Molecular Mechanisms of Processing Proteome Reorganization of Interphase Chromatin During Stress and Adaptation to Winter in Wheat Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

Journal of Stress Physiology & Biochemistry, Vol. 11 No. 2 2015, pp. 5-15 ISSN 1997-0838 Original Text Copyright © 2015 by Ivanov, Tereshchenko, Vafina and Ivanova

ORIGINAL ARTICLE

Molecular Mechanisms of Processing Proteome Reorganization of Interphase Chromatin During Stress and Adaptation to Winter in Wheat

Ivanov R.S., Tereshchenko L.M., Vafina G.H., Ivanova E.A.

Ufa institute of biology of the Russian Academy of Sciences, Ufa, 450054 Russia *E-Mail: evilina@anrb.ru

Received March 31,2015

Research of fundamental molecular and genetic processes of plant interaction with the environment, is a progressive field of understanding the fundamental problems of stress supramolecular biochemistry of developmental biology.

The purpose of the work was the analysis of localization shielded to protease processing proteins of suprastructures of interphase chromatin matrix in the conditions of adaptation during vegetative phase of wheat to stressful environment factors. It is shown that in the conditions of perennial adaptation to cold shock of wheat at the level of chromatin suprastructures tightly bound to the nuclear matrix there is a total shielding of arginine-X sites to protease-processing. Perhaps these are zones that affect to the architecture organization of the cell nucleus that can help to survive in complex environmental conditions.

According to the priorities in the study of agricultural plants, put forward by EPIC (The Epigenomics of Plants International Consortium) in 2011 for the next decade, was included the point of necessity to understand the molecular basis of the interactions of genotype and environment that change the characteristics of plants in different conditions of the environment.

These data will be useful for those who involved in the development of mathematical logic schemes of the theory and practice of biological specificity, and it could be included in the ontology of the stages plant growth and development.

Key words: Winter, Proteolysis, Wheat, Chromatin, Vernalization

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

6

Molecular Mechanisms of Processing Proteome Reorganization...

Пшеница относится к одним из первых справляться с последующим стрессом (Kinoshita,

окультуренных растений. Проблема повышения Seki, 2014). Стало известно, что экспрессия генов

продуктивности пшеницы многоплановая. От управляется развитием и стрессовыми сигналами,

простейших методов народной селекции до и часто зависит от посттрансляционных

проникновения в сложный механизм модификаций хроматиновой матрицы,

наследственности - таков путь совершенствования структурными единицами которой являются

сортов пшеницы, главного хлеба всей планеты. нуклеосомы. Большинство стресс индуцированных

Растение пшеницы - поливариантная система. изменений сбрасывается до исходного уровня, как

Поливариантность структурной организации только стресс снимается (Kosova, VMmvas et al.,

растения пшеницы определяется кроме 2014). Однако при определенных стечениях

генотипических особенностей отдельных особей, обстоятельств некоторые модификации могут

также эпигенетическим аппаратом морфогенеза. перейти в ранг «стабильной стрессовой памяти» и

Чтобы чувствовать своё окружение, наследоваться в дальнейшем через митотические

координировать свой рост и развитие, растения или даже мейотические деления клеток

развили ряд систем мониторинга. Яровизация (Chinnusamy, Zhu, 2009). Долгосрочный холодный

является одним из примеров, в которых цветение период в жизни растения оставляет определенный

происходит только после того, как растения были паттерн в его вегетативном морфогенетическом

подвержены воздействию долгосрочной холодной периоде (Morozova, Murashev, 2009). Этот период

температуре зимнего периода (Kim, Sung, 2014). контролирует важнейший физиологический

За последние несколько десятилетий наши процесс перехода растения от вегетативной фазы

знания о том, как растения воспринимают внешние развития к генеративной. Очевидно, что для

раздражители, значительно возросли. Например, выживания и адаптации требуется сопряжение

возросли наши знания о преобразовании стимулов данных моментов развития растения с

экологического стресса в клеточных сигнальных благоприятными климатическими условиями,

каскадах в сетях транскрипции генов (Diallo, Ali- поэтому в ходе эволюции была создана

Benali, et a., 2012). Кроме того, показано, что генетическая система, контролирующая переход к

растения могут помнить прошлые события генеративной стадии в зависимости от основных

окружающей среды и воспользоваться этой внешних факторов - температуры и длины

памятью при повторяющихся событиях. Эти светового дня (Cockram, Jones et al., 2007; Jung,

эпигенетические механизмы важное условие Muller, 2009; Laurie, 2009). Соответствующие этим

памяти стресса и адаптации в растениях, которые факторам гены яровизации и фотопериода тесно

могут помочь растению более эффективно взаимосвязаны и образуют единую динамическую сеть в организации протеомного процессинга

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

Ivanov et al.

