CC BY
41
Review
https://doi.org/10.31631/2073-3046-2021-20-6-108-116
Клещевые возвратные лихорадки и геновидовое разнообразие боррелий: текущее состояние вопроса
Т. А. Чеканова*, И. Н. Манзенюк
ФБУН «Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии» Роспотребнадзора, Москва
Резюме
Актуальность. Клещевые возвратные лихорадки, вызываемые патогенными для человека видами боррелий, недостаточно изучены. Цель обзора - оценка геновидового разнообразия боррелий с особым вниманием к группе возбудителей возвратных лихорадок и филогенетически смежных с ней видов, переносимых клещами. В обзоре также представлена актуальная информация об основных переносчиках (клещах) и их известном географическом распространении, природных резервуарах боррелий - возбудителей и потенциальных возбудителей клещевых возвратных лихорадок. Заключение. Новые виды боррелий, в т.ч. кандидатные, клады возвратных лихорадок и смежных филогенетических линий/групп, переносчиками которых являются не только аргасовые клещи, но и твердотельные иксодовые, заслуживают дальнейшего изучения. Сохранению эпидемического потенциала клещевых возвратных лихорадок могут способствовать климатические изменения, а также мало изученные адаптационные механизмы боррелий к вероятным переносчикам.
Ключевые слова: клещевые возвратные лихорадки, геновидовое разнообразие, боррелии, переносчики, резервуары, географическое распространение Конфликт интересов не заявлен.
Для цитирования: Чеканова Т. А., Манзенюк И. Н. Клещевые возвратные лихорадки и геновидовое разнообразие боррелий: текущее состояние вопроса. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. 2021;20(6): 108-116. https://doi:10.31631/2073-3046-2021-20-6-108-116._
Tick-Born Relapsing Fever and Genespecies Diversity of Borrelia: Current Status
TA Chekanova**, IN Manzeniuk
Central Research Institute of Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human
Well-Being, Moscow, Russia
Abstract
Relevance. Tick-borne relapsing fevers caused by Borrelia species pathogenic for humans are not well understood. Aim of this review is to assess the genetic diversity of Borrelia with special attention to the relapsing fever group and phylogenetically related species carried by ticks. The review also provides up-to-date information on the main vectors and their geographic distribution, reservoirs of borrelia - pathogens, and potential pathogens of tick-borne recurrent fevers. Conclusions. New types of Borrelia, including a candidate, of relapsing fever clade and related phylogenetic lines/groups, which are carried not only by argasid, but also by solid-body ixodids ticks, deserve further study. The preservation of the epidemic potential of tick-borne relapsing fever can be facilitated by climatic changes, and poorly studied adaptation mechanisms of Borrelia to the range of vectors. Keywords: tick-borne relapsing fevers, species diversity, Borrelia, vectors, reservoirs, geographic distribution No conflict of interest to declare.
For citation: Chekanova TA, Manzeniuk IN. Tick-born relapsing fever and genespecies diversity of borrelia: current status. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2021;20(6): 108-116 (In Russ.). https://doi: 10.31631/2073-3046-2021-20-6-108-116.
Введение сегодняшний день, в соответствии с правилами
Borrelia - широко распространенный и бы- Международного комитета по систематике прока-стро пополняемый род бактерий, включающий на риот (ICSP), по меньшей мере 42 подтвержденных
* Для переписки: Чеканова Татьяна Александровна, к. б. н., заведующая лабораторией эпидемиологии природно-очаговых инфекций ФБУН «Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии» Роспотребнадзора, 111123, г. Москва, ул. Новогиреевская, д.3а. +7(903) 195-26-42, tchekanova74@mail.ru. ©Чеканова Т. А. и др.
** For correspondence: Chekanova Tatiana A., Cand. Sci. (Bio.), head of laboratory for Natural Focal Infection Epidemiology, Central Research Institute of Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being, 3A, Novogireyevskaya Street, Moscow, 111123, Russia. +7(903) 195-26-42, tchekanova74@mail.ru. ©Chekanova TA etal.
вида, 2 подвида и 12 кандидатных видов [1]. За исключением Borrelia recurrentis - этиологического источника эпидемического возвратного тифа, переносимого вшами - остальные виды боррелий тесно ассоциированы с клещами.
Цель обзора - оценка геновидового разнообразия боррелий с особым вниманием к группе возбудителей возвратных лихорадок и филогенетически близких таксонов, переносимых клещами, а также состояния вопроса изучения эпидемиологии клещевых возратных лихорадок.
Таксономия боррелий
Таксономические позиции боррелий за последние годы подвергалась неоднократному пересмотру. Так, в 2014 г. было предложено боррелии разделить на два рода: собственно род Borrelia и род Borreliella gen. nov. [2]. В этом предложении все виды, входящие в группу возвратных лихорадок (Relapsing Fever, RF), были сохранены в пределах рода Borrelia, тогда как виды, относящиеся к группе Лайм-боррелиоза (Lime borreliosis, LB), были помещены в новый род, названный Borreliella. Однако вскоре эта позиция была подвергнута критике. Филогенетический анализ продемонстрировал, что большинство видов боррелий можно отнести к одной из двух основных сестринских групп внутри одного рода Borrelia, которые когда-то имели общего предка: к группе (кладе) возбудителей RF или к группе (кладе) возбудителей LB (Borrelia burgdorferi sensu lato complex) [3]. Долгое время признавалось наличие только этих двух групп.
Недавно были описаны новые виды боррелий [4-8], ассоциированные с рептилиями (REP). Сравнение последовательностей генов 16S рРНК показало, что эти виды расходятся как с кладой возбудителей LB, так и с боррелиями клады возбудителей RF [9], занимая промежуточное положение между ними [10], формируя третью филогенетическую группу. Следует отметить, что B. turcica, а также филогенетически близкие кандидатные виды Candidatus B. tachyglossi, Candidatus B. mahuryensis и несколько геновидов с неопределенной таксономической позицией [11,12] переносятся твердотельными клещами семейства Ixodidae (роды Amblyomma, Hyalomma, Bothriocroton и Ixodes). Патогенность геновидов данной группы для человека не изучена. Эти боррелии паразитируют на рептилиях, ехиднах, вместе с тем не исключается, что они могут иметь потенциально более широкий спектр хозяев, включая птиц и млекопитающих [4-8,12-15].
