CC BY
183
УДК 579.867.111:632.3.01/.08
МИКОПЛАЗМЫ - ПАТОГЕНЫ РАСТЕНИЙ
Л. А. Свиридова, канд. биол. наук, ст. преподаватель; А. А. Ванькова, канд. биол. наук, доцент
Российский государственный аграрный университет - МСХА им. К. А. Тимирязева, г. Москва, Россия, е-таП: mbiol@timacad.ru
Приводятся данные отечественных и зарубежных ученых о распространении мико-плазмозов растений, симптомах микоплазменной инфекции на различных культурах, особенностях взаимодействия в системе паразит-хозяин.
Ключевые слова: фитопатогенные микроорганизмы, растение, микоплазмы, фито-плазмы, микоплазмоподобные организмы-МПО, Mollicutes, Acholeplasma, Spiroplasma, столбур, желтуха, «ведьмины мётлы», «Candidatus фитоплазма».
Микоплазмы как возбудители болезней растений были открыты в 1967 г. японскими исследователями [1]. В 60-х годах в результате исследования ультратонких срезов тканей растений было установлено, что возбудителями многих желтух растений, считавшихся ранее вирусными заболеваниями, являются лишенные клеточной стенки прокариоты, размер клеток которых составляет 0,2...1,0 мкм. Из-за их сходства с бактериями группы PPLO (pleuropneumo-nia-like organism), выявленными у животных, их тоже назвали PPLO, а позже MLO
(mycoplasma-like organism) - микоплазмо-подобные организмы, поскольку они в отличие от других представителей класса Mollicutes не способны расти на искусственных питательных средах [2].
В классе Mollicutes (фила ВХУ1 Tenere-cutes) [3] выделяют группу фитопатогенных микоплазм, включающую представителей рода Spiroplasma, некоторые виды рода Acholeplasma, а также фитоплазмы - мико-плазмоподобные организмы (МПО) [4]. Многие исследователи все фитопатоген-ные микоплазмы называют фитоплазмами.
Фитопатогенные микоплазмы являются возбудителями более 600 различных заболеваний растений из 96 семейств [7]. Клетки фитоплазм обнаруживают в проводящих сосудах флоэмы, жилках листьев, стеблях и деформированных цветках. Основными симптомами микоплазмоза растений являются: пролиферация - израстание цветков и побегов, то есть появление вместо одного цветка или побега множества с искаженным развитием; вирисценция - изменение цвета листьев и цветков; филлодия - превращение отдельных частей цветка в листовые образования; увядание; пожелтение [6]. Микоплазмозы обнаруживаются на всех материках, где произрастают растения. По вредоносности микоплазменные инфекции растений относят к катастрофическим заболеваниям, часто принимающим характер эпифитотий. Развитие этих инфекций, как правило, обусловлено нарушением сим-биотического равновесия экосистем [2].
Микоплазмозы широко распространены у злаковых культур. Бледно-зеленая карликовость пшеницы, карликовость кукурузы, желтая карликовость риса, закукливание злаков распространены повсеместно [7]. Белолистность мятлика однолетнего, бермудской травы, сахарного тростника - в Италии и других странах Европы [8]. Большинство родов семейства пасленовых поражаются фитоплазмами. Широко распространен столбур томатов [9], картофеля, баклажанов [10], перца [11]. Фитоплазмозы часто проявляются на растениях семейства бобовых в виде пролиферации и фил-лодии на клевере, «ведьминой метлы» -на горохе и люцерне [7]. Некультивируе-мые фитоплазмы выявлены с помощью ДНК-методов в растениях арахиса с симптомами «ведьминых мётел» на Тайване [12]. Фитоплазмоз луковых с симптомами звездообразной желтухи (aster yellows phytoplasma) [13] установлен в Европе, Японии и Северной Америке.
