CC BY
170
УДК 591.3
ГУБКИ - БИОЛОГИЧЕСКИЕ ИНДИКАТОРЫ И ОЗДОРАВЛИВАЮЩИЕ СОСТАВЛЯЮЩИЕ ПРЕСНОВОДНЫХ ЭКОЛОГИЧЕСКИХ СИСТЕМ
Р.П. Анакина
Санкт-Петербургское общество естествоиспытателей
Эл. почта: anakinar@mail.ru Статья поступила в редакцию 01.07.2010, принята к печати 06.09.2010
Губки - древнейшая группа водных многоклеточных животных, ведущих прикрепленный образ жизни. По данным на 2008 г. из 15 тысяч видов губок в пресной воде обитает всего 219 чрезвычайно широко распространенных видов. Как мощные организ-мы-биофильтраторы губки в ходе жизнедеятельности прокачивают огромные массы воды и извлекают из нее в процессе питания жидкие органические вещества, клетки различных бактерий, микроскопических водорослей, грибков и зоопланктонных организмов. Фильтрационный аппарат губок устроен так, что с максимальной эффективностью губки поглощают бактерии, в том числе патогенные. Очищая миллионы тонн воды, губки способствуют улучшению санитарного состояния и оздоровлению водной среды. Губки также очищают воду, накапливая в высоких концентрациях ксенобиотики (соли многих тяжелых металлов, галогены), к которым они толерантны, что усиливает их значение как оздоравливающих составляющих пресноводных экологических систем и определяет значение губок как биологических индикаторов химического загрязнения водной среды. В пресноводных экосистемах накопленное губками в виде массы тела органическое вещество минерализуется через детрит-ные цепи питания, что способствует быстрому очищению воды от органических (естественного происхождения) и неорганических поллютантов и препятствует процессам биомагнификации последних. Элементы минерального скелета пресноводных губок - кремневые спикулы, благодаря химическому составу, уникальным особенностям биосилификации и высокой скорости роста, быстро реагируют на загрязнение воды. Результатом является возникновение аномалий в развитии спикул. Наши исследования минерального скелета пресноводных губок, населяющих реки и каналы города Санкт-Петербурга и его окрестностей, показали, что спикулы губок могут иметь самостоятельное эколого-диагностическое значение в биологической индикации антропогенного загрязнения водной среды. Количественные характеристики тератоморфных изменений спикул отражают уровень химического загрязнения воды: у губок, обитающих в более чистых реках пригородной зоны, количество тератоморфных паренхимных макросклер и геммульных микросклер в 3-10 раз меньше, чем в городских популяциях губок. Ключевые слова: губки, питание, бактерии, спикулы, биоиндикация.
SPONGES AS BIOLOGICAL INDICATORS AND REMEDIAL COMPONENTS OF FRESHWATER ECOLOGICAL SYSTEMS
R.P. Anakina
Saint-Petersburg Naturalist Society
E-mail: anakinar@mail.ru
Sponges are among the most ancient multicellular sessile organisms. Only 219 of about 15 thousand sponge species live in freshwater, their areal being extremely wide. Sponges are active filter-feeders able to extract liquid organic matter, microscopic algae, fungi, zooplankton and bacteria including pathogenic species. In this way sponges contribute to water sanation. Also, sponges clear water by accumulating xenobiotics including heavy metals and halogens. This ability suggests that sponges may be used as bioindicators of environmental pollution. In freshwater ecosystems, the organic matter accumulated by sponges is mineralised via detritus food chains. This facilitated water clearance of natural organic matter and nonorganic pollutants and prevents biomagnification of the latter. The elements of the mineral skeleton of sponges, silicon spicules, feature uniquely high growth rate and thus promptly respond to water pollution by forming anomalous shapes. Our studies of sponge spicules in rivers and channels of Saint-Petersburg and its environs suggests that spicules may be used for bioindication of water pollution because sponges from rivers near Saint-Petersburg show 3 to 10 times less spicule malformations (parenchymal macroscleres and gemmoscleres) compared with urban populations of sponges. Keywords: sponges, nutrition, bacteria, spicules, bioindication.
Введение ганизмы, в основе жизнедеятельности которых лежит
Губки - древнейшая и сравнительно немногочислен- постоянное процеживание воды через собственное
ная (около 15 тысяч видов) группа многоклеточных жи- тело. По существу это живые реликты. Проделав ог-
вотных, населяющих преимущественно моря и океаны ромный путь эволюции (580 млн лет), они сохранились
нашей планеты. Это исключительно примитивные (не до нашего времени почти в первозданном виде, поэто-
имеют нервной и мышечной систем, четко выражен- му жизненные проявления этих животных уникальны.
