CC BY
68
8. Тимченко Н.Ф., Недашковская Е.П., Долматова Л.С., Сомова-Исачкова Л.М. Токсины Yersinia pseudotuberculosis. - Владивосток, 2004. 220 c.
9. Adcox H E., Vasicek E.M., Dwivedi V., et al. Salmonella extracellular matrix components influence biofiulm formation and gallbladder colonization // Infec. Immun., 2016; 84(11):3243-3251.
10.Murashige T., Skoog F. A Revised Medium for Rapid Growth and Bio Assays with Tobacco Tissue Cultures // Physiologia Plantarum. 1962; 15(3): 473-497.
11. Borges K.A., Furian T.Q., de Souza S.N., et al. Biofilm formation by Salmonella Enteritidis and Salmo-
nella Typhimurium isolated from avian sources in partially related with them in vivo pathogenicity // Microb. Pathog., 2018; 118:238-241.
12. Dinu L.D., Bach S. Induction of viable but non-culturable Escherichia coli 0157:H7 in the phyllosphere of lettuce: a food safety risk factor // Appl. Environ/Mi-crobiol., 2011; 77; 8295-8302.
13. Yaron S., Romling U. Biofilm formation by enteric pathogens and its role in plant colonization and persistence // Microbial Biotechnology, 2014; 7(60): 496-516.
14. Hoiby N.A. A short history of microbial biofilms and biofilm infections // APMIS, 2017; 125(4); 272-275.
Сведения об авторах
Тимченко Нэлли Федоровна., д.м.н., профессор, в.н.с. лаборатории молекулярной микробиологии НИИЭМ имени Г.П.Сомова, Владивосток; е-mail ntimch@mail.ru;
Булгаков Виктор Павлович, д.б.н., чл.-корр. РАН, г.н.с. лаб. биоинженерии ФНЦ Биоразнообразия ДВО РАН, Владивосток, e-mail: bulgakov@ibss.dvo.ru;
Елисейкина Марина Геннадьевна, к.б.н., старший научный сотрудник Национального научного центра морской биологии ДВО РАН. Владивосток: e-mail: meliseikina@yandex.ru;
Грищенко Ольга Вадимовна, н.с. лаб. бионанотехнологий и биомедицины, ФНЦ Биоразнообразия ДВО РАН, Владивосток, e-mail: ovgrishchenko@gmail.com;
Чернодед Галина Кирилловна, н.с. лаб. биоинженерии ФНЦ Биоразнообразия ДВО РАН, Владивосток, e-mail: galcher45@rambler.ru.
© Лубова В.А., Леонова Г.Н., 2019 г doi: 10.5281/zenodo.3593839
УДК 619:[579.835.11+579.834.111] (075.8)
В.А. Лубова, Г.Н. Леонова
BORRELIA MIYAMOTOI- НОВЫЙ ВИД СПИРОХЕТЫ, ПАТОГЕННОЙ ДЛЯ ЧЕЛОВЕКА
ФГБНУ «НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Г.П.Сомова», Владивосток, Россия
В настоящее время среди возбудителей природно-очаговых инфекций Borrelia miyamotoi относят к числу новых спирохет, вызывающих у людей клещевые возвратные лихорадки. Показано, что различные генотипы B. miyamotoi встречаются на всем северном полушарии мира, имеют широкий круг переносчиков и теплокровных прокормителей, способствующих циркуляции возбудителя на эндемичных территориях.
Ключевые слова: Borrelia miyamotoi, иксодовые клещи, возвратная клещевая лихорадка, распространение.
Для цитирования: Лубова В.А., Леонова Г.Н. Borrelia miyamotoi - новый вид спирохеты, патогенной для человека // Здоровье. Медицинская экология. Наука. 2019; 3(79): 7-13. doi: 10.5281/zenodo.3593839.
Для корреспонденции: Лубова Валерия А., e-mail: valeri_priority@mail.ru.
Поступила 29.09.19 Принята 23.10.19
V.A. Lubova, G.N. Leonova
BORRELIA MIYAMOTOI - NEW KIND OF SPIROCHETES, PATHOGEN FOR HUMAN
G.P. Somov Research Institute of Epidemiology and Microbiology, Vladivostok, Russia
Currently, among pathogens of natural focal infections Borrelia miyamotoi is new spirochetes that cause relapsing fevers in humans. It was shown that various B. miyamotoi genotypes are found throughout the northern hemisphere of the world, have a wide range of carriers and warm-blooded feeds, contributing to the circulation of the pathogen in endemic areas.