Микоплазмозы растений широко распространены в регионах интенсивного возделывания сельскохозяйственных культур и наносят огромный ущерб сельскому хозяйству. Фитоплазменные заболевания имеют экономическое значение для сельского хозяйства на юге России - в Саратовской, Волгоградской, Астраханской областях, Краснодарском крае, на Северном Кавказе. Так, урожай пшеницы может снижаться на 80...90 %, картофеля - на 18...20 %. Большой вред наносят фито-плазмозы овощеводству, вызывая потери урожая томатов и других пасленовых, составляющие 25.38 % [7, 14]. В годы эпи-
фитотий столбура томата отмечено снижение урожая с одного растения при слабой степени развития болезни (хлоротическая форма столбура) на 21.33 %, при средней - на 55.77 % и при сильной - до 97 % [9]. В Поволжье в результате поражения люцерны микоплазмами зарегистрировано снижение урожая зеленой массы в 8 раз, семян - в 45 раз [7]. Наиболее ощутим ущерб в производстве семян, так как больные растения, как правило, не цветут. В Киргизии, где люцерна является основной кормовой культурой, на селекционных посевах снижение урожайности у больных растений составило 87 % [15]. В США в 1951-1953 гг. в результате поражения сельдерея возбудителем желтухи астр убытки составили 750 000 долларов [16]. В 1979 и 1980 гг. во Флориде зараженность кукурузы фитоплазмой Spiroplasma kunkelii, вызывающей задержку роста (карликовость), достигла 68 и 98 % соответственно [17]. Огромный ущерб причиняет некультиви-руемая фитоплазма «Candidatus рИу1о-plasma australiense» в Австралии, вызывающая желтуху земляники, папайи и винограда [18]. Фитоплазмоз, проявляющийся в виде «ведьминых мётел», стал причиной гибели тысяч деревьев миндаля (Prunus amygdalus) в последнее десятилетие в Ливане [19]. В Испании в грушевых садах фитоплазмозы приводят к постепенному усы-ханию деревьев [20].
Развитие заболевания, а также характер его симптомов у растений, инфицированных микоплазмами, зависят от индивидуального генотипа растения. Установлено, что у пораженных микоплазмозом деревьев шелковицы нарушается нормальный водный режим: устьица открываются поздно и в меньшей степени и закрываются раньше; уменьшается интенсивность транспирации; увеличивается осмотическое давление; общее содержание воды в листьях снижается, а в корнях возрастает [21]. В стенках клеток листьев и стеблей больных растений сливы и яблони выявлено увеличение содержания кутина и суберина, отмечается отложение танина в тканях и вакуолярные включения полифенолов. По мнению R. Musetti, M. A. Favali и L. Pressacco [22], полифенолы являются метаболитами, отвечающими за защитные реакции в растениях. Ответные реакции растений на микоплазменные инфекции связаны с включением классических сигнальных систем (Ca2+-липоксигеназной, супероксидсинтетазной, NO-синтетазной и др.), передающих сигналы в генетический аппарат клеток, где происходит экспрессия
Нива Поволжья № 4 (25) 2012 27
защитных генов, позволяющая растениям организовать как структурную, так и химическую защиту от патогенов [23].
