как насекомые испытывают кратковременные задержки развития или периоды активации. Так как энтальпия учитывает две составляющие - темпера-
туру и влажность, которые наиболее значимо влияют на скорость роста и развития пойкилотермных организмов (насекомые и др.), этот показатель является более предпочтительным.
Таким образом, использование предиктора - теплосодержание воздуха является оптимальным для прогноза фенологии большого числа видов вредных и полезных насекомых. На основании теплосодержания, рассчитанного за период прохождения вредителем сезонного цикла развития, прогнозируется и рассчитывается количество генераций за год. По результатам исследований появилась возможность на основе использования показателей энтальпии воздуха с вполне определенной достоверностью проводить прогноз появления фаз насекомых, что можно использовать в практических целях - оптимизации защитных мероприятий, связанных с применением инсектицидов, регуляторов роста и развития насекомых, энтомопатогенов и энтомофагов в сельскохозяйственных и лесных ценозах.
Заключение
Показано, что теплосодержание (энтальпия) воздуха является наиболее предпочтительным показателем оценки термических характеристик для определения сроков появления перезимовавших особей, прохождения фенофаз насекомых и количества их генераций по сравнению с суммой эффективных температур. Рассчитано количество тепла, необходимое для выхода клопа дубовая кружевница (C. arcuata) после зимней диапаузы (140-145 ккал/кг сухого воздуха) и прохождения преимагинальных стадий развития от откладки яиц (158-167 ккал/кг воздуха), отрождения личинок (180-194 ккал/кг) до окрыления имаго новой генерации (136-145 ккал/кг). Установлено, что находящееся в прямой зависимости от теплосодержания воздуха количество генераций дубовой кружевницы в центральной, северовосточной и западной зонах Краснодарского края (умеренный климатический пояс) равняется трем, а в черноморской (субтропический климатический пояс) - четырем за сезонный цикл. Отмечена возможность появления дополнительных генераций вредителя в годы с более высоким теплосодержанием в ранневесенние и осенние месяцы. Для повышения достоверности прогнозирования сроков наступления фенологических фаз клопа дубовая кружевница разработана методика мониторинга фенофаз вредителя на основе расчета теплосодержания воздуха, которая может использоваться в практических целях для оптимизации защитных мероприятий в дубовых насаждениях (проведение обработок инсектицидами, выпуск энтомофагов и т.д.).
Литература
1. Froeschner R.C., Miller L.T. Corythucha melissa, a new species of lace bug (Heteroptera: Tingidae) from manzanita in California // Entomological News. 2002. Vol. 113, № 2. PP. 94-96.
2. Bernardinelli I. Potential host plants of Corythucha arcuata (Het., Tingidae) in Europe: a laboratory study // Journal of Applied Entomology. 2006. Vol. 130, № 9-10. PP. 480-484.
3. Bemardinelli I., Zandigiacomo P. First record of the oak lace bug Corythuchaarcuata (Say) (Heteroptera, Tingidae) in Europe // Informatore Fitopatologico. 2000. № 12. PP. 47-49.
4. Bemardinelli I. GIS representation of Corythucha arcuata (Say) distribution in northern Italy // Journal of Forestry Science. 2001. Vol. 47. PP. 54-55.
5. Mutun S. First report of the oak lace bug, Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae) from Bolu, Turkey // Israel Journal of Zoology. 2003. № 49 (4). PP. 323-324.
6. Mutun S., Ceyhan Z., Sözen C. Invasion by the oak lace bug, Corythucha arcuata (Say) (Heteroptera: Tingidae), in Turkey // Turkish Journal of Zoology. 2009. № 33. PP. 263-268.
7. Dobreva M., Simov N., Georgiev G., Mirchev P., Georgieva M. First record of Corythucha arcuata (Say) (Heteroptera: Tingidae) on the Balkan Peninsula // Acta Zoologica Bulgarica. 2013. Vol. 3, № 65. PP. 409-412.
8. Forster B., Giacalone I., Moretti M., Dioli P., Wermelinger B. Die amerikanische Eichennetzwanze Corythucha arcuata (Say) (Heteroptera, Tingidae) hat die Südschweiz erreicht // Mitteilungen der Schweizerischen Entomologischen Gesellschaft. 2005. № 78. PP. 317-323.