Key words: Borrelia miyamotoi, ixodid ticks, relapsing fever, circulation.
• Микробиология и вирусология
For citation: Lubova V.A., Leonova G.N. Borrelia miyamotoi - new kind of spirochetes, pathogen for human. Health. Medical ecology. Science. 2019; 3(79): 7-13. doi: 10.5281/zenodo.3593839.
For correspondence: Lubova V.A., e-mail: valeri_priority@mail.ru.
Conflict of interests. The authors are declaring absence of conflict of interests.
Financing. This work was carried out as part of a scientific project (0545-2019-0007) of the Ministry of Education and Science of the Russian Federation.
Received 29.09.19 Accepted 23.10.19
Спирохета Borrelia miyamotoi, принадлежащая к группе клещевых возвратных лихорадок, была обнаружена и описана в 1994 г. в Японии (о. Хоккайдо) в клещах Ixodes persulcatus, собранных с растительности профессором Кендзи Миямото [1], в честь которого эта спирохета получила название. Еще в 1985 г. в США в клещах выявляли спирохеты, которые вероятно, могли быть B. miyamotoi, но ошибочно считались Borrelia burgdorferi. В последующем было показано, что B. miyamotoi обитает и в других видах клещей, которые являются переносчиками клещевого боррелиоза, и, вероятно, встречается в большей части голарктического региона. Большинство других спирохет, вызывающих возвратные клещевые лихорадки, передаются аргасовыми клещами (семейство Argasidae) и вшами, которые имеют разные экологические ниши и лишь изредка встречаются в тех же географических зонах, что и переносчики ик-содового клещевого боррелиоза (ИКБ) [2].
В России А.Е. Платонов с соавторами [3] в 2011 г. описали клинико-эпидемиологические особенности новой болезни, вызванной B. miyamotoi. До этого времени случаи заболевания населения после укуса клеща связывали с B. burgdorferi. На сегодняшний день уже известно, что B. miyamotoi имеет повсеместное распространение и циркулирует одновременно в природных очагах с родственными спирохетами группы Borrelia burgdorferi sensu lato, вызывающими известное заболевание болезнь Лайма. Чаще всего, спирохета B. miyamotoi встречается в северном полушарии мира: в Канаде; на восточном и западном побережьях США; в странах Евразийского континента, таких как Дания, Эстония, Франция, Германия, Норвегия, Швеция и Швейцария, а также на всей территории России и Японии [3, 4, 5, 6].
Несмотря на то, что случаи выявления B. miyamotoi не являются систематическими, тем не менее, к настоящему времени установлено, что природные очаги B. miyamotoi сочетаются с очагами боррелий группы B. burgdorferi s.l. Во время исследований клещей, собранных с растительности, встречаются образцы, одновременно зараженные разными видами боррелий. Причем, наблюдается более низкая частота клещей, зараженных B. miyamotoi, по сравнению с боррелиями группы B. burgdorferi s.l. [4, 7, 8].
В различных странах уровень заражения клещей B. miyamotoi варьируется от 0,02% до 6,4%. Активные очаги с более высоким уровнем инфицирования были описаны в округе Напа, штат Калифорния (США), где 15% клещей Ixodes pacificus были инфицированы B. miyamotoi [5]. В Европе (Ганновер, Германия) распространенность инфицированных клещей составила 8,9%, но случаев инфицирования людей пока не зарегистрировано [9, 10, 11]. Такой же высокий уровень зараженности клещей I. persulcatus до 16% был установлен в Российской Федерации на различных территориях [12], что может свидетельствовать об активно действующих природных очагах этой инфекции.
