CC BY
0
ВЕСТНИК РОССИЙСКОГО научного центра РЕНТГЕНОРАДИОЛОГИИ (ВЕСТНИК РНЦРР), 2023, Т. 2023, № 2
ОБЗОР
Магнитно-резонансная томография орбит в диагностике эндокринной офтальмопатии: обзор литературы
Д.М. Бабаева, Е.Г. Бессмертная, Н.В. Тарбаева, Н.Н. Волеводз, Н.Ю. Свириденко, Н.Г. Мокрышева
ГНЦ РФ ФГБУ «НМИЦ эндокринологии» Минздрава России, Россия, 115478, г. Москва, ул. Дмитрия Ульянова, д.11
Для цитирования: Бабаева Д.М., Бессмертная Е.Г., Тарбаева Н.В., Волеводз Н.Н., Свириденко Н.Ю., Мокрышева Н.Г. Магнитно-резонансная томография орбит в диагностике эндокринной офтальмопатии: обзор литературы. Вестник Российского научного центра рентгенорадиологии. 2023.2:87-109.
Адрес для корреспонденции: Диана Мажлумовна Бабаева, dianababaeva1@yandex.ru
Статья поступила в редакцию 16.03.2023; одобрена после рецензирования 17.05.2023; принята к публикации 22.06.2023.
Резюме
Диагностика эндокринной офтальмопатии (ЭОП) при наличии выраженной симптоматики и аутоиммунной патологии щитовидной железы (ЩЖ) не вызывает затруднений. Однако сегодня все усилия офтальмологов и эндокринологов направлены на раннюю диагностику ЭОП, выбор тактики ведения, своевременность и правильность выбора ее лечения. Оценка только клинических симптомов не позволяет точно верифицировать диагноз, определить активность воспаления и тяжесть патологических изменений в орбите, определить динамику ее течения. Современные технологии существенно расширили возможности диагностики ЭОП, включая ее ранние проявления. Внедрение в практику визуализирующих методов диагностики, таких как ультразвуковое исследование (УЗИ), мультиспиральная компьютерная томография (МСКТ) позволило улучшить диагностику ЭОП и предоставило дополнительные возможности для определения тяжести патологического процесса в органе зрения и последующего динамического наблюдения. В последнее время, благодаря ряду технических достижений, магнитно-резонансная томография (МРТ) орбит все чаще используется у пациентов с ЭОП для диагностики активности процесса, дифференциальной диагностики ЭОП с другими патологическими состояниями, а также для оценки ответа на лечение благодаря высокой контрастности мягких тканей и отсутствию ионизирующего излучения.
Ключевые слова: эндокринная офтальмопатия, МРТ, орбиты
Magnetic resonance imaging of orbits in the diagnosis of endocrine ophthalmopathy: a literature review
D.M. Babaeva, E.G. Bessmertnaya, N.V. Tarbaeva, N.N. Volevodz, N.Y. Sviridenko, N.G. Mokrysheva
National Medical Research Center of Endocrinology, Ministry of Health of Russia, 11 Dmitry Ulyanov St., Moscow, 115478, Russia
For citation: Babaeva D.M., Bessmertnaya E.G., Tarbaeva N.V., Volevodz N.N., Sviridenko N.Yu., Mokrysheva N.G. Magnetic resonance imaging of orbits in the diagnosis of endocrine ophthalmopathy: a literature review. Vestnik of the Russian Scientific Center of Roentgenoradiology. 2023.2:87-109. (In Russ.).
Address for correspondence: Diana M. Babayeva, dianababaeva1@yandex.ru
The article was submitted on March 16, 2023; approved after reviewing on May 17, 2023; accepted for publication on June 22, 2023.
Summary
Diagnosis of endocrine ophthalmopathy (EOP) in the presence of severe symptoms and autoimmune thyroid pathology is not difficult. However today all efforts of ophthalmologists and endocrinologists are aimed at early diagnostics of EOP, the choice of its management tactics, timeliness and correctness of its treatment. Assessment of only clinical symptoms does not allow to accurately verify the diagnosis, to determine the activity of inflammation and the severity of pathological changes in the orbit, to determine the dynamics of its course. Modern technologies have significantly widened the possibilities of EOP diagnostics including its early manifestations. Introduction of imaging diagnostic methods such as ultrasound (US) and multidetector computed tomography (MDCT) has improved the diagnosis of EOP and provided additional possibilities for determining the severity of pathological process in the orbit and its further dynamic monitoring. Recently, due to a number of technical advances, magnetic resonance imaging (MRI) of orbits has been increasingly used in patients with EOP to diagnose process activity, differential diagnosis of EOP with other pathological conditions, and to evaluate response to treatment due to high contrast of soft tissues and absence of ionizing radiation.
Key words: endocrine ophthalmopathy, MRI, orbits
Введение
Эндокринная офтальмопатия (ЭОП) является одной из сложных патологий в эндокринологии и офтальмологии. Частота развития клинически явной ЭОП при диффузном токсическом зобе/болезни Грейвса (БГ) составляет 30-50%. Доказано, что реальная частота ЭОП у пациентов с БГ намного выше, если учитывать долю субклинических форм [1, 2]. Значительно реже ЭОП развивается при аутоиммунном тиреоидите.
Развитие ЭОП (в зарубежной литературе упоминается как орбитопатия Грейвса, тиреоид-ассоциированная офтальмопатия (ТАО)) сопровождается патологическими изменениями в мягких тканях орбиты: ретробульбарной клетчатке (РБК), экстраокулярных мышцах (ЭОМ), вовлечением зрительного нерва (ЗН) и роговицы, а также придаточного аппарата глаза (век, конъюнктивы, слезного мясца, слезной железы) [3] и характеризуется отеком и лимфоцитарной инфильтрацией РБК и ЭОМ, пролиферацией жировой ткани с последующим развитием фиброза. В большинстве случаев ЭОП имеет легкое или умеренное течение, но примерно в 5% случаев, вследствие ухудшения или полной потери зрения, может привести к инвалидности. Поздняя диагностика и обращение пациента за квалифицированной медицинской помощью, отсутствие стойкой компенсации функциональных нарушений ЩЖ, ошибки в определении фазы и тяжести ЭОП и выборе метода ее лечения, отсутствие преемственности и согласованности между офтальмологами и эндокринологами являются причинами низкой эффективности лечения ЭОП [2,3,4].
ЭОП может возникать как до появления функциональных нарушений ЩЖ (26,3%), так и на фоне манифестации тиреотоксикоза (18,4%), или после развития тиреотоксикоза и во время пребывания пациента в эутиреозе после медикаментозной коррекции (55,3%) [4-6]. В зарубежных клинических рекомендациях ЭОП, развившаяся на фоне клинического эутиреоза, нормальных показателей тиреоидных гормонов и тиреотропного гормона (ТТГ) гипофиза, при отсутствии БГ в анамнезе обозначается как эутиреоидная болезнь Грейвса.
Последовательность, частота и клинические особенности ЭОП определяются очередностью вовлечения структур орбиты в аутоиммунный процесс. Известно, что правая и левая глазницы, ЭОМ и РБК могут вовлекаться в процесс асимметрично, что создает дополнительные сложности в оценке активности и тяжести процесса. В связи с отсутствием единых подходов к классификации, ЭОП остается одной из сложных проблем диагностики и выбора лечения. Существует несколько шкал для оценки выраженности ЭОП, такие как: NOSPECS (1969, 1977), EUGOGO/CAS (1989), ITEDS/VISA, LEMO и др. В России офтальмологами широко используется классификация, предложенная акад. Бровкиной А.Ф [5-9]. Однако, несмотря на многообразие предложенных классификаций, всем шкалам присуща некая степень субъективизма, что затрудняет оценку тяжести и активности заболевания. Более того, в настоящее время не существует единых критериев эффективности проводимой терапии ЭОП. В этой связи актуальным является визуализация структур орбиты, которая может предоставить дополнительную информацию о состоянии мягкотканого содержимого орбиты.