Таксономические позиции некоторых видов уточняются: к примеру, у предложенного в качестве нового вида в группу RF B. davisii, выделенного в США из клещей, паразитирующих на грызунах; а также у открытого в 2021 г. кандидатного вида Candidatus B. javanense и др. [17].
Однако более значительным фактом является разнообразие боррелий, образующих глубоко
разветвленные уникальные монофилетические линии внутри рода. Так, с применением бласт-анализа гена flaB было подтверждено наличие в твердых клещах в Африке изолятов боррелий и новых кандидатных видов Candidatus B. ivorensis и Candidatus B. africana, которых можно выделить в отдельную монофилетическую линию [19].
Столь широкое геновидовое разнообразие боррелий необходимо принимать во внимание в инфекционной практике с допуском, что патогенность для человека не доказана для многих видов. В таблице приведены известные сведения о видах боррелий клады RF и филогенетически близких геновидах, ключая кандидатные, а также о природных резервуарах боррелий и их основных переносчиках, отмеченной патогенности для человека и животных.
Клещевые возвратные лихорадки
В настоящее время актуальными для РФ признаются болезнь Лайма и боррелиоз, вызываемый B. miyamotoi [20]. Интерес к данным инфекциям объясняется, прежде всего, высокой частотой среди людей случаев присасывания переносчиков их возбудителей - иксодовых клещей, особенно, рода Ixodes. Между тем, недостаточно внимания уделяется изучению других возбудителей или потенциальных возбудителей клещевых возвратных лихорадок (КВЛ) - заболеваний, обусловленных инфицированием боррелиями клады RF, и, возможно, филогенетически близкими к ней геновида-ми смежных групп/линий, открытых недавно. Одна из причин этому - ограниченные знания о круге переносчиков возбудителей КВЛ. Широко распространено мнение, что переносчиками возбудителей КВЛ являются аргасовые клещи (с признанием небольшого числа исключений). В этой связи при регистрации у пациента характерной рецидивирующие лихорадки, развившейся после присасывания клеща, в регионах с умеренным климатом, как правило, подозревают боррелиоз, вызываемый B. miyamotoi, и крайне редко - КВЛ, обусловленную инфицированием другим видом боррелий, в регионах, где аргасовые клещи встречаются. Между тем, следует обратить внимание на отмечаемую тенденцию - большинство описанных в последние годы видов боррелий клады RF и филогенетически близких геновидов переносятся твердотельными клещами.
Раскол между семействами клещей Argasidae -Ixodidae, датируемый примерно 230-290 млн лет назад, по одной из версий, явился причиной того, что более ранние в эволюционном плане виды боррелий группы возбудителей RF адаптировались к мягким или аргасовым клещам (аргазидам) и продолжили эволюционировать вместе с этими переносчиками [21]. По сравнению с иксодовыми твердотельными клещами ареал аргазид, действительно, ограничен из-за их строения и особенностей поведения, что отчасти объясняет низкую
Review
Таблица. Виды боррелий клады возвратных лихорадок и филогенетически близких с ней групп/ монофилетических линий
Table. Species of Borrelia of recurrent fevers clade and phylogenetically related groups / monophyletic lines
№ Вид Species Год открытия Opening year Известный переносчик Known vector Известное географическое распространение клещей-переносчиков Known geographic distribution of tick vectors Резервуар Reservoir Заболевание у человека и животных Diseases of humans and animals
Возбудители возвратных лихорадок, переносимые клещами рода Ornithodoros Ornithodoros tick-borne pathogens of recurrent fevers
1 B. duttoni 1906 O. moubata Африка (центральная, восточная и южная), Мадагаскар Africa (central, eastern and southern), Madagascar человек human КВЛ RF
2 B. persica 1913 O. tholozani (O.papillipes) Ближний Восток (Ирак, Сирия, Иордания, Израиль, Египет, Кипр), Средняя и Центральная Азия (Иран, Казахстан, Узбекистан, Кыргызстан, Афганистан, Туркменистан, Таджикистан), Пакистан, Индия, Турция, Индия, Ливия, Греция, западный Китай Middle East (Iraq, Syria, Jordan, Israel, Egypt, Cyprus), Central Asia (Iran, Kazakhstan, Uzbekistan, Kyrgyzstan, Afghanistan, Turkmenistan, Tajikistan), Pakistan, India, Turkey, India, Libya, Greece, western China грызуны, собаки, кошки, человек, летучие мыши rodents, dogs, cats, human, bats КВЛ, кошачий боррелиоз RF, feline borreliosis
3 B. crocidurae 1917 O. sonrai, O. erraticus Западная (Мали, Мавритания, Гамбия, Нигер, Сенегал), восточная (Судан, Кения), центральная (Чад) и северная Африка (Алжир, Тунис, Египет, южное Марокко, Ливия), Ближний Восток, Центральная Азия, Турция, Сирия (возможно) Western (Mali, Mauritania, Gambia, Niger, Senegal), Eastern (Sudan, Kenya), Central (Chad) and Northern Africa (Algeria, Tunisia, Egypt, southern Morocco, Libya), the Middle East, Central Asia, Turkey, Syria (possibly) грызуны, насекомоядные, лисы, человек rodents, insectivores, foxes, human КВЛ RF
4 B. venezuelensis 1921 O. rudis Центральная (Панама) и Южная (Венесуэла, Колумбия, Эквадор, Парагвай, Бразилия) Америка Central (Panama) and South (Venezuela, Colombia, Ecuador, Paraguay, Brazil) America грызуны, птицы (возможно), человек rodents, birds (possibly), human КВЛ RF
5 B. hispanica 1926 O.marocanus, O.occidentalis, O.kairouanensis (O.erraticus) Северная Африка (Алжир, Марокко, Тунис), Португалия, Испания, Греция, Турция, Кипр North Africa (Algeria, Morocco, Tunisia), Portugal, Spain, Greece, Turkey, Cyprus грызуны, насекомоядные, летучие мыши, ласки, лисы, шакалы, собаки, кошки, человек rodents, insectivores, bats, weasels, foxes, jackals, dogs, cats, human КВЛ RF