В некоторых странах, таких как Монголия, где были установлена инфицированность клещей I. per-sulcatus B. miyamotoi до 4,5%, случаи заболевания также не известны [13]. В то же время на острове Хоккайдо (Япония), где в зависимости от вида клещей I. persulcatus (заражены в 2%) и Ixodespavlovskyi (в 4,3%), встречаются случаи заболевания людей [4]. На территории Российской Федерации ДНК B. miyamotoi впервые выявили в 2006 г. у 6,3% клещей рода Ixodes, собранных на территории Удмуртии и в крови пациентов с диагнозом ИКБ [14, 15]. Затем было установлено, что данный возбудитель на территориях РФ встречается в клещах Ixodes ricinus Московской, Липецкой областях и Ставропольском крае (в 1,2%). Уровень зараженности I. persulcarus B. miyamotoi составил для центральных европейских областей РФ - 1,9%, Поволжья - 5,7%, Урала -2,9%, Сибири - 3,3%, Казахстана - 3,7%. Причем одновременно на этих территориях выявляли ДНК B. burgdorferi s.l. до 62% в клещах I. ricinus и до 35% -в I. persulcatus [16]. Генетический маркер B. miyamotoi в клещах и в крови лихорадящих больных г. Новосибирска, а также в крови мелких грызунов в Западной Сибири, выявляли с использованием ПЦР-теста (Вектор-Бест, Новосибирск) с последующим подтверждением с помощью секвенирования [17, 18]. Первые случаи выявления ДНК B. miyamotoi в иксодовых клещах на территории Дальнего Востока РФ были зарегистрированы в 2014 г. [19].
Спирохета B. miyamotoi относится к роду грамо-трицательных, анаэробных бактерий. Имеет жгутики, число которых может варьировать, по форме
напоминает штопорообразно извитую спираль, состоящую из плазматического цилиндра, окружённого клеточной мембраной, содержащей термостабильный липополисахарид, её длина от 11 до 25 мкм и ширина 0,18-0,25 мкм. Завитки неравномерные,
при наблюдении in vitro совершают медленные вращательные движения (рис. 1). Как и другие виды боррелий, культивируется на жидкой питательной среде, содержащей множество компонентов (селективная среда BSK-K5) [1, 20].
/ 15 (J FT
/ У
/
-- . 1
Рис. 1. Спирохета B. miyamotoi in vitro
До недавнего времени B. miyamotoi соотносили с тремя географическими генотипами - азиатский или сибирский, передающийся клещами I. per-sulcatus, I. pavlovskyi, Ixodes ovatus; европейский и американский генотипы, передающиеся клещами I. ricinus, Ixodes scapularis или I. pacificus (рис. 2) [20, 21]. Далее было установлено, что штаммы, принадлежащие к различным генотипам, могут географически перекрываться. Азиатские и европейские генотипы были обнаружены в России и Эстонии [3, 7]. В юго-восточной Эстонии азиатские генотипы были обнаружены как у I. persul-
Как и в случае с другими боррелиями, распространенность B. miyamotoi, по-видимому, увеличивается за счет вовлечения в цикл циркуляции возбудителя некоторых видов птиц и грызунов. Было показано, что разнообразные мелкие виды позвоночных являются резервуарами B. miyamotoi, включая мышей (Apodemus spp. и Peromyscus spp.), полевок (Microtus spp., Myodes glareolus и Microtus arvalis), бурунду-
catus, так и у I. ricinus, тогда как европейские генотипы были обнаружены только у I. ricinus [7]. Подобное явление показывает, что один вид клеща (например, I. ricinus) может содержать несколько генотипов B. miyamotoi. Кроме того, имеются литературные данные о том, что азиатский генотип B. miyamotoi встречался у других видов клещей, таких как Haemaphysalis concinna [22] и Haema-physalis longicornis [23], хотя эпизоотологическая роль этих видов клещей в циркуляции B. miyamotoi до конца не выяснена. Значит, специфичность вектора передачи возбудителя может варьировать.
ков (Tamias sp. ), белок (Sciuridae spp. ), европейских ежей (Erinaceus europaeus) и енотов (Procyon spp.) [10, 24, 25, 26, 27]. В меньшей степени (0,6% -8%) B. miyamotoi была обнаружена среди птиц: у черных дроздов (Turdus merula), больших синиц (Parus major), обыкновенной пеночки (Phylloscopus collybita), певчих дроздов (Turdus philomelos), малиновок (Erithacus rubecula) и обыкновенных
Рис. 2. Географическое распределение видов клещей - основных переносчиков В. miyamotoi
зеленушек (Chloris chloris) [28]. В штате Теннесси (США), был отмечен высокий уровень зараженности B. miyamotoi диких индеек (Meleagris gallopavo) -58%, а в присосавшихся клещах на этих птицах B. miyamotoi не выявлена ни в одном клеще [29]. Штаммы азиатского генотипа B. miyamotoi были обнаружены у оленей на Дальнем Востоке в клещах H. longicornis [30]. Нами в 2017 г, в приграничных зонах Хасанского района (юг Приморского края, граничащий с Китаем) выявлены генетические маркеры B. miyamotoi в клещах I. persulcatus, собранных с растительности [31]. Полученные литературные данные свидетельствуют о высоком разнообразии видов клещей и их прокормителей, которые могут быть резервуарами для B. miyamotoi.