При микоплазменных инфекциях появляются специфичные морфофизиологиче-ские изменения как в клетках микоплазм, так и растений. Колонизация клеток растений гороха A. laidlawii индуцирует некроз клеток мезофилла, апоптоз клеток флоэмы, деструкцию хлорофилла и сопровождается неспецифическими изменениями ряда физиолого-биохимических параметров. В инфицированных клетках растений обнаруживают хромосомные аберрации (мосты, фрагменты и отставания), возникновение которых может быть обусловлено изменением метаболизма в системе «паразит-хозяин», а также непосредственным взаимодействием микоплазм и растений на уровне геномов. При взаимодействии A. laidlawii с клетками растений гороха происходит реорганизация генома микоплазм, сопровождающаяся трансформацией в не-культивируемые формы. Различия геномов клеток инокулята и персистирующих находятся в пределах 9 % [24]. Адаптивные реакции A. laidlawii к неблагоприятным условиям среды связаны с трансформацией вегетативных клеток микоплазмы в нанок-летки - ультрамикроформы, устойчивые к биотическим и абиотическим стрессорам [25, 26]. Наноформы A. laidlawii обладают отличной от обычных клеток молекулярной и клеточной биологией и более высокой степенью патогенности [27]. Наши исследования показали, что в ультраструктуре клеток мезофилла листа люцерны, инфицированной Acholeplasma laidlawii, происходят значительные дегенеративные изменения, некроз части структур, изменение степени гидратации цитоплазмы, увеличение числа митохондрий и изменение их структуры, сокращение числа хлоропла-стов [28]. У растений риса, инфицированных клетками A. laidlawii, наблюдалось снижение содержания в листьях хлорофилла, апикальный некроз, проявления хлороза, скручивание листьев, изменения ультраструктурной организации. Ответные реакции Or. sativa L. связаны с изменением уровня экспрессии белков, участвующих в фотосинтезе, трансляции, энергообразовании, метаболизме, а также защитных реакциях [29].
Генетические вариации были подтверждены для фитоплазмы Spiroplasma citri [30], вызывающей желтуху лука (OY), геном которой в результате содержания в растении-хозяине (Chrysanthemum coronarium) в течение 11 лет стал короче, чем у исход-
ного штамма (870 kb и 1000 kb соответственно). Произошла мутация и уменьшение размеров хромосомы [31]. Золотистое пожелтение винограда - болезнь, вызываемая фитоплазмой, - бич в странах с развитым виноградарством. Французские, итальянские, немецкие штаммы фито-плазм, выделенные из винограда с симптомами золотистого пожелтения, генетически различаются между собой. По результатам анализа ДНК некоторые штаммы близкородственны к группе фитоплазм, вызывающих желтухи вяза и ольхи в Америке и Европе. Генетический полиморфизм фитоплазм винограда, возможно, является следствием стресса. Подтверждается генетическая изменчивость изолятов фито-плазмы - возбудителя почернения древесины винограда («bois noir»), выделенных в Италии и Франции [32]. Доказан молекулярными методами генетический полиморфизм фитоплазмы «Candidatus phyto-plasma prunorum», выделенной из растений сливы и абрикоса в Италии [33]. Показано, что фитоплазмы, вызывающие столбур томата во Франции и Италии, близки между собой по молекулярным и серологическим характеристикам, но отличаются от бразильских и австралийских. Австралийский штамм идентичен трем штаммами из Тайваня [34]. Канадскими учеными [35] методом гибридизации нуклеиновых кислот и ПЦР доказано генетическое родство между двумя некультивируемыми МПО - возбудителями пролиферации клевера и «ведь-миных мётел» картофеля. Фитоплазма, вызывающая «ведьмины мётлы» на растениях в разных районах Омана, оказалась генетически схожа с фитоплазмой из Новой Зеландии, вызывающей у папайи морщинистое пожелтение, и фитоплазмой из Тайваня, вызывающей «ведьмины мётлы» у китайской чины [36]. Таким образом, генетический полиморфизм фитоплазм в значительной степени определяется географическим местообитанием растения-хозяина.