7

хроматиновой матрицы. Биохимическим эффектом (Remeslo, 1964). По данным Украинского

этого влияния может быть закрепившийся паттерн Мироновского научно-исследовательского

супрамолекулярного морфогенеза. Особенности института селекции и семеноводства им. В. Н.

биохимической адаптации (Hochachka, Somero, Ремесло, сорт Мироновской Яровой пшеницы был

1977), которые имеют место также и в клеточном получен путем «расшатывания» наследственности

ядре могут быть отражены в супрамолекулярных озимой Мироновской 808. То есть, изменением

механизмах внутриядерного Арг-Х протеолиза на цикла развития озимой формы с применением

хроматиновой матрице при индукции ростовых метода яровизации (воздействием низких

процессов вегетативной фазы, сформировавшихся температур). Метод направленного изменения

зрелых яровых и озимых зародышей. Известно, что озимых форм в яровые под воздействием условий

протеом клеточного ядра обогащен аргинином, внешней среды изменяет природу некоторых

аминокислотой обладающей резонансным хозяйственно-ценных признаков. Эти

свойством и образующей хвостовые участки на биологические свойства определяются

уровне нуклеосом хроматиновой матрицы. реализацией глубинных молекулярных механизмов,

Целью данной работы был анализ локализации где большую роль играют условия внешней среды

Арг-Х протеазочувствительных сайтов в (Tumanov, 1979). Состояние воздушно-сухого

негистоновых и гистоновых блоках супраструктур семени и зародыша (находящиеся в состоянии

(нуклеоплазмы, хроматина, ядерного матрикса), биологического покоя), мы условно приняли за 0ч.

как возможных зон влияющих на Из воздушно-сухих семян (0ч), замоченных-

конформационные перестройки тотального набухших (3ч) и проращиваемых, в определённые

интерфазного хроматина G^S-переходной фазы интервалы времени от начала замачивания: 6ч, 9ч,

клеточного цикла, при индукции вегетативной 12ч, 15ч, 18ч, 21ч; отделяли от эндосперма

фазы ростового морфогенеза зрелых зародышей зародыши (рис 1С). Надмолекулярные

яровой и озимой пшениц. супраструктуры (рис 2): нуклеоплазму (Нп),

MATERIALS AND METHODS хроматин непрочно- (Хр-I) и прочно- (Хр-II)

Объектом исследования служили семена связанный с ядерным матриксом (ЯМ) и

суперэлитных пшениц (Triticum aestivum L.) сортов собственно ЯМ из клеточных ядер выделяли по

Артемовка (яровая), Мироновская 808 (озимая), способу подробно описанному в работах (Ivanova,

Мироновская Яровая, полученные из коллекции Vafina, 1992; Ivanova, Vafina, 2011). Отделение

Всероссийского института растениеводства им. негистоновых белков (НГБ) от гистонов из

Н.И. Вавилова. Подробное описание метода выделенных супраструктур клеточных ядер

выведения озимого сорта Мироновской 808 из проводили по способу (Ivanova, 1972; Ivanova,

ярового Артёмовки представлено в работе Vafina, 2011). Трипсиноподобные комплексы (ТПК)

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

8

Molecular Mechanisms of Processing Proteome Reorganization...

из НГБ и гистоновых блоков выделяли методом аффинной хроматографии по способу, описанному ранее в работе (Ivanova, Vafina, 1991; Ivanova, Vafina, 1992). Арг-Х протеазоактивность ТПК, выделенных из негистоновых и гистоновых блоков супраструктур клеточных ядер, оценивали по расщеплению Арг-Х связей в аргинин-обогащенном белке - протамине- Salmine-A-I («Merk»).

