Хламидомонады (Chlamydomonadaceae) Санкт-Петербурга и Ленинградской области: состояние изученности и новые находки Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

ВОДОРОСЛИ — ALGAE

Хламидомонады (Chlamydomonadaceae) Санкт-Петербурга и Ленинградской области: состояние изученности и новые находки

О. Н. Болдина

Ботанический институт им. В. Л. Комарова РАН, ул. Профессора Попова, д. 2, Санкт-Петербург, 197376, Россия; OBoldina@binran.ru

Резюме. В статье представлены данные о двужгутиковых зеленых монадах, найденных на территории Санкт-Петербурга и Ленинградской области ранее и в 2012-2015 гг.

Определение новых сборов Chlamydomonas asymmetrica, C. debaryana, C. moewusii, C. noctigama, C. nasuta, Microglena cf. opisthopyren проведено на основе изучения клеточных культур с использованием световой и электронной микроскопии, а видовая принадлежность C. asymmetrica и C. debaryana дополнительно подтверждена анализом нуклеотидных последовательностей 18S рРНК. Все обнаруженные виды являются новыми для района исследования. Приведены их описания в световом и электронном микроскопах, указываются местонахождение и местообитание.

Ключевые слова: зеленые монады, Chlamydomonas, Microglena, Санкт-Петербург, Ленинградская область.

Chlamydomonads (Chlamydomonadaceae) from St. Petersburg and the Leningrad Region: current knowledge and new records

O. N. Boldina

Komarov Botanical Institute RAS, Professor Popov Str., 2, St. Petersburg, 197376, Russia; OBoldina@binran.ru

Abstract. The paper contains data on biflagellated green monads discovered earlier in St. Petersburg and the Leningrad Region, and their new records in sites of Karelian Isthmus, namely (1) Beloostrov railway station, St. Petersburg (ca. 60°9' N, 30°0' E) and (2) projected regional sanctuary «Orekhovsky», Leningrad Region (ca. 60°31' N, 30°18' E) in 2012-2015. Chlamydomonas asymmetrica, C. debaryana, C. moewusii, C. noctigama, C. nasuta, Microglena cf. opisthopyren have been identified on the basis of integrative study of all cellular components with light and transmission electron microscopy. Identification of C. asymmetrica and C. debaryana has been confirmed by the analysis of their nucleotide sequences. All the recorded species are new to St. Petersburg and the Leningrad Region. Their descriptions, localities, and habitat peculiarities are provided.

Keywords: green monads, Chlamydomonas, Microglena, St. Petersburg, Leningrad Region.

Хламидомонады, или двужгутиковые зеленые монадные водоросли из семейства Chlamydomonadaceae, большей частью рассматриваемые как представители рода Chlamydomonas Ehrenb. sensu lato (Ettl, 1983), являются повсеместно распространенной группой организмов, обитающих преимущественно в небольших пресных водоемах и почвах. На территории Европы они представлены значительным числом видов — не менее 80 (Ettl, Gärtner, 1995).

Зеленые монады из Ленинградской области изучались лишь фрагментарно. Такие работы в основном проводились в 50-е гг. прошлого века. Впервые наиболее полно эти водоросли были представлены в работе Э. Н. Ваулиной с соавт. (Vaulina et al., 1957) — специальной флористической сводке по хламидомонадам территории СССР, включающей 6 видов из Ленинградской обл. Следует также отметить работы Л. М. Зауера (Zauer, 1956) с обнаруженными им 6 таксонами почвенных и аэрофильных хламидомонад. После значительного перерыва список хламидомонад был значительно дополнен О. Я. Чаплыгиной (Chaplygina, 1996), выявившей 10 видов в почвах Нижне-Свирского заповедника; 5 видов — потенциальных возбудителей «цветения» воды в водоемах области приведено Л. А. Рун-диной (Rundina, 2006). Анализ вышеупомянутых и других работ (Troitskaya, 1923; Hollerbach, 1936), содержащих списки данной группы водорослей, а также результатов нашего исследования показал, что в настоящее время в обсуждаемом регионе выявлено менее трех десятков видов (табл. 1). Такое количество хламидомонад свидетельствует об очень слабой изученности как самой группы в Ленинградской обл., так и территорий, на которых производились обследования.

Определение хламидомонадовых водорослей в большинстве случаев вызывает затруднения из-за мелких размеров клеток, ограниченного числа таксономических признаков, а также присущего им большого полиморфизма. Поэтому многие флористические работы, как правило, ограничиваются родовыми таксонами, а приводимые в списках виды часто требуют проверки. Для исключения ошибок при идентификации необходимы культуральные методы, позволяющие заметить все особенности объектов на протяжении их жизненного цикла. Однако в современных коллекциях живых водорослей до выполнения настоящего исследования не было представителей зеленых монад из Ленинградской обл. и Северо-Запада России.

Таблица 1

Хламидомонады в почвах и водоемах Санкт-Петербурга и Ленинградской области

Chlamydomonads in soils and waters of St. Petersburg and the Leningrad Region

Таксономическая принадлежность Taxonomic position Источник Source

Chlamydomonas asymmetrica Korshikov Boldina, orig.

C. debaryana Gorozh. Boldina, orig.

С. elliptica Korshikov Chaplygina, 1996

C. eustigma Ettl Chaplygina, 1996

C. gelatinosa Korshikov Chaplygina, 1996

C. globosa Snow Zauer, 1956; Vaulina et al., 1959

C. gloeogama Korshikov Chaplygina, 1996

C. gloeogama Korshikov f. humicola Hollerb. Hollerbach, 1936; Vaulina et al., 1959

C. intermedia Chodat Zauer, 1956; Vaulina et al., 1959

C. matwienkoae Ettl Rundina, 2006

C. moewusii Gerloff Boldina, orig.

C. mutabilis Gerloff Chaplygina, 1996

C. nasuta Korshikov Boldina, orig.

C. noctigama Korshikov Boldina, orig.

C. oblongella Lund Zauer, 1956; Vaulina et al., 1959

C. peterfii Gerloff Zauer, 1956; Vaulina et al., 1959

С. proboscigera (Korshikov) var. conferta Ettl Rundina, 2006

Dangeardinia pseudopertusa (Ettl) Nakada (= Chlamydomonas pseudopertusa Ettl) Rundina, 2006

C. regularis Korshikov Chaplygina, 1996

C. reinhardtii P. A. Dang. Rundina, 2006

C. snowia Printz Zauer, 1956; Vaulina et al., 1959

Chlamydomonas sp. Zauer, 1956

Chloromonas augustae (Skuja) Pröschold et al. (= Chlamydomonas augustae Skuja) Chaplygina, 1996

Chloromonas chlorococcoides (Ettl et Schwarz) Matsuzaki et al. (= Chlamydomonas chlorococcoides Ettl et Schwarz) Chaplygina, 1996

Chloromonas reticulata (Gorozh.) Gobi (= Chloromonaspalmelloides Broady) Chaplygina, 1996

Chloromonas variabilis (P. A. Dang) Wille Chaplygina, 1996

Microglena monadina Ehrenb. emend. Demchenko et al. [= Chlamydomonas monadina (Ehrenb.) F. Stein., = C. sphaerica O. V. Troitsk.] Troitskaya, 1923; Rundina, 2006

Microglena cf. opisthopyren (Skuja) Demchenko et al. Boldina, orig.