6 B. turicatae 1933 O.turicata Северная Америка (Канада, США, Мексика) North America (Canada, USA, Mexico) грызуны, собаки, человек rodents, dogs, human КВЛ, собачий и птичий боррелиоз RF, canine and avian borreliosis
7 B. latyschewii 1941 O.tartakovskyi O.papillipes Центральная (Туркменистан, Таджикистан, Узбекистан, Киргизия) и Средняя Азия (Ирак, Иран, Афганистан), Россия Central (Turkmenistan, Tajikistan, Uzbekistan, Kyrgyzstan, Iraq, Iran, Afghanistan) Asia, Russia грызуны, ежи, рептилии, человек rodents, hedgehogs, reptiles, human КВЛ RF
Review
№ Вид Species Год открытия Opening year Известный переносчик Known vector Известное географическое распространение клещей-переносчиков Known geographic distribution of tick vectors Резервуар Reservoir Заболевание у человека и животных Diseases of humans and animals
8 B.hermsii 1942 O.hermsii Северная Америка (Канада, западная часть США) North America (Canada, Western USA) грызуны, олени, собаки, бурундуки, белки,человек rodents, deer, dogs, chipmunks, squirrels, humans КВЛ, собачий боррелиоз RF, canine borreliosis
9 B. parkeri 1942 O.parkeri Западная часть США Western USA грызуны, лошади, человек rodents, horses, human КВЛ RF
10 B. caucasica 1945 O.verrucosus, O. asperus Восточная Европа, Украина, Азербайджан, Грузия, Армения, Ирак Eastern Europe, Ukraine, Azerbaijan, Georgia, Armenia, Iraq грызуны, человек rodents, human КВЛ RF
11 B. harveyi 1947 неизвестен unknown Африка (Кения) Africa (Kenya) обезьяны monkey неизвестно unknown
12 B. microti 1947 O.erraticus Иран, Африка, Кыргызстан, Таджикистан Iran, Africa, Kyrgyzstan, Tajikistan человек human КВЛ RF
13 B. merionesi 1948 O.costalis, O.merionesi Северная Африка (Морокко) North Africa (Morocco) грызуны, обезьяны rodents, monkeys неизвестно unknown
14 B. dugesii 1949 O.dugesi Мексика (недостаток сведений в литературе) Mexico (little information in the literature) вероятно, грызуны rodents (possibly) неизвестно unknown
15 B. brasiliensis 1952 O. brasiliensis Бразилия Brazil человек, грызуны human, rodents КВЛ RF
16 B. graingeri 1953 O.graingeri Восточная Африка (Кения) East Africa (Kenya) человек, грызуны human, rodents КВЛ RF
17 B. mazzottii 1956 O.talaje (O. dugesi?) Юго-запад США, Мексика, Центральная (Гватемала) и Южная (Эквадор, Колумбия, Венесуэла, Аргентина, Бразилия) Америка Southwest USA, Mexico, Central (Guatemala) and South (Ecuador, Colombia, Venezuela, Argentina, Brazil) America грызуны, броненосцы, птицы, летучие мыши, обезьяны, человек rodents, armadillos, birds, bats, monkeys, human КВЛ RF
18 B. tillae 1961 O. zumpti Южная Африка Южная Африка грызуны rodents неизвестно unknown
19 B. baltazardii 1979 неизвестен (O. tholozani в лабораторных экспериментах) unknown (O. tholozani in laboratory experiments) Иран Iran человек human КВЛ, тромпо-цитопениче- ская сыпь RF, thrompo-cytopenic rash
20 B. coriaceae 1987 O.coriaceus Западная часть США Western USA грызуны, олени (колумбийский чернохвостый олень) rodents, deer (Colombian mule deer) неизвестно для человека, эпизоотический аборт крупного рогатого скота unknown for human, epizootic abortion of cattle
Review
№ Вид Species Год открытия Opening year Известный переносчик Known vector Известное географическое распространение клещей-переносчиков Known geographic distribution of tick vectors Резервуар Reservoir Заболевание у человека и животных Diseases of humans and animals
Возбудитель боррелиозной возвратной лихорадки, переносимый человеческими вшами The causative agent of relapsing fever carried by human lice
21 B. recurrentis 1874 Pediculus humanus ранее - Африка, Южная Америка, Европа и Азия, в настоящее время -Африка (Эфиопия, Судан) previously - Africa, South America, Europe and Asia, now - Africa (Ethiopia, Sudan) человек human эпидемический возвратный тиф epidemic relapsing fever
Возбудитель птичьего боррелиоза The causative agent of avian borreliosis (recurrent fever)
22 B. anserina 1891 Argas miniatus, Argas persica, Argas reflexus во всем мире worldwide различные виды птиц different types of birds неизвестно для человека, птичий боррелиоз (смертельное заболевание для гусей, уток, индеек и кур) unknown for human, avian borreliosis (a deadly disease for geese, ducks, turkeys and chickens)
Новые виды (кандидатные виды) боррелий, предложенные в группу возвратных лихорадок New species (candidate species) of borrelia, proposed in the group of recurrent fevers
23 Candidatus B. mvumii 2004 O. porcinus Танзания Tanzania человек human КВЛ RF
24 Candidatus B. texasensis 2005 Dermacentor variabilis Техас, США Texas, USA койоты,собаки coyotes, dogs неизвестно unknown
25 Candidatus B. johnsonii 2009 Carios kelleyi Северная Америка North America летучие мыши, человек bats, human КВЛ, смертельная инфекция у летучих мышей RF, deadly infection in bats
26 Сandidatus B.algerica 2015 неизвестен unknown Северная Африка (Алжир) North Africa (Algeria) человек human КВЛ RF
27 Сandidatus B. kalaharica 2016 O. savignyi Нигерия, Южная Африка (Намибия, Ботсвана?) Nigeria, South Africa (Namibia, Botswana?) человек human КВЛ RF
28 Candidatus B. fainii 2020 O. faini Восточный Китай, Замбия Eastern China, Zambia летучие мыши Myotis, человек Myotis bats, human КВЛ RF
Известные виды боррелий группы возвратных лихорадок, переносимые твердотельными клещами Known Borrelia species of the RF group carried by hard ticks