Микоплазмоподобные организмы (МПО) -бактерии, не имеющие клеточной стенки, с размерами 50...2000 нм, плеоморфной формы и некультивируемые in vitro. Подтверждение, что МПО являются молликутами, было сделано в 1992 г. [37] на основе анализа 16Б-рРНК, показавшего, что МПО филогенетически близки к родам Anaeroplasma/ Acholeplasma. С. Намба с соавторами [38] исследовал с помощью гомологии сиквенса 16S генов три группы МПО и пришел к выводу, что они близкородственны Anaeroplasma varium и Acholeplasma laidlawii. По
его мнению, эволюционное отличие МПО от других молликут связано со скоростью замещения нуклеотидов. Видимо, потеря некоторых олигонуклеотидов не дает возможности культивировать МПО in vitro. По мнению В. М. Чернова [24] и К. Oshima et al. [31], некоторые МПО являются результатом трансформации штаммов микоплазм и ахоле-плазм в процессе их взаимоотношений с клетками различных видов насекомых и растений, что вполне вероятно при высокой скорости и частоте мутаций микоплазм. Не исключено, что процессы реорганизации геномов в клетках растений, инфицированных микоплазмами, постоянно происходят в природе. При этом экстремальные ситуации активизируют эти события [39].
Несмотря на то, что МПО вызывают болезни широкого круга растений, их таксономические связи до конца не определены. Как в естественных условиях, так и экспериментальным путем доказано, что МПО инфицируют растения из самых разнообразных семейств. Географическая распространенность МПО очень широка, о чем свидетельствуют данные исследователей из 85 стран [40]. Классификация МПО затруднена, так как они не культивируются in vitro и их физиологические и биохимические признаки не определены. В результате исследований на генном уровне оказалось, что фитопатогенные МПО эволюци-онно близки микоплазмам растений [4, 41]. Современное филогенетическое дерево МПО, построенное на основе 16S генов и последовательности спейсерного региона 16S-23S [36], постоянно изменяется, так как обнаруживают всё новые виды фито-плазм. Вновь открытые некультивируемые формы фитоплазм включают в род «Candi-datus phytoplasma». Например, один из видов «Candidatus phytoplasma oryzae» (группа RYD) - фитоплазма, вызывающая карликовость риса, - внесена в GenBank (№ D12581 и AB052873) [5] и заняла свое место на филогенетическом дереве. Другие виды рода «Candidatus phytoplasma» относятся к различным группам: желтуха астр (AY) - «Candidatus phytoplasma japoni-cum» (№ в GenBank AB010425), «Candidatus phytoplasma australiense» (L76865); «ведь-мины метлы» (WBDL) - «Candidatus phytoplasma aurantifolia» (Y10097) и т. д. Классифицируя фитоплазмы на основе молекулярных данных генов, Е. Seemuller [42] отнес их к 20 основным группам. Затем по хромосомному размеру 71 исследованной фитоплазмы они были распределены на 12 основных филогенетических групп, включающих несколько подгрупп желтухи астр (AY).
Болезни, вызываемые фитоплазмами из I-В подгруппы желтухи астр, проявляются на лилейных, крестоцветных, сложноцветных, подорожниках, звездчатке, тагетисах; из I-C подгруппы - на землянике, одуванчике, клевере [13]. Термин «желтуха» традиционно ассоциируется с болезнями, вызываемыми МПО. Пожелтение листьев распространено на многих МПО-инфицированных растениях, однако некоторые растения, инфицированные МПО, не становятся хлоро-тичными. На них проявляются другие характерные симптомы заболеваний: задержка роста, увядание, позеленение цветков, фил-лодия, цветочный гигантизм, деформация и бесцветность листьев, корневые и листовые некрозы, пролиферация почек, изменение длины междоузлий [40].
В геномном размере фитоплазм обнаружены значительные вариации. Так, гетерогенность в хромосомном размере фито-плазм из группы желтухи астр (AY) изменяется от 660 до 1130 kb, столбура - от 860 до 1350 kb, в группе фитоплазм, вызывающих Х-болезнь (WX), - от 670 до 1075 kb. Фитоплазмы, вызывающие пролиферацию яблони и клевера, «ведьмины мётлы» люцерны, гороха и чины, филлодию бобовых, белолистность сахарного тростника и бермудской травы, желтуху дуба и вяза, имеют хромосомы меньше 1000 kb. Варьирование размера генома в каждой из этих групп происходит в более узком диапазоне, чем в группах желтух астр, столбура, Х-болезни. Самая маленькая хромосома - приблизительно 530 kb - была найдена в двух изо-лятах группы белолистности бермудской травы (BGWL). Это не только самая маленькая хромосома класса микоплазм, но также самая маленькая хромосома, известная для живой клетки.