На протяжении многих десятилетий ведущим методом лучевой диагностики ЭОП была МСКТ, позволяющая оценить структуру мягких тканей на основе денситометрических характеристик (плотности). Однако визуальная характеристика функциональных и метаболических патологических изменений не всегда сочетается с анатомическими изменениями органов и тканей и, следовательно, такие изменения не всегда могут быть выявлены при получении анатомических МСКТ-изображений. Более того, при использовании только МСКТ трудно дифференцировать рецидив заболевания и изменения, возникающие под влиянием проводимой терапии. Среди визуализирующих методов диагностики МРТ имеет следующий ряд преимуществ: высокую контрастность мягких тканей, возможность получения изображений в любой плоскости, сбор истинного трехмерного массива данных, получение морфологической, метаболической и функциональной информации, отсутствие ионизирующего излучения на пациента, что позволяет неоднократно проводить исследование пациентам в динамике, а также детям и беременным женщинам. МРТ орбит имеет преимущества по сравнению с МСКТ как в выявлении, так и в дифференциальной диагностике патологических изменений глазниц [8,10-13,43,53].
Таким образом, внедрение в клиническую практику МРТ открывает новые возможности в уточнении состояния ЭОМ, РБК и придаточного аппарата глаза. Также МРТ может быть хорошим дополнением, поскольку позволяет выявлять участки патологически измененного сигнала в ЭОМ и слезных железах, размеры которых не изменены. До настоящего времени не проводилось подробное и широкое изучение МРТ-критериев структурных изменений орбит у пациентов с ЭОП до и после лечения глюкокортикоидами, позволяющих оценить наиболее достоверные МР-признаки и с высокой вероятностью установить природу поражения глазницы и его форму.
Магнитно-резонансная томография орбит
МРТ основана на принципе ядерно-магнитного резонанса (ЯМР), открытого в 1946 г. Edward M. Purcell и Felix Bloch. Оба физика удостоены за это открытие
Нобелевской премии 1952 г. по физике. В последующем, особенно после применения преобразования Фурье, которое принесло Richard E. Ernst Нобелевскую премию в 1991 г., ЯМР стал наиболее важным методом спектроскопии в химии. Paul Lauterbur продемонстрировал первое МР-изображение в 1973 г., однако только в 1980-е годы МРТ стала применяться как метод цифрового послойного изображения в медицине. Paul Lauterbur и Peter Mansfield были удостоены за их открытия Нобелевской премии 2003 г. в области физиологии и медицины. Известно, что простейшее атомное ядро -это ядро водорода, которое состоит из одного протона. Водород - наиболее распространенный элемент в человеческом теле, поэтому ядра атомов водорода (протоны) наиболее часто используются для получения МР-изображений [10-12]. В отличие от МСКТ, которая состоит из одной серии, в МРТ используются последовательности, каждая из которых представляет для анализа определенные тканевые характеристики. МРТ демонстрирует ряд изображений с высокой контрастностью мягких тканей в наиболее близком к анатомическому приближении, что, наряду с безвредностью, способствует развитию ее широкого применения в клинической практике эндокринологов и офтальмологов.
В последнее время, поскольку на КТ и МРТ трудно дифференцировать доброкачественные и злокачественные изменения в глазнице, растет интерес к многопараметрической МРТ (мпМРТ). мпМРТ включает использование диффузионно-взвешенной визуализации (ДВИ) с построением карт измеренного коэффициента диффузии (ИКД), динамического контрастного усиления (ДКУ), которые основаны на количественной оценке структурных изменений ткани. ДВИ основаны на броуновском движении молекул воды, которое, как правило, ограничено в злокачественных новообразованиях и свободно при доброкачественных новообразованиях и воспалительных процессах, ДКУ представляет информацию о скорости накопления и выведения контрастного вещества, что дает дополнительную характеристику о морфологической структуре тканей и степени их васкуляризации. [13].
Активность процесса ЭОП
Существуют две основные фазы ЭОП: фаза воспаления и фаза фиброза (активная и неактивная). Активность ЭОП относится к воспалительной фазе с момента приступа и появления первых симптомов до стихания симптомов и стабилизации процесса. Таким образом, активность заболевания — это динамический процесс, при котором клинические проявления ЭОП активно проявляются и прогрессивно нарастают по мере ухудшения исходного состояния, то есть активность подразумевает наличие острого воспалительного процесса и, таким образом, отражает потенциальную обратимость заболевания. В неактивной фазе ЭОП процесс остается стабильным несмотря на то, что пациенты продолжают предъявлять определенные жалобы [1,3,6,14,15].
Основываясь на пяти классических признаках воспаления: боль, повышение температуры, покраснение ткани, припухлость (отек), нарушение функции, M. Mourits с соавторами в 1989 году предложили для определения активности процесса шкалу клинической активности CAS (clinical activity score) [8]. Шкала позволяет количественно оценить воспалительные изменения в мягких тканях глазницы и имеет прогностическое значение в оценке результатов лечения. Шкала состоит из 10 симптомов (табл. 1).
В связи с тем, что в настоящее время не существует прямых критериев для оценки степени инфильтрации орбиты, об активности процесса судят по суррогатным критериям.
Табл. 1. Шкала клинической активности эндокринной офтальмопатии (CAS - clinical activity score)
№ Симптомы
1 Болезненное чувство давления за или перед глазами (спонтанная ретробульбарная болезненность)
2 Боль при попытках посмотреть вверх, в стороны или вниз (боль при
движении глаз)
3 Краснота (эритема) века (век)
4 Покраснение конъюктивы
5 Припухлость (отек) века (век)
6 Хемоз
7 Отек слезного мясца или плики (полулунной складки)
8 Увеличение выпячивания глазного яблока на 2 мм и больше в течение 1 -3
месяцев
9 Снижение амплитуды движений глаза в любом направлении на 8 ° и более в
течение 1-3месяцев
10 Снижение остроты зрения в течение 1 - 3 месяцев
Количество баллов по шкале СAS
Шкала активности, предложенная M. Mourits с соавт., представляет собой простую систему оценки в баллах, которая позволяет разделить пациентов на лиц с активной и неактивной стадией заболевания. Последние три признака шкалы могут встречаться и в неактивную фазу, поэтому они были исключены при подсчете активности ЭОП. Активность оценивается максимально в 7 баллов, по наличию 2 симптомов и 5 признаков воспаления. Оценка признаков активности основана на осмотре и опросе пациента. Один симптом оценивается в 1 балл. По данным Европейской группы по изучению офтальмопатии Грейвса (EUGOGO), CAS>3 соответствует активной фазе заболевания. Ряд зарубежных авторов в своих исследованиях отмечают, что система CAS является зависимым от исследователя методом оценки активности процесса и не подходит для мониторинга изменений клинических проявлений ЭОП от манифестации симптомов до полного регресса, а также для оценки динамики лечения пациента [15-18]. При динамическом контроле пациента с ЭОП важным этапом является выявление переходной стадии заболевания, когда снижается активность процесса и начинаются изменения мягких тканей орбит за счет формирования фиброза [15, 19].
В настоящее время МСКТ орбиты широко используется в России для диагностики ЭОП. Преимуществами МСКТ являются короткое время исследования, точная визуализация вершины орбиты и особенно костных структур. МСКТ не позволяет судить об активности процесса, что крайне важно при определении тактики лечения и оценке уже проведенной иммуносупрессивной терапии глюкокортикоидами, но может информировать о развитии фиброза. МСКТ используется как метод выбора при планировании орбитальной декомпрессии. Однако МСКТ несет определенную лучевую нагрузку, что ограничивает ее использование для оценки динамики состояния [20,21].
МРТ способна дифференцировать два состояния активности, выявляя интерстициальный отек в ЭОМ в активной фазе заболевания и фиброзные изменения в
ЭОМ в переходной и неактивной фазе процесса. Поэтому МРТ является методом выбора для выявления активных воспалительных изменений и оценки ответа на лечение. Отсутствие ионизирующего излучения позволяет использовать орбитальную МРТ для динамического мониторинга и оценки эффективности иммуносупрессивной терапии. Можно предположить, что сочетание МРТ с классификацией CAS улучшит диагностическую ценность пациентов с ЭОП, однако результаты многих авторов были противоречивыми. Некоторые исследователи не обнаружили четкой корреляции между результатами МРТ и шкалой CAS, вероятно, из-за большой вариабельности значений CAS или из-за изолированной оценки воспалительных изменений мышц, а не жировой ткани и век [22-26]. Кроме того, оценка по шкале CAS ограничена внешним осмотром, что приводит к недооценке структурных изменений содержимого орбиты. Благодаря объективному подходу в оценке орбитальных изменений, МРТ становится все более распространенной у пациентов с ЭОП. [27] Прогноз оптической нейропатии (ОН) при МРТ орбиты у пациентов с ЭОП остается актуальным, так как это тяжелое состояние с угрозой потери зрения [22,28-31].