Трудности идентификации хламидомонад связаны также с проведением масштабной ревизии рода Chlamydomonas sensu lato, в результате которой он был разделен на несколько родов: Dange-ardinia Tempère, Ixipapillifera Nakada, Lobochlamys Pröschold et al., Microglena Ehrenb. emend. Demchenko et al., Oogamochlamys Pröschold et al., Rhysamphichloris Nakada, Chloromonas Gobi и Chlamydomonas s. str. (Pröschold et al., 2001; Nakada et al., 2008; Demchenko et al., 2012; Nakada et al., 2016; и др.). Выделение новых родов хламидомонад проводится только с помощью комплексного подхода, который наряду с методами световой микроскопии включает трансмиссионную электронную микроскопию и методы секвенирования маркерных последовательностей ДНК. Последние методы в свою очередь связаны с поддержанием живого клонального материала в культуре. Сопоставление результатов исследования, полученных с помощью ТЭМ, и анализа кодирующих последовательностей 18S рРНК позволило выяснить, что тип пиреноида коррелирует с положением таксона на филогенетическом дереве (Boldina, 2011). Вместе с тем следует подчеркнуть, что для идентификации объектов важным является весь комплекс морфологических признаков, учитывающий строение оболочки клетки, особенности тилакоидной системы хлоропласта, стигмы и расположения митохондрий.

Ревизия хламидомонад не закончена, существуют еще группы, требующие таксономической реорганизации. Такие виды мы вынуждены относить по-прежнему к Chlamydomonas.

Целью настоящего исследования было выявление наиболее массовых видов хламидомонад в мелких водоемах и почвах Ленинградской обл. и их идентификация на основе современных требований.

В работе приводятся описания видов, выявленных на двух участках Карельского перешейка (табл. 2). Пробы собраны преимущественно в местах видимого «цветения». Ссылки на изученные штаммы также приведены в таблице 2.

Предварительный массовый отбор образцов в 2011-2012 гг. с последующим их микроскопированием в лаборатории оказался неэффективным, так как в большинстве проб хламидомонады выявить не удалось. В дальнейшем для успешного выделения клональных живых культур мы предпочли совместить операции сбора проб и ми-кроскопирования непосредственно на месте. Образцы собирались в стерильные шприцы только при выявлении значительного числа клеток интересующих нас объектов.

Работа по изоляции клональных культур и очистке штаммов водорослей занимала длительное время, в среднем около 1 года. При

выделении чистых культур на агаровых средах соблюдали стандартные микробиологические методики. В качестве основной среды для клонирования и поддержания изолятов использовали среду Kuhl (Schlösser, 1994), реже в дополнение к ней — среду Elmann (Hollerbach, Polyanskiy, 1951). Для идентификации и изучения строения клеток из клональных культур пользовались микроскопами Центра коллективного пользования Ботанического института им. В. Л. Комарова (БИН) РАН «Клеточные и молекулярные технологии изучения растений и грибов» — Carl Zeiss AxioImager.Al и Libra 120 plus. Штаммы водорослей поддерживали в пробирках на скошенном агаре в холодильной установке со слабой освещенностью и температурой 12-14 °C. Чистые культуры доступны из рабочей коллекции лаборатории альгологии БИН РАН. Частично они были разосланы в коллекции живых культур России и ближнего зарубежья (Borisova et al., 2014: 39); номера их депонирования приводятся в соответствующем столбце табл. 2. Нуклеотидные последовательности для штаммов были получены Т. М. Дариенко, T. Proeschold (PS-штаммы) и А. А. Гончаровым (IB- и LB-штаммы). Описания, полученные в ходе исследования с помощью светового микроскопа, обозначены ниже СМ, трансмиссионного электронного микроскопа — ТЭМ.

Chlamydomonas asymmetrica Korshikov, 1927, in Pascher, Volvo-cales: 280. — Табл. I, 1-9.

СМ. На среде Kuhl клетки чаще всего в пальмеллевидном со-стояниии, эллипсоидные, эллипсоидно-цилиндрические, нередко асимметричные, 10-15 мкм дл., 6-13 мкм шир. Оболочка тонкая, в некоторых местах неравномерно утолщенная, папиллa слабо выраженная, слегка закругленная или отсутствует. Хлоропласт крупнолопастный с утолщением в центральной, реже базальной частях клетки. Пиреноид один, в утолщении хлоропласта. Стигма не всегда заметна, мелкая, ярко-оранжевая, эллипсоидная; в передней половине клетки. Ядро центральное. Сократительных вакуолей две, в основании пары равных жгутиков. Длина жгутиков равна длине клетки. Зооспоры преимущественно по 4, реже по 2, их апикальные концы ориентированы в разных направлениях.

ТЭМ. Клеточная оболочка вегетативных клеток двуслойная. Наружный слой очень тонкий, с характерной параллельной исчерчен-ностью; в нем чаще всего различаются не три, а две ламеллы — внешняя светлая и внутренняя темная. Внутренний слой образован плотно упакованными фибриллами, расположенными параллельно клеточной поверхности. Вблизи плазмалеммы фибриллы распола-

Таблица 2

Штаммы хламидомонад, изолированные из почв и водоемов Санкт-Петербурга и Ленинградской области

в 2013-2015 гг.