9. Hrasovec B., Posaric D., Lukic I., Pernek M. First record of oak lace bug (Corythucha arcuata) in Croatia // Sumarski list. 2013. № 137 (9-10). PP. 499-503.
10. EPPO, 2019. Corythucha arcuata (Crthar). URL: https://gd.eppo.int/taxon/CRTHAR/ distribution (дата обращения: 1.07.2020).
11. Gninenko Yu.I. Identification of invasive bugs in Russian forests. Pushkino : VNIILM,
2018. 32 p.
12. Гниненко Ю.И., Хегай И.В., Васильева У.А. Клоп дубовая кружевница - новый опасный инвайдер в лесах России // Карантин растений. Наука и практика. 2017. Т. 22, № 4. C. 9-12.
13. Гниненко Ю.И., Чернова УА., Раков А.Г., Гимранов Р.И., Хегай И.В. Методические рекомендации по защите от дубового клопа-кружевницы (для производственной проверки). Пушкино : ВНИИЛМ, 2019. 28 с.
14. Neimorovets V. V., Shchurov V.I., Bondarenko A.S., Skvortsov M.M., Konstantinov F. V. First documented outbreak and new data on the distribution of Corythucha arcuata (Say, 1832) (Hemiptera: Tingidae) in Russia // Acta Zoologica Bulgarica. 2017. Suppl. 9. PP. 139-142.
15. Карпун Н.Н. Проценко В.Е., Борисов Б.А., Ширяева Н.В. Обнаружение дубовой кружевницы Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae) в субтропической зоне Черноморского побережья Кавказа и прогноз изменения фитосанитарной ситуации в регионе // Евразиатский энтомологический журнал. 2018. Т. 17, № 2. С. 113-119. doi: 10.15298/euroasentj.17.2.07
16. Стрюкова Н.М., Омельяненко Т.З., Голуб В.Б. Дубовая кружевница в Республике Крым // Защита и карантин растений. 2019. № 9. С. 43-44.
17. Мартынов В.В., Никулина Т.В. Дубовая кружевница Corythucha arcuata (Say, 1832) (Hemiptera: Tingidae) - новый инвазивный вредитель в лесах юго-западной части Горного Крыма // Субтропическое и декоративное садоводство. 2020. № 72. С. 124138. doi: 10.31360/2225-3068-2020-72-124-138
18. Мартынов В.В., Никулина Т.В. Первая находка дубовой кружевницы Corythucha arcuata (Say, 1832) (Hemiptera: Tingidae) в Ставропольском крае // Сборник статей III Международной научно-практической конференции, посвященной памяти Вадима Анатольевича Цинкевича (1971-2018) «Итоги и перспективы развития энтомологии в Восточной Европе», 19-21 ноября 2019 г., г. Минск, Беларусь. Минск : А.Н. Вараксин,
2019. С. 245-247.
19. Щуров В.И., Замотайлов А.С., Бондаренко А.С., Щурова А.В., Скворцов М.М., Глущенко Л.С. Кружевница дубовая Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae) на Северо-Западном Кавказе: фенология, биология, мониторинг территориальной экспансии и вредоносности // Известия Санкт-Петербургской
лесотехнической академии. 2019. Вып. 228. С. 58-87. doi: 10.21266/20794304.2019.228.58-87
20. Иерусалимов Е.Н. Зоогенная дефолиация и лесное сообщество. М. : Товарищество научных изданий КМК, 2004. 263 с.
21. Halbert S.E. and Meeker J.R. Sycamore Lace Bug, Corythucha ciliata (Say) (Insecta: Hemiptera: Tingidae) // EDIS. 2004. Vol. 4. PP. 1-4.
22. Щуров В.И., Замотайлов А.С., Щурова А.В. Особенности сезонного цикла и экологии кружевницы дубовой Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae) в природных зонах и высотных поясах Западного Кавказа (Heteroptera: Tingidae) // Материалы международной научной конференции «Биосфера и человек». 2425 октября 2019 г., г. Майкоп, Республика Адыгея. Майкоп : ООО «Электронные издательские технологии», 2019. С. 118-120.
