CC BY
38ш
Амурский зоологический журнал, 2021, т. XIII, № 3
Amurian Zoological Journal, 2021, vol. XIII, no. 3
www.azjournal.ru
Щ Check for updates
https://www.doi.org/10.33910/2686-9519-2021-13-3-353-368 http://zoobank.org/References/613C46CA-6B02-4C16-94A4-7EF6D0EAE0FE
УДК 593.192.1
Кишечная кокцидиофауна (Apicomplexa: Coccidia) рептилий Азербайджана и ее формирование под воздействием антропогенных факторов
к
Г. Д. Гаибова, С. О. Мамедова
Институт зоологии Национальной академии наук Азербайджана, ул. А. Аббасзаде, 1128 пер., 504 кв.,
Л7 1073, г. Баку, Азербайджан
Сведения об авторах
Гаибова Гамида Давуд кызы E-mail: [email protected] ORCID: 0000-0001-7226-2059
Мамедова Симузар Орудж кызы E-mail: [email protected] ORCID: 0000-0002-1288-5411
Права: © Авторы (2021). Опубликовано Российским государственным педагогическим университетом им. А. И. Герцена. Открытый доступ на условиях лицензии СС БУ-ЫС 4.0.
Аннотация. Исследовано на зараженность кишечными кокцидиями 215 пресмыкающихся 22 видов в пяти районах четырех природных областей Азербайджана. Впервые проведено исследование кишечной кокцидиофауны рептилий в таком объеме. Обнаружили 39 рептилий восьми видов, зараженных эймериидными кокцидиями (Apicomplexa: Coccidia) родов: Cryptosporidium, Eimeria, Isospora. У 30 особей пресмыкающихся восьми видов были выявлены ооцисты Cryptosporidium (степень зараженности — 13,9%), у 9 пресмыкающихся трех видов — ооцисты эймерий (степень зараженности — 4,2%), ооцисты изоспор — у трех животных (степень зараженности — 1,4%) трех видов. Совместное паразитирование криптоспоридий, эймерий и изоспор выявлено у каспийского геккона. Ооцисты криптоспоридий и эймерий обнаружили у средиземноморской черепахи и каспийского геккона. Впервые отмечены у кавказской агамы E. nyschanica, у каспийского геккона — I. gymnodactyli. Не определены до вида ооцисты эймерий средиземноморской черепахи и каспийского геккона. В статье обсуждаются проблемы диагностирования видов кокцидий на основании морфометрических показателей ооцист. Рассматривается влияние некоторых факторов внешней среды на зараженность рептилий кокцидиями в условиях растущего антропогенного пресса. Ключевые слова: рептилии, кокцидиофауна, Eimeria, Isospora, Cryptosporidium, морфометрические параметры ооцист, природные области.
Intestinal coccidia (Apicomplexa: Coccidia) in reptiles of Azerbaijan and anthropogenic influences on their prevalence
H. D. Gaibova, S. O. MamedovaK
Institute of Zoology, Azerbaijan National Academy of Sciences, Block 504, 1128 A. Abbaszadeh Str., AZ 1004,
Baku, Azerbaijan
Abstract. In the largest study of intestinal coccidia of reptiles, 215 reptiles of 22 species were examined in 5 regions located in 4 different natural areas of Azerbaijan. In total, 39 animals of 8 species infected with the following coccidia were found: Cryptosporidium, Eimeria, Isospora (Apicomplexa: Coccidia). Cryptosporidium oocysts were found in 30 animals of 8 species (infection rate = 13.9%); Eimeria oocysts in 9 animals of 3 species (infection rate = 4.2%), and Isospora oocysts in 3 animals of 3 species (infection rate = 1.4%). Joint parasitising of Cryptosporidium, Eimeria, Isospora was found in Caspian gecko. Cryptosporidium and Eimeria oocysts were found in Mediterranean tortoise and Caspian gecko. For the first time, E. nyschanica was found in Caucasian agama and I. gymnodactyli in Caspian gecko. In Mediterranean tortoise and Caspian gecko, Eimeria species could not be determined. The article discusses the problems of diagnostics of coccidia species based on the oocysts' morphometric indicators. The influence of environmental factors, particularly in the context of increasing anthropogenic pressure, is also discussed.
Keywords: reptiles, Eimeria, Isospora, Cryptosporidium, morphometric indicators of oocycts, physical-geographical regions.
Authors
Hamida D. Gaibova
E-mail: [email protected]
ORCID: 0000-0001-7226-2059
Simuzer O. Mamedova
E-mail: [email protected]
ORCID: 0000-0002-1288-5411
Copyright: © The Authors (2021). Published by Herzen State Pedagogical University of Russia. Open access under CC BY-NC License 4.0.
Введение
Исследование кокцидиофауны рептилий в природных экосистемах не только представляет научный интерес, но и имеет практическую значимость. Рептилии и другие позвоночные могут заболеть от каких-либо возбудителей кокцидиозов. Однако их заболевания в природе обычно не выявляются, так как они или хронические, или летальные (Бап^п 2013).
Подобные исследования особенно актуальны для поддержания и сохранения биоразнообразия в природе Азербайджана. Площадь территории, подвергаемой урбанизации, постоянно увеличивается. Знание видового состава кокцидиофауны рептилий необходимо и в случаях возможных эпизоотий, возникающих при содержании животных в неволе. Оно позволит правильно организовать профилактические и антикокцидиозные мероприятия в зоопарках (Васильев, Блинова 2004).
Методы исследования
Материал исследования — ооцисты кокцидий, полученные из проб фекалий 22 видов рептилий. Всего на зараженность эймериидными кокцидиями исследовали фекалии 215 особей рептилий: 44 черепахи (три вида), 108 ящериц (семь видов), 63 змеи (12 видов), отловленных в девяти географических точках пяти районов четырех природных областей: Большого Кавказа, Среднего Аракса, Кура-Аракской и Лен-коранской областей (Ализаде, Тарихазар, Кулиева 2014) (табл. 1).
Отловленных животных содержали в террариумах Лаборатории протозоологии Института зоологии НАН Азербайджана. Фекалии пресмыкающихся собирали в течение 3-5 дней, иногда дольше в зависимости от количества испражнений животных. После получения фекалий в количестве, достаточном для исследований, животных из террариумов выпускали в места их обитания.
Для выявления ооцист кокцидий из проб фекалий применяли общепринятые методы исследования: 1) флотацию с цен-
трифугированием проб фекалий в перенасыщенном растворе хлористого натрия и 2) окраску тонких мазков фекалий кар-бол-фуксином и малахитовым зеленым по Цилю — Нельсену (Чайка, Бейер 1990; Henriksen, Pohlenz 1981). Все препараты исследовали с помощью светового микроскопа «Amplival», при увеличении х100, х400 и х1000 с иммерсией х100. При обнаружении ооцист кокцидий их измеряли, вычисляли индекс формы (ИФ), то есть отношение длины к ширине клетки паразита. Все размеры обнаруженных ооцист и их содержимого определяли с помощью компьютерной программы ImageScopeM (© корпорация СМА, 2009).