RESULTS

На рисунке 1 представлена характеристика: массы семян (рис 1A) их всхожести (рис 1B) и массы зародышей (рис 1C) в период воздушносухого состояния (0ч), набухания семян (3ч) и индукции ростовых морфогенетических процессов через каждые 3ч интервалы (3ч^18ч) до проклёвывания (21ч). Как видно из рисунка (рис. 1A) различия между семенами, используемыми в нашем эксперименте, уже проявляются на уровне их морфологической целостности. По массе семена озимой пшеницы тяжелее яровой (рис.1А). По-видимому, это связано с накоплением трофической и защитной основы, необходимой зародышу, для выживания в стрессовых условиях окружающей среды. Кроме того, из рис.1 C видно, что в период перед проклевыванием (рис. 1 C, 18ч) и проклевыванием (рис 1 C, 21ч) происходит интенсивное увеличение массы зародыша озимых семян в сравнении с массой зародыша семян исходного ярового сорта. Возможно, этот период связан с усиленным питанием зародыша от эндосперма. Все эти особенности сорта Мироновской 808, по-видимому, связаны со

стрессовым характером эпигенетической памяти, о которой сообщается в статье (Amasino, 2004). Известно, что сорт Мироновская 808 был выведен методом многократно-группового отбора (с точным указанием лучших семейств, минимальной температуры на поверхности почвы при перезимовках в течение 7лет)

высокопродуктивных, морфологически

выровненных однородных растений из сорта Артемовки (Remeslo, 1964). Метод направленного изменения озимых форм в Яровые под воздействием условий внешней среды связан с изменением природы некоторых хозяйственноценных признаков, которые отражены в увеличении «всхожести» семян (рис. 1B). Глубинные молекулярные процессы вегетативного морфогенетического периода, связанные с механизмами эпигенетической памяти, мы решили рассмотреть на уровне протеома клеточных ядер отобранных проклюнувшихся зародышей (Рис. 1; B, C: 21ч) гетерополимерных супраструктур

хроматиновой матрицы (рис.2).

DISCUSSION

В данном сообщении рассматриваются и обсуждаются факторы, которые одновременно взаимосвязаны с физиологическими процессами проклюнувшихся целых зародышей 21ч (рис 1 B, C) и их внутриядерным молекулярно-протеомным состоянием супраструктур хроматиновой матрицы (рис 2). Как известно, период инициации ростовых процессов зародыша, характеризуется

возникновением механического натяжения клеточно-тканевых масс, которое приводит к

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

Ivanov et al.

9

появлению у растений в ходе морфогенеза конусов роста побегов. В статье Л.В. Белоусов (2006) анализирует это состояние с позиции

механических натяжений и влияния их на экспрессию генов.

0 3 6 9 12 15 18 21 ч

С

Рисунок 1. Физиологическая характеристика семян: Артемовки (яровой) (1), выведенной из неё Мироновской 808 (озимой) (2), выведенной из последней Мироновской Яровой (3). А -масса семян в состоянии биологического покоя; B - всхожесть семян через 21 ч; C -масса зародышей до 21 ч при индукции ростовых процессов морфогенеза вегетативной фазы.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

10

Molecular Mechanisms of Processing Proteome Reorganization...

Рисунок 2. Арг-Х протеазочувствительность в ТПК НГБ, линкерных (HI) и коровых (H2A+H2B; H3+H4) гистоновых блоках супраструктур клеточных ядер зародышей пшениц.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

Ivanov et al.

11

Значительное место в исследовании механизмов действием трипсина и РНК-азы она становится

экспрессии генов продолжает занимать изучение менее упругой (Podgornaja, Kuznecov et al., 2005).

свойств тотальной хроматиновой матрицы, блоки Следует отметить, протеолитическая система это

которой могут быть представлены не набор хаотических реакций, а сложная и

супраструктурами эу- и гетерохроматином. В высокоупорядоченная система со специфическим

данном случае клеточные ядра зрелых зародышей для каждой ткани набором протеолитических

пшениц используются как модельная система, где ферментов. К самым значительным открытиям в

происходит формирование функциональной настоящее время принадлежит выяснение

группы, координировано экспрессирующихся расположения хромосом в интерфазных ядрах и

генов. Из литературы известно, что адаптивная то, что их структура контролируется как