23. Борисов Б.А., Карпун Н.Н., Бибин А.Р., Грабенко Е.А., Ширяева Н.В., Лянгузов М.Е. Новые данные о трофических связях инвазионного клопа дубовой кружевницы Corythucha arcuata (Heteroptera: Tingidae) в Краснодарском крае и Республике Адыгея по результатам исследований в 2018 году // Субтропическое и декоративное садоводство. 2018. № 67. С. 188-203. doi: 10.31360/2225-3068-2018-67-188-203
24. Щуров В.И., Бондаренко А.С., Скворцов М.М., Щурова А.В. Чужеродные насекомые - вредители леса, выявленные на северо-западном Кавказе в 2010-2016 гг., и последствия их неконтролируемого расселения // Известия Санкт-Петербургской лесотехнической академии. 2017. Вып. 220. С. 212-228. doi: 10.21266/20794304.2017.220.212-228
25. Wu H., Liu H. Movement behavior and host location ability of Corythucha ciliata // Plos One. 2016. Vol. 11, № 3. PP. 1-13. doi: 10.1371/journal.pone.0152205
26. Дгебуадзе Ю.Ю., Петросян В.Г., Хляп Л.А. Самые опасные инвазионные виды России (ТОП-100). М. : Товарищество научных изданий КМК, 2018. 688 с.
27. Ju R.T., Wang F., Li B. Effects of temperature on the development and population growth of the sycamore lace bug, Corythucha ciliata // Journal of Insect Science. 2011. Vol. 11, № 1. PP. 1-16. doi: 10.1673/031.011.0116
28. Ju R.T., Gao L., Zhou X.H., Li B. Tolerance to High Temperature Extremes in an Invasive Lace Bug, Corythucha ciliata (Hemiptera: Tingidae), in Subtropical China // Plos One. 2013. Vol. 8, № 1. PP. 1-8. doi: 10.1371/journal.pone.0054372
29. Ju R.T., Luo Q.Q., Gao L., Zhou X.H., Yang J., Li B. Identification of HSP70 gene in Corythucha ciliata and its expression profiles under laboratory and field thermal conditions // Cell Stress and Chaperones. 2018. Vol. 23. PP. 195-201.
30. Ju R.T., Xiao Y.Y., Li B. Rapid cold hardening increases cold and chilling tolerances more than acclimation in the adults of the sycamore lace bug, Corythucha ciliata (Say) (Hemiptera: Tingidae) // Journal of Insect Physiology. 2011. Vol. 57, № 11. PP. 1577-1582. doi: 10.1016/j.jinsphys.2011.08.012
31. Ju R.T., Wang F., Xiao Y.Y., Li B. Supercooling capacity and cold hardiness of the adults of the sycamore lace bug, Corythucha ciliata (Hemiptera:Tingidae) // Cryo Letters. 2010. № 31 (6). PP. 445-453.
32. Прогноз и архив погоды для городов России. URL: https://weatherarchive.ru/catalog1 (дата обращения: 1.12.2020).
33. Чернова Н.М., Былова А.М. Общая экология : учебник. М. : Дрофа, 2004. 416 с.
34. Замотайлов А.С., Попов И.Б., Белый А.И. Экология насекомых : краткий курс лекций. Краснодар : КубГАУ, 2009. 184 с.
35. Saulich A.Kh., Musolin D.L. Seasonal development of aquatic and semiaquatic true bugs (Heteroptera). St. Petersburg : Saint-Petersburg University Press, 2007. 225 p.
36. Александров М.В. Тепло атмосферы и прогнозы развития пойкилотермных аэробов. Ташкент : Фан, 1974. 164 с.
37. Шарова И.Х. Зоология беспозвоночных : учеб. для студ. высш. учеб. заведений. М. : Гуманит. изд. центр ВЛАДОС, 2002. 592 с.
38. Болдырев М.И. Теплосодержание воздуха и продолжительность развития яблонной плодожорки // Вестник сельскохозяйственной науки. 1983. № 7. С. 59-64.
39. Badowska-Czubik T., Suski Zbigniew W. Influence of variable temperature on the development of the codling moth Laspeyresia pomonella L. // Agr. Meteor. 1981. № 4. РР. 112-121.
Поступила в редакцию 11.01.2021 г.; повторно 24.05.2021 г.;
принята 31.05.2021 г.; опубликована 29.06.2021 г.