Подсчитывали экстенсивность (ЭИ) и интенсивность инвазии (ИИ). ЭИ — процентное отношение животных, зараженных кокцидиями, к общему количеству исследованных животных. ИИ — плотность популяции паразита в организме хозяина — определяли при подсчете ооцист кокцидий в поверхностной пленке флотационной жидкости в 400 полях зрения (п. з.) микроскопа при увеличении микроскопа х400. ИИ криптоспоридиями определяли при подсчете ооцист в препаратах тонких мазков фекалий в 1000 п. з. при увеличении микроскопа х1000. В случаях, если численность обнаруженных ооцист была не менее 30, проводили статистическую обработку размеров ооцист с помощью программы STATISTICA StatSoft10. Фотографировали обнаруженных ооцист цифровой камерой SONY Cyber-shot 7.2.
Результаты
Известно, что стадия ооцисты кишечных кокцидий, выделяемая с фекалиями хозяина, имеет приоритетное значение при определении вида кокцидий. Количество спороцист в ооцисте и спорозоитов в спороцисте на уровне световой микроскопии сразу же позволяет определить родовую и видовую принадлежность кокцидий. Это характерно для узкоспецифичных кокцидий рода Eimeria и некоторых других родов (Бейер 2007).
Таблица 1
Пресмыкающиеся, исследованные на зараженность кишечными кокцидиями
Table 1
Reptiles tested for infection with intestinal coccidia
Вид животных Места отлова Кол-во
1 2 3
Черепахи (Testudines)
Болотная черепаха — Emys orbicularis (Linnaeus 1758) Окрестности г. Шабран 16
Каспийская черепаха — Mauremys caspica (Gmelin 1774) Окрестности г. Астара 1
Окрестности г. Шабран 1
Средиземноморская черепаха — Testudо graeca (Linnaeus 1758) Зеленые насаждения, Баку 8
Окрестности г. Гах З
Апшеронский полуостров 15
Чешуйчатые (Squamata)
Ящерицы (Sauria)
Каспийский геккон — Tenuidactylus caspius (Eichwald 1831) Апшеронский полуостров 19
Гобустан 2
Кавказская агама — Paralaudакiа caucasia (Eichwald 1831) Гобустан 68
Окрестности г. Лерик 2
Закавказская такырная круглоголовка — Phrynocephalus horvathi (Pallas 1773) Окрестности г. Нахичевань З
Желтопузик — Pseudopus apodus (Pallas 1775) Окрестности г. Ширван 2
Окрестности г. Астара 1
Длинноногий сцинк — Eumeces schneiderii (Daudin 1802) Апшеронский полуостров 1
Гобустан 2
Разноцветная ящурка — Eremias arguta (Pallas 1773) Окрестности г. Ширван 2
Полосатая ящерица — Lacerta strigata (Eichwald 1831) Окрестности г. Товуз З
Окрестности г. Гах З
Змеи (Serpentes)
Червеобразная слепозмейка — Xerotyphlops vermicularis (Merrem 1820) Апшеронский полуостров 8
Гобустан З
Ошейниковый эйренис — Eirenis collaris (Menetries 1832) Гобустан 6
Апшеронский полуостров 1
Армянский ейренис — Eirenis punctatolineatus (Boetgger 1892) Окрестности г. Нахичевань 1
Полоз Палласа — Elaphe sauromates (Pallas 1814) Окрестности г. Газах 1
Разноцветный полоз — Hemоrrhois ravergieri (Menetries 1832) Гобустан 2
Окрестности г. Лерик 1
Оливковый полоз — Platyceps najadum (Eichwald 1831) Окрестности г. Лерик 2
Окрестности г. Ленкорань 2
Кавказская кошачья змея — Telescopus fallax (Fleischmann 1831) Апшеронский полуостров 1
Окрестности г. Ленкорань 1
Персидский полоз—Zamenis persicus (Werner 1913) Окрестности г. Ленкорань 1
Обыкновенный уж — Natrix natrix (Linnaeus 1758) Окрестности г. Ленкорань З
Окрестности г. Астара 4
Окрестности г. Шабран 2
Таблица 1. Окончание Table 1. Completion
1 2 3
Водяной уж — Natrix tessellata (Laurenti 1768) Апшеронский полуостров 11
Гобустан 1
Окрестности г. Ленкорань 1
Окрестности г. Астара 2
Окрестности г. Лерик 2
Окрестности г. Тауз 1
Окрестности г. Шабран 4
Ящеричная змея — Malpolon insignitus (Geoffroy 1827) Апшеронский полуостров 1
Гюрза — Macrovipera lebetina (Linnaeus 1786) Апшеронский полуостров 1
Всего: 22 вида 9 географических точек 215
В фекалиях 176 рептилий 14 видов оо-цист кокцидий не обнаружили, 39 пресмыкающихся 8 видов (ЭИ — 18,1%) выделяли ооцисты кокцидий родов Cryptosporidium, Eimeria, Isospora и ооцисты с 8 спороци-стами (Apicomplexa). Последние были найдены в фекалиях четырех кавказских агам. Зараженные животные были отловлены в пяти географических точках четырех районов трех природных областей (табл. 2).
В фекалиях 30 рептилий восьми видов (ЭИ — 13,9%) — каспийской и средиземноморской черепах, каспийского геккона, агамы кавказской, разноцветной ящурки, эйрениса ошейникового, полоза разноцветного, водяного ужа — были найдены ооцисты Cryptosporidium. Ооцисты Eimeria обнаружены у девяти особей пресмыкающихся (ЭИ — 4,2%) трех видов: средиземноморской черепахи, каспийского геккона и агамы кавказской. Ооцисты Isospora найдены у трех животных (ЭИ — 1,4%) трех видов: средиземноморской черепахи, каспийского геккона и агамы кавказской. Ооцисты с 8 спороцистами обнаружены у четырех (ЭИ — 1,9%) кавказских агам (табл. 2).
Видовую принадлежность обнаруженных кокцидий определяли на основе сравнительного анализа морфометрических параметров обнаруженных ооцист с известными видами кокцидий, ранее описанными.
Ооцисты криптоспоридий морфологически неразличимы, однако при сравнении их размерных характеристик выявляются несколько групп паразитов, достоверно разли-
чающихся по своим параметрам. Размерные характеристики ооцист криптоспоридий в фекалиях представлены в таблице 3.
Средние размеры ооцист криптоспоридий средиземноморских черепах, отловленных в парках Баку и в окрестностях г. Гах, соответственно 5,5±0,1 х 4,9±0,1 (мкм), ИФ = 1,1±0,03 и 5,2±0,4 х 4,02±0,3 (мкм), ИФ = 1,1±0,03, схожи между собой (табл. 3, рис. 1А). Они достоверно отличаются от размерных характеристик ооцист, обнаруженных у черепах из других мест обитания. Размеры ооцист черепах средиземноморской Апшеронской популяции 4,02±0,2 х 3,8±0,2 (мкм), ИФ = 1,1±0,02 и единственной зараженной каспийской черепахи 4,2±0,2 х 3,9±0,1 (мкм), ИФ = 1,1±0,03 из окрестностей г. Астара (Ленко-ранская низменность) совпадают.
Размеры ооцист криптоспоридий кавказской агамы и разноцветной ящурки, соответственно 6,4±0,2 х 5,6±0,1 (мкм), ИФ = 1,2±0,02 и 6,4±0,2 х 4,7±0,1 (мкм), ИФ = 1,4±0,1, также схожи между собой (рис. 1В, С).
Совпадают морфометрические параметры ооцист криптоспоридий пяти водяных ужей (4,9±0,1 х 4,8±0,2 (мкм), ИФ = 1,1±0,02), отловленных на Апшеронском п-ове, и разноцветного полоза (4,7±0,1 х 4,4±0,1 (мкм), ИФ = 1,1±0,02) из Гобустана (рис. Ш).