ных органов и тканей), неподвижно прикрепленные ко Пресноводные губки (напр., рис. 1) относятся к на-
дну и различным подводным предметам бентосные ор- иболее многочисленному и хорошо изученному классу
_-
Междисциплинарный научный и прикладной журнал «Биосфера», 2010, т.2, №3 397
обыкновенных губок (Demospongiae). Из 15 тысяч видов губок в пресной воде обитает всего 219 видов (данные на 2008 г. [30]). По современной классификации, они объединены в шесть семейств, три из которых (Lu-bomirskiidae, Metschnikowiidae и Malawispongiidae) состоят исключительно из эндемичных видов. В сем. Potamolepidae - 73% видов эндемиков, в сем. Metani-dae - 32% и в сем. SpongШidae - 38%. Таким образом, из 219 видов 103 (47%) являются эндемичными [30].
Несмотря на большое количество видов-эндемиков и бедность видового состава в целом, пресноводные губки являются весьма успешной группой, о чем свидетельствует их чрезвычайно широкое распространение. Они колонизировали невероятное количество самых разных мест обитания на всех географических широтах планеты и способны жить как в стоячей, так и в проточной воде: в прудах, болотах, озерах, в том числе реликтовых и с соленой водой, ручьях, реках, эстуариях, каналах и даже в горячих источниках [30].
Успешная стратегия выживания заключена в необыкновенной организационной и эволюционной пластичности пресноводных губок (как и губок вообще). Существуя в дискретных пресноводных экосистемах, космополитические виды пресноводных губок выработали адаптивные приспособления в виде резистентных тел - геммул, которые позволяют губкам переживать неблагоприятные условия среды, связанные с промерзанием или пересыханием водоемов [4, 11, 29].
Геммулы - более или менее правильные сферические образования, размеры которых варьируют от 0,2 до 1 мм в диаметре (в зависимости от вида губок). Каждая геммула состоит из плотной массы однородных клеток (тезоцитов), заключенных в слоистую (1-3 слоя) коллагеновую капсулу, которая в большинстве случаев содержит встроенные в нее геммульные микросклеры [11, 31]. Морфология геммул и геммульных микросклер специфична для каждого вида и имеет большое значение в систематике пресноводных губок.
Геммулы устойчивы к различным стрессорным факторам. Лабораторными исследованиями показано, что геммулы губок северных регионов способны выдерживать экстремально низкие температуры на протяжении длительного времени, например, до -80°С в течение 63 дней у Ephydatia muelleri и до -72°С в течение 30 дней у Eunapius fragШs [11].Те же самые виды губок, обитающие в южных штатах США, образуют геммулы, чрезвы-
чайно устойчивые к высушиванию, и жаркий период лета переживают только в виде геммул. Геммулы этих губок выдерживают длительный период пребывания на воздухе при пересыхании водоемов. В это время они способны разноситься ветром на большие расстояния. При случайном поедании геммул водоплавающими птицами они разносятся на большие расстояния птицами. Даже из одной-единственной геммулы при ее попадании в воду и прорастании может развиться вполне жизнеспособная губка [11]. Таким образом, эти удивительные эволюционные приспособления позволили космополитическим видам пресноводных губок широко расселиться по планете.
В зависимости от места обитания, пресноводные губки живут в очень разных условиях. Как мощные био-фильтраторы они оказывают заметное влияние на жизнь пресноводных экосистем. Однако спонгиофау-на водоемов и водотоков России почти не исследована. Достаточно сказать, что, например, никто и никогда не занимался изучением губок крупных рек России, исследованы только их прибрежные популяции в Неве и вытекающих из нее водотоках в черте Санкт-Петербурга, а также популяции губок в реках и прудах, расположенных в его окрестностях. Здесь обнаружено всего три вида: SpongШa lacustris, Ephydatia ^-viatШs и Ephydatia muelleri (сем. SpongШidae) [5]. Те же три вида губок обитают в реках и каналах национального парка «Себежский» [1]. Достаточно хорошо изучен видовой состав губок в малых реках бассейна Десны [4], здесь обнаружено всего пять видов (Spon-¿ИШ Шш5Ephydatia fluviatШs, Ephydatia muelleri, Eunapius fragШs и TrochospongШa ^г^п). В реках Эстонии обитают те же виды губок, за исключением TrochospongШa horrida, т.е. всего четыре вида [26], тогда как в аналогичных климатических поясах Северной Америки описаны более 30 видов пресноводных губок [39]. В 12 провинциях Китая описаны 25 видов пресноводных губок [71].
Природные факторы, ограничивающие распространение пресноводных губок, недостаточно хорошо изучены. Наличие пригодного для поселения субстрата и высокая степень устойчивости и адаптивности самих видов губок являются благоприятными факторами для их успешного развития и расселения. Наиболее выносливыми, вероятно, являются четыре самых широко распространенных вида: SpongUla lacustris, Ephydatia fluviatШs, Ephydatia muelleri и Eunapius fragШs. При
Рис. 1. Примеры некоторых пресноводных губок (слева направо): бодяга Spongilla lacustris (http://commons.wikimedia.org/wiki/ Р11е:ЗропдШа_1аси$М$4рд), Ephydatia тывИви (http://www.acuariofilia.net/foros/invertebrados/35170-esponlas-de-agua-dulce.html) и Ephydatia fluviatilis (http://www.u-bordeaux1.fr/collections_biologie/Fiches_spongiaires/Ephydatia%20fluviatilis.html)
398
массовом развитии губки могут занимать доминирующее положение в сообществах пресноводных бентос-ных организмов.