29 B.theileri (филогенетически близок к B. lonestari) 1903 Rhipicephalus decoloratus, Rhipicephalus evertsi, Rhipicephalus (Boophilus) australis, Rhicephalus (Boo-philus) micropu, Rhipicephalus geigyi? Южная Африка (Мали), Австралия, Северная (Мексика) и Южная (Бразилия) Америка, Европа South Africa (Mali), Australia, North (Mexico) and South (Brazil) America, Europe жвачные животные (крупный рогатый скот), лошади, козы,овцы ruminants (cattle), horses, goats, sheep неизвестно для человека, возбудитель боррелиоза крупного рогатого скота unknown for human, the causative agent of bor-reliosis in cattle
№
Вид
Species
s ®
— ь .Е к-3 j ¡: °а Ф®
* а> SO
Известный переносчик Known vector
Известное географическое распространение клещей-переносчиков
Known geographic distribution of tick vectors
Резервуар Reservoir
Заболевание у человека и животных Diseases of humans and animals
30
B.miyamotoi
1995
Ixodes persulcatus,
Ixodes scapularis, Ixodes ricinus
Япония, Россия, США, Европа, Азия Japan, Russia, USA, Europe, Asia
грызуны, птицы, человек rodents, birds, humans
КВЛ RF
31
B. lonestari
1996
Amblyomma americanum, Carios capensis. B. lonestari-подобный вид обнаружен в клещах Haemaphysalis
в Японии; Haemaphysalis
punctata и Rhipicephalus sanguineus в Португалии B. lonestari-similar species
found in Haemaphysalis ticks in Japan; Haemaphysalis punctata and Rhipicephalus sanguineus in Portugal
Юго-восток и юг США (вероятно, данный вид имеет более широкое
распространение в мире) Southeast and south of the United States (probably, this species is more widespread in the world)
грызуны, олени, свиньи, некоторые
виды птиц rodents, deer, pigs, some types of birds
Лаймо-подобное заболевание, болезнь Мастера (южная
Лайм-болезнь, южная клещевая сыпь) Lyme-like disease, Master>s disease (southern Lyme disease, southern tickborne rash)
Третий филогенетический кластер (клада) рода Borrelia, ассоциированный с рептилями (REP) Third phylogenetic cluster (clade) of the genus Borrelia
32
B. turcica
2004
Hyalomma aegyptium
Турция, Румыния Turkey, Romania
рептилии (черепахи) reptiles (turtles)
неизвестно unknown
33
Candidatus B. tachyglossi
2017
Bothriocroton concolor,
Ixodes holocyclus
Австралия, Папуа-Новая Гвинея Australia, New Guinea
короткоклювые ехидны short-billed echidnas
неизвестно unknown
34
Candidatus B. mahuryensis
2020
Amblyomma longirostre, Amblyomma
geayi, Amblyomma maculatum
Французская Гвиана, Бразилия, Южная, Центральная и Северная
Америка (США) French Guiana, Brazil, South, Central and North America (USA)
различные виды птиц, включая семейство воробьиных; различные неотропические виды млекопитающих (дикобразы, ленивцы); крупный рогатый скот various bird species including the passerine family; various neotropical species of mammals (porcupines, sloths); cattle
неизвестно unknown
Отдельная монофилетическая ветвь (африканская) Separate monophyletic branch (African)
35 Borrelia spp.? 2013 Amblyomma cohaerens Эфиопия (данных недостаточно) Ethiopia (not enough data) крупный рогатый скот cattle неизвестно unknown
36 Candidatus B. africana 2016 Amblyomma variegatum Западная Африка (Кот-д'Ивуар, Гвинея) West Africa (Cote d>Ivoire, Guinea) неизвестно unknown неизвестно unknown
37 Candidatus B. ivorensis 2016 Amblyomma variegatum Западная Африка (Кот-д' Ивуар, Гвинея) West Africa (Cote d>Ivoire, Guinea) неизвестно unknown неизвестно unknown
I Обзор Review
№ Вид Species Год открытия Opening year Известный переносчик Known vector Известное географическое распространение клещей-переносчиков Known geographic distribution of tick vectors Резервуар Reservoir Заболевание у человека и животных Diseases of humans and animals
Иные Others
за B. davisii (предложен) (suggested) 2005 Точно неизвестен, найден в Ixodes scapularis Unknown for sure, found in Ixodes scapularis Калифорния, США California, USA грызуны rodents неизвестно unknown
39 Candidatus B. javanense 2021 Amblyomma javanense Южный Китай South China панголины pangolins неизвестно unknown
Примечание: O^rn^) - Ornithodoros
осведомленность об эпидемиологии клещевых боррелиозных возратных лихорадок. Эти долгожи-вущие (до 20 лет и даже более) «убежищные» клещи имеют очень короткий период кормления, а при отсутствии подходящего прокормителя/хозяина способны к длительному голоданию. В отличие от иксодовых твердотельных клещей, исследование аргазид сопряжено со сложностями их сбора, что объясняет отсутствие корректных сведений по их распространению.
На классификацию возбудителей КВЛ долгое время оказывала концепция специфических отношений членистоногих-спирохет, которая строилась по принципу «один вид бактерий - один вектор» [22]. Однако в исследованиях других авторов сообщалось об иных ассоциациях клещей-спирохет, противоречащих парадигме специфичности векторов [23,24]. Кроме того, в последнее время обнаружены виды боррелий группы RF, паразитирующих в твердотельных клещах (роды Ixodes, Rhipicephalus и Amblyomma), а некоторые виды, например, B. lonеstari и B. lonestari-подобные виды, переносятся как иксодовыми, так и аргасовыми клещами [2527]. Следует отметить, что участие твердотельных клещей в передаче боррелий-возбудителей КВЛ потенциально расширяет ареал их распространения, а высокое генетическое сродство с B. recurrentis таких видов как B. microti и B. duttonii не исключает потенциальную возможность передачи последних не только клещами, но и вшами [28-30].
