CC BY
9УДК 579.017.8:57.036 Методические аспекты исследования гидросферы
(приборы, моделирование и пр.)
Моделирование световых кривых фотосинтеза линейными сплайнами
Modeling of photosynthesis light curves by linear splines
Лелеков А.С., Тренкеншу Р.П. Alexander S. Lelekov, Rudolf P. Trenkenshu
Федеральный исследовательский центр «Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН» (Севастополь, Россия)
В работе приведён пример использования линейных сплайнов для описания световых кривых фотосинтеза культур микроводорослей. Перечислены основные математические модели, которые применяются при моделировании зависимости скорости фотосинтеза от облучённости культуры. На основе сформулированных ранее базовых принципов моделирования фотобиосинтеза микроводорослей, предложена математическая модель, которая описывает зависимость ассимиляционного числа хлорофилла а от величины светового потока линейными сплайнами. Достоинством предлагаемого подхода является чёткое определение точки смены лимитирующего фактора. Показано, что в области лимитирования скорость фотосинтеза определяется не только внешней облучённостью, но и концентрацией хлорофилла а. В свою очередь максимальная скорость зависит от количества ключевого ферментного комплекса, который ограничивает скорость энергообменных реакций в клетке. Проведена верификация предлагаемой модели на примере диатомовой микроводоросли Skeletonema costatum. Показано, что чем выше степень адаптации клеток культуры к высокой облучённости, тем лучше фотосинтетическая кривая описывается линейными сплайнами. Если клетки S. costatum адаптированы к низкой облучённости, то наблюдаются отклонения экспериментальных данных от идеализированной ломаной, которые вызваны изменениями пигментного состава. Показано, что при нормировке экспериментальных данных фактор адаптации клеток сокращается, и все точки описываются одной ломаной, что свидетельствует об универсальности предлагаемого подхода.
Ключевые слова: культура микроводорослей; ассимиляционное число хлорофилла а; приведённая плотность потока субстрата; метод линейных сплайнов; размер фотосинтетической единицы.
Введение
Низшие фотоавтотрофные организмы являются одними из древнейших обитателей Земли. Они появились задолго до высших растений поэтому, их значимость для нормального протекания энергетических процессов в биосфере огромна (Билич, Крыжановский, 2002). В современной систематике к категории низших фотоавтотрофов относят одноклеточные водоросли и цианобактерии, которые способны к оксигенному фотосинтезу и характеризуются разделением фотохимических и ферментативных процессов. В противоположность фотосинтезирующим бактериям, данные микроскопические организмы являются облигатными фотоавтотрофами и практически не способны (за исключением некоторых видов) усваивать экзогенные органические соединения.
Культуры микроводорослей являются модельными объектами при исследовании закономерностей влияния экологических факторов среды на скорость роста и продукцию
© Лелеков А.С., Тренкеншу Р.П., 2019
биохимических компонентов клеток. Широкое распространение культуры микроводорослей получили еще в начале двадцатого века при исследовании фотосинтеза, при этом многие открытия в этой области сделаны именно на них. Процесс фотосинтеза протекает в хлоропластах, либо, в случае их отсутствия у цианобактерий, в расположенных параллельными слоями ламеллярных мембранах, пронизывающих всю цитоплазму (Холл, Рао, 1983). Микроводоросли характеризуются пространственным разделением фотохимических (световая стадия) и ферментативных (темновая стадия) процессов синтеза первичных углеводов за счёт энергии восстановленных макроэргов (НАДФ-Н и АТФ). Процесс образования макроэнергетических соединений осуществляется в результате нециклического транспорта электрона по цепи переносчиков и моделируется общепринятой Z-схемой (Мокроносов и др., 2006; Устинин и др., 2013). В результате циклического переноса электронов происходит синтез добавочного количества АТФ, необходимого для нормальной работы цикла Кальвина и протекания последующих биосинтетических процессов. Основным продуктом цикла Кальвина являются фосфорилированные гексозы. Промежуточное соединение цикла С3-фосфоглицериновая кислота, при недостатке НАДФ-Н, может превращаться в пировиноградную кислоту и далее в аланин. Наряду с аминокислотами, при определённых условиях, продуктами цикла Кальвина могут являться органические кислоты, жиры, липиды (Физиология растений, 2005).