Chlamydomonad strains isolated from soils and waters of St. Petersburg and the Leningrad Region in 2013-2015

Таксон Taxon Местонахождение, дата сбора Locality, date of collection Координаты Coordinates Штамм Strain ТЭМ ТЕМ Сиквенс Sequence Депонирование Deposition

Chlamydomonas asymmetrica 1: 05.04.2013, канава с икрой лягушки, обрастание прошлогодних листьев gutter with frogspawn, fouling of last year's leaves 60,:,8'52.2" N. 30,:,0T3.4" E LB-23 LB-27 + + (LT594770) -

C. asymmetrica 2: 01.07.2012, пойма ручья со Spirogyra sp. creek floodplain of with Spirogyra sp. 60,:,30'53.5" N. 30:18'46.8" E PS-3 PS-4 PS-21 PS-22 PS-24 PS-27 PS-29 PS-33 + + + + + + + + + + + IBASU-A 505

C. debaiyana 1: 05.04.2013, обрастание икры лягушки fouling of frogspawn 60,:,8'52.2" N. 30,:,0T3.4" E IB-2 IB-3 + +(LT594769) —

C. moewtisii 2: 09.09.2012, болото, ярко-зеленая вода в заводи ручья (выделен из зиготы) bog, bright green water in a creek backwater (from a zygote) 60,:,30'52.9" N. 30:18'46.5" E ZS-1 +

C. nasuta 2: 01.07.2012, пойма ручья со Spirogyra sp. creek floodplain with Spirogyra sp. 60,:,30'53.5" N. 30:18'46.8" E PS-6 + —

Окончание табл. 2

Таксон Taxon Местонахождение, дата сбора Locality, date of collection Координаты Coordinates Штамм Strain ТЭМ ТЕМ Сиквенс Sequence Депонирование Deposition

С. noctigama 2: 09.09.2012, болото, ярко-зеленая вода в заводи ручья (выделен из зиготы) bog, bright green water in a creek backwater (from a zygote) 60,:,30'52.9" N. 30:18'46.5" E ZS-3 + IBASU-A 506

Micmglena cf. opisthopyren 2: 21.09.2014, придорожная лужа в еловом лесу, ярко-зеленый налет на отпечатках собачьих следов roadside puddle in fir forest, bright green deposit on dog paw prints 60,:,31'24.2" N. 30,:,15'25.7" E P2-6 P2-7 P2-8 + - SYKOA Ch-057-15

Примечание. 1 — г. Санкт-Петербург, территория у ст. Белоостров, включающая дачный массив и окружающие леса, пос. Белоостров; 2 — Ленинградская обл., лесной массив в районе пос. Орехово — пос. Сосново, район проектируемого ООПТ «Ореховский».

Note. 1 — St. Petersburg, environs of the Beloostrov railway station, including a cottage community and adjacent forests, Beloostrov settlement; 2 — Leningrad Region, forestland in the environs of Orekhovo and Sosnovo settlements, the area of the planned sanctuary «Orekhovsky».

гаются беспорядочно в виде комочков; в этой части внутреннего слоя встречаются ограниченные мембраной пузырьки разного вида. Плазмалемма имеет преимущественно плавные очертания. Хлоропласт содержит прямые тилакоиды, ориентированные вдоль длинной оси клетки, в пачках по 2-7. Строма хлоропласта заполнена многочисленными рибосомами, редкими крахмальными зернами верете-новидной или неправильной эллипсоидной формы и единичными пластоглобулами. Стигма двуслойная. Пиреноид IV типа (Boldina, 2011), состоит из плотной гомогенной стромы, окружающей ее крахмальной обкладки в виде 3-5 дугообразных пластинок и рассекающих строму трубчатых тилакоидов, организованных в пачки с уменьшающимся от периферии к центру числом тилакоидов (от 3 до 1). Ядро округлое, сложное хромоцентрическое. Ядрышко центральное, с упорядоченным расположением фибриллярного и гранулярного компонентов. Поры в ядерной оболочке расположены неравномерно. Митохондрии многочисленные, мелкие, центрально-периферические, с пластинчатыми кристами. Аппарат Гольджи выявляется, как правило, вблизи ядра. Диктиосомы (обычно 2) образованы 5-7 цистернами и окружены многочисленными пузырьками. Прослеживается связь диктиосом с наружной ядерной мембраной. Вакуоли апикальные сократительные, с гомогенным темным и светлым содержимым и с фибриллярным компонентом.

Примечание. В СМ наблюдениях у Chlamydomonas asymmetrica на средах Kuhl и Elmann выявлена большая морфологическая изменчивость PS-штаммов 3, 4, 21, 22, 24, 27, 29, 33. Первичное определение PS-штаммов, проведенное в 2012 г. Т. А. Мироновой и E. Ю. Егидаровой, дало возможность идентифицировать 5 видов: C. reinhardii Dang. (PS-21 и 33), Lobochlamys segnis (Ettl) Proschold et al. (PS-22, 24 и 29), Chlamydomonas gelatinosa Korshikov (PS-3), C. subcylindracea Korshikov (PS-4) и C. nivali (F. A. Bauer) Wille (PS-27). На бедной минеральной среде Elmann штаммы PS-22, 24, 27 и 33 характеризовались слабым ростом и находились в пальмеллевидном состоянии. При этом клетки округлялись, уменьшались (PS-22) или увеличивались (PS-24, 27, 33) в размерах, их содержимое, включая хлоропласт, становилось гетерогенным, пиреноид выявлялся слабее, стигма реже, папилла сохраняла форму. Исключение составлял штамм PS-21, который демонстрировал нарастание биомассы и, наряду с небольшим уменьшением размеров, значительное количество подвижных клеток неправильной эллипсоидной формы, с отчетливо различимым содержимым; появлялись клетки гантелевидной формы.

Штаммы PS-3, 4, 21, 22, 24, 27, 29 и 33 имеют одинаковый комплекс ультраструктурных признаков и полностью соответствуют таковым для ряда коллекционных штаммов C. asymmetrica. Различия между ними только в количестве крахмальных зерен в хлоропласте: у штаммов PS-4, 22 и 24 их было значительно меньше, чем у PS-3, 29 и 33, а PS-21 и 27 занимают промежуточное положение.

У штамма PS-33 крахмальные зерна более крупные, пластоглобулы многочисленные. Видовая принадлежность PS-4, 21, 22, 24 и LB 27 подтверждена анализом нуклеотидных последовательностей гена 18S рРНК (Darienko, Proschold, уст. сообщ.; Гончаров, уст. сообщ.). Штамм PS-21 поддерживается под номером IBASU-A 505 (Borysova et al., 2014).

В данном сообщении это пока единственный вид, выделенный из двух различных мест. По-видимому, он широко распространен на территории Ленинградской обл., так как в природном материале клетки со сходной морфологией встречались часто.