В большинстве случаев виды боррелий клады RF получали свои названия от конкретного вида клеща, установленного впервые в качестве переносчика. На сегодня известно, что клещи семейства Argasidae рода Ornithodoros (Alectorobius) переносят большинство видов боррелий группы [31]. Некоторые забытые возбудители возвратных лихорадок были фактически открыты заново (B. merionesi, B. baltazardi, B. latyschewii) [24].
КВЛ регистрируют на всех континентах, исключая Антарктиду; эндемичными признаются западная
часть Соединенных Штатов Америки, южная часть Британской Колумбии, регионы плато Мексики, Центральной и Южной Америки, Средиземноморья, Центральной Азии и большая часть Африки [32,33]. На территории РФ и стран бывшего СССР практически отсутствуют задокументированные и подтвержденные случаи КВЛ, за исключением иксодового боррелиоза, вызываемого B. myamotoi. Описаны случаи КВЛ у европейских путешественников, вернувшихся из стран Центральной Азии (Республики Узбекистан, Кыргызской Республики и Республики Таджикистан) и Кавказского региона, которые были вызваны инфицированием B. pérsica [34,35] и B. microti [36]. Зарегистрированы случаи возвратных лихорадок на Украине, обусловленных инфицированием B.caucasica [37]. В целом следует отметить отсутствие настороженности со стороны врачей-инфекционистов к боррелиозным возвратным лихорадкам.
Наши знания о географическом распространении аргазид - основных известных на сегодня переносчиков (векторов) - на территории бывшего СССР, к сожалению, остались на уровне 60-х годов прошлого столетия. Ареалы обитания аргасовых клещей пролегают от г. Владивостока до границ северной и южной Молдавии, проходя через восточные и забайкальские степи, страны Центральной Азии (Республика Казахстан, Кыргызская Республика, Республика Узбекистан, Республика Туркменистан, Республика Таджикистан), Северный Кавказ, Закавказье, Южную Украину [38]. Известно, что клещи рода Ornithodoros на территории бывшего СССР обнаруживали на участках, входящих в зону от 350 до 480 северной широты и от 290 до 890 восточной долготы [39].
На территории стран бывшего СССР наиболее часто встречаются клещи О. papillipes и О. verrucosus, являющиеся переносчиками возбудителей КВЛ. Кавказский клещ O.verrucosus (Alectorobius asperus) распространён на территории республик Грузия, Армения и Азербайджан,
юге Украины, в Ставропольском и Краснодарском краях, в Дагестанской и Чеченской республиках. Поселковый клещ O. papiШpes (синоним -O. tholozani) широко распространен в Средней и Западной (Передней) Азии. Несколько меньшее значение как переносчики имеют клещи O. сoniceps, O. capensis, О. а1аС^а^, O. сholodkovskyi, О. tartakovskyi, О. nereensis. В Кавказском регионе также обитают аргасовые клещи, относящиеся к европейской группе erraticus
alactagalis, O. pavlovskyi и O. lahorensis) [40].
Большинство возбудителей КВЛ поддерживаются в энзоотических циклах: присутствие их среди людей или домашних животных является случайным, и, как правило, оно обусловлено контактами с мелкими млекопитающими и их клещевыми эктопаразитами, в отличие от их обычных резервуаров - диких животных [41]. Возбудители КВЛ обнаружены в крови собак, кошек [42], беличьих обезьян, оленей-мулов, опоссумов и броненосцев, крупного рогатого скота, овец, коз и лошадей [43-45], домашних свиней [46], диких птиц, включая морских [47-49], грызунов, бурундуков, белок, кроликов, сов [50], летучих мышей [51-53], ехидн [17], черепах [4], питонов и ящериц, пингвинов [54]. Для ряда домашних и диких животных КВЛ является потенциально смертельной инфекцией. Высокая встречаемость боррелий клады RF у животных, отмеченная в последние годы во многих исследованиях, является показателем широкого распространения этих возбудителей, который для ряда регионов носят почти убиквитарный характер.
Следует также отметить, что ареал распространения аргасовых клещей мог претерпеть значительные изменения. Согласно данным Росгидромета, на территории России в последние десятилетия потепление климата происходило быстрее и масштабнее (в 2,5 раза интенсивнее), чем в среднем по земному шару [55], а это, в свою очередь, могло привести к расширению ареалов распространения не только иксодовых клещей [56], но и аргасовых. Косвенным подтверждением этому могут служить данные Россельхознадзора, свидетельствующие о значительном росте числа регистрации случаев африканской чумы свиней (АЧС) в последние годы, причем не только среди домашних свиней, но и диких кабанов. Вирус переносится клещами рода Ornithodoros [40], чем обусловлен наш интерес к этой, казалось бы, исключительно ветеринарной проблеме. Отмечается быстро прогрессирующее расширение ареала заболевания АЧС с 20122013 гг. на север РФ. Изменение климата могло отразиться на увеличении численности или активности клещей рода Ornithodoros, восприимчивых
животных и/или на перераспределении их миграционных потоков. В настоящее время неблагополучными по АЧС на европейской территории РФ считаются не только Северо-Кавказский и Южный федеральные округа, но и большинство областей Приволжского, Центрального, Северо-Западного федеральных округов [57].
Заключение
КВЛ по-прежнему остаются заболеваниями, в исследовании которых имеются существенные пробелы. Генетическое и географическое разнообразие боррелий требует глубокого изучения экологии и эпидемиологии заболеваний, вызываемых ими. Представления о большинстве возбудителей и их экологических нишах в отсутствие серьезных исследований остались на уровне прошлого столетия. Сохранению эпидемического потенциала клещевых возвратных лихорадок могут способствовать климатические изменения, а также мало изученные адаптационные механизмы боррелий к кругу вероятных переносчиков. Следует особенно обратить внимание на адаптационные механизмы боррелий клады RF и смежных с ней групп к твердотельным иксодовым клещам. Необходимо также учитывать, что на одном прокормителе, особенно на грызунах, могут паразитировать как иксодовые, так и аргасовые клещи, что не исключает естественную контаминацию клещей-переносчиков разными патогенными для человека видами боррелий. Не исключено, что в странах с умеренным климатом клиническая картина у больного с характерными для КВЛ симптомами, и, прежде всего, с наличием рецидивирующей лихорадки, может быть обусловлена не только инфицированием B. miyamotoi.