Световая кривая фотосинтеза представляет собой зависимость скорости выделения кислорода или скорости поглощения углерода от внешней облучённости. Обычно скорость фотосинтеза нормируют на хлорофилл а, клеточный углерод либо на число клеток (MacIntyre et al., 2002). В общем случае, кривую фотосинтеза можно разделить на светолимитированную область, области насыщения и фотоингибирования. Количественно кривая характеризуется начальным углом наклона а и максимальной скоростью фотосинтеза Pm. Количественное описание фотосинтетических кривых обусловлено тем, что моделирование фотосинтеза является первым этапом при разработке прогностических моделей первичной продукции фитопланктона. В литературе приводится множество математических моделей, которые описывают зависимость скорости фотосинтеза P от облучённости I, например, ломаная Блэкмана (Blackman, 1905), гипербола Бэйли (Baly, 1935), группа экспоненциальных моделей Стилла (Steele, 1962), Горского (Gorski, 1961), Филипповского (Филипповский, 1970), гиперболический тангенс Плата (Jassby, Platt, 1976), степенные зависимости, полученные на базе формализма теории массового обслуживания (Тренкеншу, 2005), двуэкспоненциальные модели, учитывающие фотоингибирование (Platt et al., 1980), сложные численные модели, основывающиеся на всей полноте современных знаний о процессах фотосинтеза (Устинин и др., 2013; Ye et al., 2013).
Такое огромное количество подходов к описанию фотосинтетических кривых свидетельствует об отсутствии единой общепринятой теории роста микроводорослей. Ранее нами сформулированы базовые принципы, на основе которых строится моделирование фотобиосинтеза (Лелеков, Тренкеншу, 2018). Одно из ключевых положений говорит о том, что нормированная скорость (удельная скорость) синтеза биомассы в зависимости от приведённой плотности потока лимитирующего субстрата X описывается ломаными:
и = P
г"norm n
norm
К К < К
КК > К , (1)
1;Хг > 1,К > 1
где - приведённая плотность потока энергетического субстрата, Хц приведённая плотность потока минерального субстрата.
По определению, величина Х^ показывает количество фотонов, поступающих на каждую единицу лимитирующего звена, за время его оборота. Заметим, что приведённая плотность потока питания является безразмерной величиной:
А = Ъе!Iп_, (2)
' Vе ■ К0
где 1п - плотность потока квантов фотосинтетически активной радиации (ФАР), квант/(м2с); фе - число молекул макроэрга, восстанавливающихся за счёт одного кванта, мол./квант; це - активность ключевого комплекса, регулирующего энергообмен в клетке, 1/с; ¥0 - число ключевых регуляторов энергообмена («узкое место метаболизма»), приходящееся на единицу освещаемой поверхности культуры, мол./м2.
Достоинством предлагаемого подхода является чёткое определение точки смены лимитирующего фактора или звена, если рассмотреть поток субстрата внутри клетки. В окрестностях этой точки возможны отклонения экспериментальных данных от идеализированной ломаной. Внутренняя организация «узкого места» метаболизма определяет характер зависимости скорости процесса от приведённой плотности потока: чем лучше организована система, тем ближе эта зависимость к ломаной. Самой низкопродуктивной организации соответствует гиперболическая зависимость, выражаемая уравнением Михаэлиса-Ментен (Тренкеншу, 2005).
Цель данной работы - показать возможность применения линейных сплайнов при моделировании световых кривых фотосинтеза.
Результаты и обсуждение
В контексте данной работы будем рассматривать только мгновенные световые кривые фотосинтеза. Чем больше время измерения фотосинтеза, тем больше вероятность того, что за время измерения в клетках микроводорослей произойдут изменения пигментного и биохимического состава. Экспериментально показано (МасШуге et а1., 2002), что скорость фотосинтеза, определённая по кислороду может отличаться 10-50% от таковой по углероду. Очевидно, что эти методы определяют различные отклики фотосинтетического аппарата клеток микроводорослей на внешнее воздействие. Так выделение кислорода происходит на мембране тилакоидов при восстановлении реакционного центра фотосистемы 2, в то время как фиксация углерода происходит в строме хлоропласта в реакциях цикла Кальвина за счёт энергии макроэргов НАДФН и АТФ. Кроме того, немаловажным является степень адаптации клеток микроводорослей к конкретному уровню облучённости. В этом плане интерес представляют данные по фотосинтезу, которые получены для культур микроводорослей в плотностатном режиме культивирования. В таких условиях клетки адаптируются к заданному уровню облучённости, происходит стабилизация биохимического состава, исключается влияние биогенных элементов питательной среды и др. факторов, чего невозможно добиться при накопительном культивировании, либо при анализе проб фитопланктона (Тренкеншу, 2017).
Скорость фотосинтеза Р, нормированная на концентрацию хлорофилла а, в литературе носит название ассимиляционное число хлорофилла а:
л=Р,
Ж
где п - концентрация хлорофилла а.