В исследованиях Д. Бовера [43] показано, что размер МПО зависит от хозяина, в котором он локализуется. Например, в пищеварительном тракте листососущих насекомых (Orosius argentatus Evans.), питающихся на бобах с симптомами мико-плазмоза, размер МПО варьировал в пределах 125...800 нм. Во флоэмных клетках бобов (Phaseolus vulgaris L.) с симптомами мелколистности обнаруживали довольно однородные по размеру МПО - 350. 500 нм в диаметре. В ситовидных трубках по-вилик (Cuscuta spp.), растущих совместно с больными растениями бобов, диаметр МПО приблизительно равен 125.700 нм, причем в них наблюдались в виде почек более мелкие тельца с диаметром меньше 125 нм. В здоровых растениях такие тельца не обнаружены. МПО в ситовидных трубках мо-
Нива Поволжья № 4 (25) 2012 29
лодых листьев цитрусовых деревьев, пораженных мелколистностью, имели размеры 140...450 нм в диаметре, а некоторые тельца были удлиненной формы длиной до 2000 нм. В больших тельцах наблюдали рибосомы по периферии клетки и в центральной части - нуклеоид [44]. Во флоэм-ной ткани плодов столбурных томатов обнаружили большое количество МПО, морфологически не отличающихся от тел, найденных в их стеблях, листьях и цветках. Они также полиморфны, диаметр их от 50 до 1000 нм. На срезах видны сферические, овальные, ветвящиеся, гантелевидные с отростками тела с ядерноподобной зоной и ДНК-фибриллами. В МПО наблюдают сферические включения размером 30.70 нм [45], которые многие авторы называют «элементарными телами». Другие авторы [46], исследуя бледно- зеленую карликовость пшеницы, отмечали, что обнаруженные в сосудистых пучках МПО распадаются на более мелкие формы. Предполагается, что распад на «элементарные тельца» - результат нанотрансформации микоплазм.
Приведенные данные позволяют предположить, что фитоплазмы являются продуктом трансформации штаммов ахоле-плазм в процессе их сложных взаимодействий с клетками растений и насекомых. Вероятно, процессы реорганизации геномов в клетках растений, инфицированных микоплазмами, происходят в природе постоянно, обеспечивая многообразие МПО, генетическая гетерогенность и некультиви-руемость которых вызывают серьезные проблемы для классификации этих микроорганизмов.
Литература
1. Doi, V. M. Mycoplasma or PLT grouplike microorganisms found in the phloem elements of plant infected with mulberry dwarf, potato witches broom, aster yellows and Paulownia witches broom / V. M. Doi, M. To-ranoka, T. K. Yora, H. Ashyma // Ann. Phytopathology Soc. Japan. - 1967. - Vol. 33. № 4.
- P. 259-266.
2. Борхсениус, С. Н. Микоплазмы / С. Н. Борхсениус, О. А. Чернова, В. М. Чернов, М. С. Вонский. - СПб.: Наука, 2002. - 320 с.
3. Bergey's Manual of Systematic Bacteriology. - 2010. - V. 4. - N-Y Springer. - 908 p.
4. Mycoplasmas, plants, insect vectors: a matrimonial triangle / M. Garnier, X. Foissac, P. Gaurivaud, F. Laigret et al. // Life Sciences.
- 2001. - Vol. 324. - P. 923-928.
5. Lee, J. M. Mycoplasma which infect plants and insects / J. M. Lee, R. Davis // Mycoplasmas: molecular biology and patho-
genicity / Eds J. Maniloff et al. - Washington, 1992. - P. 379-390.