В фекалиях трех ящериц, каспийских гекконов (точка отлова — п-ов Апшерон) и двух змей, ошейниковых эйренисов (точка отлова — Гобустан) были обнаружены единичные ооцисты криптоспоридий. Длина
Таблица 2
Обнаружение ооцист кокцидий в фекалиях рептилий
Table 2
Coccidia oocysts in reptiles' faeces
Вид хозяина Места отлова Зараженных / исследованных Зараженных (ЭИ, %) Род кокцидии
Черепахи (Testudines)
Mauremys caspica Окрестности г. Астара 1/1 1 Cryptosporidium
Testudo graeca Зеленые насаждения, Баку З/8 1 (12,5) Cryptosporidium + Isospora
1 (12,5) Eimeria
1 (12,5) Isospora
Окрестности г. Гах 2/З 1 Cryptosporidium
1 Cryptosporidium + Eimeria
Апшеронский полуостров 1/15 1 (6,67) Cryptosporidium
Чешуйчатые (Squamata)
Tenuidactylus caspius Апшеронский полуостров 7/19 2 (10,5З) Cryptosporidium
1 (5,26) Cryptosporidium + Eimeria
1 (5,26) Cryptosporidium + Eimeria + Isospora
З (15,79) Eimeria
Гобустан 1/2 1 Cryptosporidium
Paralaudакiа caucasia Гобустан 15/68 9 (1З,24) Cryptosporidium
2 (2,94) Cryptosporidium + Ооцисты с 8 спороцистами (= Octosporella)
2 (2,94) Eimeria
2 (2,94) Ооцисты с 8 спороцистами (= Octosporella)
Eremias arguta Окрестности г. Ширван 1/2 1 Cryptosporidium
Змеи (Serpentes)
Eirenis collaris Гобустан 2/6 2 (ЗЗ,З) Cryptosporidium
Hemorrhois ravergieri Гобустан 1/2 1 Cryptosporidium
Natrix tessellata Апшеронский полуостров 5/11 5 (45,45) Cryptosporidium
Всего: 8 видов 5 точек отлова 39/137 28,47 %
ооцист криптоспоридий гекконов 4,2-5,01 мкм, ширина 3,3-4,2 мкм, ИФ — 1,0-1,2. Размеры ооцист из фекалий, ошейниковых эйре-нисов: 3,3-5,01 х 3,34-5,01 (мкм), ИФ — 1,0.
Ооцисты кокцидий рода Eimeria были найдены у двух средиземноморских черепах, отловленных в зеленых насаждениях Баку и окрестностях г. Гах (табл. 4).
Ооцисты эймерий единственной из восьми (ЭИ — 12,5%) средиземноморской черепахи «бакинской популяции» были эллипсоидной формы без остаточного тела. Оболочка однослойная без микропиле.
Длина 16,68 мкм, ширина от 12,5 до 15,8 мкм, ИФ = 1,2-1,3 (рис. 2А).
Ооцисты эймерий одной из трех средиземноморских черепах «гахской популяции» имели вытянутую, удлиненную форму, оболочка ооцист двухслойная без микропиле. Остаточного тела не наблюдали. Размеры ооцист 20,9 х 16,7 (мкм), ИФ = 1,3, спороцист — 8,3 х 6,3 мкм, ИФ = 1,3.
Ооцисты эймерий пяти каспийских гекконов из 19 (ЭИ — 26,32%), из Апшерон-ской популяции имели эллипсоидную форму, однослойную оболочку без микропиле.
Таблица 3
Размерные характеристики (M±m, мкм) обнаруженных ооцист криптоспоридий
рептилий
Table 3
Size (M±m, цт) of found Cryptosporidium oocysts (цт)
Вид хозяина Место отлова Зараженных / исследованных (ЭИ %) ИИ Длина х ширина (M±m, мкм) ИФ
Mauremys caspica Окрестности г. Астара 1/1 20 3,34-5,01 х 3,34-4,18 (4,18±0,15 х 3,86±0,13) 1,09±0,03
Testudo graeca Зеленые насаждения, Баку 1/8 (12,5%) 240 4,18-6,68 х 4,18-5,01 (5,45±0,14 х 4,88±0,08) 1,12±0,03
Окрестности г. Гах 2/3 4-22 3,34-6,68 х 3,34-6,68 (5,2±0,38 х 4,02±0,34) 1,1±0,03
Апшеронский полуостров 1/15 (6,67%) 4-1S 3,34-5,01 х 3,34-4,18 (4,02±0,18 х 3,80±0,15) 1,0б±0,02
Tenuidactylus caspius Апшеронский полуостров 4/19 (21,05%) 3 4,18-5,01 х 3,34-4,18 1,15 (1,0-1,2)
Гобустан 1/2 1 3,34-5,01 х 3,34-4,18 1,0
Paralaudakia caucasia Гобустан 11/68 (16,18%) 9 5,85-7,52 х 5,01-6,68 (6,38±0,16 х 5,55±0,12) 1,15±0,02
Eremias arguta Окрестности г. Ширван 1/2 45 4,18-8,35 х 3,34-6,68 (6,35±0,2 х 4,72±0,13) 1,35±0,13
Eirenis collaris Гобустан 2/6 (33,33%) 3 3,34-5,01 х 3,34-5,01 1,0
Hemоrrhois ravergieri Гобустан 1/2 б7 3,34-5,01 х 3,34-5,01 (4,72±0,11 х 4,44±0,1) 1,07±0,02
Natrix tessellata Апшеронский полуостров 2/11 (18,18%) 50 4,18-6,68 х 4,18-5,01 (4,98±0,09 х 4,78±0,22) 1,05±0,02
Апшеронский полуостров 3/11 (27,27%) 2 3,34-5,01 х 3,34-5,01 (4,41±0,33 х 3,97±0,36) 1,13±0,04
Всего: S видов 5 точек отлова 30/137 (21,89%)
Остаточного тела не наблюдали. Длина ооцист от 20,9 до 27,1 мкм (среднее 23,8±0,4), ширина — 16,7-22,9 (среднее 17,9±0,4) мкм, ИФ = 1,2-1,5 (среднее 1,3±0,02). Спо-роцисты имели округлую форму, их длина 8,3-10,4 мкм, ширина 8,3-10,4 мкм (среднее 9,7 ± 0,2 х 8,8 ± 0,2 мкм), ИФ от 1,0 до 1,3 (среднее 1,1±0,1) (табл. 4).
У двух агам из 68 (ЭИ — 2,94%), отловленных на территории Гобустанского нагорья, были найдены ооцисты эймерий овальной формы. Они не имели остаточного тела, оболочка гладкая, однослойная, бесцветная, без микропиле. Длина ооцист от 16,7 до 20,9, ширина от 15,8 до 16,7 мкм, в среднем 18,9 х 16,2 мкм, ИФ = 1,15. Спороцисты круглые, диаметр 8,3 мкм, ИФ = 1,0. (табл. 4).
В фекалиях двух из восьми средиземноморских черепах (ЭИ — 25,0%), обитателей парков Баку, нашли единичные ооцисты
Isospora (ИИ — 2). Ооцисты имели удлиненную эллипсоидную форму. Оболочка однослойная без микропиле. Размеры ооцист: 25,02-27,1 х 20,9-27,1 мкм, ИФ = 1,0-1,2. Размеры спороцист: 8,3 х 10,4 мкм, ИФ = 1,13 (табл. 4, рис. 2B).
