Квантовая теория открытых систем и ее применение к биохимическим процессам Текст научной статьи по специальности «Физика»

УДК 577.33

раздел ХИМИЯ

КВАНТОВАЯ ТЕОРИЯ ОТКРЫТЫХ СИСТЕМ И ЕЕ ПРИМЕНЕНИЕ К БИОХИМИЧЕСКИМ ПРОЦЕССАМ

© В. В. Еремин*, И. О. Глебов, А. С. Белов

Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова Россия, 119991 г. Москва, Ленинские горы, 1.

Тел./факс: +7 (495) 939 12 86.

E-mail: vadim@educ.chem.msu.ru

Рассмотрены часто применяемые способы описания динамики классических и квантовых открытых систем. Рассмотрение квантовых систем основано на формализме матрицы плотности. Показано, как ряд физически обоснованных приближений позволяет свести точные уравнения квантовой динамики к приближенному уравнению Редфилда для элементов редуцированной матрицы плотности и далее, в секулярном приближении, к основному кинетическому уравнению. Возможности теории Редфилда продемонстрированы на примере модели гармонического осциллятора, слабо взаимодействующего с термостатом. Рассмотрены основные проблемы теории открытых биохимических систем. Показано, как квантовая теория диссипации позволяет описать динамику переноса энергии в фотоантеннах пурпурных бактерий.

Ключевые слова: квантовая динамика, диссипация, редуцированная матрица плотности, уравнение Редфилда, хромофор, фотосистема

О б з о р

Введение

С точки зрения эволюции, наиболее интересными являются открытые системы, способные обмениваться веществом и энергией с окружающей средой. Изолированные системы, согласно основному постулату термодинамики, всегда приходят в состояние равновесия («тепловой смерти») которое характеризуется нулевой информацией и в котором прекращаются все необратимые процессы. Напротив, открытые системы, находящиеся далеко от равновесия, способны к нетривиальной эволюции, приводящей, например, к самоорганизации. Поток энергии позволяет открытым системам противодействовать стремлению к равновесию и уменьшать энтропию. Только в открытой системе, каковой является наша планета, могло возникнуть такое уникальное явление как жизнь. Именно поэтому теории, описывающие изменения во времени открытых систем, наиболее содержательны и актуальны.

Суть этих теорий зависит от природы открытых систем. В основе жизнедеятельности живых организмов лежат изменения, происходящие в структуре белков или нуклеиновых кислот в сверхбыстром - пико- и субпикосекундном - временных диапазонах [1-4]. К таким процессам относятся элементарные стадии переноса энергии при фотосинтезе, перенос электрона в белках и нуклеиновых кислотах, реакции фотоизомеризации в белковых комплексах. На малых временах оказываются существенными квантовые эффекты [5], связанные с движением ядер в биохимических процессах, поэтому квантовая теория открытых систем широко применяется в биофизике и биохимии.

Строение биологических систем оптимизировано для выполнения их функций, поэтому биохимические реакции в них протекают намного быстрее и с более высоким выходом, чем аналогичные реакции в растворах. Высокая эффективность био-

логических систем связана со сложностью их организации. Несмотря на то, что для особо быстрых процессов (< 1 пс) обычно бывает возможным выделить одну координату реакции, что сильно упрощает теоретическое рассмотрение, в общем случае при рассмотрении динамики приходится учитывать влияние белкового окружения, которое выражается в диссипации колебательной энергии системы и, в конечном счете, релаксации в равновесное состояние. В биологических системах диссипация энергии играет важную, не до конца выясненную роль: например, при поглощении энергии фотосинтети-ческим антенным комплексом диссипация не допускает «перегрева» и разрушения антенны [6].

В обзоре представлены некоторые подходы, принятые при описании динамики биохимическим систем, находящихся в белковом окружении, которое выполняет роль термостата. Мы рассмотрим общие теоретические соотношения, наиболее простые модели и ряд последних результатов в области природных фотосинтетических систем.

Классические открытые системы

Динамика открытых классических систем описывается уравнением Ланжевена [7-8], в котором эффект окружения проявляется в силе трения и случайной силе, действующей на систему. Для одномерной системы с координатой q(i) уравнение Ланжевена имеет вид:

т^) + + У'(д) = Х(:), (1)

где т - масса, у - коэффициент трения, У'^) - систематическая, а Х^) - случайная сила, действующая на частицу. Среднее значение этой силы по ансамблю систем (или по времени):

(Х(0) = 0, (2)

а автокорреляционная функция зависит от вида взаимодействия системы с термостатом. В самом простом случае (белый шум) воздействие термостата на систему является мгновенным, а последо-

* автор, ответственный за переписку

вательные воздействия не коррелируют друг с другом. Тогда автокорреляционная функция представляет собой 5-функцию:

<хшо)=г5а - гъ (3)

где коэффициент Г определяется свойствами термостата (см. далее).