эволюция происходила у белков контролирующих генетическими, так и экологическими факторами

фазу роста G1 и GI/S-переход - наиболее (Tiang, He et al., 2012; Pawlowski, 2010). Вопросы

вариабельных фаз клеточного цикла эукариот самоорганизации биологических систем находятся

(Caldis, 2006). Эти вариабельные периоды в центре внимания специалистов по

клеточного цикла находятся под управлением высокомолекулярным соединениям, а именно

внешних ростовых факторов (Turnaev, Gunbin et биополимерам. Как известно, взаимодействующие

ai., 2009). В G1 фазе клеточного цикла 42 в клетке молекулы иммобилизованы на полимерных

хромосомы пшеницы развернуты в виде структурах внеклеточного матрикса, цитоскелета,

хромонемной нити (Avetisova, Shaposhnikov et al., ядерного матрикса или мембранах. То есть, они

1998). Здесь действуют механизмы, которые не входят в какие-то определенные надмолекулярные

дают запутываться этому нитевому клубку. В G1 комплексы, где уже интегрированы

фазе клеточного цикла крупные ядра апикальной и взаимодействия многих макромолекул.

латеральной меристем занимают более половины Представляя морфогенез как многоуровневый

клеток, конденсированные хромонемные тяжи процесс, из всех межуровневых отношений в

равномерно распределены по всему объему ядра, онтогенезе, пространственно-временного G1 и

а в межхромонемных участках присутствует G1/S периода, мы для эксперимента выделяем

довольно развитая сеть РНП-фибрилл (Avetisova, уровень организации интерфазной хроматиновой

Shaposhnikov et al., 1998). За последнее время матрицы клеточного ядра и входящих в её

появились работы, которые считают, что архитектурный состав следующих

физическую связь между хромосомами надмолекулярных комплексных супраструктур:

осуществляет межхромосомная нить, которая нуклеоплазмы, хроматина непрочно- и

разрывается под действием ДНК-азы, но под прочносвязанных с ядерным матриксом и

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

12

Molecular Mechanisms of Processing Proteome Reorganization...

собственно ядерного матрикса. Расположение гиперчувствительных к протеолизу сайтов на

хромосомных территорий имеет важное значение уровне НГБ, линкерных и коровых гистонов

для процессов репликации, транскрипции, (Ivanova, Vafina et ai., 2012) была показана

репарации и рекомбинации. По всей вероятности динамика функционирования Арг-Х протеолиза. На

филогенетическая принадлежность вида, следующем этапе, представленной

клеточный цикл, состояние дифференциации экспериментальной работы, мы решили выделить

влияют на архитектуру интерфазного ядра. Авторы (методом аффинной хроматографии) из блоков

считают, что имеются морфологические протеома вышеперечисленных НГБ, линкерных и

ограничения и эпигенетические воздействия на коровых гистонов, трипсиноподобные зоны и

ядерную архитектуру, эволюционную стабильность определить в них экранируемость к Арг-Х

механизмов хромосомных территорий и изменения протеазочувствительности. Данные рисунка 2

ядерной архитектуры (Schubert, Shaw, 2011). То показывают, что гиперчувствительные к Арг-Х

есть, мы предположили, что молекулярный протеолизу трипсиноподобные сайты 21ч

морфогенез на уровне надмолекулярных структур зародышей-проростков яровой и выведенной из

клеточного ядра может быть связан с ослаблением неё озимой пшеницы и вновь выведенной из

межмолекулярных белковых связей. Фактически последней Яровой пшеницы, имеют свои

наша экспериментальная задача заключалась в особенности локализации в гетерополимерных

том, чтобы выявить в надмолекулярных структурах супраструктурах хроматиновой матрицы

клеточного ядра участки чувствительные к Арг-Х интерфазных клеточных ядер. Мы специально

протеолизу. Для того, чтобы судить о молекулярном сфокусировали своё внимание на Арг-Х

морфопроцессе, мы выбрали определенный протеазочувствительных трипсиноподобных

временной интервал эксперимента (рис 1 B, C; сайтах, исходя из роли аргинина, участвующего в

21ч). В связи с тем, что популяция зародышей эволюционной стабильности аргининбогатых

проявляет в процессе набухания и инициации гистонов и представили двухслойный рисунок,

ростовых процессов неоднородность (рис.1 B, C), чтобы нагляднее показать участки в

которая выявляется только во временном периоде гетерополимерных супраструктурах хроматиновой

21ч (Рис.1 B), мы взяли в эксперимент только матрицы, где наиболее активно могут происходить

физиологически однородные зародыши (рис.1 A, динамические перестройки ядерного протеома.