Круглые ооцисты Isospora были обнаружены у одного из 19 каспийских гекконов (ЭИ — 5,26%), отловленных на Апшерон-ском полуострове (табл. 4). Диаметр ооцист варьировал от 20,9 до 27,1 мкм (среднее 23,1±0,5 мкм). Оболочка ооцист гладкая, однослойная, равномерной толщины (1,0-1,2 мкм), без микропиле. Остаточного тела в ооцистах нет. Спороцисты имели яйцевидную форму, их длина 8,3-16,7 мкм, ширина 8,3-12,5 мкм (среднее 12,2±0,3 х 9,5±0,2 мкм), ИФ от 1,0 до 2,0 (среднее 1,3±0,04). Размеры спорозоитов: 4,2 х 2,04 мкм, ИФ = 2,0 (табл. 4, рис. 2C).
Таблица 4
Размерные характеристики (M±m, мкм) обнаруженных ооцист Isospora и Eimeria
в фекалиях рептилий
Table 4
Size (M±m, цт) of Isospora and Eimeria oocysts
Вид хозяина Вид кокцидии Места отлова Зараженных / исследованных (ЭИ, %) ИИ Длина х ши рина (ИФ)
ооцист спороцист
Testudo graeca Eimeria sp. (1) Баку (зеленые насаждения) 1/8 (12,5%) 4 16,68 х 12,5-15,85 (ИФ — 1,3-1,15)
Eimeria sp. (2) Окрестности г. Гах 1/3 (33,33%) 1 20,85 х 16,68 (ИФ — 1,3) 8,34 х 6,25 (ИФ — 1,3)
Isospora sp. Баку (зеленые насаждения) 2/8 (25%) 2 25,02-27,11 х 20,85-27,11 (ИФ — 1,0-1,02) 8,34 х 10,43-1 (ИФ — 1,13)
Tenuidactylus caspius Eimeria sp. 5/19 (26,32%) 4 23,77±0,39 х 17,94±0,35 (ИФ = 1,34±0,02) 9,68±0,19 х 8,84±0,18 (ИФ — 1,12±0,06)
I.gymnidactyli Апшеронский полуостров 1/19 (5,26%) 15 D = 23,13±0,48 12,23±0,32 х 9,48±0,21 (ИФ — 1,32±0,04)
Paralaudakia caucasia E.nyschanica Гобустан 2/68 (2,94%) 4 18,87 х 16,24 (ИФ — 1,15) D = 8,34
Ооцисты с 8 спороцистами (= Octosporella) 4/68 (5,88%) 9 35,29±0,4 х 29,04±0,57 (ИФ — 1,25±0,02) 12,5 х 11,4-11,7 (ИФ — 1,06-1,09)
Всего: 3 вида 3 точки отлова
Ооцисты с восемью спороцистами были выявлены у четырех агам гобустан-ской популяции (ЭИ — 5,88%). Длина оо-цист варьировала от 34,5 до 36,3 мкм (в среднем 35,3±0,4 мкм), ширина — от 28,3 до 30,9 мкм (в среднем 29,04±0,6 мкм), ИФ = 1,1-1,3 (в среднем 1,3±0,02). Форма ооцист овальная. Оболочка однослойная без микропиле, заметно остаточное тело. В ооцистах восемь спороцист, большинство из которых были овальными, размером 12,5 х 11,4-11,7 мкм, ИФ = 1,06-1,09. Изредка отмечали наличие круглых споро-цист, диаметром 8,34 мкм (табл. 4, рис. 2Б).
Обсуждение
В настоящее время в Азербайджане установлено наличие 63 видов рептилий (Буня-това и др. 2020). Большая часть пресмыкающихся — обитатели полупустынь. Среди них есть виды редкие, малочисленные и часто встречающиеся во всех природных областях. Есть виды, включенные в Красную книгу Азербайджана и Международную (Джа-
фарова и др. 2014; van Dijk et al. 2004). Ранее распространение кокцидий пресмыкающихся Азербайджана исследовали на отдельных территориях одной природной области (Гаибова 2004; Гаибова и др. 2017; Мамедова 2010a; 2010b; Aliyev et al. 2003). Впервые проведено исследование зараженности кокци-диями 215 особей 22 видов рептилий в четырех природных областях Азербайджана.
Как видно из результатов наших исследований, ЭИ пресмыкающихся протозой-ными патогенами, кишечными кокцидиями в целом сравнительно невысокая — 18,1%, ИИ криптоспоридиями была от единичных ооцист до 50-60 в п. з. микроскопа, ИИ эй-мериями и изоспорами — от единичных до 8-9 ооцист. Высокую ИИ криптоспоридия-ми, 240 ооцист в одном п. з., наблюдали у средиземноморской черепахи, отловленной в зеленых насаждениях Баку. Относительно высокая ИИ изоспорами, 15 ооцист, была у геккона каспийского.
На данном этапе исследований у нас нет возможности осуществить генно-молеку-
Рис. 1. Ооцисты криптоспоридий модифицированные, световая микроскопия по методу Циля — Нильсена (Henriksen, Pohlenz 1981) (размеры увеличены в 1000 раз, 1 деление равно 10 мкм): A — ооцисты изолированные из Testudo graeca из Апшеронской популяции; B — ооцисты изолированные из Paralaudakia caucasia из Гобустанской популяции; С — ооцисты изолированные из Eremias arguta; D — ооцисты изолированные из Natrix tessellata из Апшеронской популяции. Автор: С. О. Мамедова
Fig. 1. Cryptosporidium oocysts stained with carbol-fucsin (Henriksen, Pohlenz 1981) (Magnification 1000 x, each segment corresponds to 10 |im): A — oocysts found in Testudo graeca from Absheron population; B — oocysts found in Paralaudakia caucasia from Gobustan population; C — oocysts found in Eremias argute; D — oocysts found in Natrix tessellata from Absheron population. Author: S. O. Mamedova
лярное исследование ооцист криптоспо-ридий, выявленных у рептилий.
Как отмечает в своем труде известный паразитолог М. Сантин, зараженность криптоспоридиями распространена у рептилий и известна для многих видов. По мнению автора, криптоспоридиоз яв-
ляется серьезной проблемой для существования рептилий как в неволе, так и в природе. Но поскольку такие болезни, как гиперплазия желудка, энтериты, часто являются хроническими или смертельными, то, как правило, они остаются незамеченными (Бап^п 2013).
с
©
Рис. 2. Ооцисты кокцидий рода Eimeria, Isospora, Octosporella модифицированные, световая микроскопия (размеры увеличены в 400 раз, 1 деление равно 10 мкм). A — ооцисты Eimeria изолированные из Testudo graeca из Апшеронской популяции; B — ооцисты Isospora изолированные из Testudo graeca из Апшеронской популяции; С — ооцисты Isospora изолированные из Teniadactylus caspius из Апшеронской популяции; D — ооцисты Octosporella изолированные из Paralaudakia caucasia из Гобустанской популяции. Автор: С. О. Мамедова
Fig. 2. Eimeria, Isospora, Octosporella oocysts (Magnification 1000 x, each segment corresponds to 10 |im): A — oocysts Eimeria found in Testudo graeca from Absheron population; B — oocysts Isospora found in Testudo graeca from Absheron population; C — oocysts Isospora found in Teniadactylus caspius from Absheron population; D — oocysts Octosporella found in Paralaudakia caucasia from Gobustan population. Author: S. O. Mamedova
Первоначально у рептилий, змей и ящериц были известны два вида Cryptosporidium: С. serpentes, специфичный для змей и ящериц, и С. varani — паразит ящериц (Fayer 2010; Ryan et al. 2014; Xiao et al. 2004). Позднее у черепах разных видов в Европе и США выявили еще два
вида: C. testudinis и C. ducismarci (Ryan et al. 2014; Jezkova et al. 2016).