Максимальная ассимиляционное число хлорофилла а запишется как: Р
Л =—т Ж
Согласно предлагаемой линеаризированной модели (Лелеков, Тренкеншу 2018), максимальная скорость «чистого» фотосинтеза пропорциональна общему количеству ключевого фермента (или переносчика) F0:
Р° = — CU,e F
1 max Q°
(3)
где ф - максимальная эффективность преобразования энергии макроэргов в химическую энергию биомассы; в0 - коэффициент перевода энергетических единиц в единицы биомассы, который обычно называют калорийностью; £ - свободная энергия одной молекулы макроэрга; /ле - активность ключевого фермента.
Для области светолимитирования, скорость «чистого» фотосинтеза определяется потоком энергии 1е в области ФАР:
Р°=——J,
(4)
где фе - количество квантов, необходимое для восстановления одной молекулы макроэрга.
Наблюдаемая скорость будет определяться скоростью «чистого» фотосинтеза и скоростью эндогенного расхода:
Р = Р0 - Р.
r
Аналогично, для максимальной скорости фотосинтеза:
Р = Р° - Р .
m r
max '
Таким образом, при условии неизменности пигментного и биохимического состава клеток (п = const, F° = const), зависимость ассимиляционного числа хлорофилла а от облучённости может быть выражена линейными сплайнами:
A =
Р - Р.
,le < I,
К
Р° - Р
К
I > I
' e sat
J в° e ~Рг
К
— e 77 у о ЯМFo - Рг
К
,Ie < Is,
,Ie > Is
(5)
Насыщающую облучённость Isat определяем из условия - Ie = Isat, A
SF0
Isat
—e
(6)
Последнее выражение показывает, что величина насыщающей облучённости, а, следовательно, и максимальной скорости фотосинтеза, определяется не только числом и активностью ключевого регулятора энергообмена, а также числом молекул макроэрга, восстанавливающихся за счёт одного кванта. Параметр фе можно считать константой - известно (Мокроносов и др., 2006; Устинин и др., 2013), что для фиксации одной молекулы СО2 необходимо 8-10 квантов света. Можно сделать вывод, что адаптация клеток микроводорослей к разным облучённостям выражается в изменении параметра Кроме того, величина ассимиляционного числа будет определяться
содержанием хлорофилла а в клетках на момент снятия кривой фотосинтеза.
m
Подобные утверждения не противоречат известным на сегодняшний день механизмам адаптации клеток микроводорослей к различным уровням обеспеченности световой энергией. Так для различных систематических групп микроводорослей отмечено уменьшение количества хлорофилла а и других пигментов с ростом облучённости (Geider et al., 1998; Kana et al., 1988; Falkowski et al., 1985; Falkowski, Raven, 1997). Также изменяются соотношения между различными фотосинтетическими пигментами (Nielsen, J0rgensen, 1968, Falkowski, Owens, 1980; Richardson et al., 1983), наиболее значимое из которых носит название «размер фотосинтетической единицы» и может быть выражено как отношение хлорофилла а к количеству реакционных центров фотосинтеза. На основе применения формализма теории массового обслуживания при моделировании мгновенных световых кривых фотосинтеза (Тренкеншу, Вопилова, 1989) показано, что адаптация микроводорослей к различным световым условиям может выражаться как в изменении количества реакционных центров фотосинтеза (мультицентральная организация), так и в образовании «пула» переносчиков перед лимитирующим компонентом электрон транспортной цепи. Как для первого, так и для второго случая адаптация может быть выражена в изменении размера фотосинтетической единицы.
Анализируя (5), можно сделать вывод, что скорость фотосинтеза в области светолимитирования определяется не только облучённостью, но и содержанием хлорофилла а. К аналогичному выводу пришли и в (MacIntyre et al., 2002), где показано, что начальный угол наклона кривой фотосинтеза определяется именно содержанием хлорофилла а, а величина максимальной скорости фотосинтеза -клеточным содержанием углерода. Согласно предлагаемого подхода, максимальная скорость фотосинтеза прямопропорциональна количеству и активности ключевого регулятора энергообмена («узкое место»), содержание которого может быть выражено и через углерод клетки. Однако последние исследования говорят о том, что следует отличать структурные и резервные формы углерода. Содержание структурных форм можно считать прямо пропорциональным любому структурному компоненту биомассы, например, хлорофиллу а, либо белку (Тренкеншу и др., 2018), то количество резервных (ресурсных, запасных) углеводов в клетках микроводорослей является крайне вариабельной величиной и изменяется в широком диапазоне (Тренкеншу, Лелеков, 2017).