Тяжесть эндокринной офтальмопатии
Тяжесть ЭОП определяет степень функциональных и косметических нарушений на любой стадии или фазы заболевания вне зависимости от активности процесса. Для оценки тяжести течения ЭОП наиболее часто используется классификация NOSPECS (No symptoms or signs, Only signs, Soft tissue symptoms and signs, Proptosis, Extraocular muscle involvement, Corneal involvement and Sight loss due to optic neuropathy), предложенная S. Werner/ATA (American Thyroid Association) в 1969 г. и модифицированная в 1977 г. [14]. Классификация выделяет 6 классов, которые в свою очередь подразделяются на легкую, умеренную и тяжелую степени заболевания (табл. 2).
Табл. 2. Шкала тяжести заболевания ЭОП NO SPECS
Класс Стадия Клинические проявления
0 (No symptoms) Отсутствие патологических изменений и симптомов со стороны глаз
1 (Only signs) Единичные симптомы
Изменения мягких тканей орбиты
2 (Soft tissue 0 Отсутствуют
symptoms and a Незначительно выражены
signs) b Умеренно выражены
c Резко выражены
Экзофтальм
0 Отсутствуют
3 (Proptosis) a Незначительно выражен (3-4 мм больше нормы)
b Умеренно выражен (5-7 мм больше нормы)
c Резко выражен (= 8 мм)
Изменение экстраокулярных мышц
4 (Extraocular 0 Отсутствуют
muscle involvement) a Ограничение движения глазных яблок в крайних отведениях
b Ограничение движения глазных яблок
c Фиксированное глазное яблоко (одно или оба)
Изменение роговицы
0 Отсутствуют a Сухость b Изъязвление
c Помутнение, некроз, перфорация Снижение зрения
0 Отсутствуют
6 (Sight loss) a Незначительно выражено (острота зрения 0,63-0,5)
b Умеренно выражено (острота зрения 0,4-0,1) c Резко выражено (острота зрения менее 0,1)
5 (Corneal involvement)
В России используется классификация, предложенная акад. А.Ф. Бровкиной (1983), которая выделяет три формы ЭОП: тиреотоксический экзофтальм, отечный экзофтальм и эндокринная миопатия. Считается, что одна форма заболевания может перерасти в другую, что определяется не только клиническими проявлениями, но и патоморфологическими изменениями. Так, в каждой форме заболевания, кроме тиреотоксического экзофтальма, выделяют три стадии: стадия клеточной инфильтрации (активная стадия процесса), стадия перехода к фиброзу (активность процесса менее выражена) и стадия завершенного фиброза (неактивная стадия процесса). По данным Бровкиной, отечный экзофтальм встречается наиболее часто (62,74%); он развивается при появлении патологических изменений в мягких тканях орбиты (отек, инфильтрация) и в свою очередь подразделяется на следующие варианты: миогенный -с поражением ЭОМ (рис. 1), липогенный - с поражением РБК (рис. 2), смешанный - с одновременным поражением ЭОМ и РБК [5,6].
Jt
Рис. 1. МРТ орбит (Т2 STIR, корональная плоскость). Отек прямых мышц, верхних косых мышц обеих глазниц (собственное наблюдение).
Рис. 2. МРТ орбит (Т1-ВИ, аксиальная плоскость). Липогенный вариант ЭОП (собственное наблюдение).
Магнитно-резонансная томография и эндокринная офтальмопатия
Как уже упоминалось выше, МРТ имеет ряд преимуществ среди методов визуализации, прежде всего, высокую контрастность мягких тканей. МРТ превосходит МСКТ как в выявлении, так и в дифференциальной диагностике ЭОП, например, при одностороннем поражении орбиты при отсутствии в анамнезе заболеваний щитовидной железы. При анализе данных МРТ учитывают структуру, толщину и интенсивность сигнала ЭОМ и РБК, а также вовлечение в процесс ЗН, придаточного аппарата глаза. Несмотря на то, что МРТ орбиты в последнее время стала рутинным методом исследования в России и за рубежом, ограничениями метода остаются невозможность его использования у пациентов с кардиостимулятором, ферромагнитным металлом, кохлеарными имплантами или клаустрофобией.
Внедрение в клиническую практику МРТ орбит позволило дополнить и расширить картину поражения органа зрения. МРТ позволяет не только дифференцировать опухолевые образования орбит от воспалительных изменений, но и отличить активную стадию ЭОП от неактивной. Согласно современным клиническим рекомендациям, методом выбора при лечении активной стадии заболевания является пульс-терапия метилпреднизолоном, а для лечения неактивной стадии используется хирургическое лечение. МРТ позволяет не только оценить изменения ЭОМ и определить степень проптоза глазных яблок, но и определить тяжесть ЭОП путем выявления МР-признаков, указывающих на компрессию ЗН у вершины орбиты (apical crowding), что в дальнейшем может привести к развитию оптической нейропатии.
Протокол магнитно-резонансной томографии орбит
Стандартная МРТ орбит проводится на томографе с напряженностью магнитного поля не менее 1,5 Тесла, с использованием радиочастотной катушки для исследования головного мозга, в режимах Т1- и Т2-взвешенной визуализации (ВИ) в трех плоскостях: аксиальной, сагиттальной и корональной, толщина срезов не должна превышать 4 мм. Аксиальные срезы планируются параллельно зрительному нерву, корональные - перпендикулярно ему. Для получения тонких срезов (1 мм) рекомендуется планировать сагиттальные срезы в режиме 3D с захватом всего мозга для исключения сопутствующей патологии. Поскольку и жир, и отек имеют гиперинтенсивный сигнал на Т2-ВИ, трудно различить воспалительные изменения ЭОМ на фоне окружающей жировой ткани, поэтому в протокол исследования необходимо включить режим Т2 с подавлением сигнала от жировой ткани - Т2-STIR.
Включение в протокол последовательности инверсия-восстановление с коротким временем восстановления (short tau inversion recovery, STIR) позволяет выявить не только отек глазодвигательных мышц, но и воспалительные изменения в ретроорбитальной ткани, изменения в структуре зрительного нерва, отек век и мышц, поднимающих верхнее веко за счет увеличения времени релаксации Т2 (long Т2), что связано с увеличением содержания воды в тканях. То есть режим STIR подавляет интенсивность сигнала от всех структур, кроме сигнала от воды (отека). Во многих исследованиях было показано, что STIR МРТ является наиболее чувствительным методом для оценки выявления отека и динамики лечения у пациентов с ЭОП после глюкокортикоидной терапии [22,32-34]. Последовательности Т2-ВИ и Т1-ВИ более информативны для оценки жировых и фиброзных включений в структуре глазодвигательных мышц.
В настоящее время в мировой литературе имеются лишь единичные данные о том, что МРТ с диффузионно-взвешенным изображением (ДВИ, DWI) с построением карты измеренного коэффициента диффузии (ИКД, ADC) может быть использована для диагностики самой ранней стадии активности офтальмопатического процесса, когда еще отсутствует визуализация отека ЭОМ в режиме STIR. Диффузионно-взвешенные изображения обеспечивают количественную функциональную оценку изменений, обусловленных хаотичным движением воды на клеточном уровне. Данные зарубежных исследований свидетельствуют о том, что в активной стадии процесса, когда возникает отек ЭОМ, молекулы воды выходят из внеклеточного пространства во внутриклеточное, что отражает клеточность ткани и целостность клеточной мембраны [12,35,36,37]. Liu X. с соавт. в своем исследовании на 43 пациентах показали, что у пациентов с активной стадией ЭОП, наряду со средней интенсивностью сигнала на Т2 ВИ, интенсивность сигнала на карте ИКД также увеличивалась, а после глюкокортикоидной терапии эти же значения были значительно ниже [37].