Авторский коллектив:
Беседина Екатерина Николаевна, канд. биол. наук, с.н.с. сектора биотехнологии, ФГБНУ «Федеральный научный центр биологической защшы растений» (Россия, 350039, г. Краснодар, п/о 39, ВНИИБЗР). ORCID iD: https://orcid.org/0000-0002-9976-5614 E-mail: katrina7283@yandex.ru
Исмаилов Владимир Яковлевич, канд. биол. наук, заведующий лабораторией химической коммуникации и массового разведения насекомых, ФГБНУ «Федеральный научный центр биологической защиты растений» (Россия, 350039, г. Краснодар, п/о 39, ВНИИБЗР). ORCID iD: https://orcid.org/0000-0002-6713-0059 E-mail: vlyaism@yandex.ru
For citation: Besedina EN, Ismailov VYa. Monitoring the development of the oak lace bug (Corythucha arcuata Say) based on the use of atmospheric heat content. Vestnik Tomskogo gosudarstvennogo universite-ta. Biologiya = Tomsk State University Journal ofBiology. 2021;54:138-157. doi: 10.17223/19988591/54/7 In Russian, English Summary
Ekaterina N. Besedina, Vladimir Ya. Ismailov
Federal Scientific Center of Biological Plant Protection, Krasnodar, Russian Federation
Monitoring the development of the oak lace bug (Corythucha arcuata Say) based on the use of atmospheric heat content
In recent years, a negative situation has developed as a result of mass invasions of adventive pests on the lands of the forest fund, among which the oak lace bug Corythucha arcuata Say (Heteroptera: Tingidae) requires special attention. The pest poses a great danger to the survival and productivity of oak forests and forest plantations in the South of Russia. The existing methods of pest monitoring do not always reflect the real constants of the phenology of target objects, which leads to errors in determining the optimal timing of protective measures and a decrease in their effectiveness. Hence, research in the development of precision methods for phytosanitary monitoring of harmful species is an important problem of plant protection, especially biological. The study of the phenology and dynamics of the oak lace bug will allow optimizing protective measures, taking into account the most vulnerable phases of phytophage development and the timing of treatments. The aim of this study was to develop precision methods for monitoring the dynamics of the number and age structure of the oak lace bug population based on the use of the heat content of the atmosphere.
The studies were carried out in the central (Krasnodar), northeastern (Tikhoretsk) and western (Krymsk) zones of Krasnodar Krai belonging to the temperate climatic zone, as well as the Black Sea zone (Sochi), located in the subtropical climatic zone. The choice of localities for the research was carried out taking into account the territories of invasive distribution of the oak lace bug and the differences in climatic conditions
154
Е.Н. EeceduHa, B.M. HcMauwe
from moderate continental to subtropical. The calculation of the heat content (enthalpy) of air was carried out using a modified Ramzin nomogram (See Fig. 1). Phenological observations and counting of the number of C. arcuata bugs were carried out on model trees of English oak (Quercus robur L.) (See Fig. 2). The reference date was chosen empirically based on the use of heat content indicators that are different in terms of reference periods and corresponding to these periods (See Table 1).
As a result of the studies carried out during 2018-2020, the actual dates of the onset of the phenophases of the oak lace bug and the corresponding enthalpy of air (the heat content) were determined (See Table 2). We calculated the amount of heat required for the emergence of the oak lace bug after winter diapause (140-145 kcal/kg air) and passing through the preimaginal stages of development from egg-laying (158-167 kcal/ kg), hatching of larvae (180-194 kcal/kg) before fledging of adults of a new generation (136-145 kcal/kg). The sum of effective temperatures (SET) was calculated according to the generally accepted method (Chernova, Bylova, 2004; Zamotajlov et al., 2009) (See Table 3). We have shown that the enthalpy of air is the most preferable indicator for assessing thermal characteristics for determining the timing of the appearance of overwintered individuals, the passage of phenophases of insects and the number of their generations in comparison with the sum of effective temperatures (See Table 2 and 3). We found that the number of generations of oak lace bug in the central, western and northeastern zones (temperate climatic zone) of Krasnodar Krai, which is directly dependent on the heat content of the air, was three, and in the Black Sea zone (subtropical climatic zone) there were four generations per seasonal cycle. To improve the reliability of predicting the timing of phenological phases of the oak lace bug, a method for monitoring phenophases of the pest based on calculating the heat content of the air has been developed, which can be used for practical purposes to optimize protective measures associated with the use of insecticides, growth and development regulators of insects, entomopathogens and entomophages in agricultural and forest cenoses.