Для верификации (5) рассмотрим данные (MacIntyre et. al., 2000). Здесь приведены фотосинтетические кривые для морской диатомовой водоросли Skeletonema costatum, клетки которой адаптированы к высокой (1200 мкмоль фотонов м-2 с-1) и низкой (50 мкмоль фотоновм-2с-1) облучённости (рис. 1А). Для высокой облучённости кривая с высокой точностью (R2 = 0,96) описывается линейными сплайнами согласно (5) (рис. 1Б). Следовательно, выполняется условие о постоянстве пигментного и биохимического состава клеток.
Кривая фотосинтеза для низкой облучённости не описывается линейными сплайнами (5) (область фотоингибирования в данной работе не анализировалась). Это говорит о том, за время измерения фотосинтеза, а оно составляло 30 мин (MacIntyre et al., 2000), в клетках S. costatum происходили изменения содержания хлорофилла, размера фотосинтетической единицы. Как и в первом случае определим нормирующие множители Isat и Pm (рис. 2А). При нормировке данных (для каждой кривой скорость фотосинтеза разделим на максимальную, величину облучённости на соответствующую насыщающую), фактор адаптации клеток, вызывающий отклонение экспериментальных данных от ломаной (5), сокращается. В нормированном виде все значения для высокой и низкой облучённости ложатся на одну кривую (рис. 2Б), которая, с учётом компенсационного пункта фотосинтеза, описывается линейными сплайнами (1).
Рис. 1. А - кривые фотосинтеза для S. costatum, адаптированной к высокой (белые маркеры) и низкой (чёрные маркеры) облучённости (MacIntyre et al., 2000). Б - аппроксимация экспериментальных данных для высокой облучённости линейными сплайнами (5) (R2 = 0,96). Пунктирная линия показывает графический способ определения насыщающей облучённости, Isat = 450 мкмоль фотонов м-2 с-1
Fig. 1. А - photosynthesis curves for S. costatum adapted to high (white markers) and low (black markers) irradiation (MacIntyre et al. al., 2000). B - approximation of experimental data for high irradiation with linear splines (5) (R2 = 0.96). The dotted line shows a graphical way to determine the saturation irradiance,
Isat = 450 ^molm-2s-1
Рис. 2. А - кривая фотосинтеза для S. costatum адаптированной к низкой облучённости (MacIntyre et al., 2000). Графический способ определения насыщающей облучённости, Isat = 178 мкмоль фотоновм-2с-1. Б - нормированные (см. пояснения в тексте) экспериментальные данные для высокой и низкой облучённости. Аппроксимация экспериментальных данных линейными сплайнами (1) (R2 = 0,96)
Fig. 2. А - photosynthesis curve for S. costatum adapted to low irradiation (MacIntyre et al., 2000). Graphical method for determining the saturation irradiance, Isat = 178 ^molm-2s-1. B - normalized (see explanations in the text) experimental data for high and low irradiance. Approximation of experimental data by linear splines (1)
(R2 = 0.96)
Заключение
В работе показана принципиальная возможность применения линейных сплайнов при моделировании кривых фотосинтеза. Определив нормирующие множители (P max и Isat), мы можем судить о предыстории культуры. Отношение данных параметров, согласно (3) и (6), показывает как меняется эффективность преобразования энергии при адаптации клеток к тем или иным световым условиям. К достоинствам предлагаемого подхода следует отнести его универсальность. Так при моделировании динамики азотистых соединений в клетках микроводорослей (Тренкеншу, Лелеков, 2018; Лелеков, Тренкеншу, 2019) скорости поглощения азота из среды и его расхода на синтез структурных составляющих также были заданы линейными сплайнами (1). Метод линейных сплайнов, или метод касательных, широко применяется во многих науках, позволяя описать сложные процессы простыми уравнениями, что позволяет заложить теоретические основы роста микроводорослей в культуре. Конечно, необходимо указать недостатки используемого подхода. К ним можно отнести недостаточную точность описания данных в окрестностях точки перегиба (смены лимитирующего фактора). Для повышения точности описания экспериментальных данных мы можем разбить кривую на большее количество участков, каждый из которых опишем линейным сплайном. Однако практика показала, что попытки детального описания сложных биологических систем приводит невозможности корректного построения математической модели из-за использования чрезмерно большого количества неточно определённых параметров по сравнению с имеющейся экспериментальной информацией (Алексеев и др., 1992; Фурсова, Левич, 2002).