Магнитно-резонансная визуализация орбит при ЭОП
Оцениваемые параметры ЭОП на МРТ орбит и рекомендуемые импульсные последовательности:
1. Выпячивание глазного яблока (проптоз). Клинически измеряется экзофтальмометром Гертеля, на МРТ наиболее точно можно измерить на Т1-ВИ в аксиальной плоскости. На уровне глазных яблок и зрительных нервов проводят межскуловую линию и перпендикулярную ей линию, соединяющую ее с задним краем глазного яблока. В норме этот показатель составляет 9,9±1,7 мм кзади от межскуловой линии.
2. Экстраокулярные мышцы. Оценка размеров, структуры и интенсивности сигнала. В режиме Т1 ВИ в корональной и аксиальной плоскостях измеряется наибольшая толщина каждой ЭОМ (нижней, верхней, медиальной, латеральной прямых мышц, верхней и нижней косых мышц) в области брюшек с обеих сторон.
3. Отек экстраокулярных мышц. В режиме Т2 STIR в корональной плоскости оценивается наличие или отсутствие отека каждой из ЭОМ (рис. 1, 2).
4. Пролапс жировой клетчатки через верхнюю глазничную щель. В режимах Т1 ВИ или Т2 ВИ в аксиальной плоскости оценивается наличие или отсутствие пролапса жировой клетчатки через верхнюю глазничную щель.
5. Компрессия зрительного нерва, диаметр зрительного нерва. В режиме Т1 ВИ и Т2 STIR в корональной или сагиттальной плоскости. В норме диаметр ЗН составляет 5,5±0,8 мм в ретробульбарном сегменте. Самая узкая точка располагается приблизительно в середине глазницы и составляет 4,2±0,6 мм.
6. Наличие или отсутствие отека век, РБК. В режиме Т2 STIR в корональной плоскости.
7. Жировая дегенерация ЭОМ. В режимах Т1 ВИ и Т2 ВИ гиперинтенсивный сигнал, в режиме T2 STIR гипоинтенсивный сигнал.
8. Фиброз ЭОМ. В режимах Т1 ВИ, Т2 ВИ и T2 STIR гипоинтенсивный сигнал.
9. Структурные изменения слезных желез. В режиме Т2 ВИ и Т2 STIR в аксиальной или сагиттальной плоскости. Для отека слезных желез характерен гиперинтенсивный сигнал на Т2 ВИ и Т2 STIR.
10. Состояние сосудистых структур. Оценка расширения верхней глазной вены.
Одним из основных параметров, получаемых при МРТ, является интенсивность сигнала (ИС). Помимо стандартных Т1- и Т2-взвешенных изображений, специальные программы МРТ могут предоставить дополнительную информацию, а именно STIR-последовательность. Эта последовательность за счет подавления сигнала от жировой клетчатки может быть полезной в дифференциации мягких тканей орбиты и обнаружения отека ЭОМ. ИС на STIR-срезе напрямую связан с увеличением времени релаксации T2 из-за увеличения содержания воды в тканях. Благодаря подавлению сигнала РБК на данной МР-последовательности становится доступной не только качественная, но и количественная оценка отека и инфильтрации ЭОМ и РБК в активной фазе ЭОП (регистрация гиперинтенсивного МР-сигнала) [23,26,38,40-42].
Экстраокулярные мышцы. В 1988 году L. Barrett с соавт. предложили использовать мышечный индекс для оценки поражения ЭОМ и степени сдавления ЗН этими мышцами. Они рассчитали процент площади орбиты, занятой ЭОМ, на срезе, проходящем через середину линии, проведенной от заднего полюса глазного яблока к вершине орбиты в аксиальной и корональной проекциях. Было установлено, что мышечный индекс (индекс Барретта) 67% и более свидетельствует о развитии оптической нейропатии.
Из шести ЭОМ наиболее часто вовлекаются в процесс медиальная и нижняя прямые мышцы. Gon9alves A.C. и соавт. [22] отметили, что нижняя и медиальная прямые мышцы поражаются в 77% и 75% случаев соответственно, латеральная прямая мышца в 51% случаев, верхняя прямая мышца в 50% случаев (рис. 3,4). Две и более мышц были утолщены в 70% случаев. МР-сигнал от ЭОМ считается нормальным в случае изоинтенсивного сигнала на Т1- и Т2 ВИ, гипоинтенсивного в режиме Т2 STIR. В случае активной стадии процесса наблюдается изоинтенсивный сигнал на Т1 -ВИ, гиперинтенсивный на Т2 ВИ и на Т2 STIR изображениях (рис. 5). Фиброзные изменения мышц характеризуются на МРТ гипо- и изоинтенсивным сигналом на Т1 ВИ и гипоинтенсивным сигналом на Т2 ВИ и Т2 STIR (рис. 6). Жировые включения в ЭОМ характеризуются гиперинтенсивным сигналом на Т1 - и Т2 ВИ, и гипоинтенсивным сигналом на STIR изображениях (рис. 7) [19,43]. ЭОМ могут содержать включения воспаления и фиброза или воспаления и жира в каждой мышце. Нормальные показатели толщины ЭОМ представлены в табл. 3.
Табл. 3. Нормальные показатели толщины ЭОМ [Torsten B. Moeller]
ЭОМ Нормальные значения, мм
Верхняя прямая мышца 3,8 ± 0,7
Нижняя прямая мышца 4,9 ± 0,8
Медиальная прямая мышца 4,1 ± 0,5
Латеральная прямая мышца 2,9 ± 0,5
Верхняя косая мышца 2,4 ± 0,4
Мышца, поднимающая верхнее веко 1,75 ± 0,25
Для определения поражения структур орбиты необходимо определить размеры и ИС ЭОМ, а также ИС РБК. Наиболее часто встречается поражение ЭОМ и РБК (69%), которое характеризуется утолщением и отеком ЭОМ и РБК в режиме Т2 STIR. Преимущественное поражение ЭОМ (11%) характеризуется увеличением размера прямых и косых мышц глаза и изменением ИС за счет отека (рис. 8). Липогенный вариант ЭОП встречается примерно в 20% и хуже всего поддается медикаментозному лечению, характеризуется отсутствием изменений ЭОП и значительным увеличением объема жировой ткани и, иногда, МР-признаками ее отека. В случае увеличения объема ЭОМ и РБК часто отмечается пролапс жировой ткани через верхнюю глазничную щель. Отдельно в протоколе отмечаются изменения сигнальных характеристик слезных желез, изменения их структуры, расширение верхней глазной вены. Следует отметить, что именно активность процесса определяет выбор метода лечения и его эффективность [2,3,5-7]. Четкое разграничение фаз заболевания необходимо для выбора правильной тактики лечения и прогнозирования его дальнейшего течения. Подавление Т2-сигнала и снижение ИС ЭОМ на STIR-срезе ассоциируется с формированием фиброза и активацией адипогенеза. В одной из публикаций использование орбитальной МРТ позволило визуализировать отек ЭОМ при отсутствии клинических проявлений активности ЭОП (CAS<3), что, в свою очередь, позволяет рекомендовать иммуносупрессивную терапию и оценить ее эффективность. [19,44] Wang с соавт. в своей работе на 44 пациентах отметили прямую зависимость между CAS и утолщением мышц, а после глюкокортикоидной терапии, при динамическом контроле, выявили уменьшение толщины ЭОМ [27].
А Б
Рис. 3. МРТ орбит. (А) Т1-ВИ, корональная плоскость. Визуализируется асимметричное увеличение экстраокулярных мышц, в большей степени нижней и медиальной прямых мышц правой орбиты. (Б) Т2-ВИ, корональная плоскость. Двустороннее симметричное увеличение нижней и медиальной прямых мышц (собственное наблюдение).
JA
v!
ж.
k\
Рис. 4. МРТ орбит (Т1-ВИ, корональная плоскость). Пациент с асимметричным экзофтальмом. Асимметричное утолщение ЭОМ (собственное наблюдение).