Для подтверждения случаев КВЛ с расшифровкой этиологии заболевания требуются серьезные исследовательские работы с привлечением заинтересованных специалистов профильных научных институтов с необходимым для этого набором диагностических методов в арсенале. Окончательный вывод об этиологическом источнике заболевания можно сделать только при использовании высоко-дискриминирующих методов диагностики на основе секвенирования и филогенетического анализа, что затруднительно в повседневной практике.
Несомненно, таксономия возбудителей борре-лиозных возвратных лихорадок и близких генови-дов будет претерпевать закономерные изменения по мере увеличения числа исследований изолятов с применением современных методов диагностики. Изучение патогенности боррелий группы RF и филогенетически близких видов имеет важное значение для практического здравоохранения.
Литература/References
LPSN bacterio.net. Available at: https://lpsn.dsmz.de/search?word=Borrelia. Accessed: 25 Sep. 2021.
Adeolu M, Gupta RS. A phylogenomic and molecular marker based proposal for the division of the genus Borrelia into two genera: the emended genus Borrelia containing only the members of the relapsing fever Borrelia, and the genus Borreliella gen. nov. containing the members of the Lyme disease Borrelia (Borrelia burgdorferi sensu lato complex). Antonie Van Leeuwenhoek. 2014 Jun;105(6):1049-72. doi: 10.1007/s10482-014-0164-x
I Обзор Review
3. Margos G, Marosevic D, Cutler S, et al. There is inadequate evidence to support the division of the genus Borrelia. Int J Syst Evol Microbiol. 2017 Apr;67(4):l08l-I084. doi: I0.I099/ijsem.0.00I7l7.4
4. E.S. Güner, M. Watanabe, N. Hashimoto, et al. Borrelia turcica sp. nov., isolated from the hard tick Hyalomma aegyptium in Turkey. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2004; 54 (5):l649-52.
5. Loh, SM., Gofton, A.W., Lo, N., et al. Novel Borrelia species detected in echidna ticks, Bothriocroton concolor, in Australia. Parasites Vectors. 2016; 9,339. doi: I0.ii86/si307i-0i6-l627-x
6. Loh SM, Gillett A, Ryan U, et.al. Molecular characterization of Candidatus Borrelia tachyglossi (family Spirochaetaceae) in echidna ticks, Bothriocroton concolor. Int J Syst Evol Microbiol. 2017 Apr; 67(4):I075-I080. doi: I0.l099/ijsem.0.00l929
7. Panetta J.L., Sima R., Calvani N.E.D., et al. Reptile-associated Borrelia species in the goanna tick (Bothriocroton undatum) from Sydney, Australia. Parasites Vectors. 20I7;I0,616. doi: !0.!!86/s!307!-017-2579-5
8. Takano A, Goka K, Une Y, et al. Isolation and characterization of a novel Borrelia group of tick-borne borreliae from imported reptiles and their associated ticks. Environmental Microbiology. 2010 Jan; !2(!):!34-46. doi:!0.!!!!/j.!462-2920.2009.02054.x
9. Gofton AW, Margos G, Fingerle V, et al. Genome-wide analysis of Borrelia turcica and Candidatus Borrelia tachyglossi shows relapsing fever-like genomes with unique genomic links to Lyme disease Borrelia. Infect Genet Evol. 2018 Dec; 66:72-8!. doi: !0.!0!6/j.meegid.20!8.09.0!3.
10. Binetruy F., Garnier S., Boulanger N., et al. A novel Borrelia species, intermediate between Lyme disease and relapsing fever groups, in neotropical passerine-associated ticks. Sci Rep. 2020; !0, 10596. doi: !0.!038/s4!598-020-66828-7
!!. Lee JK, Smith WC, McIntosh C, et al. Detection of a Borrelia species in questing Gulf Coast ticks, Amblyomma maculatum. Ticks Tick Borne Dis. 20!4;5(4):449-452. doi:!0.!0!6/j.ttbdis.20!4.02.004 !2. Trinachartvanit W., Hirunkanokpun S., Sudsangiem R., et al. Borrelia sp. phylogenetically different from Lyme disease- and relapsing fever-related Borrelia spp. in Amblyomma varanense from Python
reticulatus. Parasites Vectors. 9,359 (20!6). doi: !0.!!86/s!307!-0!6-!629-8 !3. Takano A, Fujita H, Kadosaka T, et al. Characterization of reptile-associated Borrelia sp. in the vector tick, Amblyomma geoemydae, and its association with Lyme disease and relapsing fever Borrelia spp.
Environ Microbiol Rep. 20!! Oct;3(5):632-7. doi: !0.!!!!/j.!758-2229.20!!.00280.x !4. Mediannikov O, Abdissa A, Socolovschi C, et al. Detection of a new Borrelia species in ticks taken from cattle in Southwest Ethiopia. Vector Borne Zoonotic Dis. 20!3 Apr;!3(4):266-9. doi: !0.!089/ vbz.20!!.0874.