Работа выполнена в рамках госзадания ФИЦ ИнБЮМ РАН по теме «Исследование механизмов управления продукционными процессами в биотехнологических комплексах с целью разработки научных основ получения биологически активных веществ и технических продуктов морского генезиса» (№ гос. регистрации АААА-А18-118021350003-6).
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данной статье.
Список литературы
1. Алексеев В.В., Крышев И.И., Сазыкина Т.Г. Физическое и математическое моделирование экосистем. - С.-Пб.: Гидрометеоиздат. 1992. - 367 с.
2. Билич Г.Л., Крыжановский В.А. Биология. - Т. 2. Ботаника. - М.: Издательский дом «ОНИКС 21 век», 2002. - 544 с.
3. Лелеков А.С., Тренкеншу Р.П. Моделирование динамики азотистых соединений в клетках микроводорослей. 2. Хемостат // Мат. биол. и биоинф. 2019. Т.14, №2. С. 450-463. DOI: 10.17537/2019.14.450.
4. Лелеков А.С., Тренкеншу Р.П. Фундаментальные принципы моделирования фотобиосинтеза микроводорослей // Вопросы современной альгологии. 2018. №3 (18). URL: http://algology.ru/1368. DOI -https://doi.org/10.33624/2311-0147-2018-3(18)-1-10 (дата обращения - 5.08.2019).
5. Мокроносов А.Т., Гавриленко В.Ф., Жигалова Т.В. Фотосинтез. Физиолого-экологические и биохимические аспекты. - М.: Академия, 2006. - 448 с.
6. Тренкеншу Р.П. Кинетика субстратзависимых реакций при различной организации метаболических систем. - Севастополь: ЭКОСИ-Гидрофизика, 2005. - 89 с.
7. Тренкеншу Р.П. Влияние света на макромолекулярный состав микроводорослей в непрерывной культуре невысокой плотности (Часть 1) // Вопросы современной альгологии. 2017. №2 (14). URL: http://algology.ru/1180 (дата обращения - 5.08.2019).
8. Тренкеншу Р.П., Вопилова Л.В. Описание мгновенных световых кривых фотосинтеза // Изв. СО АН СССР. Сер. биол. наук. 1989. Т.3. C. 93-99.
9. Тренкеншу Р.П., Лелеков А.С. Моделирование роста микроводорослей в культуре. - Белгород: ООО «Константа», 2017. - 152 с. DOI - https://doi.org/10.21072/978-5-906952-28-8.
10. Тренкеншу Р.П., Лелеков А.С. Моделирование динамики азотистых соединений в клетках микроводорослей. 1. Накопительная культура // Мат. биол. и биоинф. 2018. Т.13, №2. С. 348-359. DOI -https://doi.org/10.17537/2018.13.348.
11. Тренкеншу Р.П., Лелеков А.С., Новикова Т.М. Линейный рост морских микроводорослей в культуре // Морской биологический журнал. 2018. Т.3, № 1. С. 53-60. DOI -https://doi.org/10.21072/mbj.2018.03.L06.
12. Устинин Д.М., Коваленко И.Б., Ризниченко Г.Ю., Рубин А.Б. Сопряжение различных методов компьютерного моделирования в комплексной модели фотосинтетической мембраны // Компьютерные исследования и моделирование. 2013 Т.5, №1. С. 65-81.
13. Физиология растений / под ред. И. П. Ермакова. - М.: Издательский центр «Академия», 2005.
- 640 с.
14. Филипповский Ю.Н. Анализ математических моделей фотосинтезирующих систем и некоторые вопросы фитооблучения: дис. ... канд. биол. наук. - М., 1970. - 223 с.
15. Фурсова П.В., Левич А.П. Математическое моделирование в экологии сообществ. Обзор литературы. - М: ВИНИТИ, 2002. - 181 с.
16. Холл Д., Рао К. Фотосинтез. - М.: Мир, 1983. - 133 с.
17. Baly E.C.C. The kinetics of photosynthesis // Proceedings of the royal society of London. Series B, Biological sciences. 1935. V.117, №804. P. 218-239.
18. Blackman F. F. Optima and limiting factors // Ann. Bot. Lond. 1905. V.19. P. 281-295.
19. Falkowski Р^., Dubinsky Z., Wyman K. Growth-irradiance relationships in phytoplankton // Limnol. Oceanogr. 1985. V.30. P. 311-321.
20. Falkowski P.G., Owens T.G. Light-shade adaptation: two strategies in marine phytoplankton // Plant Physiol. 1980. V.66. P. 592-595.