Размерные характеристики ооцист криптоспоридий средиземноморских черепах, отловленных в разных географических точках, на полуострове Апшерон (Баку) и южных склонах Большого Кавказа
(г. Гах, Загатала — Лагыджиский район), соответственно 5,5±0,1 х 4,9±0,1 (мкм) и 5,2±0,4 х 4,02±0,34 (мкм), сoвпадали. Их размеры близки к размерам ооцист C. Ducismarci: 4,4-5,4 х 4,3-5,3 мкм (среднее 5,0 х 4,8 мкм), ИФ = 1,1±0,03 (табл. 5).
Размеры ооцист криптоспоридий черепах средиземноморской, отловленной на полуострове Апшерон (4,02±0,2 х 3,8±0,2 мкм), и каспийской (4,2±0,2 х 3,9±0,1 мкм) из окрестностей г. Астара (Ленкоранская низменность) совпадают. При сравнении размерных характеристик этих ооцист с таковыми других видов Cryptosporidim рептилий не обнаружено ни одного совпадения, отмечаем их как Cryptosporidium sp.
Размеры ооцист криптоспоридий разноцветной ящурки и кавказской агамы, соответственно 6,4±0,2 х 4,7±0,1 (мкм), ИФ = 1,4±0,1 и 6,4±0,2 х 5,6±0,1 (мкм), ИФ = 1,2±0,02, схожи между собой. Известно, что ооцисты Cryptosporidium serpentis слегка удлиненные (ИФ =1,04-1,33), длина их колеблется от 5,6 до 6,6, ширина — от 4,8 до 6,6 мкм (Xiao et al. 2004). На основании сходства морфометрических параметров ооцист ящурки и агамы с ооцистами C. serpentis полагаем, что обнаруженные ооцисты относятся к этому виду (табл. 5).
У пяти водяных ужей, отловленных на полуострове Апшерон, и одного разноцветного полоза из Гобустана были найдены ооцисты криптоспоридий, размеры которых, соответственно 4,9±0,1 х 4,8±0,2 (мкм) и 4,7±0,1 х 4,4±0,1 (мкм), совпадали с размерами ооцист С. varani. Размеры последних варьируют от 4,4 до 5,4 (мкм) в длину, от 4,2 до 5,2 (мкм) в ширину, ИФ — 1,4-1,12 (Koudela, Modry 1998) (табл. 5).
Выше отмечалось, что на данном этапе мы не проводили молекулярно-генетиче-ское исследование. На основании биометрических показателей считаем возможным отнести паразитов черепах к C. ай. ducismarci, паразитов разноцветной ящурки и кавказской агамы — к C. ай. serpentis, водяных ужей и разноцветного полоза — к С. ай. varani.
Ооцисты Eimeria были обнаружены у
двух средиземноморских черепах. Одна из них — обитатель парка в Баку, другая из окрестностей г. Гах. Биометрический анализ размерных характеристик ооцист провести не удалось, так как ооцисты были единичными, ИИ, соответственно, 4 и 1 в 400 п. з. микроскопа (табл. 4). Сравнительный анализ размеров и морфологических особенностей ооцист эймерий и кавказских агам из Гобустана выявил значительное сходство с таковыми ооцист E. nyschanica Davronov, 1985. (Овезмухаммедов 1987). Типовой хозяин E. nyschanica — туркестанская агама — Paralaudakia lehmanni, synonym: Laudakia lehmanni (табл. 6).
В доступной нам литературе мы не нашли описаний ооцист эймерий каких-либо видов гекконов с похожими морфо-метрическими характеристиками ооцист эймерий пяти каспийских гекконов Гобу-стан-Апшеронского района. Необходимы дополнительные исследования для определения нового, неизвестного ранее вида.
Морфометрические показатели ооцист изоспор каспийского геккона на Апшерон-ском полуострове соответствовали таковым I. gymnodactyli, Ovezmukhammedov, 1972 паразита туркестанского геккона (Tenuidactylus fedtschenkoi, synonym: Gymnodactylus fedtschenkoi) (Овезмухам-медов 1987) (табл. 6).
Определение видовой принадлежности ооцист с 8 спороцистами, обнаруженными в фекалиях четырех кавказских агам, затруднительно без дополнительных исследований (табл. 4). Известно, что у степной агамы (Trapelus sanguinolentus) описаны такие ооцисты, как Octosporella sanguinolenti, Ovezmukhammedov, 1975 (Овезмухаммедов 1987). Некоторые авторы утверждали, что это псевдопаразиты (Lee et al. 2000; Бейер 2007). Для уточнения видовой принадлежности этих ооцист необходимо продолжить исследования. Есть мнение, что ооцисты из фекалий агам, так называемые Octosporella, транзитные (Гурбанова 2020).
Наличие Eimeria nyschanica у кавказской агамы, Isospora gymnodactyli у каспийского геккона в Азербайджане отмечено впервые.
Таблица 5
Сравнительные данные размеров обнаруженных ооцист криптоспоридий
рептилий
Table 5
Comparative size of Cryptosporidium oocysts
Вид Вид хозяина Место отлова Длина х ширина (M±m, мкм) ИФ Источник
Cryptosporidium Tortoises and США, 4,4-5,4 х 4,3-5,3 — Jezkova J.,
ducismarci Turtles Велико британия, Испания, Италия (mean: 5,0 х 4,8) Horcickova M., Hlaskova et al. 2016
Cryptosporidium aff. Testudo graeca Зеленые 5,45±0,14 х 1,12±0,03 В данном
ducismarci насаждения, Баку 4,88±0,08 исследовании
Окрестности 5,2±0,38 х 1,1±0,03 В данном
г. Гах 4,02±0,34 исследовании
Cryptosporidium Elaphe obsoleta Зоопарк 6,17 (5,6-6,6) х 1,16 (1,04- Xiao, Fayer,
serpentis quadrivittata (Colubridae) Хьюстона, 1990 5,33 (4,8-5,6) 1,33) Ryan et al. 2004
Cryptosporidium aff. Paralaudakia Гобустан 6,38±0,16 х 1,15±0,02 В данном
serpentis caucasia 5,55±0,12 исследовании
Eremias arguta Окрестности г. Ширван 6,35±0,2 х 4,72±0,13 1,35±0,13 В данном исследовании
Cryptosporidium Eumeces schneiden Северный Египет 5,0 (4,4-5,5) х 4,7 1,09 (1,04- Koudela,
varani (4,2-5,2) 1,12) Modry 1998
Cryptosporidium aff. Hemоrrhois Гобустан 4,72±0,11 х 1,07±0,02 В данном
varani ravergieri 4,44±0,1 исследовании
Natrix tessellata Апшеронский полуостров 4,98±0,09 х 4,78±0,22 1,05±0,02 В данном исследовании
Из 39 зараженных особей пресмыкающихся восьми видов 34 особи шести видов — обитатели Гобустан-Апшеронского района. Три средиземноморские черепахи из городов Гах, Загатала — Лагыджиский район. Эти районы относятся к природной области Большого Кавказа.