Губки как организмы-биофильтраторы
По образу жизни и способу питания пресноводные губки не отличаются от морских: и те и другие являются организмами-биофильтраторами.
Тело губок пронизано многочисленными мелкими порами, через которые вода всасывается в водоносную систему, состоящую из разветвленной сети приводящих и отводящих каналов, соединенных между собой жгутиковыми камерами (у лейконоидных форм). Жгутиковые камеры выстланы специальными воротничко-выми клетками - хоаноцитами, благодаря работе которых создается постоянный ток воды через тело губки. Подробнее об анатомической, тканевой и других особенностях организации губок можно узнать в [2, 3].
Постоянно прокачивая воду, губки дышат, питаются, размножаются и т.д. Скорость прокачивания воды очень высока, например, морская губка Geodia cydoni-um весом 1 кг процеживает около 24 тысяч литров воды в сутки [69], а пресноводная Spongilla lacustris фильтрует воду со скоростью 0,3 мл/с на 1 г сырого веса [14], что для губки весом 1 кг составляет примерно 25 тысяч литров воды в сутки. Таким образом, в процессе жизнедеятельности губки способны прокачивать гигантские массы воды, исчисляемые многими миллионами тонн. Это в значительной степени определяет их экологическую роль в водных экосистемах. Только в процессе питания они очищают огромные массы воды.
Особенности питания губок
В природных условиях диета губок чрезвычайно разнообразна. Они питаются растворенными в воде органическими веществами [10, 76], гетеротрофными и аутотрофными бактериями, а также более крупными клетками микроскопических водорослей, грибков и зоопланктонных организмов [4, 17, 44, 45, 47, 48, 77]. Недавно показано, что вирусы тоже могут составлять определенную часть диеты губок, в частности - для Ne-gombata magnifica, обитающей в олиготрофных экосистемах коралловых рифов Красного моря [18].
Поскольку пищеварение у губок осуществляется на клеточном уровне [55, 74], а клетки их сравнительно невелики, особенно хоаноциты, фильтрационная система губок наиболее приспособлена для захвата пикопланк-тона - частиц размером от 0,1 до 2 мкм [67]. Поэтому с максимальной эффективностью губки поглощают бактериальные клетки. Это подтверждено исследованиями, проведенными как в полевых, так и в лабораторных условиях. В природных системах при наличии достаточного количества бактерий в окружающей воде и морские [44, 47, 48, 77] и пресноводные [4, 45] губки предпочитают поедать именно бактерий. При этом они, по возможности, стараются разнообразить свою диету. Так, в «меню» трех видов пресноводных губок (Ephydatia flu-viatilis, Ephydatia muelleri и Spongilla lacustris) входит 62% бактерий и 35% клеток микроскопических водорослей [4]. При сезонном уменьшении обилия бактериальной микрофлоры губки переходят на более интенсивное питание фито- и зоопланктоном [4, 48], а при низком содержании в воде бактерий и микроскопических водорослей существенную часть диеты губок могут составлять зоопланктонные организмы [17].
В зависимости от видовой принадлежности губок, они имеют разные пищевые предпочтения. В природных условиях морская губка Mycale lingua с наибольшей эффективностью (93%) поглощает мелких бактерий рода Prochlorococcus (< 0,8 мкм в диаметре), с чуть меньшей эффективностью (89%) - цианобакте-рий рода Synechococcus (1,1-1,5 мкм), и с наименьшей эффективностью (74%) - наиболее мелких (< 0,4 мкм) гетеротрофных бактерий [44]. Морская губка Spongia officinalis var. adriatica также предпочитает питаться более крупными бактериями, а самых мелких поедает в последнюю очередь [65]. И, наоборот, стеклянные губки Rhabdocalyptus dawsoni и Aphrocallistes vastus (класс Hexactinellida) с меньшим предпочтением питаются цианобактериями рода Synechococcus и более интенсивно поглощают гетеротрофных бактерий [77], как и пресноводные губки Baikalospongia intermedia и Baikalospongia bacillifera (сем. Lubomirskiidae - эндемики озера Байкал) [45].
В экспериментальных условиях показана чрезвычайно высокая скорость захвата губками различных бактериальных клеток. Морская губка Spongia officinalis var. adriatica при максимальной скорости фильтрации 210 мл/ч на 1 г сырого веса за 120 минут поглощала 61% бактериопланктона из природной морской воды. При этом плотность захваченных губкой бактерий составляла около 140 тысяч клеток на 1 мл [65]. Морская губка Chondrilla nucula (корковая форма) площадью 1 кв. м, при скорости фильтрации 141 л/ч, поглощала до 70 млрд клеток Escherichia coli в течение часа [32]. Морская губка Hymeniacidon perlevis в течение 10,5 часов поглощала 96% E. coli (из стерильной морской воды с добавлением различных концентраций этих бактерий) со скоростью около 80 млн клеток в час на 1 г сырого веса губки [15].