21. Falkowski P.G., Raven J.A. Aquatic Photosynthesis. - Blackwell Science, Maiden, Massachusetts, 1997. - 375 p.
22. Geider R.J., Maclntyre H.L., Kana T.M. A dynamic regulatory model of phytoplankton acclimation to light, nutrients and temperature // Limnol. Oceanogr. 1998. V.43. P. 679-694.
23. Gorski F. The equation of the light curve of photosynthesis // Acta Biol. Cracoviesia, ser. Batanica. 1961. V.3, №2. P. 75-96.
24. Jassby A.D., РЬи T. Mathematical formulation of the relationship between photosynthesis and light for phytoplankton // Limnol. Oceanogr. 1976. V.21, №4. P. 540-547.
25. Kana T.M., Glibert Р.М., Goericke R., Welschmeyer N.A. Zeaxanthin and P-carotene in Synechococcus WH7803 respond differently to irradiance // Limnol. Oceanogr. 1988. V.33. P. 1623-1627.
26. MacIntyre H.L., Kana T.M., Anning T., Geider R.J. Photoacclimation of photosynthesis irradiance response curves and photosynthetic pigments in microalgae and cyanobacteria // J. Phycol. 2002. V.38. P. 17-38. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.2002.00094.x.
27. MacIntyre H.L., Sammes Р., Gibb S.W., Geider R.J. Photoacclimation in the marine diatom Skeletonema costatum // Limnol. Oceanogr. 2000. V.45, №8. P. 1807-1817. DOI -https://doi.org/10.4319/lo.2000.45.8.1807.
28. Nielsen E.S., J0rgensen E.G. The adaptation of plankton algae I. General part // Physiol. Plant. 1968. V.21, №2. P. 401-413. DOI - https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1968.tb07264.x.
29. РШи T., Gallegos C.L., Harrison W. G. Photoinhibition of photosynthesis in natural assemblages of marine phytoplankton // J. Mar. Res. 1980. V.38. P. 687-701.
30. Richardson K., Beardall J., Raven J.A. Adaptation of unicellular algae to irradiance: an analysis of strategies // New Phytol. 1983. V.93. P. 157-191.
31. Steele J.H. Environmental control of photosynthesis in the sea // Limnol. Oceanogr. 1962. V.7, №2. P. 137-150. DOI - https://doi.org/10.4319/lo.1962.7.2.0137.
32. Ye Z.Р., Suggett D.J., Robakowski Р., Kang H.J. A mechanistic model for the photosynthesis-light response based on the photosynthetic electron transport of photosystem II in C3 and C4 species // New Phytologist. 2013. V.199. P. 110-120. DOI - https://doi.org/10.1111/nph.12242.
Статья поступила в редакцию 15.11.2019; после доработки 30.11.2019; принята к публикации 12.12.2019
Сведения об авторах
Лелеков Александр Сергеевич - к.б.н., ан.с., Федеральный исследовательский центр «Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН», Севастополь, Россия (A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of RAS, Sevastopol, Russia); [email protected]; ORCID - https://orcid.org/ 0000-0003-1213-7963
Тренкеншу Рудольф Павлович - к.б.н., в.н.с., Федеральный исследовательский центр «Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН», Севастополь, Россия (A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of RAS, Sevastopol, Russia); [email protected]; ORCID -https://orcid.org/0000-0003-3727-303X
Корреспондентский адрес: Россия, 299011, Севастополь, пр. Нахимова, 2, ФИЦ ИнБЮМ; тел. 8(8692)-550795.
Modeling of photosynthesis light curves by linear splines Alexander S. Lelekov, Rudolf P. Trenkenshu
Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of RAS (Sevastopol, Russia)
The paper presents an example of the linear splines use to describe the photosynthesis light curves for microalgae culture. The main mathematical models of the relationship between photosynthesis rate and light are listed. Based on the previously formulated basic principles of modeling microalgae photobiosynthesis, a mathematical model is proposed that describes the dependence of the assimilation number of chlorophyll a on the value of the light flux by linear splines. The advantage of the proposed approach is a clear definition of the point of change of the limiting factor. It is shown that light-limited photosynthesis rate is determined not only by external irradiation, but also by the concentration of chlorophyll a. The light-saturated rate depends on the amount of a key enzyme complex, which limits the rate of energy exchange reactions in the cell. Verification of the proposed model on the example of the diatom microalgae Skeletonema costatum was carried out. It is shown that the higher the degree of cell adaptation to high irradiation, the better the photosynthesis curve is described by linear splines. If S. costatum cells are adapted to low irradiation, deviations of experimental data from the idealized broken line are observed, which are caused by changes in the pigment composition. When the experimental data are normalized, the cell adaptation factor is reduced, all points are described by a single broken line, which indicates the universality of the proposed approach.