Рис. 5. МРТ орбит (Т2 STIR, корональная плоскость). Визуализируется утолщение и отек медиальных и нижних прямых мышц с обеих сторон (собственное наблюдение).
ч
%
*
Рис. 6. МРТ орбит (Т2-ВИ, корональная плоскость). В структуре нижних прямых мышц с обеих сторон отмечаются фиброзные включения (стрелки) (собственное наблюдение).
ш> ч.
Рис. 7. МРТ орбит (Т1-ВИ, корональная проекция). Жировые включения в нижних прямых мышцах (стрелки).
Рис. 8. МРТ орбит (Т2 STIR, корональная плоскость). Пациент с преимущественным поражением правой глазницы (собственное наблюдение).
Ретроорбитальная клетчатка. Жировая ткань занимает около 50% объема орбиты и играет в основном защитную роль, выполняя амортизирующую функцию. Жировая ткань орбиты расположена в пространстве между мышечными, сосудистыми и нервными структурами, окружающими глазное яблоко. Гистологически жировую ткань орбиты можно разделить на два типа: крупные адипоциты с тонкими перегородками в области вершины орбиты, окружающие зрительный нерв и позволяющие ему совершать движения, и мелкие адипоциты с толстыми перегородками вблизи мышц и слезных желез, придающие им точку вращения [45,46].
В патогенезе формирования инфильтративного процесса в РБК ключевая роль отводится орбитальным фибробластам, которые способны дифференцироваться в миофибробласты или адипоциты [47,48]. Последние, в свою очередь, приводят к увеличению объёма жировой клетчатки и ухудшению внешнего вида пациента. Как было сказано выше, РБК не имеет правильной формы и заполняет промежутки между нормальными тканями глазницы, в связи с чем точное количественное измерение по данным МРТ затруднительно. Довольно часто при визуализации орбит у пациентов с ЭОП отмечается пролапс жировой клетчатки по медиальной стенке глазницы в сторону ячеек решетчатого лабиринта вследствие ремоделирования костных структур утолщенными мышцами. Однако описан более простой и быстрый метод измерения
экстракональной жировой клетчатки: между медиальной стенкой глазницы и медиальным краем глазного яблока. Однако этот метод имеет свои недостатки из-за отсутствия референсных значений, его применение все еще обсуждается. Благодаря использованию 3D последовательности МР изображений можно воспроизвести объемные реконструкции и модель РБК до и после глюкокортикоидной терапии для оценки проведенного лечения [47]. При диагностике объема содержимого орбиты как МСКТ, так и МРТ имеют примерно одинаковую диагностическую ценность, однако многие зарубежные авторы до сих пор спорят, коррелирует ли степень увеличения объема жировой ткани орбиты с активностью или тяжестью заболевания (рис. 9) [12,39].
Рис. 9. МРТ орбит (Т2 STIR, корональная плоскость). Отек РБК без изменений ЭОМ (собственное наблюдение).
Синдром «апикального сгущения». Благодаря визуализирующим методам исследования стало возможно оценить структурные изменения содержимого глазницы, в том числе ЗН. Впервые термин «апикальное сгущение» («apical crowding») появился в 1980 г., когда Trokel с соав. и Kennerdell с соавт. проанализировали КТ пациентов с ОН. Двусторонняя компрессия ЗН наблюдалась в 78% случаев [20,49,50]. Для оценки сдавления ЗН авторы при исследовании 172 орбит разработали шкалу степени выраженности сдавления ЗН в области вершины орбиты. Так, 0 степень соответствует отсутствию вытеснения жировой клетчатки у ЗН, 1 степень (легкая) соответствует 1 -25% вытеснения жировой клетчатки, 2 степень (умеренная) отражает 25-50% вытеснения, 3 степень (выраженная) отражает более 50% вытеснения жировой клетчатки [20]. Однако предложенная шкала не нашла широкого практического применения несмотря на то, что оценка компрессии МН имеет широкое прогностическое значение.
Клинически у пациентов с компрессией ЗН наблюдалось нарушение цветового зрения. При быстром нарастании экзофтальма появляется несмыкание глазной щели, отек периорбитальных тканей и век, возникает ОН, которая может достаточно быстро перейти в атрофию ЗН. На МР-изображениях синдром "апикального утолщения" характеризуется следующими признаками: утолщение ЭОМ, экзофтальм, пролапс жировой ткани через верхнюю глазничную щель, расширение верхней глазной вены, выпячивание слезной железы перед лобно-фасциальным отростком (рис. 10). В большинстве случаев вышеописанные признаки, а также отсутствие периневральной жировой ткани более 25% от диаметра ЗН на вершине орбиты сопровождаются симптомом "натяжения зрительного нерва" и являются плохим прогностическим признаком [20,31].
У 4-10% пациентов ЭОП осложняется оптической нейропатией (ОН), которая развивается вследствие сдавления ЗН увеличенными ЭОМ, в основном в области вершины орбиты [51]. Выпадение ретроорбитальной ткани в полость черепа через верхнюю орбитальную щель из-за повышенного интерстициального давления, компрессии ЗН и увеличения мышечного индекса в области вершины также можно считать признаком ОН [51-54]. Как правило, ОН имеет двусторонний характер. Однако, у одной трети больных ЗН поражается с одной стороны. Симптомами, угрожающими развитием ОН, могут быть прогрессирующее снижение остроты зрения, центральные и парацентральные скотомы, нарушение цветового зрения, расширение ретинальных вен (рис. 11).
Л
(V
\
Рис. 10. МРТ орбит (Т1-ВИ, аксиальная плоскость). Синдром «апикального сгущения» в виде воздействия утолщенных мышц на зрительные нервы (стрелки) (собственное наблюдение).
>
Рис. 11. МРТ орбит (Т1-ВИ, корональная плоскость). Липогенный вариант ЭОП. Визуализируется расширение верхней глазной вены справа (стрелка) (собственное наблюдение).
E.S. Hallin с соавт. показали, что увеличение МПМ коррелирует с развитием оптической нейропатии. У пациентов с риском возникновения оптической нейропатии чаще всего встречается расширение верхней глазной вены, увеличение и смещение слезной железы за счет воспалительных изменений [52,53]. В 2009 г. L.L. Chan и соавт.
провели исследование, в котором установили, что утолщенные мышцы в сочетании с анатомически узкой вершиной орбиты приводит к большему риску возникновения компрессии ЗН [27,29]. Другие авторы, однако, не обнаружили корреляции между анатомическими особенностями орбиты и риском возникновения ОН, но обнаружили, что утолщение медиальной прямой мышцы предсказывает риск возникновения ОН [30,55].
Слезные железы. В последнее время некоторые авторы при анализе МР-изображений орбит все больше внимания уделяют слезным железам, отмечая, что при ЭОП наряду с утолщением ЭОМ наблюдается также пролапс и увеличение объема слезной железы за счет воспалительных изменений (рис. 12), что также можно отнести к активности процесса (табл. 4) [36,56].
В зарубежной литературе имеются многочисленные данные, подтверждающие высокую прогностическую ценность МРТ в оценке эффективности иммуносупрессивной терапии. Отмечается, что уменьшение объема ЭОМ и снижение интенсивности сигнала на Т2 ВИ и Т2 STIR свидетельствуют о положительном эффекте проводимого лечения и хорошем прогнозе (рис. 13) [19,38].
Рис. 12. МРТ орбит (Т1 ВИ, аксиальная плоскость). Увеличение объема слезных желез с двух сторон за счет воспалительных изменений (стрелки) (собственное наблюдение).
в г
Рис. 13. МРТ орбит одного и того же пациента в динамике. (Л,Б) МРТ от 15.07.2022 г. Т1-ВИ и Т2 STIR, корональная плоскости. Визуализируется утолщение и отек всех экстраокулярных мышц, в большей степени верхней и медиальной прямых мышц. (В,Г) МРТ орбит после курса глюкокортикоидной терапии от 01.12.2022 г. Т1-ВИ и Т2 STIR, корональная плоскости. Визуализируется уменьшение толщины и отека экстраокулярных мышц (собственное наблюдение).