C. debaryana Gorozh. 1891, Bull. Soc. Imp. Naturalistes Moscou, Nouv. Sér. 5: 106. — Табл. II, 1-4.

СМ. Клетки эллипсоидные, эллипсоидно-яйцевидные, изредка немного асимметричные, 10-15 мкм дл., 8-13 мкм шир. Оболочка толстая, с неравномерными утолщениями на переднем и заднем концах клетки; спереди образует отчетливую полукруглую папиллу. Хлоропласт чашевидный, пристенный, базально утолщенный, достигающий переднего конца клетки; по структуре неоднородный. Пиреноид один, сферический или эллипсоидный, до 4 мкм в диам., в базальной части хлоропласта. Стигма ярко-оранжевая, эллипсоидная, в передней половине клетки. Ядро в передней половине клетки, над пиреноидом; ядрышко крупное, заметное. Длина жгутиков равна длине клетки. В основании жгутиков имеются две сократительные вакуоли. Зооспоры по 2-4, ориентированы в одном направлении.

ТЭМ. Клеточная оболочка двуслойная: тонкий наружный слой триламеллярный (образован тремя подслоями в виде ламелл: двумя темными, разделенными одним светлым подслоем), с характерной параллельной исчерченностью; толстый внутренний фибриллярный. Плазмалемма с более или менее плавными очертаниями, изредка контактирует с оболочкой хлоропласта. Тилакоиды хлоропласта относительно короткие, плотно прилегающие друг к другу, в пачках по 2-4, реже по 5-6 и более; одиночные тилакоиды встречаются редко. Строма хлоропласта с многочисленными рибосомами, единичными пластоглобулами и крахмальными зернами преимущественно верете-новидной формы. Стигма периферическая, двуслойная. Пиреноид IV типа, представлен электронноплотной стромой, пучками трубчатых тилакоидов и тонкой обкладкой из 4-6 крахмальных пластинок. Ядро сложное хромоцентрическое. Ядрышко центральное. Вблизи ядра 1-2 диктиосомы аппарата Гольджи, из 6-8 цистерн каждая, окруженные многочисленными пузырьками. Митохондрии центрально-периферические, округлые и удлиненно-овальные в сечении, с пластинчатыми, иногда более или менее упорядоченно ориентированными

кристами. Вакуоли сократительные, без включений, с гранулярными плотными включениями или с кольцевидными мембранами.

Примечание. Массовое развитие водоросли обнаружено в слизи икринок лягушки. При этом клетки водоросли легко адаптировались к росту на среде Kuhl. Взаимоотношения этой водоросли и кладки лягушки, по-видимому, син-трофичные. Принадлежность выявленных штаммов к виду Chlamydomonas debaryana подтверждена ТЭМ (Konstantinova, Boldina, 2000) и анализом нукле-отидных последовательностей генов 18S рРНК и ITS 2 (Гончаров, уст. сообщ.). Вероятно, вид широко распространен. Сходные по морфологии клетки, но не подтвержденные другими методами, многократно обнаруживались в водных пробах на Карельском перешейке Ленинградской обл.

С. moewusii Gerloff, 1940, Arch. Protistenk. 94: 466. = Chlamydomonas eugametos Moewus, 1931, Arch. Protistenk. 75: 293. — Табл. II, 5-8.

СМ. Клетки неправильно эллипсоидные, реже цилиндрические, 13-18 мкм дл., 7-10 мкм шир. Оболочка относительно толстая, часто неравномерно утолщенная на переднем и заднем концах клетки; спереди образует отчетливо заметную плоскую папиллу. Хлоропласт чашевидный, с лопастями, утолщенный в центральной части клетки. Пиреноид один, в боковом утолщении хлоропласта. Стигма хорошо заметная, желто-оранжевая, эллипсоидная, в передней или средней части клетки. Ядро рядом с пиреноидом, чуть ближе к передней части клетки. Сократительных вакуолей две, в основании жгутиков. Длина жгутиков может превосходить длину клетки почти в 2 раза. Зооспоры по 2-4, ориентированы разнонаправленно. Половой процесс изогамный гомоталличный.

ТЭМ. Клеточная оболочка из 2 основных слоев: триламеллярного и фибриллярного. Дополнительный слой (расположенный снаружи триламеллярного), имеющий вид коротких тонких фибрилл, едва заметен. Триламеллярный слой тонкий; в нем видны повторяющиеся субъединицы или соответствующая им параллельная исчерченность. Фибриллярный слой толстый, гетерогенный, сильно дифференцированный; внешняя его часть сформирована плотно упакованными фибриллами, ближе к плазмалемме — рыхло упакованными. Плаз-малемма волнистая. Хлоропласт содержит как длинные тилакоиды, в пачках по 2-5, так и относительно короткие, в пачках по 5-6. Иногда их внутритилакоидное пространство расширено. Строма заполнена многочисленными рибосомами, небольшим числом относительно крупных крахмальных зерен эллипсоидной и неправильно многоугольной формы; пластоглобулы, по-видимому, отсутствуют. Стигма однослойная. Пиреноид III типа с крахмальной обкладкой из 3-4

пластинок, электронноплотной стромой и уплощенными парными тилакоидами. Пачки парных тилакоидов в пиреноиде имеют беспорядочное расположение, их общая контактирующая мембрана очень плотная, волнистая. Ядро сложное хромоцентрическое, с мозаичным ядрышком и более или менее равномерно расположенными порами. Диктиосомы (1-2) вблизи ядра, каждая из 5-7 цистерн, окружены многочисленными пузырьками. Митохондрии мелкие, многочисленные, центральные. Вакуоли сократительные, со светлым и темным содержимым и с мелкими мембранными включениями.

Примечание. По сравнению с первоописанием (Gerloff, 1940) клетки штамма ZS 1 на среде Kuhl немного крупнее. На среде Elmann клетки еще крупнее, до 22 мкм дл., 20 мкм шир., округленные, с равномерно утолщенной клеточной оболочкой, без папиллы, с гранулярным хлоропластом и нечетким пиреноидом. В старой культуре был выявлен изогамный половой процесс. Гаметы сходны с зооспорами, могут сливаться как апикальными, так и латерально-ба-зальными частями клеток. Тонкое строение найденной водоросли весьма характерно и полностью соответствует описаниям в литературе (Brown et al., 1968).

С. nasuta Korshikov, 1927, in Pascher, Volvocales: 236. — Табл. III, 1-4.