Кроме того, исследования многих авторов показывают на то, что, несмотря на широкий круг переносчиков, боррелии группы B. burgdorferi s.l. встречаются чаще, чем B. miyamotoi [9, 24, 26]. Возможно, это связано с лучшей способностью B. burgdorferi s.l. длительно сохраняться в кожных покровах позвоночного хозяина, потенциально увеличивая вероятность передачи возбудителя другим клещам, которые одновременно питаются на нем, что не было установлено для B. miyamotoi [10].
По мнению Дж. Э. Линн с соавторами [32], на севе-ро-американском континенте, B. miyamotoi является более эврибионтным видом устойчивым к изменениям среды обитания или к внешним экологическим воздействиям по сравнению с B. burgdorferi s.l. Конкурентное взаимодействие между этими видами не изучалось, однако появляющиеся литературные данные свидетельствуют о том, что эти виды безразличны друг к другу. Исследование общих мелких грызунов показывает различные сезонные пики инфицирования этими возбудителями. Так, инфи-цированность грызунов B. burgdorferi s.l. достигает максимума весной и связана с численностью нимф, а инфицированность грызунов B. miyamotoi преобладает летом, и обусловлена личиночной стадией клещей [33, 34]. Такое разделение может обеспечить способ успешного сосуществования в одном хозяине и переносчике обеих спирохет [24].
В некоторых исследованиях показано присутствие B. miyamotoi в слюнных железах клещей [32, 35], что может говорить о возможности передачи данной спирохеты в первые часы питания клеща на прокормителе, в отличие от B. burgdorferi s.l., которая мигрирует в слюнные железы из средней кишки клеща [36]. Заражение человека B. miyamotoi в определенной степени зависит от частоты укусов инфицированных клещей. При этом встречаемость B. miyamotoi в клещах колеблется от 0,5 до 6% в различных регионах северного полушария мира [37, 38]. Например, в Нидерландах количество укусов клещей в 2007 г достигло 71980 на миллион жителей
[39]. В среднем здесь ежегодно около 36000 человек подвергаются укусам клещей, зараженных B. miyamotoi европейским генотипом [40]. В Екатеринбургской области в 2009 г было показано, что заражение B. miyamotoi встречается у 1 на 100 000 жителей [3]. В Приморском крае ежегодно регистрируют более 7000 лиц с присасыванием клещей. Согласно исследованиям, проведенным в 2014-2015 гг. генетические маркеры B. miyamotoi выявлены в следующем порядке: в клещах, собранных с растительности -в 3,8%, в клещах, снятых с пациентов - в 12,6% и в лейкоцитарной фракции крови - в 4,1% [41]. Несмотря на это, сообщений о клинически подтвержденных случаях заболевания человека сравнительно не много [42]. Ретроспективная серологическая оценка сывороток людей, подозреваемых на ИКБ в Японии, выявила только 19 случаев заболевания коренного населения, вызванного B. miyamotoi в период между 2013 и 2017 годами [43].
Наиболее характерными клиническими проявлениями болезни, вызванной B. miyamotoi являются -лихорадка, слабость, повышение температуры тела до 40° C, головная боль, озноб, миалгия, артралгия и тошнота. У пациентов наблюдается от двух до трех эпизодов лихорадки, каждый продолжительностью до 5 дней со средним интервалом в 9 дней между эпизодами. Большинство пациентов, уже в этот период получает антибиотикотерапию. Температура, связанная с инфицированием B. miyamotoi, обычно длится менее недели без антибиотикотерапии, в то время как другие симптомы, такие как слабость, могут сохраняться в течение нескольких недель даже после антибиотикотерапии. У лиц с ослабленным иммунитетом могут наблюдаться симптомы менин-гоэнцефалита [3]. При сочетанном заражении B. miyamotoi и B. burgdorferi s.l. в США, Японии и России у пациентов отмечалась мигрирующая эритема, не характерная для возвратной клещевой лихорадки вызываемой B. miyamotoi [44, 45].