Уравнение Ланжевена описывает броуновское движение частицы в вязкой среде. В отсутствие постоянно действующей силы, У(д) = 0, оно имеет точное решение:

е~у г '

д(1) = д(0)е^ + — [£(^е* М, (4)

т о

где д - скорость частицы. Усредняя это уравнение

по ансамблю систем с одинаковой начальной скоростью д(0) и используя условие (2), находим, что

средняя скорость частицы экспоненциально затухает со временем:

е-'^ ‘

(д^)) = д(0)е_*+—| (Х^')) еу'а'=д(0)е_*. (5) т 0

Возводя решение в квадрат, усредняя и используя условие (3), найдем зависимость средней энергии от времени:

тд(0)2 е-2у +

Е

т / / Ч2

у \4(С )2

2

+ -

е

-2$ і і

2т

т

ІЖХ(і')Х(і"))е

у(Ґ+Ґ") _

=2 т2 е-2$

+—— 2т 2у

,-2$

)=

(6)

Е+

равн

(Е(0) - Еравн )е

-2$

где

Е(0) = у ?(0)2,

Е = Е(¥) = — —.

рав^ 2т 2у

При

больших временах, t >> 1/у, влияния начального состояния и случайной силы затухают, и система переходит в равновесное состояние с нулевой средней скоростью. Средняя кинетическая энергия прямо пропорциональна температуре термостата:

_ЦГ=кТ, (7)

2т 2у 2

откуда Г = 2туквТ.

Квантовые открытые системы

При переходе к открытым квантовым системам возможны несколько подходов, из которых наиболее популярны два: 1) использование стохастического уравнения Шредингера для векторов состояния, 2) решение уравнений квантовой динамики для системы вместе с термостатом. В последнем случае также возможны два подхода - шрединге-ровский, в котором зависимость от времени содержится в матрице плотности системы, и гейзенберговский, где от времени зависят операторы системы.

Задача состоит в описании динамики квантовой системы, находящейся в термостате. Вместе с термостатом она представляют собой закрытую консервативную систему. «Трение» приводит к переходу энергии от малой системы к термостату, где она рассеивается по многочисленным степеням свободы, не возвращаясь обратно в систему и не влияя на состояние термостата. Наиболее подходящим для такого описания оказался формализм редуцированной матрицы плотности, позволяющий свести уравнения движения всей системы в целом к набору интегро-дифференциальных уравнений относительно величин, связанных лишь с наблюдаемой ее частью [8, 9].

Рассмотрим квантовую систему (8), взаимодействующую с термостатом (В) (другое часто встречающееся название - резервуар). Обозначим матрицу плотности полной системы р(і). Ее гамильтониан состоит из трех слагаемых:

Н = Н8 + НВ + V, (8)

где Н8 и НВ - гамильтонианы системы 8 и термостата В, а оператор V описывает взаимодействие между ними. Гамильтониан полной системы не зависит от времени, поэтому временная эволюция состояния системы характеризуется решением временного уравнения Шредингера, которое имеет формальный вид:

|¥(0) = ехр|-НС ||*(0)).

(9)

Здесь удобно перейти к так называемому представлению взаимодействия, исключая из волновой функции быстропеременные множители /(Я5 + Н в)t

ехр

\у({)) = ехр|-1(Н8 +Нв)С ||*(СX),

(10)

где )) - вектор состояния системы в представлении взаимодействия, причем |^(0),) = |¥(0)).

Подставив выражение (10) во временное уравнение Шредингера, получим уравнение, описывающее временную эволюцию вектора состояния в представлении взаимодействия:

1П ,||¥Ц)7) = ехрГ ?(Н + Нв )t V X

П

Xехр| ,(Н + Нв)С | *(і),) =

(11)

= V (t) ,| ,),

где V(t)I - оператор V в представлении взаимодействия.

Рассмотрим динамику системы в терминах оператора плотности (матрицы плотности) [9]

Р(0 = (0) <^и (t)|. (12)

0

0

п

Дифференцируя это выражение по времени и применяя для волновых функций временное уравнение Шредингера, найдем общее уравнение для динамики матрицы плотности:

/й|-р(0=нр(г) - p(t)н = [н,р(г)], (13) аг

которое называют уравнением Лиувилля - фон Неймана. Матрица плотности в представлении взаимодействия p(t)I, определяется следующим образом:

p(i) = ехр(-г(Н + Hв)i^р(г)ехр^КН + Нв^|, (14)

причем в начальный момент времени р(0) = р(0)1. Уравнение Лиувилля - фон Неймана в представлении взаимодействия имеет вид:

ih O-p(0i =[v (t )„ p(?), ].

at

(15)

Формально решение уравнения (15) можно записать в интегральной форме:

. г

р(0: = р(0), - -1 [V (г'),, р(г'), ] а'. (16)

л

Подстановка (16) в исходное уравнение (15) дает интегро-дифференциальное уравнение:

a pr>,—Tv (1)і’

ap(t) і =-i [V (t) і, pW]-at h

2 t

j dt ,[V (t) і, [V (t') і ,p(t') і]],

(1l)

которое описывает динамику общей матрицы плотности «система + термостат». Если же нас интересует только динамика самой системы, то можно усреднить матрицу плотности путем взятия следа по переменным термостата В. Так определяют редуцированную матрицу плотности (РМП):

р(г )б = ^вр(г). (18)

Динамическое уравнение для РМП в представлении взаимодействия имеет вид:

|р(г) SI =- {ггв [V (г) I ,р(0)]-аг -

-) \л'гГвИг),,[V(г'),,р(г'),]] (19)

Общее уравнение (19) можно упростить с помощью ряда физически обоснованных приближений. Первое из них состоит в том, что влияние системы на термостат пренебрежимо мало, поэтому последний все время находится в состоянии теплового равновесия, причем его матрица плотности имеет больцмановский вид и не меняется со временем:

P(t)i » P (t)SI P^)b

где

exp

P^)b =-

Hb

kT

exp

Hb

kT

Z

, H B

trBexp I--------B

B 1 kT

(2о)

(21)

Подстановка этой матрицы плотности в последнее уравнение дает:

ap(t) si = - ijrB [V (t) і, p^) s p(0) в ]-

at h

(22)

• t

j dt 'trB [V (t) і, [V (t') і ,p(t') ^ p(0) в ]].