Табл. 4. Диагностические критерии ЭОП по данным МРТ-визуализации
Критерии ЭОП МР-семиотика
1. Исключение других Объемные образования глазниц и
патологий прилежащих отделов головного мозга,
инфекционные и сосудистые изменения
орбит
2. Проптоз, или Измерение по межскуловой линии
экзофтальм (часто
двусторонний)
3. Увеличение объёма Пролапс жировой клетчатки через верхнюю
интра- и глазничную щель;
экстракональной жировой утолщение жировой клетчатки в области
клетчатки медиальной стенки глазницы;
отек жировой клетчатки (повышение
интенсивности сигнала на Т2 ВИ и STIR),
также при увеличении объема РБК сигнал может оставаться неизмененным
4. Утолщение ЭОМ Вовлечение прямых мышц в порядке
убывания: нижняя > медиальная > верхняя, в
т.ч. мышцы, поднимающей верхнее веко >,
верхняя косая мышца, нижняя косая мышца,
латеральная мышца
5. Структура ЭОМ При МРТ можно выделить следующую
морфологическую картину ЭОМ:
• неизмененная структура;
• отек;
• жировые включения;
• фиброзные изменения
6. Компрессия Оценка пролапса жировой клетчатки через
зрительного нерва в верхнюю глазничную щель, оценка
области верхушки периневральной жировой клетчатки ЗН в
глазницы утолщенными области верхушки орбиты
мышцами («апикальное
сгущение»)
7. Изменение Увеличение объема слезных желез,
структуры слезных желёз изменение сигнальных характеристик за счет
отека.
8. Отек век Утолщение век, изменение сигнальных
(преимущественно характеристик за счет отека.
верхних век)
Ряд зарубежных авторов в сложных диагностических ситуациях рекомендуют использовать контрастное вещество для более точного стадирования процесса и для дифференциальной диагностики с другими патологическими состояниями. Например, в режиме Т1-ВИ с подавлением жирового сигнала у пациентов с активной стадией ЭОП будет наблюдаться активное накопление контрастного вещества измененными мышцами, в то время как жировые и фиброзные изменения характеризуются отсутствием накопления контрастного вещества [22,32,38]. Politi с соавт. в своем исследовании показали, что постконтрастные Т1 -взвешенные изображения являются наиболее надежными параметрами для дифференциальной диагностики активного процесса от неактивной стадии заболевания или группы здоровых лиц [34].
Заключение
В течение последних десяти лет возросло число исследований, посвященных применению магнитно-резонансной томографии визуализации орбит для диагностики ЭОП и дифференциальной диагностики с другими заболеваниями глаз. Этот высокоинформативный метод позволяет точнее дифференцировать структуру ЭОМ, зрительных нервов, РБК и слезных желез без применения контрастного вещества и лучевой нагрузки на пациента. В этом обзоре литературы мы попытались наметить основные направления использования МРТ орбит в клинической практике у пациентов с ЭОП. Кроме того, МРТ орбит у пациентов с болезнью Грейвса может быть использована для скринингового обследования с целью выявления наиболее ранних изменений структуры содержимого глазницы, когда пациенты находятся в неактивной (CAS 0-2) и низкоактивной (CAS 3-4) фазах заболевания при минимальных клинических проявлениях.
Вклад авторов. Д.М. Бабаева: сбор и анализ литературы, написание исходного текста; Е.Г. Бессмертная: подготовка литературной справки; Н.В. Тарбаева: научное редактирование текста; Н.Н. Волеводз: обсуждение и утверждение окончательного варианта статьи; Н.Ю. Свириденко: обсуждение и утверждение окончательного варианта статьи; Н.Г. Мокрышева: обсуждение и утверждение окончательного варианта статьи. Все авторы прочитали и согласились с версией рукописи, представленной для публикации.
Финансирование. Это исследование не получило внешнего финансирования.
Соблюдение прав пациентов и правил биоэтики. Данное обзорное исследование было основано на опубликованных работах и поэтому не требовало одобрения этического комитета. Ретроспективные МРТ-изображения, использованные в работе, были получены в клинических целях. Конфиденциальность пациентов была защищена.
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Список литературы
1. Петунина Н.А., Трухина Л.В., Мартиросян Н.С. Эндокринная офтальмопатия: современный взгляд. Проблемы эндокринологии. 2012;58(6):24-32.
2. Эндокринология. Национальное руководство. Под ред. И.И. Дедова, Г.А. Мельниченко. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2013. 752 с.
3. Федеральные клинические рекомендации по диагностике и лечению эндокринной офтальмопатии при аутоиммунной патологии щитовидной железы. 2014 г. Российская ассоциация эндокринологов.
4. Виноградская О.И., Кочетков П.А., Липатов Д.В., Фадеев В.В. Эндокринная офтальмопатия - междисциплинарный подход. Клиническая и Экспериментальная эндокринология. 2010; 6(4):46-51. doi: 10.14341/ket20106446-51
5. Бровкина АФ. Эндокринная офтальмопатия. ГЭОТАР-МЕД. 2008. 178 с.
6. Свириденко Н.Ю., Беловалова И.М., Шеремета М.С., Табеева К.И., Ремизов О.В. Болезнь Грейвса и эндокринная офтальмопатия. Под редакцией академика РАН и РАМН И.И. Дедова и академика РАМН Г.А. Мельниченко. М.: МАИ-ПРИНТ. 2012. 143 стр.
7. Шеремета М.С., Свириденко Н.Ю., Ремизов О.В., Лихванцева В.Г., Беловалова И.М., Бухман А.И., Табеева К.И. Клинико-рентгенологические взаимоотношения при эндокринной офтальмопатии. Клиническая и экспериментальная тиреоидология. 2009;5(1):53-57.
8. Mourits MP, Koornneef L, Wiersinga WM, Prummel MF, Berghout A, van der Gaag R. Clinical criteria for the assessment of disease activity in Graves' ophthalmopathy: a novel approach. Br J Ophthalmol. 1989 Aug;73(8):639-644. doi: 10.1136/bjo.73.8.639.
9. Townsend DW. Multimodality imaging of structure and function. Phys Med Biol. 2008 Feb 21;53(4):R1-R39. doi: 10.1088/0031-9155/53/4/R01.
10. Лежнев ДА, Иванова ИВ. Основы лучевой диагностики. Учебное пособие. ГЭОТАР-МЕД. 2019;24-28.
11. Руммени Э.И., Раймер П., Хайндель В. Магнитно-резонансная томография тела. Под общ. ред. проф. Г. Г. Кармазановского. 2-е изд. М.: МЕДпресс-информ. 2017. 847 с.
12. Kahaly GJ. Imaging in thyroid-associated orbitopathy. Eur J Endocrinol. 2001 Aug;145(2):107-118. doi: 10.1530/eje.0.1450107.
13. Ro SR, Asbach P, Siebert E, Bertelmann E, Hamm B, Erb-Eigner K. Characterization of orbital masses by multiparametric MRI. Eur J Radiol. 2016 Feb;85(2):324-336. doi: 10.1016/j.ejrad.2015.11.041.
14. Werner SC. Modification of the classification of the eye changes of Graves' disease. Am J Ophthalmol. 1977 May;83(5):725-727. doi: 10.1016/0002-9394(77)90140-4.
15. Свириденко Н.Ю., Анциферов М.Б., Беловалова И.М. Эндокринная офтальмопатия: от первичного звена до высоких технологий. Клинические рекомендации. Клиническая и экспериментальная тиреодология/ 2008;4(1): 17-25. doi: 10.14341/ket20084117-25.
16. Prummel MF, Gerding MN, Zonneveld FW, Wiersinga WM. The usefulness of quantitative orbital magnetic resonance imaging in Graves' ophthalmopathy. Clin Endocrinol (Oxf). 2001 Feb;54(2):205-209. doi: 10.1046/j.1365-2265.2001.01220.x.
17. Tachibana S, Murakami T, Noguchi H, Noguchi Y, Nakashima A, Ohyabu Y, Noguchi S. Orbital magnetic resonance imaging combined with clinical activity score can improve the sensitivity of detection of disease activity and prediction of response to immunosuppressive therapy for Graves' ophthalmopathy. Endocr J. 2010;57(10):853-861. doi: 10.1507/endocrj.k10e-156.