По одной особи каспийской черепахи и разноцветной ящурки, зараженных крип-тоспоридиями, найдено соответственно в Ленкоранском районе (Ленкоранская низменность) и в окрестностях г. Ширван (Кура-Араксинская низменность) (табл. 7). Указанные физико-географические точки отлова рептилий, зараженных кокцидиями, имеют структуру ландшафта, соответствующую рельефу местности, который определен природной областью (Ализаде и др. 2014). Экосистема этих природных областей в значительной мере изменена и урбанизирована. Антропогенный пресс в Гобустан-Апшерон-ском районе наиболее заметен.
Выявленное в Гобустан-Апшеронском районе скопление зараженных кишечными эймериидными кокцидиями рептилий происходит из-за особенностей уникальной экосистемы этого района. Гобустан-Апшеронский район расположен на юго-востоке природной области Большого Кавказа. Климат этого района характерен для полупустынь и сухих степей. Летом растительность почти полностью выгорает. Растительноядные рептилии вынуждены частично переходить на питание насекомыми и экскрементами разных животных. В условиях постоянно растущего антропогенного пресса рептилии подвергаются вынужденной синантропизации. В поисках пищи они перемещаются в сады и огороды дачных участков, зеленые насаждения Баку и других населенных пунктов Апшерона. Средиземноморская черепаха, несмотря на свой «краснокнижный» статус, фоновый вид этого района (Новрузов,
Таблица 6
Сравнительные данные размеров ооцист Eimeria и Isospora в фекалиях рептилий
Table 6
Comparative size of Isospora and Eimeria oocysts
Вид кокцидии Вид хозяина Места отлова Длина х ширина (ИФ) Источник
ооцист спороцист
Е. nyschanica Paralaudakia lehmanni, synonym: Laudakia lehmanni Бухарская и Сурхандарьин-ская области, Узбекистан 18,7-25,5 х 15,322,1 (ИФ = 1,15-1,22) 8,5-11,9 х 5,111,2 Овузмухам-медов 1987
Paralaudakia caucasia Гобустан 18,87 х 16,24 (ИФ =1,15) D = 8,34 В данном исследовании
I. gymnodactyli Tenuidactylus fedtschenkoi, synonym: Gymnodactylus fedtschenkoi Чаршангин-ский район, Туркменис тан D = 21,6-29,7 10,8-16,2 х 8,1-13,5 Овузмухам-медов 1987
Tenuidactylus caspius Апшеронский полуостров D = 20,9-27,1 (D = 23,13±0,48) (ИФ = 1,0) 8,3-16,7 х 8,312,5 (12,23±0,32 х 9,48±0,21) (ИФ = 1,32±0,04) В данном исследовании
O. saguinolenti Trapelus sanguinolentus Ашхабадский район, Туркменистан 29,7-43,2 х 21,637,8 12,25-13,5 х 10,8-13,5 Овузмухам-медов 1987
Ооцисты с 8 спороцистами (= Octosporella) Paralaudakia caucasia Гобустан 35,29±0,4 х 29,04±0,57 (ИФ = 1,25±0,02) 12,5 х 11,4-11,7 (ИФ = 1,06-1,09) В данном исследовании
Бунятова 2017). Кавказская агама также вид фоновый и довольно многочисленный, но она обычно обитает только в Гобустане и редко встречается на участках, посещаемых людьми. Часто встречаются каспийские гекконы и водяные ужи (Джафаров 2015).
Все эти рептилии поражены кокцидиями и особенно криптоспоридиями. Заражение хозяев кишечными кокцидиями осуществляется фекально-оральным путем.
Наиболее высокая степень зараженности криптоспоридиями у водяного ужа (45,5%), у каспийского геккона меньше (23,8%). ЭИ средиземноморской черепахи (15,4%) и кавказской агамы (16,2%) различаются незначительно. Кокцидии родов Eimeria и Isospora, в отличие от Cryptosporidium, узкоспецифичные паразиты, но и эти паразиты достаточно часто поражают пресмыкающихся.
Антропогенный фактор в Гобустан-Ап-шеронском районе привел к увеличению численности пресмыкающихся на данной
территории, а следовательно, и к загрязнению внешней среды фекалиями.
Иными словами, при скученности животных, хозяев паразитов, возрастает «паразитарное загрязнение» окружающей среды (Беэр 2002).
Исходя из вышеизложенного, можно сделать вывод, что антропогенный фактор в условиях Азербайджана увеличивает степень зараженности рептилий кишечными кокцидиями.
Заключение
Выявленные эймериидные кишечные кок-цидии (Лр1еошр1еха: СоесМ1а) у различных видов пресмыкающихся в урбанизированной экосистеме Гобустан-Апшеронского региона представляют значительную часть его биоразнообразия. В то же время паразиты являются регулирующим фактором в биоценозе (Беэр 2002). В условиях возрастающего антропогенного пресса в природных областях Азербайджана кокцидии могут быть использованы как индикатор паразитарного загрязнения окружающей среды.
Таблица 7
Природные области Азербайджана и наличие в них рептилий, зараженных кокцидиями
Table 7
Coccidia-infected reptiles in natural zones of Azerbaijan
Природные области Точки отлова Виды хозяина Зараженных / исследованных (ЭИ, %) Род кокцидии
Область Большого Кавказа Апшеронский полуостров, Гобустан- Апшеронский район Testudo graeca 1/15 (6,67) Cryptosporidium
Tenuidactylus caspius 7/19 (36,84) Cryptosporidium, Eimeria, Isospora
Natrix tessellata 5/11 (45,45) Cryptosporidium
Баку (зеленые насаждения), Гобустан- Апшеронский район Testudo graeca 3/8 (37,5) Cryptosporidium, Eimeria, Isospora
Гобустан, Гобустан-Апшеронский район Tenuidactylus caspius 1/2 Cryptosporidium
Paralaudакiа caucasia 16/68 (22,06) Cryptosporidium, Eimeria, Ооцисты с 8 спороцистами (= Octosporella)
Eirenis collaris 2/6 (33,33) Cryptosporidium
Hemоrrhois ravergieri 1/2 Cryptosporidium
Окрестности г. Гах, Загатала — Лагыджиский район Testudo graeca 2/3 Cryptosporidium, Eimeria
Кура-Араксинская низменность Окрестности г. Ширван Eremias arguta 1/2 Cryptosporidium
Ленкоранская область Окрестности г. Астара, Ленкоранский район Mauremys caspica 1/1 Cryptosporidium
НАН Азербайджана, докторам философии по биологии С. Н. Бунятовой и Н. Е. Нов-рузову за помощь при отлове рептилий и определении их видовой принадлежности.
Литература
Ализаде, Е. К., Тарихазар, С. А., Кулиева, С. Й. (2014) География Азербайджана. Т. 1. Баку, 506 с.
Бейер, Т. В. (2007) Класс Сосаёеа, Ьеисаг^ 1879 — Кокцидии. В кн.: М. Н. Малышева (ред.). Протисты: руководство по зоологии. Ч. 2. СПб.: Наука, с. 149-256.
Беэр, С. А. (2002) Паразитизм и вопросы биоразнообразия. В кн.: Труды Института паразитологии. Т. 43: Теоретические и прикладные проблемы паразитологии. М.: Наука, с. 25-36.
Бунятова, С. Н., Искендеров, Т. М., Ахмедов, С. Х. и др. (2020) Таксономатический спектр фауны Азербайджана (Позвоночные). Баку: Зоологический институт НАН Азербайджана, 144 с.