Поскольку в уравнении (22) величина р(г)81 стоит под знаком интеграла, поведение системы зависит от ее предыстории, то есть от всех значений в предшествующие моменты времени. Однако взаимодействие наблюдаемой системы 8 с резервуаром приводит к уничтожению информации о ее поведении в прошлом. Поэтому можно считать, что изменение р(г)81 в каждый момент времени зависит только от ее текущего значения и сделать замену

р(г %1 ®р(г )я. (23)

Эта замена соответствует марковскому приближению и приводит к уравнению:

at

p(t) ^ =- itrB [V (t) і ,pw s p(0) R ]-

h

. \ 2 t

h I j dt 'trB [V (t) і ,[V (t') і ,p(f) SI p(Q) в ]].

(24)

В базисе собственных функций гамильтониана системы Н8

Н Ю = £„|У„). (25)

Уравнение (25) после некоторых преобразований и перехода от представления взаимодействия к представлению Шредингера принимает вид уравнения Редфилда [10]:

Ор(г) =

at'

(2б)

i(Ek , El ) (Yk |p(t )s I - £< Ym |p(t )s I Yn}RUmn

h

или в краткой форме:

~T pkl = -iWklpkl - У'pmnRkl

dt E - E

__£l - частоты переходов в системе,

h

r x' g г+ і \' s г- г+ r-

klmn nl kppm hn nppl nlkm n

(2l)

(28)

pp - элементы тензора релаксации (тензора Редфилда), а величины Гklmn даются выражениями 1 ^

Г^п = 77 j dt exp (-itWln) trB (Vmk (OK, (0)p(0)в), (29а)

h о

ГтІiln = ТГ j dt exp ( itWmk ) trB (Vmk ФУіп (t)P(0)B ) , (29б)

h о

Vmk(t) - матричные элементы оператора V в представлении взаимодействия.

Первое слагаемое в правой части уравнения Редфилда описывает когерентную динамику системы, а второе - диссипативную. Физический смысл отдельных элементов тензора Редфилда такой: Rkknn характеризует перенос заселенности с состояния jn) на состояние jk), Rknkn (k Ф n) - дефазировку коге-

о

о

о

рентности |к)<п|, Як,т„ (юы Ф Ют„) - перенос когерентности с |т)<„| на |к)</|.

Разные элементы тензора Редфилда дают неодинаковый вклад в динамику матрицы плотности. Влияние многих из них становится пренебрежимо малым при усреднении по некоторому промежутку времени. Роль элемента Як/т„ (юк/ Ф Ютя) является существенной только на временах г < (фы-Фии)-1. Это служит основой секулярного приближения, в котором в уравнении Редфилда учитывают только слагаемые, удовлетворяющие условию:

Ек -Ет + -Е, = °. (30)

В этом приближении уравнение Редфилда (27) приобретает следующий вид:

ар«=-'®к,р«+5к/'Ерл -Ук/рк/ * (31)

где

Г = г+ + г-

"1п 1 пйп 1 п//п '

(32а)

Ук1 = Х(ГЬпк + Г/пп/ ) - Г//кк - Г1/кк . (32б)

п

В таком виде уравнение движения для РМП называют обобщенным основным кинетическим уравнением. Для диагональных элементов РМП оно принимает вид:

^ ркк = Е рпп^кп -ркк Х^пк , (33)

аг пФк пФк

где коэффициенты Шкп имеют смысл вероятностей перехода между состояниями системы, вызванными взаимодействием с термостатом.

Уравнение Редфилда (27) - это основное уравнение квантовой теории диссипации в приближении слабой связи «система-термостат». Оно описывает необратимое поведение системы и этим коренным образом отличается от точных уравнений движения - Шредингера и Лиувилля - фон Неймана.

При выводе этого уравнения были сделаны следующие приближения:

1) влияние системы на термостат мало, поэтому последний все время находится в состоянии теплового равновесия;

2) состояние системы не зависит от ее предыстории (марковское приближение).

Эти два предположения позволяют свести ин-тегро-дифференциальное решение уравнения Лиу-вилля - фон Неймана для редуцированной матрицы плотности к системе линейных дифференциальных уравнений Редфилда с постоянными коэффициентами. Дальнейшее применение секулярного приближения приводит к основному кинетическому уравнению для диагональных и недиагональных элементов РМП.

Перейдем к конкретным приложениям теории Редфилда. Начнем с наиболее простой модели [11]. Модель «гармонический осциллятор + термостат, слабая связь»

Рассмотрим молекулу, взаимодействующую с тепловым окружением (термостатом). Полный га-

мильтониан выражается формулой (8) - он складывается из гамильтонианов колебательной системы (8), термостата (В) и взаимодействия между ними (V). Влияние системы на термостат пренебрежимо мало, поэтому гамильтониан термостата не учитывается. Система описывается гамильтонианом одномерного гармонического осциллятора с частотой О (% = 1, т = 1):

Н8 = ю( ь+ь+2), (34)

где Ь+ и Ь - операторы рождения и уничтожения соответственно.