Thus, distribution, development rate, number dynamics and harmfulness of the species to the greatest extent depend on the ecological resource of the inhabited territory, determined by the enthalpy of the air. On the basis of enthalpy, the rate of passage of phenophases and the number of generations of the pest, which determine its invasive development in large areas, are reliably calculated.
The paper contains 2 Figures, 3 Table and 39 References.
Key words: Corythucha arcuata; insects; pests; phenology; generation; enthalpy; biological plant protection.
Funding: The reported study was carried out in accordance with the State Assignment of the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation within the framework of research work topic No. 0686-2019-0012 partially supported by the Russian Foundation for Basic Research and the Administration of Krasnodar Krai according to the Scientific Project No. 19-44-233009 r_mol_a.
The Authors declare no conflict of interest.
References
1. Froeschner RC, Miller LT. Corythucha melissa, a new species of lace bug (Heteroptera: Tingidae) from manzanita in California. Entomological News. 2002;113(2):94-96.
2. Bernardinelli I. Potential host plants of Corythucha arcuata (Het., Tingidae) in Europe: a laboratory study. Applied Entomology. 2006;130(9-10):480-484.
3. Bernardinelli I, Zandigiacomo P. First record of the oak lace bug Corythucha arcuata (Say) (Heteroptera, Tingidae) in Europe. Informatore Fitopatologico. 2000;12:47-49.
4. Bernardinelli I. GIS representation of Corythucha arcuata (Say) distribution in northern Italy. Forestry Science. 2001;47:54-55.
5. Mutun S. First report of the oak lace bug, Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae) from Bolu, Turkey. Israel Zoology. 2003;49(4):323-324.
6. Mutun S, Ceyhan Z, Sözen C. Invasion by the oak lace bug, Corythucha arcuata (Say) (Heteroptera: Tingidae), in Turkey. Turkish Zoology. 2009;33:263-268.
7. Dobreva M, Simov N, Georgiev G., Mirchev P, Georgieva M. First record of Corythucha arcuata (Say) (Heteroptera: Tingidae) on the Balkan Peninsula. Acta Zoologica Bulgarica. 2013;65(3):409-412.
8. Forster B, Giacalone I, Moretti M, Dioli P, Wermelinger B. Die amerikanische Eichennetzwanze Corythucha arcuata (Say) (Heteroptera, Tingidae) hat die Südschweiz erreicht. Mitteilungen der Schweizerischen Entomologischen Gesellschaft. 2005;78:317-323. In German
9. Hrasovec B, Posaric D, Lukic I, Pernek M. First record of oak lace bug (Corythucha arcuata) in Croatia. Sumarski list. 2013;137(9-10):499-503. In Croatia
10. EPPO, 2019. Corythucha arcuata (Crthar). [Electronic resource]. Available at: https:// gd.eppo.int/taxon/CRTHAR/distribution (accessed: 01.07.2020).
11. Gninenko YuI. Identification of invasive bugs in Russian forests. Pushkino: VNIILM; 2018. 32 p.
12. Gninenko YuI, Khegay IV, Vasil'eva WA. Klop dubovaya kruzhevnitsa - novyy opasnyy invayder v lesakh Rossii [Oak lace bug is a new dangerous invader in the forests of Russia]. Karantin Rasteniy. Nauka iPraktika. 2017;4(22):9-12. In Russian
13. Gninenko YuI, Chernova UA, Rakov AG, Gimranov RI, Khegay IV. Metodicheskie rekomendatsii po zashchite ot dubovogo klopa-kruzhevnitsy (dlya proizvodstvennoy proverki) [Guidelines for protection against the oak lace bug (for production check)]. Pushkino: VNIILM Publ.; 2019. 28 p. In Russian
14. Neimorovets VV, Shchurov VI, Bondarenko AS, Skvortsov MM, Konstantinov FV. First documented outbreak and new data on the distribution of Corythucha arcuata (Say, 1832) (Hemiptera: Tingidae) in Russia. Acta Zoologica Bulgarica. 2017;9:139-142.