СМ. Клетки широкоэллипсоидные, почти шаровидные, 12-15 мкм дл., 10-15 мкм шир. Оболочка относительно толстая, равномерно утолщенная, спереди образует едва различимую полукруглую папиллу. Хлоропласт чашевидный, с лопастями, продольно исчерченный; утолщенный в базальной части клетки. Пиреноид один, в утолщении хлоропласта, часто неразличим. Стигма мелкая, эллипсоидная или точечная, ярко-оранжевая, в передней половине клетки, обычно ближе к ее апикальному концу. Ядро в центре, над пиреноидом. Сократительных вакуолей две, в основании жгутиков. Длина жгутиков не определяема, так как клетки находятся в пальмеллевид-ном состоянии. Зооспоры обычно по 4, попарно однонаправленные.

ТЭМ. Клеточная оболочка вегетативных клеток двуслойная. Наружный слой триламеллярный, с периодически повторяющимися субъединицами и параллельной исчерченностью. Внутренний фибриллярный слой неоднородный, ближе к плазмалемме более рыхлый, содержит различного вида пузырьки. Плазмалемма слабо волнистая. Тилакоиды хлоропласта относительно короткие, плотно прилегающие друг к другу, собранные в пачки по 3-6, реже по 8-12 в каждой. Строма хлоропласта с многочисленными рибосомами и крупными крахмальными зернами различной формы. Стигма не обнаружена. Пиреноид III типа, с обкладкой из разрозненно лежащих зерен крахмала, аналогичных по виду крахмальным зернам хлоропласта; с не-

однородной, но равномерно рассеченной электронноплотной стромой и уплощенными парными тилакоидами. Ядро сложное хромоцентри-ческое, с мозаичным ядрышком и часто расположенными порами в ядерной оболочке. Аппарат Гольджи выявляется обычно вблизи ядра. Диктиосомы (обычно 2) из 4-8 цистерн, окружены многочисленными пузырьками. Митохондрии периферические, многочисленные, мелкие. Вакуоли сократительные, с гомогенным светлым и темным содержимым и с мембранными включениями.

Примечание. Клетки штамма PS-6 не имеют четкой папиллы и таким образом несколько отличаются от описания А. А. Коршикова (Korshikov, 1938). Тонкое строение клеток полностью соответствует таковому для штамма SAG 11.72 Chlamydomonas nasuta. Среди хламидомонад этот вид выделяется особой модификацией строения пиреноида в пределах III типа (Konstantinova, Boldina, 2000).

С. noctigama Korshikov, 1927, in Pascher, Volvocales: 216. — Табл. IV, 1-5.

СМ. Клетки эллипсоидные, эллипсоидно-цилиндрические, иногда слегка асимметричные, реже чуть более суженные к заднему концу, 12-22 мкм дл., 7-9 мкм шир. Оболочка относительно тонкая, но хорошо заметная, иногда утолщенная на заднем или переднем концах клетки; спереди образует отчетливо выраженную низкую папиллу, со слабо различимой седловидной вырезкой. Хлоропласт чашевидный, базально утолщенный, без исчерченности, но с многочисленными гранулами крахмала. Пиреноид обычно один, латеральный. Стигма крупная, ярко-оранжевая, эллипсоидная, в передней или средней части клетки. Ядро чаще вблизи пиреноида, обычно над ним, реже под ним. Сократительных вакуолей две, находятся в основании жгутиков. Длина жгутиков приблизительно равна длине клетки. Зооспоры обычно по 2, ориентированы в разных направлениях. Половой процесс изогамный гомоталличный.

ТЭМ. В клеточной оболочке четко видны только 2 основных слоя — триламеллярный и фибриллярный. Дополнительный слой (расположенный снаружи триламеллярного), имеющий вид коротких тонких фибрилл, едва заметен. Наружный триламеллярный слой тонкий, часто в виде характерной параллельной исчерченности. Внутренний слой в своей внешней части состоит из плотно упакованных фибрилл, расположенных более или менее параллельно клеточной поверхности, а ближе к плазмалемме — из более рыхлых, но с высокой электронной плотностью. Для этой части внутреннего слоя помимо ограниченных мембраной пузырьков разного вида характерны крупные гомогенные электронноплотные структуры. Плазмалемма

сильно волнистая. Хлоропласт содержит прямые, длинные, плотно прилегающие друг к другу тилакоиды, в пачках по 3, реже парные или множественные тилакоиды. Тилакоиды обычно ориентированы параллельно поверхности клетки. Строма хлоропласта с многочисленными рибосомами, пластоглобулами, единичными мелкими крахмальными зернами удлиненной формы. Стигма двуслойная, часто с неоднородными по плотности глобулами. Пиреноид V типа, из плотной гомогенной стромы, окружающей ее крахмальной обкладки из 8-12 зерен и проникающих в строму пачек из трех уплощенных тилакоидов. Пачки тилакоидов в пиреноиде часто располагаются более или менее параллельно как друг другу, так и пачкам тилакоидов в хлоропласте. На некоторых срезах в центральной части стромы обнаруживаются лишь короткие профили одиночных тилакоидов. Ядро сложное хромоцентрическое, несколько вытянутое вдоль длинной оси клетки. Ядрышко центральное, с мозаичным расположением образующих его компонентов; поры в оболочке многочисленные. Диктиосомы (обычно 2), как правило, вблизи ядра, каждая из 6-9 цистерн. Они окружены многочисленными пузырьками. На снимках отчетливо выявляется связь аппарата Гольджи с наружной мембраной ядерной оболочки. Митохондрии центральные, округлые и удлиненно-овальные. Вакуоли сократительные, со светлым и плотным темным содержимым, с мембранными включениями.

Примечание. Выделен вместе с Chlamydomonas moewusii из водной пробы с зиготами, мало различающимися по морфологии и размерам. В опытах на среде Elmann клетки эллипсоидные, часто асимметричные, 9-12 мкм дл., 6-8 мкм шир., с плотно прилегающей оболочкой, гомогенным хлоропластом и не различимой на глаз характерной вырезкой на папилле. По-видимому, папиллярную вырезку нельзя считать ключевым признаком для идентификации данного вида.

В ходе конъюгации гаметы, сходные по внешнему виду с зооспорами, могут контактировать различными частями клеток, попарно или даже по 3 клетки. После слияния гамет их жгутики могут сохраняться. В этом случае формирующаяся зигота может иметь 2 или 3 пары жгутиков, находящихся с разных сторон клетки.

Штамм ZS-3 поддерживается в Институте ботаники им. Н. Г. Холодного НАН Украины под номером IBASU-A 506 (Borysova et al., 2014).