В приближении слабой связи гамильтониан взаимодействия линейно зависит от координат термостата [12]:

V = I ^ (ЬЧ + Ьa++), (35)

ч

где а +, а - операторы рождения и уничтожения,

ч ч

соответствующие термостату, gq - весовые коэффициенты, которые определяют спектральную функцию термостата:

/ (о) = 2РІ g2qS(a-aq). (36)

ч

В случае термостата, содержащего большое число колебательных мод, спектральную функцию можно считать непрерывной. В марковском пределе, когда коэффициент затухания не зависит от частоты (белый шум), спектральная функция является линейной, что однако дает неправильную асимптотику при О ® ¥. По этой причине вводится обре-

зающий сомножитель [8]:

/ (о) = цюехр |---

(37)

где ц - амплитуда взаимодействия, Ос - характеристическая частота термостата.

Для данного гамильтониана тензор Редфилда может быть рассчитан в явном виде с помощью формул (29). Правила отбора для операторов рождения и уничтожения приводят к тому, что он имеет только три вида ненулевых элементов:

Rj,k, j+1,k+1 Г,+1, ] ,к ,к +1 + Г]+1,] ,к ,к +1

=./ (ю)(і+п(ю)У(3+і)(к+1),

Л],к ,]-1,к-1 = '3-1,3, к ,к-1 + Г]-1,],к ,к-1 =

= / (ю)п(ю)Л[]к,

Л

],к,],к

= - / (О)

п(ю) + ^ |(] + к) + п(ю)

(38а)

(38б)

(38в)

где и(ю) - среднее равновесное колебательное квантовое число при температуре Т:

п(ю) =----—. (39)

ехр

I О | -1

О

Используя аналитический вид элементов тензора Я (38), можно найти, как изменяется со временем средняя колебательная энергия:

Е(0 = I ЕкРкк (і) = I ю(к + 1/2)ркк (і). (40)

к к

Для этого рассчитаем производную энергии по времени и используем уравнение Редфилда (27):

|Е(і)=I ю[к+2 ]й ркк(і)=

= I о| к + Ц к/ (о)п(ю)

-I к +1 ^ (к +1)/ (о)п(ю)

Рк-1,к-1(і) -

1 + п(ю) п(ю)

Ркк(і)

. . 1 + п(ю)

Ркк(і)----7~ГРк+1,к+1(і)

п(ю)

= I юк/ (о)п(ю)

Рк-1,к-1(і) -

1 + п(ю)

Ркк(і)

(41)

п(ю)

= I ю/(ю)[(к + 1)п(ю)Ркк(і) - к(1 + п(ю))Ркк(і)] =

п(ю) + -

Ркк(і) -103 (°/к + || Ркк(і) =

= I ю/ (о)

к

= / (о) [ Еравн - Е(і)]

где равновесное значение колебательной энергии равно:

(42)

Еаш = Ю(^ п(Ю) + 2

Дифференциальное уравнение (41) для средней энергии имеет точное, экспоненциально затухающее решение:

Е(г) = Еравн + [Е0 - Еравн ] е"'^ . (43)

Это решение совпадает с классическим выражением (6), полученным из уравнения Ланжевена (1). Константа скорости затухания энергии не зависит от начального состояния и температуры, а определяется только значением спектральной функции термостата ,/(ю) при частоте, равной частоте колебаний системы. При г ® ¥ энергия стремится к равновесному значению Еравн, которое уже зависит от температуры (линейная зависимость от температуры имеет место только при кТ >> ю).

Другие динамические характеристики системы можно определить, решив численно или аналитически систему уравнений Редфилда, а для этого необходимо задать начальное состояние системы. Предположим, что молекула находится в определенном электронном состоянии и в ней возбуждена нестационарная суперпозиция колебательных состояний - волновой пакет:

¥( Х,г) = Х Ск ¥ к (х)е-Е, (44)

к

где к - номер колебательного уровня с энергией Ек и волновой функцией ¥к(х), Ск - весовые коэффициенты, описывающие вклад отдельных состояний в волновой пакет. Тогда исходная РМП представляет собой проектор на начальный волновой пакет: р(0) = |¥( х,0)} (¥( х,0)|, (45)

который в базисе собственных функций гамильтониана системы имеет вид:

с]ск\

* М * к|.

(46)

р(0) = Х с

j,k

Оценим, насколько быстро в данной модельной системе теряется когерентность колебательного движения. В качестве критерия когерентности выберем след проекции матрицы плотности на когерентно движущийся волновой пакет:

к (г) = Тг (р(г)| ^ (г ))( ^ (г) |)=

= (^г (г) р(г)| ^ (г)) = (47)

Е с*ск ехр(/ Юкг )pjk (i),

jk

где коэффициенты Сj описывают спектральный состав исходного волнового пакета, щ-к = Щ - Ек) / -. Такой выбор оправдан тем, что в отсутствие диссипации р(г) = | ¥КоГ (г)) (¥коГ (г) | и степень когерентности тождественно равна единице в любой момент времени.