C: «0ч»; B, C: 21ч). Считают, что «хроматиновая матрица - это

Ранее в работе (Ivanov, Vafina et a., 2012) на физиологически важный субстрат, на котором

уровне гетерополимерных супраструктур клеточных развертываются ремоделинг и механизм

ядер, индуцированных к росту зародышей (21ч), а транскрипции» (Allis, Dzhenjuvejn et al., 2007). Из

также впоследствии по выявлению из последних представленного рисунка видно, что у озимого

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

Ivanov et al.

13

сорта (рис. 2) наиболее чувствительные к Арг-Х протеолизу трипсиноподобные сайты находятся в структурах хроматина прочносвязанного с ядерным матриксом. Предполагают, что протеолитический процессинг является одним из способов необратимой посттрансляционной модификации, осуществляемой в процессе ремоделирования хроматина (Purohit, Chaturvedi et al., 2012). Наиболее чувствительны к протеолизу N-терминальные/^терминальные хвосты гистонов, в то время как глобулярные домены относительно устойчивы к этой модификации при условии, что гистоны находятся в составе хроматина (Purohit, Chaturvedi et al., 2012). В гипотезе гистонового кода протеолиз рассматривается как новый вид необратимых пост трансляционных модификаций гистонов. Однако экспериментального

подтверждения удаления эпигенетических меток с гистоновых хвостов с помощью протеазы все еще не доказано (Purohit, Chaturvedi et al., 2012). Тем не менее, поиск такой протеазы продолжается. Мы считаем, что Арг-Х гиперчувствительные трипсиноподобные зоны могут представлять собой один из элементов LCR (locus control regions), имеющих отношение к гистоновому коду. Возможно, наши экспериментальные данные будут полезны для тех, кто занимается разработкой логико-математических схем теории биологической специфичности, о которых писали Ж-М Лен (1998), Р.Том (2002), в области сложной проблемы динамики молекулярного и супрамолекулярного морфогенеза.

ACKNOWLEDGMENT

Исследование выполнено при финансовой

поддержке РФФИ в рамках научного проекта №

14-04-31243.

REFERENCES

Allis S.D., Dzhenjuvejn T., Rejnberg D. (2010) Jepigenetika. Per. s angl. M.: Tehnosfera, 496 s.

Amasino R. (2004) Vernalization, competence, and the epigenetic memory of winter. The Plant Cell. 16, 2553-2559.

Avetisova L.V., Shaposhnikov Ja.D., Kadykov V.A. (1988) Izmenenija ul'trastruktury jader kletok apeksa pobega pshenicy v processe prorastanija. Ontogenez, 19(2), 181-190.

Belousov L.V. (2006) Morfomehanicheskij aspekt jepigeneza. Genetika, 42(9), 1165-1169.

Caldis P. (2006) Cell Cycle Regulation. B. Heidelberg: Springer, 374p.

Chinnusamy V., Zhu J.K. (2009) Epigenetic regulation of stress responses in plants. Curr Opin Plant Biol., 2, 133-139.

Cockram J., Jones H., Leigh F. J., O'Sullivan D., Powell W., Laurie D. A., Greenland A. J. (2007) Control of flowering time in temperate cereals: genes, domestication, and sustainable productivity. J. Exp. Bot, 58, 1231-1244.

Diallo A.O., Ali-Benali M.A., Badawi M., Houde M., Sarhan F. (2012) Expression of vernalization responsive genes in wheat is associated with histone H3 trimethylation. Mol Genet Genomics, 287, 575-590.

Hochachka P., Somero D. (1977) Strategija biohimicheskoj adaptacii. M.: Mir, 286 s.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

14

Molecular Mechanisms of Processing Proteome Reorganization...

Ivanova E.A., (1972) Frakcionirovanie rastitel'nyh

gistonov na kolonkah s amberlitom IRC-50. Materialy III-j nauchnoj konferencii molodyh

uchenyh. Ufa, 54-55.