Microglena cf. opisthopyren (Skuja) Demchenko et al. 2012, Eur. J. Phycol. 47: 286.1 — Табл. V, 1-7.

СМ. Клетки эллипсоидные, широкоэллипсоидные, цилиндрические, иногда чуть более зауженные с базального конца, 24-30 мкм дл., 16-22 мкм шир. Оболочка обычно плотно прилегает к протопласту, спереди образуя низкую сглаженную папиллу, иногда отстает у

1 Синонимы этого таксона приведены Nakada, Tomita (2014).

базального конца. Хлоропласт неоднородный, пристенный, базально утолщенный, но с поперечной вырезкой. Пиреноид плохо различим, неправильно многоугольный, в утолщении хлоропласта выше вырезки. Стигма удлиненная, штриховая, неровная, ярко-оранжевая или темно-вишневая, в передней половине клетки. Ядро центральное, над пиреноидом. Сократительных вакуолей две, в основании пары жгутиков. Длина жгутиков приблизительно равна длине клетки. Зооспоры по 2-4, в парах чаще всего одинаково направленные.

ТЭМ. Клеточная оболочка вегетативных клеток двуслойная. Наружный триламеллярный слой выявляется неотчетливо в связи со спецификой контраста на полученных изображениях. Внутренний слой неоднородный, гранулярный. Плазмалемма плавная или слабо волнистая. В хлоропласте тилакоиды относительно длинные, рыхло упакованные, в пачках. Строма хлоропласта с многочисленными рибосомами и мелкими крахмальными зернами веретеновидной формы, пластоглобулы, по-видимому, отсутствуют. Стигма не обнаружена. Пиреноид состоит из долей, реже цельный. Обкладка фрагментарная, из мелких раздельно лежащих зерен крахмала, или отсутствует. Строма пиреноида электронноплотная, рассечена (иногда почти параллельно) пачками уплощенных парных тилакоидов. Ядро сложное хромоцентрическое. Ядрышко мозаичное. Поры в ядерной оболочке располагаются часто и более или менее равномерно. Дик-тиосомы единичные, изредка обнаруживаются около ядра. Митохондрии центральные, относительно крупные, малочисленные. Вакуоли сократительные, с гомогенным светлым или темным содержимым.

Примечание. Microglena cf. opisthopyren обнаружен только однажды (табл. 2). Вид примечателен тем, что на среде Kuhl его клетки часто погибают и для стабильного роста требуют добавки почвенного экстракта. От описания (Demchenko et al., 2012) клетки отличаются расположением пиреноида, лежащего ближе к апикальному концу клетки. При этом многие черты тонкого строения органелл этого штамма, включая особенности контраста оболочки, близки к таковым у штамма CCAP 11/82 (Konstantinova, Boldina, 2000), относимого Nakada, Tomita (2014) к M. opisthopyren (= Chlamydomonas pseudomacrostigma Peterfi, nom. inval.). Помимо вегетативных клеток и зооспор мы наблюдали также цисто-подобные состояния клеток с толстой оболочкой и асимметричным положением протопласта.

Штаммы Chlamydomonas moewusii, C. noctigama, C. nasuta и Microglena cf. opisthopyren идентифицированы без анализа нуклеотид-ных последовательностей. На уровне световой микроскопии в некоторых случаях (C. nasuta) имелись небольшие отличия от описания. Тем не менее, сравнительно-морфологические методы позволили определить виды благодаря тому, что все они обладают неповтори-

мым комплексом ультраструктурных признаков, характерных для образцов соответствующих видов из известных мировых коллекций водорослей, исследованных нами ранее.

Таким образом, проведенное на Карельском перешейке изучение массовых видов хламидомонад выявило 6 новых для региона таксонов.

Автор благодарит А. А. Гончарова, Т. М. Дариенко, Т. И. Михай-люк и T. Pröschold за подготовку и исследования сиквенсов штаммов хламидомонад, Е. В. Борисову и И. В. Новаковскую за поддержание штаммов в коллекциях, Р. Н. Белякову и А. Д. Потемкина за ценные замечания при написании статьи.

Исследования выполнялись в рамках плановой темы № 0120125605 БИН РАН.

Литература

[Boldina] Болдина О. Н. 2011. Принципы классификации пиреноидов у зеленых монад. Водоросли: таксономия, экология и использование в мониторинге. Екатеринбург: 34-41. [Borysova et al.] Борисова О. В., Царенко П. М., Конщук М. О. 2014. Колекщя

культур мжроводоростей IBASU-A. Кшв: 110 с. Brown R. M., Bold H. C., Johnson C. 1968. Electron and phase contrast microscopy of

sexual reproduction in Chlamydomonas moewusii. J. Phycol. 4(2): 100-120. [Chaplygina] Чаплыгина О. Я. 1996. Почвенные водоросли Нижне-Свирского заповедника. Новости сист. низш. раст. 31: 53-57. Demchenko E., Mikhailyuk T., Coleman A. W., Pröschold T. 2012. Generic and species concepts in Microglena (previously the Chlamydomonas monadina group) revised using an integrative approach. Eur. J. Phycol. 47(3): 264-290. Ettl H. 1983. Chlorophyta I (Phytomonadina). Süsswasserflora von Mitteleuropa.

Bd. 9. Stuttgart: 807 S. Ettl H., Gärtner G. 1995. Sylabus der Boden-, Luft-, und Flechtenalgen. Stuttgart, Jena, New York: 728 S.

Gerloff J. 1940. Beiträge zur Kenntnis der Variabilität und Systematik der Gattung

Chlamydomonas. Arch. Protistenk. 94: 311-502. Gorozhankin I. N. 1891. Beiträge zur Kenntniss der Morphologie und Systematik der Chlamydomonaden. II. Chlamydomonas Reinhardi (Dang.) und seine Verwandten. Bull. Soc. Imp. NaturalistesMoscou. Nouv. Ser. 5: 101-142. [Hollerbach] Голлербах М. М. 1936. К вопросу о составе и распространении водорослей в почвах. Тр. Бот. инст. АН СССР. 2(3): 99-302. [Hollerbach, Polyanskiy] Голлербах М. М., Полянский В. И. 1951. Определитель

пресноводных водорослей СССР. Вып. 1. М.: 200 с. [Konstantinova, Boldina] Константинова И. А., Болдина О. Н. 2000. Сравнительный анализ ультраструктуры пиреноидов зеленых монадных и коккоидных водорослей. Физиология растений. 47(5): 747-751 (рус.); 655-659 (англ.).