При наличии диссипации можно аналитически оценить начальную скорость потери когерентности. Для этого найдем производную функции К(г):

ак

йі

= I ,ю]к с]ск ехр(і 0кі Р (і) ■

+

I ,ю]к с*ск ехр(і 0кі) Р ]к(і) =

(48)

]к

= I ІЮ]кс]ск ехр( °]кі)I Я]кІтРіт (і)

]к 1т

В последнем равенстве учтено уравнение Ред-филда (27). При і = 0 находим: йК<

(=0 = I с]ск I Я]к1тРРт (0) =

]к 1т

(49)

= I с)ск I Я]Ытс1Ст-

]к 1т

Подставляя в (49) элементы тензора Редфилда, можно получить:

ЖК | і=0 = /(ю)(1 + 2п(ю))*(0) |Ь| *(0))2 -

- / (ю)(1 + 2п(ю))Е(0) + ,

ю 2

где Е(0) - начальная энергия волнового пакета. Таким образом, скорость потери когерентности зависит не только от параметров термостата, но и от исходного состояния системы. Аналитические расчеты для гауссовых волновых пакетов вида

*(х,0) =

1

яо

ехр

(х - Я)2 2о

(51)

где о - полуширина пакета, а Я - сдвиг его центра относительно минимума квадратичного потенциала, показывают, что наименьшая скорость потери когерентности (52)

Ш1П-

йК

йі

= -/(о)п(ю)

(52)

к

4

наблюдается в случае ою = 1, то есть когда исходный пакет представляет собой когерентное состояние. Интересно, что К(0) одинакова для волновых пакетов с ширинами о и 1/о, то есть для широких и узких пакетов.

В произвольный момент времени степень когерентности колебательного движения для этой модели можно рассчитать только численно. Результаты представлены на рис. 1, где показано сравнение скоростей потери когерентности для волновых пакетов с разной исходной пространственной шириной.

Время, фс

Рис. 1. Зависимость степени когерентности от времени для волновых пакетов различной пространственной ширины а. Ширина а = 1/ю соответствует когерентному состоянию. Остальные параметры модели: юс = 0.0138 эВ, ^ = 0.5, Т = 115 К.

Из рисунка видно, что хотя вначале медленнее всего теряет когерентность волновой пакет с шириной а = 1/ю (т.е., когерентное состояние), по прошествии некоторого времени наибольшая степень когерентности наблюдается у широкого (а = 200), то есть пространственно делокализованного пакета.

При больших временах степень когерентности любого колебательного движения стремится к предельному значению К(¥). В рамках данной модели можно оценить это значение. Не приводя выкладок, изложим только результаты [11]. Оказывается, предельное значение степени когерентности не зависит от свойств термостата, а определяется только параметрами волнового пакета и температурой. При любых параметрах к( ¥) — монотонно убывающая функция температуры, предельное значение которой при низких температурах определяется вкладом основного колебательного состояния:

Нш К (¥) = |с0|2. (53)

Т ®0 1 01

Таким образом, при низких температурах остаточная когерентность сохраняется даже при больших временах. Это означает, что имеется корреляция между исходной и равновесной редуцированными матрицами плотности. Эта корреляция незначительна, так как в большинстве возбужденных волновых пакетов вклад основного колебательного состояния мал.

Таким образом, в данной модели использование уравнений Редфилда позволяет получить подробную информацию о диссипативной динамике системы в тепловом окружении. Роль различных

факторов в динамике данной колебательной системы можно суммировать следующим образом. Интенсивность взаимодействия системы с термостатом влияет на скорость диссипации энергии и начальную скорость потери когерентности; температура определяет равновесную колебательную энергию, начальную скорость потери когерентности и остаточную когерентность; параметры исходного волнового пакета влияют только на скорость потери когерентности. Диссипативный перенос энергии в природных и искусственных фотосистемах

Применение квантовой теории открытых систем в биохимии мы рассмотрим на примере фотосистем, осуществляющих перенос и аккумулирование солнечной энергии в живых организмах [13]. Фотосистемы - это высокоорганизованные структуры, в основе которых лежит комплекс органических молекул-хромофоров, находящихся в белковом окружении. Как природные, так и искусственные фотосистемы представляют собой сложные супрамо-лекулярные комплексы, поэтому их эффективность существенным образом зависит от строения.

Важной частью фотосистем являются фотоантенны, основная функция которых состоит в поглощении света и передаче энергии электронного возбуждения в особую молекулярную группировку -реакционный центр, где происходит перенос электрона и пространственное разделение заряда вдоль клеточной мембраны, инициирующее последующие химические реакции. Все природные фотоантенны содержат хромофоры двух типов: кароти-ноиды и (бактерио)хлорофиллы, охватывающие два спектральных диапазона, соответственно 400-550 нм и 650-870 нм. Одна фотоантенна содержит не менее нескольких десятков хромофоров, так что на один реакционный центр может приходиться несколько сотен хромофоров. У хорошо изученных пурпурных бактерий встречаются фотоантенны трех типов, обозначаемые соответственно ЬИ1, ЬИ2 и ЬИ3 (рис. 2), причем только первая из них связана с реакционным центром [14-16].