!5. Kaenkan W, Nooma W, Chelong IA, et al. Reptile-associated Borrelia spp. In Amblyomma ticks, Thailand. Ticks and Tick-borne Diseases. 2020 Jan;!!(!):!0!3!5. doi: !0.!0!6/j.ttbdis.20!9.!0!3!5 !6. Bunikis J, Barbour AG. Third Borrelia species in white-footed mice. Emerg Infect Dis. 2005;!!(7):!!50-!!5!. doi:!0.320!/eid!!07.04!355
!7. Bao-Gui Jiang, Ai-Qiong Wu, Jia-Fu Jiang, et al. Molecular Detection of Novel Borrelia Species, Candidatus Borrelia javanense, in Amblyomma javanense Ticks from Pangolins // Pathogens. 202! Jun; !0(6): 728. doi: !0.3390/pathogens!0060728
!8. Loh SM., Gofton A.W., Lo N., et al. Novel Borrelia species detected in echidna ticks, Bothriocroton concolor, in Australia. Parasites Vectors. 20!6; 9,339. doi: !0.!!86/s!307!-0!6-!627-x
!9. Ehounoud CB, Yao KP, Dahmani M, et al. Multiple Pathogens Including Potential New Species in Tick Vectors in Côte d'Ivoire. PLoS Negl Trop Dis. 20!6;!0(!): e0004367. doi: !0.!37!/journal.pntd.0004367
20. Platonov AE, Karan LS, Kolyasnikova NM, et al. Humans infected with relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi, Russia. Emerg Infect Dis. 20!!;!7(!0):!8!6-23. doi:!0.320!/eid!7!0.!0!474
2!. Estrada-Peha A, Àlvarez-Jarreta J, Cabezas-Cruz A. Reservoir and vector evolutionary pressures shaped the adaptation of Borrelia. Infect Genet Evol. 20!8; 66:308-3!8. doi: !0.!0!6/j.meegid.20!8.03.023
22. Wang G, Liveris D, Mukherjee P, et al. Molecular Typing of Borrelia burgdorferi. Curr Protoc Microbiol. 20!4;34:!2C.5.!-!2C.5.3!. doi:!0.!002/978047!729259.mc!2c05s34
23. Bouattour A, Garnier M, M'Ghirbi Y, et al. Borrelia crocidurae infection of Ornithodoros erraticus (Lucas, !849) ticks in Tunisia. Vector Borne Zoonotic Dis. 20!0 Nov;!0(9):825-30. doi: !0.!089/ vbz.2009.0!5!.
24. Trape J-F, Diatta G, Arnathau C, et al. The Epidemiology and Geographic Distribution of Relapsing Fever Borreliosis in West and North Africa, with a Review of the Ornithodoros erraticus Complex (Acari: Ixodida). PLoS ONE.20!3;8(!!): e78473. do:!0.!37!/journal.pone.0078473
25. Reeves WK, Loftis AD, Sanders F, et al. Borrelia, Coxiella, and Rickettsia in Carios capensis (Acari: Argasidae) from a brown pelican (Pelecanus occidental's) rookery in South Carolina, USA. Exp Appl Acarol. 2006;39(3-4):32!-9. doi: !0.!007/s!0493-006-90!2-7.
26. Lee K, Takano A, Taylor K, et al. A relapsing fever group Borrelia sp. similar to Borrelia lonestari found among wild sika deer (Cervus nippon yesoensis) and Haemaphysalis spp. ticks in Hokkaido, Japan. Ticks Tick Borne Dis. 20!4 Oct; 5(6):84!-7. doi: !0.!0!6/j.ttbdis.20!4.06.006.
27. Nunes M, Parreira R, Maia C, et al. Molecular identification of Borrelia genus in questing hard ticks from Portugal: Phylogenetic characterization of two novel Relapsing Fever-like Borrelia sp. Infect Genet Evol. 20!6 Jun;40:266-74. doi: !0.!0!6/j.meegid.20!6.03.008.
28. Naddaf S.R., Ghazinezhad B., Bahramali G., et al. Phylogenetic Analysis of the Spirochete Borrelia microti, a Potential Agent of Relapsing Fever in Iran. J Clin Microbiol. 20!2 Sep; 50(9): 2873-76, doi: !0.!!28/JCM.0080!-!2
29. Lescot M, Audic S, Robert C, et al. The genome of Borrelia recurrentis, the agent of deadly louse-borne relapsing fever, is a degraded subset of tick-borne Borrelia duttonii. PLoS Genet. 2008 Sep !2;4(9):e!000!85. doi: !0.!37!/journal.pgen.!000!85.
30. Scott JC, Wright DJM, Cutler SJ. Typing African relapsing fever spirochetes. Emerg Infect Dis. 2005;!!(!!):!722-29. doi:!0.320!/eid!!!!.050483
32. Goubau PF. Relapsing fevers. A review. Ann Soc Belg Med Trop. !984; 64:335-64.
33. Jean-François Trape, Georges Diatta, Céline Arnathau, et al. The Epidemiology and Geographic Distribution of Relapsing Fever Borreliosis in West and North Africa, with a Review of the Ornithodoros erraticus Complex (Acari: Ixodida). PLOS ONE. 20!3;8(!!):e78473. doi:!0.!37!/journal.pone.0078473
34. Colin de Verdiere N, Hamane S, Assous MV, et al. Tickborne relapsing fever caused by Borrelia persica, Uzbekistan and Tajikistan. Emerg Infect Dis. 20!!; !7(7):!325-27. doi:!0.320!/eid!707.!0!894
35. Muigg V, Seth-Smith H, Goldenberger D, et al. Tick-Borne Relapsing Fever Caused by Borrelia persica in Traveler to Central Asia, 20!9. Emerg Infect Dis. 2020;26(4):824-6. doi:!0.320!/eid2604.!9!77!
36. Mancini F, Innocenti P, Baumgartner M, et al. Borrelia microti infection in an Italian woman returning from Kyrgyzstan and Tajikistan. Travel Med Infect Dis. 2020 May-Jun;35:!0!448. doi: !0.!0!6/j. tmaid.20!9.07.004
37. Filatov S, Krishnavajhala A, Armstrong BA, et al. Isolation and Molecular Characterization of Tick-Borne Relapsing Fever Borrelia Infecting Ornithodoros (Pavlovskyella) verrucosus Ticks Collected in Ukraine. J Infect Dis. 2020 Feb !8; 22!(5):804-!!. doi: !0.!093/infdis/jiz500.
38. Talagrand-Reboul E, Boyer PH, Bergström S, et al. Relapsing Fevers: Neglected Tick-Borne Diseases. Front Cell Infect Microbiol. 20!8 Apr 4;8:98. doi: !0.3389/fcimb.20!8.00098.
39. Filippova N.A. Fauna of the USSR, arachnids. T.4. Issue 3. Argasidae. Moscow: Nauka; !966. (In Russ).
40. Makarov V.V., Sukharev O.I., Litvinov O.B. Sistema «Kleshchi roda Ornithodoros - virus afrikanskoy chumy sviney»: bioekologiya, virusologiya, epizootologiya. Veterinarnayapatologiya. 20!!; 3:!8-29. (In Russ).