Скорость фильтрации зависит от многих факторов, но прежде всего от видовой принадлежности губок, поскольку каждый вид имеет индивидуальные особенности, касающиеся, в частности, строения водоносной системы [6], формы и размеров жгутиковых камер, их плотности (количества камер на единицу объема), размеров самих хоаноцитов и других клеток губок [67]. Простым примером межвидовых различий является пищевое поведение пресноводных губок, которых кормили избыточными, но одинаковыми концентрациями Escherichia coli. Из двух исследованных видов, Spogilla alba за единицу времени поглощала в 10 раз больше бактериальных клеток, чем Ephydatia fluviati-lis при равных условиях их содержания в лабораторных условиях [12]. При этом обе губки росли примерно с одинаковой скоростью.
Влияет на скорость фильтрации и температура окружающей воды. Морские губки (Hymeniacidon perlevis), которых содержали вместе с рыбами в условиях мари-культуры fish-farm, эффективно поглощали обычные для этих мест патогенные бактерии в диапазоне температур от 10° до 20°С, но с максимальной эффективностью - при температуре 15°С: 71,4-78,8% фекальные колиформы и 73,9-98,7% Vibrio sp. [78]. У пресноводной губки Ephy-datia muelleri обнаружена прямая зависимость скорости фильтрации от температуры воды [70], как и у морских губок Halichondria panicea и Haliclona urceolus [53].
Очень сильно фильтрационная способность губок зависит от концентрации пищевых частиц в окружающей воде, а также от их размеров. В экспериментальных условиях показано, что чем больше бактерий присутству-
399
ет в воде, тем выше эффективность их утилизации как морскими [9, 28, 35, 36], так и пресноводными [19, 22] губками. Более крупные пищевые частицы захватываются губками с меньшей эффективностью, чем клетки бактерий [19, 28, 35], и фагоцитируются другими клетками губок [28, 67]. В лабораторных условиях морская губка Hymeniacidon perlevis при высокой скорости захвата клеток Escherichia coli заметно менее эффективно поглощала более крупные клетки (от 3 до 4 мкм в диаметре) грибка Rodotorula sp. [28]. На ультраструктурном уровне показано, что клетки грибка захватывались и переваривались эндопинакоцитами и амебоцитами губки. Более мелкие клетки Esherichia coli (0,4x1 мкм), как и клетки использованного в эксперименте высокопатогенного для рыб штамма вибрионов Vibrio anguil-larum II (0,6x1,1 мкм), захватывались и переваривались в основном хоаноцитами, а также амебоцитами губки. В ходе проведения эксперимента выяснилось, что вибрионы способны размножаться в воде с очень высокой скоростью, значительно превышающей скорость захвата этих бактерий губкой. Однако приведенные в работе электронограммы прекрасно демонстрируют, что губка вполне справлялась с захватом и перевариванием клеток высокопатогенного штамма вибрионов.
Процессы фагоцитоза бактериальных клеток и одноклеточных водорослей, а также внутриклеточное пищеварение достаточно хорошо изучены у пресноводных губок Ephydatia fluviatilis, Ephydatia muelleri и Spongilla lacustris на ультраструктурном уровне с использованием электронной гисто- и цитохимии, имму-ноцитохимии, маркеров клеточных рецепторов и т.д. [16, 19, 20, 23, 74, 75]. Для Ephydatia fluviatilis показано, что клетки Escherichia coli захватываются не только хоаноцитами, но и эндопинакоцитами, археоцитами, а также клетками дермальной мембраны губки - экзо-пинакоцитами. Более того, в лизосомах и фаголизосо-мах этих клеток обнаружена активная форма кислой фосфатазы (один из ферментов внутриклеточного пищеварения), поэтому хоаноциты, археоциты, эндо-пинакоциты и экзопинакоциты не только способны фагоцитировать бактерии, но и самостоятельно переваривать их [74, [75]. В лизосомах и фаголизосомах ба-зопинакоцитов Spongilla lacustris и Ephydatia muelleri обнаружен целый комплекс ферментов внутриклеточного пищеварения: Р-гексозаминидаза, а-глюкозидаза, катепсин D и кислая фосфатаза [20]. Полученные результаты являются важным свидетельством того, что в процессы питания вовлекаются почти все клеточные системы губок, в том числе экзопинакодерма, а роль хо-аноцитов и пинакоцитов не сводится только к захвату бактериальных клеток и других пищевых частиц, но и к их перевариванию.