6. Whitcomb, R. F. Minimal standards for description of new specias / R. F. Whitcomb // Molecular and diagnostic procedures in my-coplasmology. Molecular characterization / Eds J. G. Tully, S. Razin. - N-Y. - Vol. 1. - P. 320-327.
7. Власов, Ю. И. Ахолеплазмы - патогены растений / Ю. И. Власов, Л. П. Гените, Л. Н. Самсонова. - Вильнюс: Мин-во сельского хозяйства Литовской ССР, 1985. - 76 с.
8. Detection and characterization of a phytoplasma associated with annual grass (Poa annua) white leaf disease in southern Italy / I. Lee, M. Pastore, M. Vibio, A. Danielli et al. // Europ. J. Plant Pathol. - 1997. - Vol. 103, № 3. - P. 251-254.
9. Власов, Ю. И. Об устойчивости томатов к фитоплазменному заболеванию стол-буру / Ю. И.Власов, Л. Н. Самсонова // Вестник защиты растений. - 2000. - № 2. -С. 26-28.
10. Самсонова, Л. Н. Диагностика вирусных и фитоплазменных болезней овощных культур и картофеля / Л. Н. Самсонова, А. Е. Цыпленков, Т. А. Якуткина. - СПб.: ВИЗР, ООО «Инновационный центр защиты растений», 2001. - 48 с.
11. Yellowing of pepper / G. Csillery, J. Sza-rka, S. Rusko, S. Sulee et al. // Zoldssegter-meszt. Kut. Int. Bull., Kecskemet. - 1995. -Vol. 27. - P. 19-25.
12. Chen, M. F. DNA probes and PCR primers for the detection of a phytoplasma associated with peanut witches'-broom / M. F. Chen, C. Lin // Europ. J. Plant Pathol. - 1997.
- Vol. 103. № 2. - P. 137-145.
13. Leek proliferation: a new phytoplasma disease in the Czech Republic and Italy / A. Bertaccini, J. Franova, S. Paltrinieri et al. // Europ. J. Plant Pathol. - 1999. - Vol. 105, № 5. - P. 487-493.
14. Борхсениус, С. Н. Микоплазмы / С. Н. Борхсениус, О. А. Чернова. - Л.: Наука, 1989. - 170 с.
15. Ледовская, Н. И. Вирусные и мико-плазменные болезни люцерны в Киргизской ССР: дис. . канд. биол. наук / Н. И. Ледовская. - Фрунзе, Л. - Пушкин. - 1984.
- 156 с.
16. Freitag J. H. The control of the spread of aster yellows virus to selery / J. H. Freitag, T. M. Aldrich, R. M. Drake // Mededelinger van de Landbouwhogeschool en de orz-vekings van de Staat te Gent. - 1962. - Deel. 27, № 3. - P. 1047-1052.
17. Bradfute, O. E. Corn stunt spiroplas-ma and viruses associated with a maize disease epidemic in southern Florida / O. E.
Bradfute, J. H. Tsai, D. T. Gordon // Plant Dis.
- 1981. - Vol. 65. - P. 837-841.
18. Padovan, A. Association of «Candida-tus Phytoplasma australiense» with green petal and lethal yellows diseases in strawberry / A. Padovan, K. Gibb, D. Persley // Plant Pathology. - 2000. - Vol. 49, № 3. -P. 362-369.
19. Abou-Jawdah, Y. First report of Almond witches' broom phytoplasma (Candida-tus phytoplasma phoenicium) causing a severe disease on nectarine and peach trees in Lebanon. Bull. OEPP / Y. Abou-Jawdah, H. Sobh, M. Akkary // Organisation Europ. et mediterraneene pour la protection des plantes. 2009. - Vol. 39, № 1. - P. 94-98.
20. Avinent, L. Pear decline in Spain / L. Avinent, G. Llacer, J. Almacellas, R. Tora // Plant Pathol. - 1997. - Vol. 46, № 5. - P. 694-698.