15. Karpun NN, Protsenko VE, Borisov BA, Shiryaeva NV. A new record of the oak lace bug, Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae), in subtropical zone of Black Sea coast of the Caucasus with forecast of phytosanitary situation change in the region. Evraziatskii Entomologicheskii Zhurnal. 2018;17(2):113-119. doi: 10.15298/ euroasentj.17.2.07 In Russian, English Summary
16. Stryukova NM, Omelyanenko TZ, Golub VB. Corythucha arcuata in the Republic of Crimea. Plant Protection and Quarantine. 2019;9:43-44. In Russian, English Summary
17. Martynov VV, Nikulina TV. Oak lace bug Corythucha arcuata (Say, 1832) (Hemiptera: Tingidae) - a new invasive pest in forests of the south-western part of Mountain Crimea. Subtropical and Ornamental Horticulture. 2020;72:124-138. doi: 10.31360/2225-30682020-72-124-138 In Russian, English Summary
18. Martynov VV, Nikulina TV. Pervaya nakhodka dubovoy kruzhevnitsy Corythucha arcuata (Say, 1832) (Hemiptera: Tingidae) v Stavropol'skom krae [First finding of Corythucha arcuata (Say, 1832) (Hemiptera: Tingidae) in Stavropol region]. In: Itogi i perspektivy razvitiya entomologii v vostochnoy Evrope. Sbornik statey III Mezhdunarodnoy nauchno-prakticheskoy konferentsii, posvyashchennoy pamyati Vadima Anatol'evicha Tsinkevicha (1971-2018) [Results and prospects for the development of entomology in Eastern Europe. Proc. of the Int. Sci.-Pract Conf. (Minsk, Belarus, 19-21 November 2019)]. Varaksin AN, editor. Minsk: Minsk Publ.; 2019. pp. 245-247. In Russian, English Summary
19. Shchurov VI, Zamotajlov AS, Bondarenko AS, Shchurova AV, Skvortsov MM, Glushchenko LS. The oak lace bug Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae) in the Northwestern Caucasus: phenology, biology, monitoring of the territorial expansion and harmfulness. Izvestia Sankt-Peterburgskoj lesotehniceskoj akademii. 2019;228:58-87. doi: 10.21266/2079-4304.2019.228.58-87 In Russian, English Summary
20. Ierusalimov EN. Zoogennaya defoliatsiya i lesnoe soobshchestvo [Zoogenic defoliation and forest community]. Moscow: Tovarishchestvo nauchnykh izdaniy KMK Publ.; 2004. 263 p. In Russian
21. Halbert SE, Meeker JR. Sycamore Lace Bug, Corythucha ciliata (Say) (Insecta: Hemiptera: Tingidae). EDIS. 2004;4:1-4.
22. Shchurov VI, Zamotajlov AS, Shchurova AV. Osobennosti sezonnogo tsikla i ekologii kruzhevnitsy dubovoy Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae) v prirodnykh zonakh i vysotnykh poyasakh Zapadnogo Kavkaza (Heteroptera: Tingidae) [Features of the seasonal cycle and ecology of the oak lace bug Corythucha arcuata (Say, 1832) (Heteroptera: Tingidae) in natural zones and high-altitude zones of the Western Caucasus (Heteroptera: Tingidae) (Maykop, Adygeya Republic, 24-25 October 2019)]. In: Biosfera i chelovek. Materialy mezhdunarodnoy nauchnoy konferentsii [Biosphere and Man. Proc. of the Int. Sci. Conf.]. Maykop: OOO «Elektronnye izdatel'skie tekhnologii» Publ.; 2019. pp.118-120. In Russian
23. Borisov BA, Karpun NN, Bibin AR, Grabenko EA, Shiryaeva NV, Lyanguzov ME. New data on trophic relations of the invasive oak lace bug Corythucha arcuata (Heteroptera: Tingidae) in the Krasnodar region and in the republic of Adygea based on the research findings for the year 2018. Subtropical and ornamental horticulture. 2018;67:188-203. doi: 10.31360/2225-3068-2018-67-188-203 In Russian, English Summary
24. Shchurov VI, Bondarenko AS, Skvortsov MM, Shchurova AV. Alien forest insect pests revealed in the Northwest Caucasus in 2010-2016 and consequences of their uncontrolled dispersal. Izvestia Sankt-Peterburgskoj Lesotehniceskoj Akademii. 2017;220:212-228. doi: 10.21266/2079-4304.2017.220.212-228 In Russian, English Summary