Key words, microalgae's culture; the rate of biomass synthesis; limited growth; reduced flow density of the substrate flux; a method of linear splines; turbidostat; chemostat.
References
1. Alekseev V.V., Kryshev I.I., Sazykina T.G. Fizicheskoe i matematicheskoe modelirovanie ekosistem [Physical and mathematical modeling of ecosystems]. Gidrometeoizdat, St. Petersburg. 1992. 367 p. (In Russ.)
2. Baly E.C.C. The kinetics of photosynthesis. Proceedings of the royal society of London. Series B, Biological sciences. 1935. V.117, №804. P. 218-239.
3. Bilich G.L., Kryzhanovskij V.A. Biologiya. T.2. Botanika. [Biology. Full course. T.2. Botany.] Izdatel'skij dom "ONIKS 21 vek", Moscow, 2002. 544 p. (In Russ.)
4. Blackman F. F. Optima and limiting factors. Ann. Bot. Lond. 1905. V.19. P. 281-295.
5. Falkowski P.G., Dubinsky Z., Wyman K. Growth-irradiance relationships in phytoplankton. Limnol. Oceanogr. 1985. V.30. P. 311-321.
6. Falkowski P.G., Owens T.G. Light-shade adaptation. two strategies in marine phytoplankton. Plant Physiol. 1980. V.66. P. 592-595.
7. Falkowski P.G., Raven J.A. Aquatic Photosynthesis. Blackwell Science, Maiden, Massachusetts, 1997. 375 p.
8. Filippovskij Yu.N. Analiz matematicheskih modelej fotosinteziruyushchih sistem i nekotorye voprosy fitooblucheniya [Analysis of mathematical models of photosynthetic systems and some issues of phyto-emission], PhD Thesis. Moscow, 1970. 223 p. (In Russ.)
9. Fiziologiya rastenij [Plant physiology]. Ermakov I.P. (Ed.). Izdatel'skij centr «Akademiya», Moscow, 2005. 640 p. (In Russ.)
10. Fursova P.V., Levich A.P. Matematicheskoe modelirovanie v ekologii soobshchestv. Obzor literatury [Mathematical modeling in community ecology. Literature review]. VINITI, Moscow, 2002. 181 p. (In Russ.)
11. Geider R.J., Maclntyre H.L., Kana T.M. A dynamic regulatory model of phytoplankton acclimation to light, nutrients and temperature. Limnol. Oceanogr. 1998. V.43. P. 679-694.
12. Gorski F. The equation of the light curve of photosynthesis. Acta Biol. Cracoviesia, ser. Batanica. 1961. V.3, №2. P. 75-96.
13. Holl D., Rao K. Fotosintez [Photosynthesis]. Mir, Moscow, 1983. 133 p.
14. Jassby A.D., Platt T. Mathematical formulation of the relationship between photosynthesis and light for phytoplankton. Limnol. Oceanogr. 1976. V.21, №4. P. 540-547.
15. Kana T.M., Glibert P.M., Goericke R., Welschmeyer N.A. Zeaxanthin and P-carotene in Synechococcus WH7803 respond differently to irradiance. Limnol. Oceanogr. 1988. V.33. P. 1623-1627.
16. Lelekov A.S., Trenkenshu R.P. Basic principles of modeling microalgae's photobiosynthesis. Voprosy sovremennoj al'gologii. [Issues of modern algology]. 2018. №3 (18). URL. http://algology.ru/1368 (date - 5.08.2019). DOI - https,//doi.org/10.33624/2311-0147-2018-3(18)-1-10. (In Russ.)
17. Lelekov A.S., Trenkenshu R.P. Modelirovanie dinamiki azotistyh soedinenij v kletkah mikrovodoroslej. 2. Hemostat [Modeling of dynamics of nitrogenous compounds in microalgae cells. 2.
Chemostat]. Mat. biol. i bioinf. 2019. T.14, №2. P. 450-463. DOI - https://doi.org/10.17537/2019.14.450. (In Russ.)
18. Mokronosov A.T., Gavrilenko V.F., Zhigalova T.V. Fotosintez. Fiziologo-ekologicheskie i biohimicheskie aspekty [Photosynthesis. Physiological-ecological and biochemical aspects]. Akademiya, Moscow, 2006. 448 p. (In Russ.)
19. Nielsen E.S., J0rgensen E.G. The adaptation of plankton algae I. General part // Physiol. Plant. 1968. V.21, no 2. P. 401-413. DOI - https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1968.tb07264.x.