21. Чхаидзе, Н. М. Некоторые физиологические механизмы устойчивости шелковицы (Morus) к карликовости / Н. М. Чхаидзе, Н. А. Степанишвили, Л. Ш. Алпаидзе, Д. К. Метревели // Физиология растений -наука 3-го тысячелетия: тез. докл. Между-нар. конф. - М., 1999. - Т. 1. - С. 247.
22. Musetti, R. Histopathology and polyphenol content in plants infected by phyto-plasmas / R. Musetti, M. A. Favali, L. Pressac-co // Cytobios. - 2000. - Vol. 102, № 401. -P. 133-147.
23. Тарчевский, И. А. Молекулярные аспекты фитоиммунитета / И. А. Тарчевский,
B. М. Чернов // Микол. и фитопатол. - 2000.
- Т. 34, № 3. - С. 1-10.
24. Чернов, В. М. Морфофизиологичес-кие и молекулярные аспекты взаимодействия микоплазм (Acholeplasma laidlawii) и растений / В. М. Чернов: дис. ... д-ра. биол. наук. - М., 1998. - 186 с.
25. Чернов, В. М. Адаптивные реакции микоплазм in vitro: жизнеспособные, но не-культивируемые формы и наноклетки Acholeplasma laidlawii / В. М. Чернов, Н. Е. Мухаметшина, Ю. В. Гоголев, Ф. А. Абдра-химов, О. А. Чернова // Микробиология. 2005, 74, 4:498-504.
26. Мухаметшина, Н. Е. Фитопатогенность и адаптация к неблагоприятным условиям роста Acholeplasma laidlawii: автореф. дис. ... канд. биол. наук / Н. Е. Мухаметшина. -Казань, 2006. - 24 с.
27. Чернов, В. М. Адаптация микоплазм к неблагоприятным условиям роста: на-нотрансформация и фитопатогенность Acholeplasma laidlawii PG8 / В. М. Чернов, Н. Е. Мухаметшина, Ю. В. Гоголев, Т. Н. Нестерова, О. А. Чернова // Докл. РАН. - 2007. -
C. 271-275.
28. Ванькова, А. А. Морфоцитологичес-кие особенности растений люцерны посевной (Medicago sativa L. ) и томата (Lycoper-sicum esculentum Mill), инфицированных микоплазмами Acholeplasma laidlawii / А. А. Ванькова, П. И. Иванов, Л. А. Серебренникова // Известия ТСХА. - 2007. - Вып. 4. -
C. 142-148.
29. Медведева, Е. С. Адаптация Acholeplasma laidlawii PG8 к условиям среды: морфологические, ультраструктурные, патогенные и молекулярно-генетические аспекты: автореф. дис. ... канд. биол. наук / Е. С. Медведева. - Казань, 2010. 24 с.
30. Melcher, U. Genetic variation in Spiro-plasma citri / U. Melcher, J. Fletcher // Europ. J. Plant Pathol. - 1999. - Vol. 105, № 6. - P. 519-533.
31. Isolation and characterization of derivative lines of the onion yellows phytoplasma that do not cause stunting or phloem hyperplasia / K. Oshima, T. Siomi, T. Kuboyama, T. Sawaynagi et al. // Phytopathology. - 2001.
- Vol. 91. № 11. - P. 1024-1029.
32. Pacifico, D. Genetic diversity of Italian and French «bois noir» phytoplasma isolates /
D. Pacifico, X. Foissac, F. Veratti, C. Marzachi // Bull. of insectology / Alma mater studiorum univ. of Bologna. Dep. of agroenvironmental science and technology. - Bologna, 2007. -Vol. 60(2). - P. 345-346.
33. Ferretti, L. Molecular investigation on the genetic polymorphism of «Candidatus phytoplasma prunorum» detected in plum and apricot fruit trees / L. Ferretti, G. Pasquini, G. Albanese, M. Barba // Bull. of insectology / Alma mater studiorum univ. of Bologna. Dep. of agroenvironmental science and technology.