На сегодняшний день клиническая диагностика заболевания, вызванного B. miyamotoi у пациентов, затруднена в связи с тем, что симптоматика сходна с другими вирусными и бактериальными природ-но-очаговыми инфекциями. Соответственно, для эффективной верификации этого заболевания необходимо своевременное применение комплекса молекулярно-генетических (ПЦР) и серологических (ИФА) методов лабораторной диагностики. Выбор метода диагностики зависит от стадии и продолжительности течения инфекции. Во время острой фазы инфицирования присутствие спирохет в крови можно подтвердить при помощи ПЦР-тестов или темнопольной микроскопии. С четвертого дня заболевания вероятность выявить B. miyamotoi в крови значительно снижается [46]. В случае обнаружения генетического маркера к B. miyamotoi методом ПЦР
при помощи тест-систем «РеалБест ДНК B. miyamotoi» (АО «Вектор-Бест», Новосибирск), серодиагностику осуществляют ИФА с использованием наборов для выявления группоспецифических антител к боррелиям B. burgdorferi s.l. «ЛаймБест-IgM», «ЛаймБест-IgG» (АО «Вектор-Бест», Новосибирск). Лечение пациента инфицированного B. miyamotoi обычно проводится в соответствии с рекомендациями, применяемыми для лечения ИКБ [47].
Заключение
В настоящее время B. miyamotoi является новым и пока еще мало изученным возбудителем в числе природно-очаговых клещевых инфекций, представляющих интерес с эколого-эпидемиологической точки зрения. Только недавно стали уделять внимание значению инфекционного потенциала B. miyamotoi в патологии человека. Остаются недостаточно изученными вопросы взаимодействия двух спирохет B. miyamotoi и B. burgdorferi s.l. в переносчиках и теплокровных прокормителях клещей. Также не до конца выяснена связь заболеваемости населения с циркуляцией различных генотипов B. miyamotoi. Отсутствует корреляция между клиническими случаями заражения B. miyamotoi и распространенностью возбудителя среди клещей. На сегодняшний день остается ещё много вопросов, что говорит о необходимости проведения дальнейших исследований.
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Финансирование. Работа выполнена в рамках научного проекта (0545-2019-0007) Министерства образования и науки Российской Федерации.
ЛИТЕРАТУРА
1. Fukunaga M., Takahashi Y., Tsuruta Y., et al. Genetic and phenotypic analysis of Borrelia miyamotoi sp. nov., isolated from the ixodid tick Ixodes persulcatus, the vector for Lyme disease in Japan. Int J Syst Bacte-riol, 1995; 45(4): 804-810, doi: 10.1099/00207713-454-804.
2. Krause P.J., Fish D., Narasimhan S., Barbour A.G. Borrelia miyamotoi infection in nature and in humans. Clinical Microbiology and Infection, 2015; 21(7): 631639, doi: 10.1016/j.cmi.2015.02.006.
3. Platonov A.E., Karan L.S., Kolyasnikova N.M., Makhneva N.A., Toporkova M.G., Maleev V.V., et al. Humans infected with relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi, Russia. Emerg. Infect. Dis 2011; 17(10): 1816-1823, doi: 10.3201/eid1710.101474.
4. Takano A., Toyomane K., Konnai S., Ohashi K., et al. Tick surveillance for relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi in Hokkaido, Japan. PLoS One 2014; 9(8):e104532, doi: 10.1371/journal.pone.0104532.
5. Crowder C.D., Carolan H.E., Rounds M.A., et al. Prevalence of Borrelia miyamotoi in Ixodes ticks in
Europe and the United States. Emerg Infect Dis 2014; 20(10): 1678-82, doi: 10.3201/eid2010.131583.
6. Cook V.J., Fedorova N., Macdonald W.P., Lane R.S., Barbour A.G. Unique strain of Borrelia miyamotoi in Ixodes pacificus ticks, California, USA. Emerg. Infect. Dis 2016; 22(12): 2205-7, doi: 10.3201/eid2212.152046.
7. Geller J., Nazarova L., Katargina O., Järvekülg L., Fomenko N., Golovljova I. Detection and genetic characterization of relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi in Estonian ticks. PLoS One 2012; 7(12): e51914, doi: 10.1371/journal.pone.0051914.
8. Koetsveld J., Kolyasnikova N.M., Wagemakers
A., et al. Development and optimization of an in vitro cultivation protocol allows for isolation of Borrelia mi-yamotoi from patients with hard tick-borne relapsing fever. Clin Microbiol. Infect 2017; 23(7): 480-484, doi: 10.1016/j.cmi.2017.01.009.