Экспериментальными исследованиями показано, что как морские [9, 15, 25, 28, 66, 78], так и пресноводные [13, 55, 68, 74, 75] губки могут питаться не только кишечной палочкой (Escherichia coli), но и другими патогенными бактериями: Klebsiella pneumoniae, Pseudomonas aeruginosa, Staphylococcus aureus, Streptococcus sp., Vibrio sp., Vibrio anguillarum, а также патогенными грибками - Candida albicans и Rhodotorula sp. Большая часть перечисленных здесь видов патогенных бактерий имеет фекальное происхождение и относится к индикаторам микробного загрязнения воды.
Определенную часть диеты губок составляют растворенные в воде органические вещества. В последнее
десятилетие получены прямые данные, свидетельствующие об огромном значении жидких органических соединений в питании губок - симбионтоносителей, обитающих в олиготрофных экосистемах коралловых рифов [10, 76]. Растворенные в воде органические вещества могут составлять более 90% диеты этих губок [10]. Результаты экспериментальных исследований, проведенных на пресноводных губках Ephydatia viatШs, Ephydatia muelleri и SpongШa lacustris, показывают, что и обычные губки поглощают достаточно большое количество растворенных в воде органических веществ в процессе пиноцитоза. Пиноцитозную активность проявляют те же клетки губок, которые принимают участие в фагоцитозе бактериальных клеток (экзопинакоциты, эндопинакоциты, хоаноциты, археоциты, спонгиобласты) [19, 20, 55]. О большом значении жидких органических соединений в питании пресноводных губок свидетельствуют и некоторые факты из их жизни в естественных условиях обитания. При изучении губок малых рек бассейна Десны обнаружено, что максимальное развитие спонгиофауны наблюдается в реках с интенсивным сельскохозяйственным использованием их водосбора. Количество губок в таких реках может достигать 20-30 кг сырого веса на квадратный метр водной поверхности. Предполагается, что массовое развитие губок зависит от состава и количества вносимой в них аллохтонной органики, которая не только определяет развитие бактериопланк-тона, но и непосредственно потребляется губками [4].
Таким образом, губки имеют уникальную физиологию питания. В процессы поглощения и переваривания «пищи» вовлекаются почти все клеточные системы губок: экзопинакоциты в составе экзопинакодермы, покрывающей тело губки снаружи; эндопинакоциты, выстилающие многочисленные приносящие каналы водоносной системы; огромное количество хоаноци-тов, образующих жгутиковые камеры; а также амебоциты, археоциты, колленциты и другие клетки мезохи-ла. По существу, губки питаются всем телом.
В рацион питания морских и пресноводных губок входят растворенные в воде органические вещества, вирусные частицы, гетеротрофные и аутотрофные бактерии, клетки микроскопических водорослей, грибков и зоопланктонных организмов. Как и все живые существа, губки разнообразят свою диету, имеют свои пищевые предпочтения, в зависимости от видовой принадлежности с разной, но всегда исключительно высокой скоростью прокачивают воду и с различной эффективностью извлекают из нее пищевые частицы, но с максимальной эффективностью - бактериальные клетки. Способны питаться патогенными бактериями и грибками, проявляют непритязательность и пластичность в вопросах питания (при сезонных колебаниях бактериальной микрофлоры могут интенсивно питаться фито-и зоопланктонными организмами, не делают различий между патогенными и обычными бактериями), поэтому трудно переоценить их значение в водных экосистемах. Прокачивая огромные массы воды и извлекая из нее гигантские количества взвешенных и растворенных в воде органических веществ, фитопланктона и бактериоплан-ктона, в том числе патогенных бактерий, губки очищают воду, способствуют улучшению санитарного состояния и оздоровлению водной среды.
Однако губки очищают воду не только в процессе питания, но и благодаря уникальной способности на-
400
капливать вредные для жизни неорганические вещества (ксенобиотики), к которым они толерантны. Эта способность губок послужила основанием для их изучения как биологических индикаторов химического загрязнения водной среды.
Губки - биологические индикаторы химического загрязнения водной среды
В настоящее время показано, что соли многих тяжелых металлов (Cd, Pb, Hg, Ni, Co, Cr, Mo, Sn, As и др.), а также галогены (Cl, Br, I) накапливаются не только морскими [8, 37, 38, 40, 43], но и пресноводными [4952] губками в очень высоких концентрациях (в десятки, сотни и тысячи раз превышающих концентрации этих веществ в окружающей воде). Губки способны накапливать и некоторые радиоизотопы [27, 38]. При этом они нормально растут и развиваются.
Аккумулируют губки, например морская Spongia officinalis, и органические поллютанты, в частности, пер-систентные полихлорированные бифенилы (все 24 соединения этого ряда) и особенно высокие концентрации гексахлорбифенила и гептахлорбифенила, производство которых запрещено во многих странах мира. По соотношению в губке этих хлорированных углеводородов предполагается, что один из них метаболизи-руется губкой, возможно, до полного разрушения [42]. В своей предыдущей работе Perez и соавторы [41] экспериментально показали, что один из линейных алкил-бензенсульфонатов, а именно: 1-(пара-сульфофенил) нонан очень быстро разрушается губкой Spongia officinalis до более доступных для усвоения бактериальными клетками метаболитов: 3( пара-сульфофенил)пропио-новой кислоты и пара-сульфобензойной кислоты.