Поглощение света фотоантенной инициирует целый ряд процессов переноса энергии, сильно различающихся по времени. Наименьшее время - около 100 фс - требуется для переноса энергии от ка-ротиноидов к хлорофиллам, причем квантовый выход этого процесса практически равен единице [17]. Перенос энергии между бактериохлорофиллами В800 в антенне ЬИ2 при комнатной температуре занимает 0.3-0.6 пс [18, 19], между бактериохлорофиллами В850 - 0.4—0.5 пс [20]. Процесс В800 ^ В850 происходит за 0.7-1.2 пс [19-23]. Перенос энергии возбуждения от антенны ЬИ2 к антенне ЬИ1 имеет два характерных времени - 4.6 и 26.3 пс [24]. Перенос энергии возбуждения от антенны ЬИ1 к реакционному центру имеет несколько временных масштабов: часть энергии передается за время порядка единиц или десятков пикосекунд, остаток -за время порядка сотен пикосекунд [25, 26]. Столь большое время переноса связано с тем, что энергия связи ЬИ1 - ЯС мала из-за большого размера реакционного центра, который необходим для осуществления его функций. Большое расстояние между реакционным центром и антенной ЬИ1 требуется также для того, чтобы окисленный донор в реакционном центре не окислял хлорофиллы ЬИ1, что

привело бы к тушению переноса энергии в антенне. Кроме того, при быстром поступлении энергии реакционный центр не успеет ее «переварить»: после разделения зарядов ему требуется некоторое время, чтобы вернуться в рабочее состояние и быть готовым получить новую порцию энергии. Следует отметить, что к представленным временам динамических процессов следует относиться с осторожностью, так как они существенно зависят как от способа подготовки препарата, так и от интенсивности лазерного излучения.

г I

Рис. 2. Примерное расположение фотоантенн пурпурных бактерий в клеточной мембране. Желтым цветом показаны каротиноиды, оранжевым - специальная пара бакте-риохлорофиллов в реакционном центре, красным, зеленым и синим цветом - бактериохлорофиллы В875 (антенна ЬИ1), В850 (антенна ЬШ) и В820 (антенна ЬГО), соответственно. Фиолетовым цветом изображены бактериохлорофиллы В800, входящие в состав антенн ЬИ2 и ЬИ3, а также пара бактериохлорофиллов (ВА и Вв) в реакционном центре.

Существенным для понимания динамических процессов в фотосистеме является тот факт, что по направлению от периферических хромофоров к реакционному центру энергия возбуждения составляющих ее молекул понижается, а избыток энергии возбуждения рассеивается по колебательным степеням свободы белкового окружения. Благодаря этому перенос энергии в реакционный центр имеет направленный характер и происходит с большой эффективностью. Учет этого явления, называемого энергетическим каскадом, обязателен при построении теоретических моделей энергетического переноса в фотосистемах.

Квантовая теория открытых систем в формализме Редфилда позволяет описать перенос энергии электронного возбуждения в фотосистеме пурпурных бактерий, а также аналогичных ей супрамоле-кулярных ансамблях молекул-хромофоров. В рамках стандартного формализма этой теории можно учесть взаимодействие хромофоров с белком и на основе простых, физически обоснованных предположений получить аналитические выражения для элементов тензора Редфилда.

Модель переноса энергии в фотосистемах

Наша модель фотосистемы [13] включает систему хромофоров, находящихся в сферических полостях, созданных белковым окружением. Один из хромофоров в начальный момент времени находится в возбужденном электронном состоянии. Электронное возбуждение передается по системе хромофоров посредством диполь-дипольного взаимодействия, при этом часть энергии возбуждения рассеивается по колебательным степеням свободы

белка. Гамильтониан системы складывается из гамильтонианов отдельных хромофоров и энергии их взаимодействия между собой:

т, т |- 31 та, е^ |( т, е^

Н8 = I Нп

8я££

-I-

0 а=1 Ь=1 а*Ь

(54)

Я;

где Нп - гамильтониан п-ого изолированного хромофора, т , т - операторы дипольного момента хромофоров а и Ь, Каь - расстояние между их центрами, е - единичный вектор, направленный

вдоль прямой, соединяющей их центры, е - диэлектрическая проницаемость среды (белка). В качестве базиса для определения собственных состояний и энергий фотосистемы используются функции вида

(55а)

У

Пу,

(55 б)

і=1

іїк

где У/, У/ - собственные волновые функции хромофора с номером / в основном и возбужденном состоянии, п - общее число хромофоров в системе. Нулевая функция соответствует основному состоянию фотоантенны, а к-ая - электронному возбуждению к-го хромофора.

Так как белок в видимой области спектра не поглощает, при построении его модели нет необходимости рассматривать электронные переходы и достаточно ограничиться учетом колебательного движения в гармоническом приближении, выраженном через нормальные координаты:

Н В = I Нм = I

(

-о:

%2 э:

к

л

+-№

(56)

. 2к^ ЭаМ 2 ,

где км и Юм - силовая постоянная и циклическая частота М-ой нормальной моды, <2м - М- ая нормальная координата.

Оператор дипольного момента М-ой колебательной моды в линейном по нормальной координате приближении имеет вид:

Ґ — Л

+ вм

бм=0

Эц

Эбм

(57)

^бм=0

где т - оператор дипольного момента всего белка.

Полный гамильтониан взаимодействия системы хромофоров и белка выглядит так:

v=I

4Р££л Я3

т,,т/1-з| т>,е» || т/е

(58)

]/ '■'0* ]

—

где т . - оператор дипольного момента ]-го хромо——

фора, т / - оператор дипольного момента /-й моды

——

окружения, Я]/ - расстояние между ними, е. -

единичный вектор, направленный вдоль прямой, их соединяющей, є - диэлектрическая проницаемость белка, а суммирование идет по всем молекулам наблюдаемой системы и по всем модам. С этим оператором взаимодействия элементы тензора Ред-филда принимают форму (59).