18. Tortora F, Cirillo M, Ferrara M, Belfiore MP, Carella C, Caranci F, Cirillo S. Disease activity in Graves' ophthalmopathy: diagnosis with orbital MR imaging and correlation with clinical score. Neuroradiol J. 2013 Oct;26(5):555-564. doi: 10.1177/197140091302600509.
19. Воронцов А.В., Чепурина А.А., Свириденко Н.Ю., Атарщиков Д.С., Владимирова В.П. Возможности магнитно-резонансной визуализации орбит в диагностике эндокринной офтальмопатии. Проблемы эндокринологии. 2013;59(5):3-8.
20. Nugent RA, Belkin RI, Neigel JM, Rootman J, Robertson WD, Spinelli J, Graeb DA. Graves orbitopathy: correlation of CT and clinical findings. Radiology. 1990 Dec;177(3):675-682. doi: 10.1148/radiology.177.3.2243967.
21. Свириденко Н.Ю., Беловалова И.М., Чепурина А.А., Шеремета М.С., Ремизов О.В., Атарщиков Д.С. Диагностическая ценность МСКТ орбит в определении активности эндокринной офтальмопатии. Медицинская визуализация. 2014;4:14-21.
22. Gon9alves AC, Gebrim EM, Monteiro ML. Imaging studies for diagnosing Graves' orbitopathy and dysthyroid optic neuropathy. Clinics (Sao Paulo). 2012 Nov;67(11):1327-1334. doi: 10.6061/clinics/2012(11)18.
23. Rodríguez-González N, Pérez-Rico C, López-Para Giménez R, Arévalo-Serrano J, Del Amo García B, Calzada Domingo L, et al. Evaluación de la órbita mediante secuencias short-tau inversion-recovery (STIR) en resonancia nuclear magnética en la orbitopatía de Graves [Short-tau inversion-recovery (STIR) sequence magnetic resonance imaging evaluation of orbital structures in Graves' orbitopathy]. Arch Soc Esp Oftalmol. 2011 Nov;86(11):351-7. Spanish. doi: 10.1016/j.oftal.2011.06.010.
24. Marcocci C, Bartalena L, Bogazzi F, Panicucci M, Pinchera A. Studies on the occurrence of ophthalmopathy in Graves' disease. Acta Endocrinol (Copenh). 1989 Apr;120(4):473-478. doi: 10.1530/acta.0.1200473.
25. Vlainich AR, Romaldini JH, Pedro AB, Farah CS, Sinisgalli CA Jr. Ultrasonography compared to magnetic resonance imaging in thyroid-associated Graves' ophthalmopathy. Arq Bras Endocrinol Metabol. 2011 Apr;55(3):184-188. doi: 10.1590/s0004-27302011000300002.
26. Mayer EJ, Fox DL, Herdman G, Hsuan J, Kabala J, Goddard P, et al. Signal intensity, clinical activity and cross-sectional areas on MRI scans in thyroid eye disease. Eur J Radiol. 2005 Oct;56(1):20-24. doi: 10.1016/j.ejrad.2005.03.027.
27. Wang YY, Wu Q, Chen L, Chen W, Yang T, Xu XQ, et al. Texture analysis of orbital magnetic resonance imaging for monitoring and predicting treatment response to glucocorticoids in patients with thyroid-associated ophthalmopathy. Endocr Connect. 2021 Jun 24;10(7):676-684. doi: 10.1530/EC-21-0162.
28. Zhou M, Shen L, Jiao Q, Ye L, Zhou Y, Zhu W, et al. Role of magnetic resonance imaging in the assessment of active thyroid-associated ophthalmopathy patients with long disease duration. Endocr Pract. 2019 Dec;25(12):1268-1278. doi: 10.4158/EP-2019-0133.
29. Chan LL, Tan HE, Fook-Chong S, Teo TH, Lim LH, Seah LL. Graves ophthalmopathy: the bony orbit in optic neuropathy, its apical angular capacity, and impact on prediction of risk. AJNR Am J Neuroradiol. 2009 Mar;30(3):597-602. doi: 10.3174/ajnr.A1413.
30. Gon9alves AC, Silva LN, Gebrim EM, Matayoshi S, Monteiro ML. Predicting dysthyroid optic neuropathy using computed tomography volumetric analyses of orbital structures. Clinics (Sao Paulo). 2012 Aug;67(8):891-896. doi: 10.6061/clinics/2012(08)06.
31. Matsuzawa K, Izawa S, Kato A, Fukaya K, Matsumoto K, Okura T, et al. Low signal intensities of MRI T1 mapping predict refractory diplopia in Graves' ophthalmopathy. Clin Endocrinol (Oxf). 2020 Jun;92(6):536-544. doi: 10.1111/cen.14178.
32. Xu L, Li L, Xie C, Guan M, Xue Y. Thickness of Extraocular Muscle and Orbital Fat in MRI Predicts Response to Glucocorticoid Therapy in Graves' Ophthalmopathy. Int J Endocrinol. 2017;2017:3196059. doi: 10.1155/2017/3196059.
33. Rabinowitz MP, Carrasco JR. Update on advanced imaging options for thyroid-associated orbitopathy. Saudi J Ophthalmol. 2012 Oct;26(4):385-392. doi: 10.1016/j.sjopt.2012.07.006.
34. Politi LS, Godi C, Cammarata G, Ambrosi A, Iadanza A, Lanzi R, et al. Magnetic resonance imaging with diffusion-weighted imaging in the evaluation of thyroid-associated orbitopathy: getting below the tip of the iceberg. Eur Radiol. 2014 May;24(5):1118-1126. doi: 10.1007/s00330-014-3103-3.
35. Chandarana H, Taouli B. Diffusion and perfusion imaging of the liver. Eur J Radiol. 2010 Dec;76(3):348-358. doi: 10.1016/j.ejrad.2010.03.016.
36. Yuksel E, Sukun A. Lacrimal Gland Measurements in Patients with Graves' Ophthalmopathy. International Journal of Innovative Research in Medical Science. 2022;7(08):403-407. doi: 10.23958/ijirms/vol07-i08/1472.
37. Liu X, Su Y, Jiang M, Fang S, Huang Y, Li Y, et al. Application of Magnetic Resonance Imaging in the Evaluation of Disease Activity in Graves' Ophthalmopathy. Endocr Pract. 2021 Mar;27(3):198-205. doi: 10.1016/j.eprac.2020.09.008.
38. Kirsch E, Hammer B, von Arx G. Graves' orbitopathy: current imaging procedures. Swiss Med Wkly. 2009 Oct 31;139(43-44):618-623. doi: 10.4414/smw.2009.12741.
39. Higashiyama T, Iwasa M, Ohji M. Quantitative Analysis of Inflammation in Orbital Fat of Thyroid-associated Ophthalmopathy Using MRI Signal Intensity. Sci Rep. 2017 Dec 4;7(1):16874. doi: 10.1038/s41598-017-17257-6.
40. Ge Q, Zhang X, Wang L, Fan Y, Huang Q, Yao N, et al. Quantitative evaluation of activity of thyroid-associated Ophthalmopathy using short-tau inversion recovery (STIR) sequence. BMC Endocr Disord. 2021 Nov 13;21(1):226. doi: 10.1186/s12902-021-00895-3.
41. Nagesh CP, Rao R, Hiremath SB, Honavar SG. Magnetic resonance imaging of the orbit, Part 1: Basic principles and radiological approach. Indian J Ophthalmol. 2021 Oct;69(10):2574-2584. doi: 10.4103/ijo.IJO_3141_20.
42. Hoh HB, Laitt RD, Wakeley C, Kabala J, Goddard P, Potts MJ, Harrad RA. The STIR sequence MRI in the assessment of extraocular muscles in thyroid eye disease. Eye (Lond). 1994;8 ( Pt 5):506-510. doi: 10.1038/eye.1994.126.