Разные виды губок по-разному ведут себя в отношении ионов тяжелых металлов: одни виды губок способны накапливать более высокие концентрации, другие -менее высокие концентрации этих веществ. Например, из шести видов средиземноморских губок Cliona viridis накапливает в 42-375 раз больше ионов кадмия, чем другие виды исследованных губок [40].
Губки демонстрируют удивительную избирательность в биоаккумуляции ионов тяжелых металлов. Из двух видов эстуарных губок, обитающих в прибрежных водах вблизи Бомбейской атомной станции, Spi-rastrella cuspidifera накапливает ионы Cd, Cr и Sn в концентрациях на 5-7 порядков превышающих количество этих ионов в окружающей воде, тогда как Pro-stylyssa foetida совсем не накапливает эти ионы. Spi-rastrella накапливает в высоких концентрациях ионы Co, Zn, Ni и Ti, а Prostylyssa - высокие концентрации ионов Cu, Mn, Pb, Fe и Sr. И только галогены (Br и I) накапливаются обеими губками примерно в одинаковых количествах. Более того, показано, что биоаккумуляция ионов тяжелых металлов является функцией собственных тканей губок, а не их облигатных или факультативных симбионтов [37].
По-разному ведут себя Spirastrella cuspidifera и Prostylyssa foetida и в отношении радионуклидов. Spirastrella аккумулирует радиоизотопы кобальта и никеля, а Prostylissa - только радиоизотопы йода, хотя все присутствующие в воде радиоактивные изотопы (54Mn, 63Ni, 65Zn, 60Со, 75Se, 113Sn, 90Sr, 131I и 137Cs) находятся в одинаковой доступности для губок. Обе губки накапливают радиоизотопы в количествах, по меньшей мере на два порядка превышающих их концентрации в
окружающей воде. Более того, Prostylyssa foetida накапливает радиоактивный йод в больших количествах, чем обычный, а Spirastrella в больших количествах аккумулирует радиоактивные изотопы кобальта, чем стабильные изотопы этого элемента [38]. Дать научное объяснение этим предпочтениям пока не представляется возможным. Отсутствие в губках каких-либо деструктивных изменений указывает на определенную устойчивость исследованных губок к повышенному радиационному фону.
Экспериментальным путем показана устойчивость геммул двух видов пресноводных губок к ионизирующей радиации. Изучено действие гамма-лучей на прорастание геммул Ephydatia fluviatilis и Eunapius fragi-lis и на развитие молодых губок из облученных геммул [58]. Обнаружена высокая резистентность геммул: доза облучения, подавляющая прорастание 50% геммул у Ephydatia, составляла около 130 килорентген, а у Eunapius - около 70 килорентген. Размеры молодых губок, выращенных из облученных геммул, при дозах облучения от 1 до 30 килорентген были такими же, как в контрольной группе, на протяжении 8 дней культивирования. Доза в 50 килорентген вызывала задержку прорастания геммул на 60 часов, но к 8-му дню культивирования молодые Ephydatia fluviatilis достигали почти таких же размеров, как интактные губки. На этом основании делается вывод, что у губок существуют ре-паративные системы защиты, позволяющие им эффективно восстанавливаться после радиационных повреждений [58].
Изложенные выше факты свидетельствуют о высокой устойчивости и видоспецифической избирательности губок в отношении радионуклидов, ионов тяжелых металлов и органических полихлорированных углеводородов. Однако в процессе изучения губок как организмов биоиндикаторов постепенно выясняются их негативные реакции на антропогенное загрязнение окружающей среды органическими и неорганическими поллютантами.
Органические поллютанты, обладающие гормонопо-добной активностью, такие как этилбензол, нонилфе-нол и бисфенол А, оказывают токсические эффекты на пресноводных губок. Каждый из них способен в значительной степени подавлять рост губок, а в низких концентрациях эти вещества вызывают аномалии в развитии каналов водоносной системы [21].
Устойчивость разных видов губок к токсическому воздействию ионов тяжелых металлов различна. При изучении влияния низких концентраций ионов тяжелых металлов на рост и развитие морской губки Crambe crambe, показано, что она является надежным индикатором, поскольку в достаточно высоких концентрациях накапливает ионы меди, свинца и ванадия. Однако у губок, трансплантированных в места с более высоким содержанием этих ионов, обнаружено торможение роста и подавление репродуктивной активности, проявляющееся в уменьшении количества особей, содержащих развивающиеся зародыши [8].