9. Szekeres S., Lügner J., Fingerle V., Margos G., Földvari G. Prevalence of Borrelia miyamotoi and Borrelia burgdorferi sensu lato in questing ticks from a recreational coniferous forest of East Saxony, Germany ticks. Tick Borne Dis. 2017; 8(6): 922-927, doi: 10.1016/j.ttbdis.2017.08.002.
10. Wagemakers A., Jahfari S., de Wever B., Span-jaard L., et al. Borrelia miyamotoi in vectors and hosts in The Netherlands ticks. Tick Borne Dis. 2017; 8(3): 370-4, doi: 10.1016/j.ttbdis.2016.12.012.
11. Blazejak K., Raulf M.K., Janecek E., Jordan D., Fingerle V., Strube C. Shifts in Borrelia burgdorferi (s.l.) geno-species infections in Ixodes ricinus over a 10-year surveillance period in the city of Hanover (Germany) and Borrelia miyamotoi-specific reverse line blot detection. Parasit Vectors 2018; 11(1): 304, doi: 10.1186/ s13071-018-2882-9.
12. Khasnatinov M.A., Danchinova G.A., Takano A., Kawabata H., Ohashi N., Masuzawa T. Prevalence of Borrelia miyamotoi in Ixodes persulcatus in Irkutsk City and its neighboring territories, Russia. Tick Borne Dis. 2016; 7(2): 394-7, doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.12.016.
13. Iwabu-Itoh Y., Bazartseren B., Naranbaatar O., Yondonjamts E., Furuno K., Lee K., et al. Tick surveillance for Borrelia miyamotoi and phylogenetic analysis of isolates in Mongolia and Japan. Tick Borne Dis. 2017; 8(6): 8507, doi: 10.1016/j.ttbdis.2017.06.011.
14. Платонов А.Е., Карань Л.С., Гаранина С.Б., Шопенская Т.А., Колясникова Н.М., Платонова О.В., Федорова М.В. Природно-очаговые инфекции в XXI веке в России. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2009; (2): 38-44.
15. Карань Л.С., Колясникова Н.М., Махнева Н А. и др. Применение ПЦР в режиме реального времени для диагностики клещевых инфекций, вызванных вирусом клещевого энцефалита, B. burgdorferi s. l,
B. miyamotoi, A. phagocytophillum, E. muris, E. chaffeen-sis. Журн. микробиол., эпидемиол. и иммунобиол. 2010; (3): 72-77.
16. Карань Л.С., Колясникова Н.М., Сарксян Д.С., Гриднева К.А., Федорова М.В., Есаулкова А.Ю., Ро-маненко В.В. Инфицированность иксодовых клещей и мелких млекопитающих боррелиями различных таксономических групп. Молекулярная диагностика. 2014; (1): 493-4.
17. Бондаренко Е.И., Позднякова Л.Л., Сибир-цева Г.С. и др. Набор реагентов для выявления Borrelia miyamotoi - возбудителя клещевой возвратной лихорадки методом ПЦР в режиме реального времени. Новости «Вектор-Бест». 2013; 1(67): 2-19.
18. Рар В.А., Епихина Т.И., Тикунова Н.В., Бондаренко Е.И., Иванов М.К., Якименко В.В., Малько-ва М.Г., Танцев А.К. Выявление ДНК переносимых клещами патогенов в крови мелких млекопитающих из лесной зоны Среднего Прииртышья (Омская область, Западная Сибирь). Паразитология. 2014; 48(1): 37-53.
19. Леонова Г.Н., Бондаренко Е.И., Хворостянко А.А., Курловская А.В. Изучение распространенности на юге Дальнего Востока возбудителей инфекций, передаваемых иксодовыми клещами. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2015; (1): 31-35.
20. Mukhacheva T.A., Salikhova I.I., Kovalev S.Y. Multilocus spacer analysis revealed highly homogeneous genetic background of asian type of Borrelia miyamotoi. Infect. genet. evol. 2015; 31: 257-62, doi: 10.1016/j.meegid.2015.02.009.
21. Sinski E., Welc-Falçciak R., Zajkowska J. Borrelia miyamotoi: A human tick-borne relapsing fever spirochete in Europe and its potential impact on public health. Adv. med. sci. 2016; 61(2): 255-60, doi: 10.1016/j.advms.2016.03.001.