- Bologna, 2007. - Vol. 60(2). - P. 337-338.
34. Detection and molecular identificatio of a Phytoplasma in diseased tomato plants in Calabia (Italy) / G. Albanese, G. Polizzi, V. Grimaldi, S. Collodoro et al. // Phytopathol. mediferr. - 1998. - Vol. 37, № 2. - P. 83-87.
35. Deng, S. Genetic relatedness between two nonculturable mycoplasmalike organisms revealed by nucleic acid hybridization and polymerase chain reaction / S. Deng, C. Hiruki // Phytopathology. - 1991. - Vol. 81. № 12. -P. 1475-1479.
36. Molecular identification of a new phytoplasma associated with alfalfa witches'-broom in Oman / A. J. Khan, S. Botti, A. M. Al-Subhi et al. // Phytopathology. - 2002. - Vol. 92, № 10. - P. 1038-1047.
37. Kuske, C. R. Phylogenetic relationships between the western aster yellows my-coplasmalike organisms and other prokaryo-tes established by 16S r RNA gene sequence
Нива Поволжья № 4 (25) 2012 31
/ C. R. Kuske, B. C. Kirkpatrick // Int. J. Syst. Bacteriol. - 1992. - Vol. 42. - P. 226-233.
38. Namba, S. Phylogenetic diversity of phytopathogenic Mycoplasmalike Organisms / S. Namba, H. Jyaizu, S. Kato, S. Iwanami, T. Tsuchizaki // International Journal of Systematic Bacteriology. - 1993. - Vol. 43, № 3.
- P. 461-467.
39. Чернов, В. М. Микоплазменные инфекции как возможный фактор генетических изменений в клетках высших эукариот / В. М. Чернов, О. А. Чернова // Цитология.
- 1996. - Т. 38, № 2. - С. 107-114.
40. Plant diseases associated with my-coplasma-like organisms / R. E. McCoy, A. Caudwell, C. J. Chang et al. // The My-coplasmas / Eds R. F. Whitcomb, J. G. Tully.
- New York: Acad. Press,1989. - Vol. 5. - P. 545-622.
41. Lim, P. O. Evolutionary relationships of a plant-pathogenic mycoplasmalike organism and Acholeplasma laidlawii deduced from two ribosomal protein gene sequences / P. O. Lim, B. B. Sears // J. Bact. - 2002. -Vol. 174, № 8. - P. 2606.
42. Seemuller, E. Current status of molecular classification of the phytoplasmas / E. Seemuller, C. Marcone, U. Lauer, A. Ra-gozzino, M. Goschl // J. Plant Pathology. -1998. - Vol. 80. - P. 3-26.
43. Bowyer, J. W. Mycoplasma-like bodies in French Bean, Dodder, and the leafhop-per vector of the Legume little leaf agent / J. W. Bowyer, J. G. Atherton // Aust. J. Biol. Scien. - 1971. - Vol. 24. - P. 717-29.
44. Zelcer, A. Mycoplasma-like bodies associated with little- leaf disease of citrus / A. Zelcer, M. Bar-Joseph, G. Loebenstein // Israel J. Agric. Res. - 1971. - Vol. 21, № 4. -P. 137-142.
45. Федотина, В. Л. Микоплазмоподоб-ные организмы в плодах столбурных томатов / В. Л. Федотина // Сельск. Биол. -1973. - Т. 8, № 5. - С. 701-703.
46. Онищенко, А. Н. Микоплазмоподоб-ные тела в клетках сосудистых пучков пшеницы, пораженной бледно-зеленой карликовостью / А. Н. Онищенко, Ф. Е. Козар, Г. В. Краева // Микробиол. Журн. - 1973. -Т. 35, № 4. - С. 500-502.