В экспериментах, проведенных in vitro, показано, что из трех видов пресноводных губок (Spongilla lacustris, Ephydatia fluviatilis и Ephydatia muelleri) наименьшую чувствительность к ионам свинца, меди и цинка продемонстрировала Spongilla lacustris, а свинец оказался для губок более токсичным ионом по сравнению с ионами меди и цинка [52]. Однако в полевых условиях
401
исследованные губки заметно росли, несмотря на высокие концентрации в окружающей воде ионов Ва, Сё, Сг, Мп, Мо, N1, РЬ, Zn. Показано, что ионы этих металлов накапливаются не в спикулах, а в органическом скелете и живых тканях губок, а среди спикул обнаружены различные аномалии в развитии [52].
Таким образом, уникальная способность губок накапливать в высоких концентрациях органические и неорганические поллютанты, к которым они в большинстве случаев проявляют высокую степень устойчивости, определяет их значение как биологических индикаторов антропогенного загрязнения водной среды. Более того, в пресноводных экосистемах нет крупных животных, которые бы питались взрослыми губками, поскольку губки хорошо защищены большим количеством острых скелетных игл и биологически активными метаболитами, которые синтезируются этими уникальными животными для защиты от крупных и мелких хищников. Поэтому накопленное губками органическое вещество (в виде массы тела) почти не поступает на более высокие трофические уровни, а минерализуется преимущественно через детритные цепи питания [4], что способствует быстрому очищению воды от органических и неорганических поллютантов и препятствует процессам их биомагнификации.
Значение элементов минерального скелета губок в биоиндикации химического загрязнения водной среды
Скелет почти всех губок состоит из двух частей: органической и минеральной. Исключение составляют представители нескольких семейств морских губок из класса Demospongiae, которые не имеют минерального скелета, а только его органическую часть [7]. Элементами минерального скелета губок являются спику-лы. Разнообразие формы и размеров кремневых спикул чрезвычайно велико. Набор определенных типов спи-кул, их количество, величина, форма и способ распределения в теле губок специфичны для каждого вида, и имеют большое значение в систематике губок, хотя и подвержены некоторой изменчивости в зависимости от внешних условий. Спикулы могут развиваться как обособленно от спонгинового (органического) скелета (микросклеры), так и коррелированно со спон-гиновыми тяжами (макросклеры), встраиваясь в остов органического скелета губок [3, 33].
Спикулы демоспонгий (как и стеклянных губок) состоят из аморфного гидратированного кремнезема (8Ю2) пН2О, по своему составу близкого к известному минералу опалу. Количество воды в молекулах спико-пала колеблется от 6 до 13%. Количество чистой окиси кремния (без воды), содержащееся в спикулах, составляет примерно 97%, оставшиеся 3% представлены следовыми количествами других элементов, в основном Са, 8, Mg, К, Ш, А1 и С1 [54, 57].
Спикулы синтезируются специальными клетками губок - склероцитами. Снаружи спикулы покрыты живой мембраной, силикалеммой. Внутри спикул имеется тонкий канал, в котором располагается органический аксиальный филамент, и вокруг него в ходе формирования спикул откладываются концентрические слои кремнезема. Рост спикулы в длину связан с органическим синтезом аксиального филамента, а увеличение спикул в толщину зависит от накопления кремневой кислоты склероцитами [33, 61-63]. Сложные процессы
биосилификации и роста спикул у губок контролируются на генетическом уровне и катализируются специальным ферментом, получившим название силикатеин. Аксиальный филамент почти целиком состоит из си-ликатеина, определенные количества этого фермента присутствуют в силикалемме спикул [33, 56].
Для построения минерального скелета губки синтезируют большое количество спикул, масса которых может достигать 75% сырого веса губки [59], поэтому они используют много кремневой кислоты, извлекая ее из окружающей воды. Пороговое значение концентрации кремневой кислоты составляет 0,2 ммоль/л. В воде с более низким содержанием ионов кремния пресноводные губки не образуют скелетных игл [72]. Спикулы синтезируются очень быстро, например, пресноводной губкой Ephydatia fluviatilis - со скоростью 5 мкм/ч [72, 73].
Перечисленные выше особенности кремневых спикул демоспонгий (химический состав, специфика отложения кремнезема, а также чрезвычайно высокая скорость роста) обусловливают быструю реакцию со стороны спикул на изменение химического состава воды. Суть реакции заключается в появлении морфологических аномалий в развитии спикул. Это подтверждено рядом экспериментальных исследований. Так, например, ионы германия вызывают появление бульбовидных вздутий силикалеммы, укорочение длины и значительное уменьшение диаметра одноосных спикул у пресноводных губок [60, 62, 64]. Бульбовид-ные вздутия силикалеммы макросклер у Ephydatia fluviatilis возникают также в присутствии высоких концентраций (60 мг/л) силикатных ионов [46]. Экспериментально показано, что ионы кадмия и ртути вызывают у Ephydatia fluviatilis образование ершеподобных амфидисков в ходе геммулогенеза [34], тогда как ионы германия обусловливают у амфидисков этой же губки развитие совершенно иной патологии, а именно, формирование сферических бульб на концах стержня [61].