22. Jiang B.G., Jia N., Jiang J.F., Zheng Y.C., et al. Borrelia miyamotoi infections in humans and ticks, Northeastern China. Emerg. Infect. Dis. 2018; 24(2): 236-241, doi: 10.3201/eid2402.160378.
23. Yang Y., Yang Z., Kelly P., Li J., et al. Borrelia miyamotoi sensu lato in Père David Deer and Haema-physalis longicornis Ticks. Emerg Infect Dis. 2018; 24(5): 928-931, doi: 10.3201/eid2405.171355.
24. Barbour A.G., Bunikis J., Travinsky B., Hoen A.G., Diuk-Wasser M.A., Fish D., et al. Niche partitioning of Borrelia burgdorferi and Borrelia miyamotoi in the same tick vector and mammalian reservoir species. Am J Trop Med Hyg. 2009; 81(6): 1120-1131, doi: 10.4269/ajtmh.2009.09-0208.
25. Ruyts S.C., Frazer-Mendelewska E., Van Den Berge K., et al. Molecular detection of tick-borne pathogens Borrelia afzelii, Borrelia miyamotoi and Anaplasma phagocytophilum in Eurasian red squirrels (Sci-urus vulgaris). Eur. J. Wild. Res. 2017; 63(3): 43, doi: 10.1007/s10344-017-1104-7.
26. Hamer S.A., Hickling G.J., Keith R., et al. Associations of passerine birds, rabbits, and ticks with Borrelia miyamotoi and Borrelia andersonii in Michigan, U.S.A.
Parasit. Vectors 2012; 5(1): 231, doi: 10.1186/17563305-5-231.
27. Jahfari S., Ruyts S.C., Frazer-Mendelewska E., et al. Melting pot of tick-borne zoonoses: the European hedgehog contributes to the maintenance of various tick-borne diseases in natural cycles urban and suburban areas. Parasit Vectors 2017; 10(1): 134, doi: 10.1186/ s13071-017-2065-0.
28. Heylen D., Fonville M., van Leeuwen A., et al. Pathogen communities of songbird-derived ticks in Europe's low countries. Parasit Vectors 2017; 10(1): 497, doi: 10.1186/s13071-017-2423-y.
29. Scott M.C., Rosen M.E., Hamer S.A., Baker E., Edwards H., Crowder C., et al. High-prevalence Borrelia miyamotoi infection among [corrected] wild turkeys (Meleagris gallopavo) in Tennessee. J. Med. Entomol. 2010; 47(6): 1238-42, doi: 10.1603/ME10075.
30. Kiwa F., Kyunglee L., Yukie I., et al. Epidemiological study of relapsing fever borreliae detected in Haemaphysalis ticks and wild animals in the western part of Japan. PLoS One 2017; 12(3): e0174727, doi: 10.1371/journal.pone.0174727.
31. Лубова В.А., Бондаренко Е.И., Леонова Г.Н. Иксодовые клещи - переносчики возбудителей клещевых инфекций на юге Приморского края (Хасан-ский район). Acta biomedica scientifica. 2018 3(4): 21-26, doi: 10.29413/ABS.2018-3.4.3.
32. Lynn G.E., Graham C.B., Horiuchi K., Eisen L., et al. Prevalence and geographic distribution of Borrelia miyamotoi in host-seeking Ixodes pacificus (Acari: Ixodidae) nymphs in Mendocino County, California. J Med Entomol. 2018; 55(3): 711-716, doi: 10.1093/ jme/tjx258.
33. Taylor K.R., Takano A., Konnai S., Borrelia miyamotoi infections among wild rodents show age and month independence and correlation with Ixodes per-sulcatus larval attachment in Hokkaido, Japan. Vector Borne Zoonotic Dis. 2013; 13(2): 92-97, doi: 10.1089/ vbz.2012.1027.
34. Telford S R., Goethert H.K., Molloy P.J., et al. Borrelia miyamotoi disease: Neither Lyme disease nor relapsing fever. Clin. Lab. Med. 2015; 35(4): 867-882, doi: 10.1016/j.cll.2015.08.002.
35. Breuner N.E., Dolan M.C., Replogle A.J., et al. Transmission of Borrelia miyamotoi sensu lato relapsing fever group spirochetes in relation to duration of attachment by Ixodes scapularis nymphs. Tick Borne Dis. 2017; 8(5): 677-681, doi: 10.1016/j.ttbdis.2017.03.008.