+

п

,=1

п

1

Г+

1

(4Я££0Й)

Х1ЕЕ

0— а,а' 0 N,Ы' А,А'

Г ® т 1

Да,тк, ДА^^ | 3 Да,тк, еаА | ДАМ^ , еаА |

V у V у V у_

да

X

X

[Г ® ® 1 г ® ® 1 Г ® ® 1

1 Да'^п, ДA’,NN’ | 3 Да'^п,еа'А' | М-А',^', еа'А' |

1Л у V у V у_

к*

X

а,

(59)

X N '| р(0)в N ')ехр (а (-

юы + ЮN,N

))

где | N) и | N) - векторы состояния белка, хромофоры обозначены индексом а, колебательные моды -индексом А, а матричные элементы операторов ди-польных моментов имеют вид:

Да,тк = <т | Да | к) ,

(60а)

т А^=< N '| т а | N). (60б)

В выражении (59) осуществляется тройное суммирование: по хромофорам, по колебательным модам белка и по колебательным состояниям одной моды. Интегралы в этом выражении можно рассчитать аналитически, если сделать следующие предположения о структуре белкового окружения:

а) оно однородно по составу, т. е. даже в малой его области присутствуют все колебательные моды, что и во всем окружении, причем в тех же пропорциях;

б) оно изотропно, т. е. даже малая его область содержит колебательные моды одного сорта, в равных долях ориентированные во всех направлениях;

в) существует непрерывное распределение колебательных мод по частотам ^(ю).

Использовав свойства правила отбора для гармонического осциллятора, заменив суммирование по колебательным модам интегрированием и использовав для нормировки спектра белка валентное колебание С=0, мы получили следующие выражения для элементов тензора Редфилда:

рХ я*

-ХХ(юп/1 Т0 )х

Г+ =

тк 1п

(4р£В0—)

ехр

1

-юп/

кТ

+ Х(юп/ )

-1

(61а)

тк 1п аа'

Г- =

тк 1п

X

(4Р££0Й)2

X

Х(Ютк |, Т )

X

ехр

тк

+ Х(Ютк )

кТ

-1

(61 б)

где функция Х определяется только свойствами белкового окружения, и может быть выражена через профиль его спектра поглощения при выборе одной из колебательных мод, в данном случае -моды I амидной группы, в качестве реперной (62).

Х(ю,Т0) = А(ю)

(тС=0 )2 рс

^1 + соШ ^ -Юс=° 2кТ

ю

1 + соШ

—ю

2кТг

(62)

0/у

е - диэлектрическая проницаемость окружения, ,атак/'п - числа, зависящие от пространственного расположения хромофоров и ориентации их диполь-ных моментов, юп/ - частоты переходов между собственными состояниями системы хромофоров, Е(ю) -ступенчатая функция, А(ю) - ИК спектр окружения, рС=О - плотность групп С=О в белке, ^С=° - диполь-ный момент колебательного перехода в группе С=О, Т - температура окружения, Т0 - температура, при которой был измерен его спектр.

Каждый элемент тензора диссипации Г± выражается в виде произведения трех сомножителей, первый из которых зависит только архитектуры системы хромофоров (их пространственного расположения и взаимной ориентации), второй и тре-

а,а

1

—

X

тий - от структуры белкового окружения, а третий еще и от температуры всей системы.

Считая, что взаимодействие между хромофорами имеет диполь-дипольную природу и диагона-лизуя гамильтониан HS в базисе, состоящем из произведений собственных волновых функций индивидуальных молекул, можно с помощью формул (61), (62) рассчитать значения Rklmn, исходя из молекулярных характеристик хромофоров и физикохимических свойств окружения. В этом и состоит предложенная нами удобная, хотя и несколько упрощенная, теоретическая схема моделирования переноса энергии в фотосистеме.

Фотосистемы пурпурных бактерий

Эту схему мы применили к расчету динамики переноса энергии в фотоантенне LH2 (при изначальном возбуждении хлорофилла B800) бактерий Rps. acidophila. Мы полагали, что решающее влияние на скорость и квантовый выход переноса энергии в антенне оказывают характеристики и пространственное расположение именно хлорофиллов, поэтому каро-тиноиды были исключены из рассмотрения.

Информация о пространственном строении антенны LH2 доступна в базе данных RCSB [27]. Для расчета были использованы экспериментальные энергии возбуждения молекул-хромофоров и дипольные моменты, полученные с помощью ab initio расчетов в полном активном пространстве и базисе cc-pvdz. Частоты и дипольные моменты колебательных мод белка были получены с помощью метода молекулярной механики с псевдопотенциалом MMFF на основе его структуры.

При численном решении уравнений Редфилда мы использовали как полный их вариант, так и се-кулярное приближение, состоящее в пренебрежении быстро осциллирующими недиагональными элементами матрицы плотности. Для анализа результатов расчета и определения временных характеристик процессов использована нелинейная регрессия с биэкспоненциальной аппроксимацией зависимостей заселенностей хромофоров от времени:

q(t) = c1exp f - tj + c2exp f-tj + (1 - c1 - c2), (б3а)

для заселенности изначально возбужденного хромофора и

q(t) = c1

[ ft j] [ ft j]

1 - expI — I + c2 1 - expI — I

1 tl у 1 t2 )

(б3б)

для заселенностей остальных. Времена г1 или г2, соответствующие большему из весовых коэффициентов, сопоставлены с экспериментально определенными временами переноса энергии (табл.).