[Korshikov] Коршиков А. А. 1938. Volvocineae. Визначник пр^новодних водоро-стей УРСР. Т. 4. Кшв: 184 с.

Moewus F. 1931. Neue Chlamydomonaden. Arch. Protistenk. 75: 284-296.

Nakada T., Misawa K., Nozaki H. 2008. Molecular systematics of Volvocales (Chlo-rophyceae, Chlorophyta) based on exhaustive 18S rRNA phylogenetic analyses. Molec. Phytogen. Evol. 48: 281-291.

Nakada T., Tomita M. 2014. Light microscopy and phylogenetic analyses of Chlamydomonas species (Volvocales, Chlorophyceae). II. Molecular phylogeny, secondary structure of ITS-2, cell morphology, and nomenclature of Microglena opisthopyren, and M. media, comb. nov. Acta Phytotax. Geobot. 65(2): 67-73.

Nakada T., Wu J.-T., Nozaki H., Tomita M. 2016. Taxonomic revision of Chlamydomo-nas subg. Amphichloris (Volvocales, Chlorophyceae), with resurrection of the genus Dangeardinia and descriptions of Ixipapillifera gen. nov. and Rhysamphichloris gen. nov. J. Phycol. 52(2): 283-304.

Pascher A. 1927. Volvocales = Phytomonadinae. Susswasserflora Deutschlands, Österreichs und der Schweiz. H. 4. Jena: 506 S.

Pröschold T., Marin B., Schlösser U. G., Melkonian M. 2001. Molecular phylogeny and taxonomic revision of Chlamydomonas (Chlorophyta). I. Emendation of Chlamydomonas Ehrenberg and Chloromonas Gobi and description of Oogamochlamys gen. nov. and Lobochlamys gen. nov. Protist. 152(4): 265-300.

[Rundina] Рундина Л. А. 2006. Отдел Chlorophyta. Водоросли, вызывающие «цветение» водоемов Северо-Запада России. М.: 219-291.

Schlösser U. G. 1994. SAG — Sammlung von Algenkulturen at the University of Göttingen. Catalogue of strains. Bot. Acta. 107(1/2): 113-186.

[Troitskaya] Троицкая О. В. 1923. О новой хламидомонаде: Chlamydomonas sphae-rica Troitzk. nov. sp. Бот. матер. Отд. споров. раст. Бот. инст. АН СССР. 2(6): 81-82.

[Vaulina et al.] Ваулина Э. Н., Дорогостайская Е. В., Новичкова Л. Н., Сдобникова Н. В. 1959. Материалы к познанию почвенных хламидомонад СССР Труды Бот. инст. АН СССР. 2(12): 18-35.

[Zauer] Зауер Л. М. 1956. К познанию водорослей растительных ассоциаций Ленинградской области. Труды Бот. инст. АН СССР. 2(10): 33-174.

References

Boldina O. N. 2011. Printsipy klassifikatsii pirenoidov u zelenykh monad [Classification principles of pyrenoids in green monads]. Vodorosli: taksonomiya, ekologiya i ispolzovanie v monitoringe [The Algae: taxonomy, ecology and use in the monitoring]. Yekaterinburg: 34-41. (In Russ. with Engl. abstract).

Borysova O. V., Tsarenko P. M., Konishchuk M. O. 2014. Kolektsia kultur mikrovodo-rostey IBASU-A [Microalgae culture collection IBASU-A]. Kyiv: 110 p. (In Ukrainian).

Brown R. M., Jr, Bold H. C., Johnson C. 1968. Electron and phase contrast microscopy of sexual reproduction in Chlamydomonas moewusii. J. Phycol. 4(2): 100-120.

Chaplygina O. Ya. 1996. Pochvennye vodorosli Nizhne-Svirskogo zapovednika [Soil algae of Nizhne-Svirsky Reserve]. Novosti Sist. Nizsh. Rast. 31: 53-57. (In Russ.).

Demchenko E., Mikhailyuk T., Coleman A. W., Pröschold T. 2012. Generic and species concepts in Microglena (previously the Chlamydomonas monadina group) revised using an integrative approach. Eur. J. Phycol. 47(3): 264-290.

Ettl H. 1983. Chlorophyta I (Phytomonadina). Süsswasserflora von Mitteleuropa. Bd. 9. Stuttgart: 807 S.

Ettl H., Gärtner G. 1995. Sylabus der Boden-, Luft-, und Flechtenalgen. Stuttgart; Jena; New York: 728 S.

Gerloff J. 1940. Beiträge zur Kenntnis der Variabilität und Systematik der Gattung Chlamydomonas. Arch. Protistenk. 94: 311-502.

Gorozhankin I. N. 1891. Beiträge zur Kenntniss der Morphologie und Systematik der Chlamydomonaden. II. Chlamydomonas Reinhardi (Dang.) und seine Verwandten. Bull. Soc. Imp. Naturalistes Moscou. Nouv. Sér. 5: 101-142.

Hollerbach M. M. 1936. K voprosu o sostave i rasprostranenii vodorosley v pochvah [To a question about the composition and distribution of algae in soils]. Trudy Bot. Inst. ANSSSR. 2(3): 99-302. (In Russ.).

Hollerbach M. M., Polyanskiy V. I. 1951. Opredelitelpresnovodnyh vodoroslei SSSR. Vyp. 1 [Handbook of the freshwater algae of USSR. Iss. 1]. Moscow: 200 p. (In Russ.).

Konstantinova I. A., Boldina O. N. 2000. Comparative analysis of the pyrenoid ultrastructure in green monad and coccoid algae. Rus. J. Plant Physiol. 47(5): 655-659 (in Engl.); 747-751. (In Russ.).

Korshikov A. A. 1938. Volvocineae. Viznachnikprisnovodnykh vodorostey URSR. T. 4 [Volvocineae. Handbook of freshwater algae of the URSR. Vol. 4]. Kiev: 184 p. (In Ukrainian).

Moewus F. 1931. Neue Chlamydomonaden. Arch. Protistenk. 75: 284-296.

Nakada T., Misawa K., Nozaki H. 2008. Molecular systematics of Volvocales (Chlo-rophyceae, Chlorophyta) based on exhaustive 18S rRNA phylogenetic analyses. Molec. Phylogen. Evol. 48: 281-291.

Nakada T., Tomita M. 2014. Light microscopy and phylogenetic analyses of Chlamydomonas species (Volvocales, Chlorophyceae). II. Molecular phylogeny, secondary structure of ITS-2, cell morphology, and nomenclature of Microglena opisthopyren, and M. media, comb. nov. Acta Phytotax. Geobot. 65(2): 67-73.