4!. KerbabayevE.B. Krovosushchiye kleshchisemeystvaArgasidaesanestrini !890 na territoriibyvshego SSSR. Rossiyskiy parazitologicheskiyzhurnal.20!2;2:!6-29. (In Russ).
42. McCall PJ, Hume JC, Motshegwa K, et al.Does tick-borne relapsing fever have an animal reservoir in East Africa? Vector Borne Zoonotic Dis. 2007 Winter;7(4):659-66. doi: !0.!089/vbz.2007.0!5!.
43. Baneth G., Nachum-Biala Y., Halperin T., et al. Borrelia persica infection in dogs and cats: clinical manifestations, clinicopathological findings and genetic characterization. Parasites Vectors. 20!6; 9,244. doi: !0.!!86/s!307!-0!6-!530-5
44. Lopez JE, Krishnavahjala A, Garcia MN, et al. Tick-Borne Relapsing Fever Spirochetes in the Americas [published correction appears in Vet Sci. 20!9 Dec 04;6(4):]. Vet Sci. 20!6;3(3):!6. doi:!0.3390/ vetsci30300!6
45. McCoy BN, Maïga O, Schwan TG. Detection of Borrelia theileri in Rhipicephalus geigyi from Mali. Ticks Tick Borne Dis. 20!4 Jun;5(4):40!-3. doi: !0.!0!6/j.ttbdis.20!4.0!.007.
46. Walker RL, Read DH, Hayes DC, et al. Equine abortion associated with the Borrelia parkeri-B. turicatae tick-borne relapsing fever spirochete group. J Clin Microbiol. 2002 Apr;40(4):!558-62. doi: !0.!!28/ JCM.40.4.!558-!562.2002.
47. Takano A, Muto M, Sakata A, et al. Relapsing fever spirochete in seabird tick, Japan. Emerg Infect Dis. 2009;!5(9):!528-30. doi:!0.320!/eid!509.090459
48. Scott MC, Rosen ME, Hamer SA, et al.High-prevalence Borrelia miyamotoi infection among [corrected] wild turkeys (Meleagris gallopavo) in Tennessee. J Med. Entomol. 20!0 Nov;47(6):!238-42. doi: !0.!603/me!0075.
49. Hamer, S.A., Hickling, GJ., Keith, R., et al. Associations of passerine birds, rabbits, and ticks with Borrelia miyamotoi and Borrelia andersonii in Michigan, U.S.A. Parasites Vectors. 20!2; 5,23!. doi: !0.!!86/!756-3305-5-23!
50. Fischer RJ, Johnson TL, Raffel SJ, et al. Identical strains of Borrelia hermsii in mammal and bird. Emerg Infect Dis.2009;!5(!2):2064-6. doi:!0.320!/eid!5!2.090792
5!. Schwan TG, Raffel SJ, Schrumpf ME, et al. Characterization of a novel relapsing feverspirochete in the midgut, coxal fluid, and salivary glands of the bat tick Carios kelleyi. Vector Borne Zoonotic Dis. 2009; 9(6):643-7. doi:!0.!089/vbz.2008.0!77
52. Evans NJ, Bown KJ, Timofte D, et. al. Fatal Borreliosis in Bat Caused by Relapsing Fever Spirochete, United Kingdom. Emer Infect Dis. 2009; !5(8):!33!-!333. doi:!0.320!/eid!508.090475.
53. Socolovschi C, Kernif T, Raoult D, et al. Borrelia, Rickettsia, and Ehrlichia species in bat ticks, France, 20!0. Emerg Infect Dis. 20!2; !8(!2):!966-75. doi:!0.320!/eid!8!2.!!!237
54. Yabsley MJ, Parsons NJ, Horne EC, et. al. Novel relapsing fever Borrelia detected in African penguins (Spheniscus demersus) admitted to two rehabilitation centers in South Africa. Parasitol Res. 20!2 Mar;!!0(3):!!25-30.doi: !0.!007/s00436-0!!-2602-2.
55. Rosgidromet, 20!7: Doklad o klimaticheskikh riskakh na territorii Rossiyskoy Federatsii. Available at: https://meteoinfo.ru/images/media/books-docs/klim-riski-20!7.pdf. Accessed: 25 Sep 202!. (In Russ).
56. Medlock JM, Hansford KM, Bormane A, et. al. Driving forces for changes in geographical distribution of Ixodes ricinus ticks in Europe. Parasit Vectors. 20!3 Jan 2;6:!. doi: !0.!!86/!756-3305-6-!.
57. Informatsiya ob epizooticheskoy situatsii po afrikanskoy chume sviney v Rossii. Informatsiya ob epizooticheskoy situatsii po afrikanskoy chume sviney v Rossii. Available at: https://fsvps.gov.ru/fsvps/asf/ chronology/. Accessed: 25 Sep 202!. (In Russ).
Об авторах
About the Authors
• Татьяна Александровна Чеканова - к. б. н., заведующая лабораторией эпидемиологии природно-очаговых инфекций, ФБУН «Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии» Роспотребнадзора. +7 (903) 195-26-42, tchekanova74@mail.ru. https://orcid.org/0000-0003-2532-0054.
• Игорь Николаевич Манзенюк - к. м. н., помощник директора по научной работе, ФБУН «Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии» Роспотребнадзора. +7 (926) 296-06-04, manzeniuk@cmd. su. https://orcid.org/0000-0002-1146-1430.
Поступила: 27.09.2021. Принята к печати: 05.12.2021.
Контент доступен под лицензией СС БУ 4.0.
• Tatiana A. Chekanova - Cand. Sci. (Bio.), Head of Laboratory for Natural Focal Infection Epidemiology, Central Research Institute of Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being. +7 (903) 195-26-42, tchekanova74@mail.ru. https://orcid. org/0000-0003-2532-0054.
• Igor N. Manzeniuk - Cand. Sci. (Med.), Aide to Director of Institute (Scientific work), Central Research Institute of Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being. +7 (926) 296-06-04, manzeniuk@cmd.su. https://orcid.org/0000-0002-1146-1430.
Received: 27.09.2021. Accepted: 05.12.2021.
Creative Commons Attribution CC BY 4.0.