Квантовый выход переноса энергии от бакте-риохлорофиллов В800 к бактериохлорофиллам В850 составил, по данным расчета, 94%, что согласуется с экспериментально определенными величинами 90-95%. Согласие расчетных временных характеристик переноса энергии с экспериментальными является удовлетворительным в свете того, что при расчете не были использованы феноменологические параметры, а только физикохимические характеристики компонентов фотосистемы, измеренные с определенной погрешностью. Таким образом, рассмотренная модель пригодна для определения влияния различных параметров фотосистем на скорость и квантовый выход переноса энергии в них.

В заключение перечислим основные направления развития теоретических исследований динамики открытых биохимических систем:

1) совершенствование квантовохимических методов расчета свойств органических молекул-хромофоров в возбужденных электронных состояниях;

2) определение параметров взаимодействия системы хромофоров с белковым окружением, исходя из строения последнего;

3) выявление ключевых параметров, которые определяют скорость и эффективность процессов переноса энергии в биохимических системах;

4) разработка принципов дизайна искусственных биомиметических систем, способных эффективно преобразовывать световую энергию в химическую.

Таблица

Сравнение расчетных и экспериментальных характеристик миграции энергии в фотосистеме пурпурной бактерии Яps. асійоркіїа при 298К

Стадия переноса энергии Время переноса, пс

Эксперимент Расчет по формулам (61-63) Расчет в секулярном приближении

о.31—о.55 [18] о.5б-о.85 [21, 22]

о.19

2.34

о.о2о

о.о49

Работа выполнена при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 09-03-00889).

ЛИТЕРАТУРА

1. Sundstrom V. // Progr. Quant. Electron. 2000. V. 24. P. 187-238.

2. Knox R. S. // J. Photochem. Photobiol. B: Biol. 1999. V. 49. P. 81-88.

Crespo-Hernandez C. E., Cohen B., Hare P. M., Kohler B. // Chem. Rev. 2004. V. 104. P. 1977-2020.

Pal S. K., Zewail A H. // Chem. Rev. 2004. V. 104. P. 2099-2123. Novoderezhkin V. I., Yakovlev A. G., van Grondelle R., Shuvalov V.A. // J. Phys. Chem. B. 2004. V. 108. P. 7445-7457. Hu X., Ritz T., Damjanovic A., Schulten K. // J. Phys. Chem. B. 1997. V. 101. P. 3854-3871.

Ван Кампен Н. Г. Стохастические процессы в физике и химии. М.: Высшая школа, 1990. 376 с.

Weiss U. Quantum dissipative systems, 2nd ed. Singapore: World Scientific, 1999. 448 p.

Блум К. Теория матрицы плотности и ее приложения. М.: Мир, 1983. 248 с.

10. Redfield A. G. // Adv. Magn. Res. 1965. V. 1. P. 1-30.

11. Еремин В. В., Глебов И. О. // Теор. мат. физика. 2007. Т. 153. №1. С. 130-144.

12. Egorova D., Kuhl A., Domcke W. // Chem. Phys. 2001. V. 268. P. 105-120.

3

6

7

8

9

13. Белов А. С., Еремин В. В. // Вестн. Моск. ун-та. Сер. 2. Химия. 2009. Т. 50. С. 219-227.

14. Karrasch S., Bullough A., Ghosh R. // EMBO J. 1995. V. 14. P. 631-638.

15. McDermott G., Prince S. M., Freer A. A. // Nature. 1995. V. 374. P. 517-521.

16. McLuskey K., Prince S. M., Cogdell R. J., Isaacs N. W. // Biochemistry. 2001. V. 40. P. 8783-8789.

17. Ricci M., Bradforth S. E., Jimenez R., Fleming G. R. // Chem. Phys. Lett. 1996. V. 259. P. 381-390.

18. Salverda J. M., van Mourik F., van der Zwan G., van Grondelle R. // J. Phys. Chem. B. 2000. V. 104. P. 11395-11408.

19. Joo T., Jia Y., Yu J.-Y., Jonas D. M., Fleming G. R. // J. Phys. Chem. 1996. V. 100. P. 2399-2409.

20. Jimenez R., Dikshit S. N., Bradforth S. E., Fleming G. R. // J. Phys. Chem. 1996. V. 100. P. 6825-6834.

21. Kumble R., Howard T. D., Cogdell R. J., Hochstrasser R. M. // J. Photochem. Photobiol., 2001а. V. 142. P. 121-126.

22. Ma Y.-Z., Cogdell R. J., Gillbro T. // J. Phys. Chem. B. 1997. V. 101. P. 1087-1095.

23. Pullerits T., Hess S., Herek J., Sundstrom V. // J. Phys. Chem. 1997b. V. 101. P. 10560-10567.

24. Nagarajan V., Parson W. W. // Biochem. 1997. V. 36. P. 2300-2306.

25. Chachisvilis M., Kuhn O., Pullerits T., Sundstrom V. // J. Phys. Chem. 1997b. V. 101. P. 7275-7283.

26. Bradforth S. E., Jimenez J., van Mourik F., van Grondelle R., Fleming G. R. // J. Phys. Chem. 1995. V. 99. P. 16179-16191.

27. Cherezov V., Clogston J., Papiz M. Z., Caffrey M. // J. Mol. Biol. 2006. V. 357. P. 605-1618.

Поступила в редакцию 08.10.2009 г.