Васильев, Д. Б., Блинова, Е. Б. (2004) Криптоспоридиоз у рептилий: современное состояние проблемы. В кн.: Научное исследование в зоологических парках. Вып. 17. М.: Московский зоопарк, с. 136-146.
Благодарности
Авторы выражают глубокую благодарность и признательность сотрудникам ИЗ
Гаибова, Г. Д. (2004) Криптоспоридии (Cryptosporidiidae, Coccidia, Apicomplexa) животных в Азербайджане и обзор современных подходов к идентификации их видов. Известия Национальной академии наук Азербайджана (серия биологические и медицинские науки), № 3-4, c. 92-108.
Гаибова, Г. Д., Искендерова, Н. Г., Гурбанова, Т. Ф. (2017) Криптоспоридии (Cryptosporidium, Coccidia, Apicomplexa) диких наземных позвоночных в Шеки-Загатальском регионе. Материалы Института зоологии, т. 35, № 1, c. 135-140.
Гурбанова, Т. Ф. (2020) Псевдопаразиты (Adeleina, Coccidia) каменки-плясуньи (Oenanthe isabellina). Амурский зоологический журнал, т. XII, № 3, с. 378-382. https://www.doi. org/10.33910/2686-9519-2020-12-3-378-382
Джафаров, А. Р. (2015) Эколого-фаунистический анализ герпетофауны (Testudinidae, Sauria, Serpentes) Гобустана-Апшеронского массива Азербайджана. Экологический вестник, № 1 (31), c. 102-106.
Джафарова, С. Г., Ахмедов, С. Б., Бунятова, С. Н., Аскерова, С. А. (2014) Определитель земноводных и пресмыкающих Азербайджана. Баку: Изд-во «Баку», 148 c.
Мамедова, С. О. (2010b) Криптоспоридии (Cryptosporidiidae, Coccidia, Apicomplexa) рептилий в Азербайджане. Доклады национальной академии наук Азербайджана, т. LXVI, № 4, c. 73-80.
Мамедова, С. О. (2010а) Кишечные кокцидии (Coccidia, Apicomplexa) рептилий в Азербайджане. Доклады национальной академии наук Азербайджана, т. LXVI , № 1, c. 95-103.
Новрузов, Н. Э. о., Бунятова, С. Н. г. (2017) Современное состояние и перспективы синитропизации амфибий и рептилий в антропогенозах Восточного Азербайджана. Самарский научный вестник, т. 6, № 2 (19), c. 65-70.
Овезмухаммедов, А. (1987) Протистофауна рептилий. Ашхабад: Ылым, 372 c.
Чайка, Н. А., Бейер, Т. В. (1990) Криптоспоридиоз и СПИД: Рекомендации для врачей. Ленинград: б. и., 72 c.
Aliyev, M. A., Gaibova, G. D., Musaev, M. A. (2003) The coccidia (Sporozoa, Apicomplexa) of reptiles from Azerbaijan. In: Problems of modern parasitology. II International Conference and III Congress of Parasitological Society at RAS. Proceedings. Saint Petersburg: Zoological Institute Publ., pp. 212-214.
Fayer, R. (2010) Taxonomy and species delimitation in Cryptosporidium. Experimental Parasitology, vol. 124, no. 1, pp. 90-97. https://www.doi.org/10.1016/j.exppara.2009.03.005
Henriksen, Аa. Sv., Pohlenz, J. F. L. (1981) Staining of cryptosporidia by a modified Ziehl-Neelsen techniqe. Acta Veterinaria Scandinavica, vol. 22, no. 3-4, pp. 594-596. https://doi.org/10.1186/ BF03548684
Jezkova, J., Horcickova, M., Hlaskova, L. et al. (2016) Cryptosporidium testudinis sp. n., Cryptosporidium ducismarci Traversa, 2010 and Cryptosporidium tortoise genotype III (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) in tortoises. Folia Parasitologica, vol. 63, article 035. https://www.doi. org/10.14411/fp.2016.035
Koudela, B., Modry, D. (1998) New species of Cryptosporidium (Apicomplexa, Cryptosporidiidae) from lizards. Folia Parasitologica, vol. 45, no. 2, pp. 93-100.
Lee, J. J., Leedale, G. F., Bradbury, P. (2000) An illustrade guide to the protozoa. Vol. 1. 2nd ed. Lawrence: Society of Protozoologists Publ., 689 p.
Ryan, U., Fayer, R., Xiao, L. (2014) Cryptosporidium species in humans and animals: Current understanding and research needs. Parasitology, vol. 141, no. 13, pp. 1667-1685. https://www.doi. org/10.1017/S0031182014001085
Santin, M. (2013) Clinical and subclinical infections with Cryptosporidium in animals. New Zealand Veterinary Journal, vol. 61, no. 1, pp. 1-10. https://www.doi.org/10.1080/00480169.2012.731681
Van Dijk, P. P., Corti, C., Mellado, V. P., Cheylan, M. (2004) Testudo graeca. The IUCN Red List of Threatened Species 2004: e.T21646A9305080. [Online]. Available at: https://www.iucnredlist.org/ species/21646/9305080 (accessed 06.05.2021).
Xiao, L., Fayer, R., Ryan, U., Upton, S. J. (2004) Cryptosporidium Taxonomy: Recent advances and implications for public health. Clinical Microbiology Reviews, vol. 17, no. 1, pp. 72-97. https://www. doi.org/10.1128/cmr.17.1.72-97.2004
r. A- rau6osa, C. O. MaMedoBa
References
Aliyev, M. A., Gaibova, G. D., Musaev, M. A. (2003) The coccidia (Sporozoa, Apicomplexa) of reptiles from Azerbaijan. In: Problems of modern paraitology. II International Conference and III Congress of Parasitological Society at RAS. Proceedings. Saint Petersburg: Zoological Institute Publ., pp. 212214. (In English)
Alizade, E. K., Tarikhazar, S. A., Kulieva, S. J. (2014) Geografiya Azerbajdzhana [Geography of
Azerbaijan]. Vol. 1. Baku, 506 p. (In Azerbaijan) Beer, S. A. (2002) Parazitizm i voprosy bioraznoobraziya [Parasitism and biodiversity issues]. In: Trudy Instituta parazitologii. T. 43: Teoreticheskie i prikladnye problemy parazitologii [Proceedings of the Institute of Parasitology. Vol. 43: Theoretical and applied problems of parasitology]. Moscow: Nauka Publ., pp. 25-36. (In Russian) Beyer, T. V. (2007) Klass Coccidea, Leucart, 1879 — Kokcidii [Class Coccidea, Leucart, 1879 — Coccidia]. In: N. M. Malysheva (ed.). Protisty: rukovodstvo po zoologii [Protista: A guide to zoology]. Pt 2. Saint Petersburg: Nauka Publ., pp. 149-256. (In Russian) Bunyatova, S. N., Iskenderov, T. M., Akhmedov, S. Kh. (2020) Taksonomaticheskij spektr fauny Azerbaydzhana (Pozvonochnye) [Taxonomic spectre of the fauna of Azerbaijan]. BaKu: Institute of Zoology of ANAS Publ., 144 p. (In Azerbaijan) Chajka, N. A., Beyer, T. V. (1990) Kriptosporidioz i SPID: Rekomendatsii dlya vrachej [Cryptosporidiosis