25. Wu H, Liu H. Movement Behavior and Host Location Ability of Corythucha ciliata. Plos One. 2016;11(3):1-13. doi: 10.1371/journal.pone.0152205
26. Dgebuadze YuYu, Petrosyan VG, Khlyap LA. The most dangerous invasive species of Russia (T0P-100). Moscow: Tovarishchestvo nauchnykh izdaniy KMK Publ.; 2018. 688 p. In Russian
27. Ju RT, Wang F, Li B. Effects of temperature on the development and population growth of the sycamore lace bug, Corythucha ciliata. J Insect Science. 2011;11(1):1-16. doi: 10.1673/031.011.0116
28. Ju RT, Gao L, Zhou XH, Li B. Tolerance to High Temperature Extremes in an Invasive Lace Bug, Corythucha ciliata (Hemiptera: Tingidae), in Subtropical China. Plos One. 2013;8(1):1-8. doi: 10.1371/journal.pone.0054372
29. Ju RT, Luo QQ, Gao L, Zhou XH, Yang J, Li B. Identification of HSP70 gene in Corythucha ciliata and its expression profiles under laboratory and field thermal conditions. Cell Stress and Chaperones. 2018;23:195-201
30. Ju RT, Xiao YY, Li B. Rapid cold hardening increases cold and chilling tolerances more than acclimation in the adults of the sycamore lace bug, Corythucha ciliata (Say) (Hemiptera: Tingidae). J Insect Physiology. 2011;57(11):1577-1582. doi: 10.1016/j. jinsphys.2011.08.012
31. Ju RT, Wang F, Xiao YY, Li B. Supercooling capacity and cold hardiness of the adults of the sycamore lace bug, Corythucha ciliata (Hemiptera:Tingidae). Cryo Letters. 2010;31(6):445-453
32. Prognoz i arhiv pogody dlja gorodov Rossii. [Electronic resource]. Available at: https:// weatherarchive.ru/catalog1 (accessed: 01.12.2020).
33. Chernova NM, Bylova AM. Obshhaya ekologiya. Uchebnik [General ecology. Textbook]. Moscow: Drofa Publ.; 2004. 416 p. In Russian
34. Zamotaylov AS, Popov IB, Belyi AI. Ekologiya nasekomykh. Kratkiy kurs lektsiy [Ecology of insects. Short course of lectures]. Krasnodar: Kuban State Agrarian University Publ.; 2009. 184 p. In Russian
35. Saulich AKh, Musolin DL. Seasonal development of aquatic and semiaquatic true bugs (Heteroptera). St. Petersburg: Saint-Petersburg University Press; 2007. 225 p. In Russian
36. Alexandrov MV. Teplo atmosfery i prognozy razvitiya poykilotermnykh aerobov [The warmth of the atmosphere and forecasts of development of poikilothermic aerobes]. Tashkent: Fan Publ.; 1974. 164 p. In Russian
37. Sharova IKh. Zoologiya bespozvonochnykh: Ucheb. dlya stud. vyssh. ucheb. zavedeniy [Zoology of invertebrates: Textbook for students of Higher Education]. Moscow: Gumanit. izd. tsentr VLADOS Publ.; 2002. 592 p. In Russian
38. Boldyrev MI. Teplosoderzhanie vozduha i prodolzhitel'nost' razvitija jablonnoj plodozhorki [The heat content of the air and the duration of the codling moth development]. Vestnik Sel'skohozjajstvennoj Nauki. 1983;7:59-64. In Russian
39. Badowska-Czubik T, Suski Zbigniew W. Influence of variable temperature on the development of the codling moth Laspeyresiapomonella L. Agr. Meteor. 1981;4:112-121.
Received 11 January 2021; Revised 24 May 2021;
Accepted 31 May 2021; Published 29 June 2021.
Author info:
Besedina Ekaterina N, Cand. Sci. (Biol.), Senior Researcher, Sector of Biotechnology, FSBSI "Federal
Scientific Center of Biological Plant Protection", p/o 39, Krasnodar 350039, Russian Federation.
ORCID iD: https://orcid.org/0000-0002-9976-5614
E-mail: katrina7283@yandex.ru
Ismailov Vladimir Ya, Cand. Sci. (Biol.), Leading Researcher, Laboratory of Chemical Communication
and Mass Insect Breeding, FSBSI "Federal Scientific Center of Biological Plant Protection", p/o 39,
Krasnodar 350039, Russian Federation.
ORCID iD: https://orcid.org/0000-0002-6713-0059
E-mail: vlyaism@yandex.ru