Nakada T., Wu J.-T., Nozaki H., Tomita M. 2016. Taxonomic revision of Chlamydomo-nas subg. Amphichloris (Volvocales, Chlorophyceae), with resurrection of the genus Dangeardinia and descriptions of Ixipapillifera gen. nov. and Rhysamphichloris gen. nov. J. Phycol. 52(2): 283-304.

Pascher A. 1927. Volvocales = Phytomonadinae. Susswasserfl ora Deutschlands, Österreichs und der Schweiz. H. 4. Jena: 506 S.

Pröschold T., Marin B., Schlösser U. G., Melkonian M. 2001. Molecular phylogeny and taxonomic revision of Chlamydomonas (Chlorophyta). I. Emendation of Chlamydomonas Ehrenberg and Chloromonas Gobi and description of Oogamochlamys gen. nov. and Lobochlamys gen. nov. Protist. 152(4): 265-300.

Rundina L. A. 2006. Order Chlorophyta. Vodorosli, vyzyvayushchie tsvetenie vodoemov Severo-Zapada Rossii [Bloom-forming algae in water bodies of Northwestern Russia]. Moscow: 219-291. (In Russ.).

Schlösser U. G. 1994. SAG — Sammlung von Algenkulturen at the University of Göttingen. Catalogue of strains. Bot. Acta. 107(1/2): 113-186. Troitskaya O. V. 1923. O novoy khlamidomonade: Chlamydomonas sphaerica Troitzk. nov. sp. [On a new chlamydomonad: Chlamydomonas sphaerica Troitzk. nov. sp.]. Bot. Mater. Otd. Sporov. Rast. Bot. Inst. Komarova Akad. NaukSSSR. 2(6): 81-82. (In Russ. and Latin).

Vaulina E. N., Dorogostaskaya E. V., Novichkova L. N., Sdobnikova N. V. 1959. Mate-rialy k poznaniyu pochvennyh khlamidomonad SSSR [Materials to the knowledge of soil Chlamydomonas of USSR]. Trudy Bot. Inst. Komarova Akad. Nauk SSSR. 2(12): 18-35. (In Russ.). Zauer L. М. 1956. K poznaniyu vodorosley rastitelnykh assotsiatsiy Leningradskoy oblasti [To the study of algae in plant communities of the Leningrad Region]. Trudy Bot. Inst. Komarova Akad. Nauk SSSR. 2(10): 33-174. (In Russ.).

Таблица I. Клетки Chlamydomonas asymmetrica. 1-3 — СМ: PS-27 на среде Kuhl (1) и на среде Elmann (2); LB-27 на среде Kuhl (3). 4-9 — ТЭМ: PS-21 (4, 5), PS-33 (6), LB-23 (7-9). b — строма пиреноида, c — крахмальное зерно, e — обкладка пиреноида, g — липидная глобула, s — стигма, t — тилакоид; сш — клеточная оболочка: o — триламеллярный слой, i — внутренний слой; d — диктиосома, m — митохондрия, n — ядро, p — плазмалемма, v — вакуоль, cv — сократительная вакуоль. Масштабная линейка: 1, 2 — 10 мкм, 3 — 20 мкм, 6, 9 — 1 мкм, 4, 5, 7, 8 — 0.5 мкм.

Chlamydomonas asymmetrica cells.

1-3 — LM: PS-27 in Kuhl (1) and in Elmann (2) mediums; LB-27 in Kuhl medium (3). 4-9 — ТЭМ: PS-21 (4, 5), PS-33 (6), LB-23 (7-9). b — pyrenoid body (stroma), c — starch grain, e — pyrenoid envelope, g — lipid globule, s — stigma, t — thylakoid; сш — cell wall: o — outer layer with three lamella; i — inner layer; d — dictyosome; m — mitochondrium; n — nucleus; p — plasmalemma; v — vacuole, cv — contractile vacuole. Scale bar: 1, 2 — 10 ^m, 3 — 20 ^m, 6, 9 — 1 ^m, 4, 5, 7, 8 — 0.5 ^m.

Таблица II. Клетки Chlamydomonas debaryana (1-4) и C. moewusii (6-8)

на среде Kuhl.

1, 6 — СМ; 2-4, 7, 8 — ТЭМ; 5 — зиготы, из которых выделены клетки C. moewusii и C. noctigama. Масштабная линейка: 1, 5, 6 — 10 мкм, 2 — 2 мкм, 3, 7, 8 —

1 мкм, 4 — 0.5 мкм. Обозначения: см. табл. I. Chlamydomonas debaryana (1-4) and C. moewusii (6-8) cells in Kuhl medium. 1, 6 — LM; 2-4, 7, 8 — TEM; 5 — zygotes, the source of C. moewusii and C. noctigama cells. Scale bar: 1, 5, 6 — 10 цш, 2 — 2 цш, 3, 7, 8 — 1 цш, 4 — 0.5 цш. For

legend see Plate I.

Таблица III. Клетки Chlamydomonas nasuta на среде Kuhl. 1 — СМ; 2-4 — ТЭМ. Масштабная линейка: 1 — 10 мкм, 2-4 — 0.5 мкм. Обозначения: см. табл. I. Chlamydomonas nasuta cells in Kuhl medium. 1 — LM; 2-4 — ТЕМ. Scale bar: 1 — 10 цш, 2-4 — 0.5 цш. For legend see Plate I.

Таблица IV. Клетки Chlamydomonas noctigama на среде Kuhl. 1 — СМ; 2-5 — ТЭМ. Масштабная линейка: 1 — 10 мкм, 2-5 — 0.5 мкм. Обозначения: см. табл. I. Chlamydomonas noctigama cells in Kuhl medium. 1 — LM; 2-5 — ТЕМ. Scale bar: 1 — 10 цш, 2-5 — 0.5 цш. For legend see Plate I.

Таблица V. Клетки Microglena cf. opisthopyren на среде Kuhl. 1 — внешний вид пробы; 2-4 — СМ; 5-7 — ТЭМ. Масштабная линейка: 2-4 — 10 мкм, 5 — 2 мкм, 6, 7 — 1 мкм. Обозначения: см. табл. I. Microglena cf. opisthopyren cells in Kuhl medium. 1 — sample appearance, 2-4 — LM; 5-7 — ТЕМ. Scale bar: 2-4 — 10 цт, 5 — 2 цт, 6, 7 — 1 цт. For legend see Plate I.