36. Boyle W.K., Wilder H.K., Lawrence A.M., Lopez J.E. Transmission dynamics of Borrelia turicatae from the arthropod vector. PLoS Negl. Trop. Dis. 2014; 8(4): e2767-2767, doi: 10.1371/journal.pntd.0002767.
37. Sarksyan D.S., Platonov A.E., Karan L.S., et al. Probability of spirochete Borrelia miyamotoi transmission from ticks to humans. Emerg. Infect. Dis. 2015; 21(12): 2273-4, doi: 10.3201/eid2112.151097.
38. Sarksyan D.S., Maleev V.V., Platonov A.E., et al. Relapsing (recurrent) disease caused by Borrelia miya-motoi. Ter. Arkh. 2015; 87(11): 18-25, doi: 10.17116/ terarkh2015871118-25.
39. Hofhuis A., Harms M., van den Wijngaard C., Sprong H., van Pelt W. Continuing increase of tick bites and Lyme disease between 1994 and 2009. Tick Borne Dis. 2015; 6(1): 69-74, doi: 10.1016/j.ttbdis.2014.09.006.
40. Wagemakers A., Staarink P.J., Sprong H., Hovius J.W.R. Borrelia miyamotoi: a widespread tick-borne relapsing fever spirochete. Trends Parasitol. 2015; 31(6): 260-269, doi: 10.1016/j.pt.2015.03.008.
41. Леонова Г.Н., Бондаренко Е.И., Иванис В.А., Беликов С.И., Лубова В.А. Первые случаи заболевания, вызванного Borrelia miyamotoi, на Дальнем Востоке России. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2017; 3: 57-64.
42. Леонова Г.Н., Иванис В.А, Бондаренко Е.И., Беликов С.И., Лубова В.А. Клинические случаи, вызываемые Borrelia miyamotoi на юге Дальнего Востока. Матер. VIII Ежегодн. Всерос. Конгр. по инфекц. Бол. с междун. участ. М.: 28-30 марта 2016 г., C. 162.
43. Sato K., Sakakibara K., Masuzawa T., Ohnishi M., Kawabata H. Case control study: serological evi-
dence that Borrelia miyamotoi disease occurs nationwide in Japan. J. Infect. Chemother. 2018; 24(10): 828833, doi: 10.1016/j.jiac.2018.06.017.
44. Krause P.J., Narasimhan S., Wormser G.P., Barbour A.G., Platonov A.E., Brancato J., Lepore T., Dardick K., Mamula M., Rollend L., Steeves T.K., Diuk-Wasser M., Usmani-Brown S., Williamson P., Sarksyan D.S., Fikrig E., Fish D. Borrelia miyamotoi sensu lato seroreactivity and seroprevalence in the northeastern United States. Emerg. Infect. Dis. 2014; 20: 1183-1190.
45. Sato K., Takano A., Konnai S., Nakao M., Ito T., Koyama K., Kaneko M., Ohnishi M., Kawabata H. Human infections with Borrelia miyamotoi, Japan. Emerg. Infect. Dis. 2014; 20: 1391-1393.
46. Karan L.S., Makenov M., Kolyasnikova N., Stu-kolova O., Toporkova M., Olenkova O. Dynamics of spirochetemia and early PCR detection of Borrelia mi-yamotoi. Emerg. Infect. Dis. 2018; 24(5): 860-867, doi: 10.3201/eid2405.170829.
47. Koetsveld J., Draga R.O.P., Wagemakers A., Manger A., Oei A., Visser C.E. et al. In vitro susceptibility of the relapsing-fever spirochete Borrelia miyamotoi to antimicrobial agents. Antimicrob. Agents Chemother. 2017; 61(9): e00535-17, doi: 10.1128/AAC.00535-17.
Сведения об авторах
Лубова В.А. - младший научный сотрудник лаборатории флавивирусных инфекций ФГБНУ «Научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии имени Г.П. Сомова» (НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Г.П. Сомова); Владивосток, ул. Сельская 1, 690087; тел. 8(423)244-26-04; е-тай: valeri_priority@mail.ru (автор корреспондент);
Леонова Г.Н. - главный научный сотрудник лаборатории флавивирусных инфекций, д.м.н., профессор ФГБНУ «Научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии имени Г.П. Сомова» (НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Г.П. Сомова); Владивосток, ул. Сельская 1, 690087; тел. 8(423)244-07-12; е-тай: galinaleon41@gmail.com.