20. MacIntyre H.L., Kana T.M., Anning T., Geider R.J. Photoacclimation of photosynthesis irradiance response curves and photosynthetic pigments in microalgae and cyanobacteria. J. Phycol. 2002. V.38. P. 17-38. DOI - https://doi.org/10.1046/j.1529-8817.2002.00094.x.
21. MacIntyre H.L., Sammes Р., Gibb S.W., Geider R.J. Photoacclimation in the marine diatom Skeletonema costatum // Limnol. Oceanogr. 2000. V.45, no 8. P.1807-1817. DOI -https://doi.org/10.4319/lo.2000.45.8.1807.
22. Platt T., Gallegos C.L., Harrison W. G. Photoinhibition of photosynthesis in natural assemblages of marine phytoplankton. J. Mar. Res. 1980. V.38. P. 687-701.
23. Richardson K., Beardall J., Raven J.A. Adaptation of unicellular algae to irradiance: an analysis of strategies. New Phytol. 1983. V.93. P. 157-191.
24. Steele J.H. Environmental control of photosynthesis in the sea. Limnol. Oceanogr. 1962. V.7, №2. P. 137-150. DOI - https://doi.org/10.4319/lo.1962.7.2.0137.
25. Trenkenshu R.P. Kinetika substratzavisimyh reakcij pri razlichnoj organizacii metabolicheskih sistem [Kinetics of substrate-dependent reactions in different organization of metabolic systems]. EKOSI-Gidrofizika, Sevastopol, 2005. - 89 p. (In Russ.)
26. Trenkenshu R.P. The effect of light on the macromolecular composition of microalgae in a continuous culture of low density (Part 1). Voprosy sovremennoj al'gologii. [Issues of modern algology]. 2017. № 2 (14). URL: http://algology.ru/1180. (In Russ.) (date - 5.08.2019).
27. Trenkenshu R.P., Lelekov A.S. Modelirovanie rosta mikrovodoroslej v kul'ture [Modeling of microalgae growth in culture]. OOO "Konstanta", Belgorod, 2017. 152 p. (In Russ.) DOI -https://doi.org/10.21072/978-5-906952-28-8.
28. Trenkenshu R.P., Lelekov A.S. Modelirovanie dinamiki azotistyh soedinenij v kletkah mikrovodoroslej. 1. Nakopitel'naya kul'tura [Modeling of dynamics of nitrogenous compounds in microalgae cells. 1. Batch culture]. Mat. biol. i bioinf. 2018. T.13, №2. P. 348-359. (In Russ.) DOI -https://doi.org/10.17537/2018.13.348.
29. Trenkenshu R.P., Lelekov A.S., Novikova T.M. Linejnyj rost morskih mikrovodoroslej v kul'ture [Linear growth of marine microalgae in culture]. Morskoj biologicheskij zhurnal. 2018. T.3, №1. P. 53-60. DOI - https://doi.org/10.21072/mbj.2018.03.L06.] (In Russ.)
30. Trenkenshu R.P., Vopilova L. V. Opisanie mgnovennyh svetovyh krivyh fotosinteza . [Description of instantaneous light curves of photosynthesis]. Izv. SO AN SSSR. Ser. biol. nauk. 1989. T.3. P. 93-99. (In Russ.)
31. Ustinin D.M., Kovalenko I.B., Riznichenko G.Yu., Rubin A.B. Sopryazhenie razlichnyh metodov komp'yuternogo modelirovaniya v kompleksnoj modeli fotosinteticheskoj membrany [The interaction of a variety of computer simulation techniques in the complex model of photosynthetic membrane]. Komp'yuternye issledovaniya i modelirovanie. 2013. T.5, №1. P. 65-81. (In Russ.)
32. Ye Z.P., Suggett D.J., Robakowski P., Kang H.J. A mechanistic model for the photosynthesis-light response based on the photosynthetic electron transport of photosystem II in C3 and C4 species. New Phytologist. 2013. V.199. P. 110-120. DOI - https://doi.org/10.1111/nph.12242.
ССЫЛКА:
Лелеков А.С., Тренкеншу Р.П. Моделирование световых кривых фотосинтеза линейными сплайнами // Экология гидросферы. 2019. №2 (4). С. 20-29. URL: http://hydrosphere-ecology.ru/182
Lelekov A.S., Trenkenshu R.P. Modeling of photosynthesis light curves by linear splines. Hydrosphere Ecology. 2019. №2 (4). P. 20-29. URL: http://hydrosphere-ecology.ru/182
DOI - https://doi.org/10.33624/2587-9367-2019-2(4)-20-29