and AIDS: Recommendations for doctors]. Leningrad: s. n., 72 p. (In Russian) Dzhafarova, S. G., Akhmedov, S. B., Bunyatova, S. N., Askerova, S. A. (2014) Opredelitel' zemnovodnykh i presmykayushchikh Azerbajdzhana [Key to amphibians and reptiles of Azerbaijan]. Baku: Baku Publ., 148 p. (In Azerbaijan) Fayer, R. (2010) Taxonomy and species delimitation in Cryptosporidium. Experimental Parasitology,
vol. 124, no. 1, pp. 90-97. https://www.doi.org/10.1016Zj.exppara.2009.03.005 (In English) Gaibova, G. D. (2004) Kriptosporidii (Cryptosporidiidae, Coccidia, Apicomplexa) zhivotnykh v Azerbajdzhane i obzor sovremennykh podkhodov k identifikatsii ikh vidov [Cryptosporidia (Cryptosporidium, Coccidia, Apicomplexa) of animals in Azerbaijan and review of the current approaches to the identifications of their species]. Izvestiya Natsiona"noj akademii nauk Azerbajdzhana (seriya biologicheskie i meditsinskie nauki) — Proceedings of Azerbaijan National Academy of Sciences (Biological and Medical Sciences), no. 3-4, pp. 92-108. (In Russian)
Gaibova, G. D., Iskenderova, N. G., Gurbanova, T. F. (2017) Kriptosporidii (Cryptosporidium, Coccidia, Apicomplexa) dikikh nazemnykh pozvonochnykh v Sheki-Zagatal'skom regione [Cryptosporidia (Cryptosporidium, Coccidia, Apicomplexa) of wild terrestrial vertebrates in the Sheki-zagatala Region]. Materialy Instituta zoologii, vol. 35, no. 1, pp. 135-140. (In Russian) Gurbanova, T. F. (2020) Psevdoparazity (Adeleina, Coccidia) kamenki-plyasun'i (Oenanthe isabellina) [Pseudoparasites (Adeleina, Coccidia) of Isabelline wheatear (Oenanthe isabellina)]. Amurskij zoologicheskij zhurnal — Amurian Zoological Journal, vol. XII, no. 3, pp. 378-382. https://www.doi. org/10.33910/2686-9519-2020-12-3-378-382 (In Russian) Henriksen, Aa. Sv., Pohlenz, J. F. L. (1981) Staining of cryptosporidia by a modified Ziehl-Neelsen techniqe. Acta Veterinaria Scandinavica, vol. 22, no. 3-4, pp. 594-596. https://doi.org/10.1186/ BF03548684 (In English)
Jafarov, A. R. (2015) Ekologo-faunisticheskij analiz gerpetofauny (Testudinidae, Sauria, Serpentes) Gobustana-Apsheronskogo massiva Azerbajdzhana [Ecological and faunal analysis of herpetofauna (Testudinidae, Sauria, Serpentes) of Gobustan]. Ekologicheskij vestnik, no. 1 (31), pp. 102-106. (In Russian)
Jezkova, J., Horcickova, M., Hlaskova, L. et al. (2016) Cryptosporidium testudinis sp. n., Cryptosporidium ducismarci Traversa, 2010 and Cryptosporidium tortoise genotype III (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) in tortoises. Folia Parasitologica, vol. 63, article 035. https://www.doi. org/10.14411/fp.2016.035 (In English) Koudela, B., Modry, D. (1998) New species of Cryptosporidium (Apicomplexa, Cryptosporidiidae) from
lizards. Folia Parasitologica, vol. 45, no. 2, pp. 93-100. (In English) Lee, J. J., Leedale, G. F., Bradbury, P. (2000) An illustrade guide to the protozoa. Vol. 1. 2nd ed. Lawrence: Society of Protozoologists Publ., 689 p. (In English)
Mamedova, S. O. (2010а) Kishechnye koksidii (Coccidia, Apicomplexa) reptilij v Azerbaydzhane [Intestinal coccidia (Coccidia, Apicomplexa) of reptilian in Azerbaijan]. Doklady natsional'noj akademii nauk Azerbajdzhana, vol. LXVI, no. 1, pp. 95-103. (In Azerbaijan)
Mamedova, S. O. (2010b) Kriptosporidii (Cryptosporidiidae, Coccidia, Apicomplexa) reptilij v Azerbaydzhane [Cryptosporidia (Cryptosporidium, Coccidia, Apicomplexa) of reptilian in Azerbaijan]. Doklady natsional'noj akademii nauk Azerbajdzhana, vol. LXVI, no. 4, pp. 73-80. (In Azeribaijan)
Novruzov, N. E. o., Bunyatova, S. N. g. (2017) Sovremennoe sostoyanie i perspektivy sinitropizatsii amfibij i reptilij v antropogenozakh Vostochnogo Azerbajdzhana [Modern state and perspectives of amphibian and reptile synantropisation in anthropocoenosiss of eastern Azerbaijan]. Samarskij naucnij vestnik — Samara Journal of Science, vol. 6, no. 2 (19), pp. 65-70. (In Russian)
Ovezmukhammedov, А. (1987) Protistofauna reptilij [Protistofauna of reptilia]. Ashgabat: Ylym Publ., 372 p. (In Russian)
Ryan, U., Fayer, R., Xiao, L. (2014) Cryptosporidium species in humans and animals: Current understanding and research needs. Parasitology, vol. 141, no. 13, pp. 1667-1685. https://www.doi. org/10.1017/S0031182014001085 (In English)
Santin, M. (2013) Clinical and subclinical infections with Cryptosporidium in animals. New Zealand Veterinary Journal, vol. 61, no. 1, pp. 1-10. https://www.doi.org/10.1080/00480169.2012.731681 (In English)
Vasil'ev, D. B., Blinova, Yu. B. (2004) Kriptosporidioz u reptilij: sovremennoe sostoyanie problem [Cryptosporidiosis in reptiles: Current state of problems]. In: Nauchnoe issledovanie v zoologicheskikh parkakh [Scientific research in zoological parks]. Iss. 17. Moscow: Moscow Zoo Publ., pp. 136-146. (In Russian)
Van Dijk, P. P., Corti, C., Mellado, V. P., Cheylan, M. (2004) Testudo graeca. The IUCN Red List of Threatened Species 2004: e.T21646A9305080. [Online]. Available at: https://www.iucnredlist.org/ species/21646/9305080 (accessed 06.05.2021). (In English)
Xiao, L., Fayer, R., Ryan, U., Upton, S. J. (2004) Cryptosporidium Taxonomy: Recent advances and implications for public health. Clinical Microbiology Reviews, vol. 17, no. 1, pp. 72-97. https:// www.doi.org/10.1128/cmr.17.L72-97.2004 (In English)
Для цитирования: Гаибова, Г. Д., Мамедова, С. О. (2021) Кишечная кокцидиофауна (Apicomplexa: Coccidia) рептилий Азербайджана и ее формирование под воздействием антропогенных факторов. Амурский зоологический журнал, т. XIII, № 3, с. 353-368. https://www.doi.org/10.33910/2686-9519-2021-13-3-353-368 Получена 2 мая 2021; прошла рецензирование 19 мая 2021; принята 22 мая 2021.
For citation: Gaibova, H. D., Mamedova, S. O. (2021) Intestinal coccidia (Apicomplexa: Coccidia) in reptiles of Azerbaijan and anthropogenic influences on their prevalence. Amurian Zoological Journal, vol. XIII, no. 3, pp. 353-368. https://www.doi.org/10.33910/2686-9519-2021-13-3-353-368 Received 2 May 2021; reviewed 19 May 2021; accepted 22 May 2021.