43. Moeen Z, Aliuddin AM, Gray Wlazlo T, Majid H, Kolli S. An Interesting Case of Euthyroid Graves' Ophthalmopathy, With Negative Thyroid-Stimulating Hormone Receptor Antibodies. Cureus. 2021 Oct 24;13(10):e19015. doi: 10.7759/cureus.19015.
44. Hu H, Chen L, Zhou J, Chen W, Chen HH, Zhang JL, et al. Multiparametric magnetic resonance imaging for differentiating active from inactive thyroid-associated ophthalmopathy: Added value from magnetization transfer imaging. Eur J Radiol. 2022 Jun;151:110295. doi: 10.1016/j.ejrad.2022.110295.
45. Борзенок С.А., Афанасьева Д.С., Гущина М.Б. Жировая ткань глазницы: амортизационная подушка, или Terra incognita в офтальмологии. Вестник РАМН. 2015;70(4):464-467. doi: 10.15690/ vramn.v70.i4.1413.
46. Bremond-Gignac D, Copin H, Cussenot O, Lassau JP, Henin D. Anatomical histological and mesoscopic study of the adipose tissue of the orbit. Surg Radiol Anat. 2004 Aug;26(4):297-302. doi: 10.1007/s00276-004-0223-5.
47. Song C, Luo Y, Yu G, Chen H, Shen J. Current insights of applying MRI in Graves' ophthalmopathy. Front Endocrinol (Lausanne). 2022 Sep 29;13:991588. doi: 10.3389/fendo.2022.991588.
48. Таскина Е.С., Харинцева С.В. Морфофункциональная характеристика и иммунологическая регуляция функции орбитальных фибробластов при эндокринной офтальмопатии. Клиническая и экспериментальная тиреоидология. 2018;14(4):183-191. doi: 10.14341/ket10147.
49. Trokel SL, Hilal SK. Submillimeter resolution CT scanning of orbital diseases. Ophthalmology. 1980 May;87(5):412-417. doi: 10.1016/s0161-6420(80)35223-8.
50. Kennerdell JS, Rosenbaum AE, El-Hoshy MH. Apical optic nerve compression of dysthyroid optic neuropathy on computed tomography. Arch Ophthalmol. 1981 May;99(5):807-809. doi: 10.1001/archopht.1981.03930010807002.
51. Bartalena L, Pinchera A, Marcocci C. Management of Graves' ophthalmopathy: reality and perspectives. Endocr Rev. 2000 Apr;21(2):168-199. doi: 10.1210/edrv.21.2.0393.
52. Hallin ES, Feldon SE. Graves' ophthalmopathy: I. Simple CT estimates of extraocular muscle volume. Br J Ophthalmol. 1988 Sep;72(9):674-677. doi: 10.1136/bjo.72.9.674.
53. Glatt HJ. Optic nerve dysfunction in thyroid eye disease: a clinician's perspective. Radiology. 1996 Jul;200(1):26-27. doi: 10.1148/radiology.200.1.8657923.
54. Giaconi JA, Kazim M, Rho T, Pfaff C. CT scan evidence of dysthyroid optic neuropathy. Ophthalmic Plast Reconstr Surg. 2002 May;18(3):177-182. doi: 10.1097/00002341200205000-00005.
55. Weis E, Heran MK, Jhamb A, Chan AK, Chiu JP, Hurley MC, Rootman J. Quantitative computed tomographic predictors of compressive optic neuropathy in patients with thyroid orbitopathy: a volumetric analysis. Ophthalmology. 2012 Oct;119(10):2174-2178. doi: 10.1016/j.ophtha.2012.04.021.
56. Gao Y, Chang Q, Li Y, Zhang H, Hou Z, Zhang Z, Li Z, Li D. Correlation between extent of lacrimal gland prolapse and clinical features of thyroid-associated ophthalmopathy: a retrospective observational study. BMC Ophthalmol. 2022 Feb 10;22(1):66. doi: 10.1186/s12886-022-02270-9.
57. Dickinson AJ, Perros P. Controversies in the clinical evaluation of active thyroid-associated orbitopathy: use of a detailed protocol with comparative photographs for objective assessment. Clin Endocrinol (Oxf). 2001 Sep;55(3):283-303. doi: 10.1046/j.1365-2265.2001.01349.x.
58. Bartley GB. The epidemiologic characteristics and clinical course of ophthalmopathy associated with autoimmune thyroid disease in Olmsted County, Minnesota. Trans Am Ophthalmol Soc. 1994;92:477-588. PMID: 7886878; PMCID: PMC1298522.
59. Politi LS, Godi C, Cammarata G, Ambrosi A, Iadanza A, Lanzi R, et al. Magnetic resonance imaging with diffusion-weighted imaging in the evaluation of thyroid-associated orbitopathy: getting below the tip of the iceberg. Eur Radiol. 2014 May;24(5):1118-1126. doi: 10.1007/s00330-014-3103-3
60. Hosten N, Sander B, Cordes M, Schubert CJ, Schorner W, Felix R. Graves ophthalmopathy: MR imaging of the orbits. Radiology. 1989 Sep;172(3):759-762. doi: 10.1148/radiology.172.3.2772184.
Информация об авторах
Диана Мажлумовна Бабаева - врач-рентгенолог ГНЦ РФ ФГБУ «НМИЦ эндокринологии» Минздрава России, dianababaeva1@yandex.ru. ORCID: https://orcid.org/0000-0002-2812-7017
Елена Григорьевна Бессмертная - к.м.н., врач-офтальмолог отделения диабетической ретинопатии и офтальмохирургии ГНЦ РФ ФГБУ «НМИЦ эндокринологии» Минздрава России, bessmertnaya.eg@gmail.com. ORCID: http://orcid.org/0000-0001-5910-6502
Наталья Викторовна Тарбаева - к.м.н., заведующая отделением компьютерной и магнитно-резонансной томографии, врач-рентгенолог ГНЦ РФ ФГБУ «НМИЦ эндокринологии» Минздрава России. ORCID: https://orcid.org/0000-0001-7965-9454 Наталья Никитична Волеводз - д.м.н., проф., зам. директора по научной и консультативно-диагностической работе ГНЦ РФ ФГБУ «НМИЦ эндокринологии» Минздрава России. ORCID: https://orcid.org/0000-0001-6470-6318
Наталья Юрьевна Свириденко - д.м.н., проф., зам. директора Института клинической эндокринологии по лечебной работе, natsvir@inbox.ru. ORCID: https://orcid.org/0000-0002-8538-5354
Наталья Георгиевна Мокрышева - член-корр. РАН, д.м.н., проф., директор ГНЦ РФ ФГБУ «НМИЦ эндокринологии» Минздрава России. ORCID: http://orcid.org/0000-0002-9717-9742
Information about the authors
Diana M. Babaeva - Radiologist, Department of Computed Tomography and Magnetic Resonance Imaging, National Medical Research Center of Endocrinology, Moscow. ORCID: https://orcid.org/0000-0002-2812-7017
Elena G. Bessmertnaya - Candidate of Medical Sciences, Ophthalmologist, Department of Diabetic Retinopathy and Ophthalmosurgery, National Medical Research Center of Endocrinology, Moscow, bessmertnaya.eg@gmail.com. ORCID: http://orcid.org/0000-0001-5910-6502
Natalia V. Tarbaeva - Candidate of Medical Sciences, Head of the Department of
Computed Tomography and Magnetic Resonance Imaging, National Medical Research Center
of Endocrinology, Moscow. ORCID: https://orcid.org/0000-0001-7965-9454
Natalya N. Volevodz - Doctor of Medical Sciences, Professor, Deputy Director for
Scientific, Consulting and Diagnostic Work, National Medical Research Center of
Endocrinology, Moscow. ORCID: https://orcid.org/0000-0001-6470-6318
Natalia Yu. Sviridenko - Doctor of Medical Sciences, Professor, Deputy Director for
Therapeutic Work, National Medical Research Center of Endocrinology, Moscow,
natsvir@inbox.ru. ORCID: https://orcid.org/0000-0002-8538-5354
Natalia G. Mokrysheva - Corresponding Member of the Russian Academy of Sciences, Doctor of Medical Sciences, Professor, Director of National Medical Research Center of Endocrinology, Moscow. ORCID: http://orcid.org/0000-0002-9717-9742