Ivanova E.A., Vafina G.H. (1991) Analiz jadernyh «proteoliticheskih» i «ingibitornyh» kompleksov v processe prorastanija semjan pshenicy. Fiziologija rastenij, 38(3), 574-579.

Ivanova E.A., Vafina G.H. (1992) Sposob poluchenija jadernyh frakcij, obladajushhih proteinaznoj i ingibirujushhej aktivnost'ju. Avtorskoe svidetel'stvo № 1733471.

Ivanova E.A., Vafina G.H. (2011) Sposob preparativnogo vydelenija osnovnyh belkov iz suprastruktur kletochnyh jader rastenij. Patent № 2408602.

Ivanova E.A., Vafina G.H., Ivanov R.S. (2012)

Dinamika Arg-X roteazochuvstvitel'nyh

uchastkov v prostranstvennoj reorganizacii

hromatina pri indukcii rostovogo morfogeneza

zrelyh zarodyshej pshenicy. Izvestija

Nacional'noj akademii nauk Belarusi. Serija

biologicheskih nauk, 4, 11-15.

Ivanov R.S., Vafina G.H., Ivanova E.A. (2012) Arg-X

protease-sensitive in supramolecular structures

of interphase cell nucleus during growth

morphogenesis mature germs of wheat Journal

of Life Sciences, 6(12), 1351-1355.

Jung C., Muller A. E. (2009) Flowering time control

and applications in plant breeding. Trends Plant

Sci. 14, 563—573.

Kim D.H., Sung S. (2014) Genetic and Epigenetic

Mechanisms Underlying Vernalization. The Arabidopsis Book, 12, e0171.

Kinoshita T., Seki M. (2014) Epigenetic Memory for Stress Response and Adaptation in Plants. Plant Cell Physiol, 55(11), 1859-1863.

Kosova K., VMmvas P., Prasil I.T. (2014) Proteomics of stress responses in wheat and barley-search for potential protein markers of stress tolerance. Front Plant Sci., 5, 711.

Laurie D.A. (2009) Developmental and reproductive

traits in the Triticeae. In: Genetics and genomics of the Triticeae. Plant genetics and genomics:

crops and models.7. New York: Springer

Science & Business Media, LLC. 591-609 p.

Len Zh-M. (1998) Supramolekuljarnaja himija: Koncepcii iperspektivy: Per. s angl. Novosibirsk: Nauka, 334 s.

Morozova Z.A., Murashev V.V. (2009) Rod Triticum L., Morfogenez vidov pshenicy. M.: Triada, 232 s.

Pawlowski W.P. (2010) Chromosome organization and dynamics in plants. Current Opinion in Plant Biology, 13, 640-645.

Podgornaja O.I., Kuznecov I.S., Enukashvili N.I., Shatrova A.N., Aksenov N.D., Zenin V.V., Noniashvili E.N., Dyban A.P. (2005) Issledovanie «niti», svjazyvajushhej hromosomy. Citologija, 47(9), 825.

Purohit J.S., Chaturvedi M.M., Panda P. (2012) Histone proteases: the tale of tail clippers. Int. J. Int sci. Inn. Tech., 1(1), pp. 51-60.

Remeslo V.N. (1964) Ozimaja pshenica Mironovskaja

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015

Ivanov et al.

15

264 i Mironovskaja 808. M.: Kolos, 52-53. Schubert I., Shaw P. (2011) Organization and dynamics of plant interphase chromosomes. Trends in Plant Science, 16(5), 273-281.

Tiang C.L., He Y., Pawlowski W.P. (2012) Chromosome Organization and Dynamics during Interphase, Mitosis, and Meiosis in Plants. Plant Physiol, 158, 26-34.

Tom R. (2002) Strukturnaja ustojchivost' i morfogenez. M.: Logos, 280 s.

Tumanov I.I. (1979) Fiziologija zakalivanija i morozostojkosti rastenij. M.: Nauka, 350s.

Turnaev I. I., Gunbin K. V., Kolchanov N. A. (2009) Jevoljucija kljuchevyh belkov kletochnogo cikla korreliruet s uvelicheniem slozhnosti jeukarioticheskih organizmov. Doklady Akademii nauk, 426(2), 265-269.

JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015