Возникающие в природных условиях аномалии в развитии спикул у пресноводных губок время от времени регистрировались отдельными учеными, в частности, бульбовидно вздутые макросклеры присутствуют на фотографиях спикульных препаратов спонгиллид в работе Jewel [24] и описаны у Spongilla alba [46]. Penney и Racek в своей ревизии пресноводных губок [39] описали у Heterorotula multidentata геммульные микросклеры с деформированными дисками и амфидиски с редуцированными дисками в сочетании с бульбовид-ными вздутиями стержня. У Ephydatia fluviatilis описаны амфидиски со стержнем, выходящим за деформированные диски, и амфидиски с редуцированными дисками, а также паренхимные макросклеры с расщепленными концами и "sausage-like" (колбасовидные) макросклеры [51, 52].
Подробное описание ряда тератоморфных изменений в развитии спикул (паренхимных макросклер и геммульных микросклер) дано в нашей работе 1997 г. [5]. В течение нескольких лет проводились наблюдения за состоянием минерального скелета трех видов пресноводных губок: Ephydatia fluviatilis, Ephydatia muelleri и Spongilla lacustris, обитающих в водотоках Санкт-Петербурга и его окрестностей.
В результате светооптического и электронномик-роскопического анализа (см. рис. 2, 3) спикульных препаратов у всех изученных видов губок выявлены одина-
402
Рис. 2. Наиболее часто встречающиеся аномалии в развитии паренхимных макросклер (сканирующая электронная микроскопия): 2A. Нормальные макросклеры ЕркуйаНа ^ЫугаШгз (х500); 2B. Макросклеры ЕркуйаНаАитаМю с бульбовидными вздутиями (х 1000)
Рис. 3. Наиболее часто встречающиеся аномалии в развитии геммульных микросклер (сканирующая электронная микроскопия): 3A. Нормальные амфидиски ЕркуйаНа ^ЫугаШгз (1500); 3B. Нормальный амфидиск ЕркуйаНа тивИвтг (4000); 3С Ершеподобный амфидиск ЕркуйаНа тивИвтг (4000); 3D. Амфидиск ЕркуйаНа^ЫугаШгз со вздутиями оснований стержня, деформированными дисками и выростами на стержне (4000). В правом нижнем углу под бульбовидно вздутым основанием стержня виден участок нормального диска соседней геммульной микросклеры; 3E. Амфидиск Еркуйайа тивИвтг с деформированными дисками (4000).
403
ковые аномалии в развитии спикул. Среди паренхимных макросклер диагностированы тератоморфные спикулы восьми нозографических видов: 1) с единичными или множественными бульбовидными вздутиями; 2) сросшиеся друг с другом; 3) с неправильными наростами на теле спикулы; 4) c загнутыми концами; 5) с расщепленными концами; 6) разветвленные; 7) "sausage-like" (кол-басовидные) макросклеры, утолщенные по всей длине (в три и более раз) с закругленными или заостренными концами; 8) со множественными аномалиями строения, обычно представляющими различные сочетания перечисленных выше видов тератоморф. Наибольшее количество тератоморф в городской популяции губок представлено макросклерами с бульбовидными вздутиями (см. рис. 2B), которые составляют здесь, как правило, более половины всех тератоморфных спикул (от 56,4% в Малой Невке и до 66,8% в Мойке).
Среди геммульных микросклер Ephydatia muelleri и Ephydatia fluviatilis диагностированы тератоморфные амфидиски восьми нозографических видов: 1) с деформированными дисками; 2) без одного или обоих дисков; 3) с небульбовидными или бульбовидными вздутиями оснований стержня; 4) с бульбовидным вздутием (их может быть два) самого стержня; 5) со стержнем, выходящим за диски; 6) с многочисленными выростами на стержне; 7) сросшиеся друг с другом; 8) со множественными пороками строения, обычно представляющими различные сочетания перечисленных выше видов тератоморф, среди которых наиболее часто встречаются, особенно в городских популяциях губок, «ерше-подобные» амфидиски - сочетание выходящего за деформированные или редуцированные диски стержня с многочисленными выростами на его поверхности (рис. 3C). Геммосклеры со вздутиями оснований стержня в сочетании с выростами на его поверхности (рис. 3D), а также амфидиски с деформированными дисками (рис. 3E ) часто встречаются в обеих популяциях губок.
Нашими исследованиями показано, что спикулы пресноводных губок могут иметь самостоятельное эколого-диагностическое значение в биологической индикации антропогенного загрязнения водной среды. Количественные характеристики тератоморфных изменений спикул отражают уровень химического загрязнения воды: у губок, обитающих в более чистых реках пригородной зоны, количество аномально развитых паренхимных макросклер и геммульных микросклер в 3-10 раз меньше, чем в городских популяциях губок, а у губок, обитающих в более мелких вытекающих из Невы водотоках, получающих дополнительные загрязнения, количество тератоморфных спикул всегда статистически достоверно больше, чем в популяции губок собственно Невы. Метод оценки степени загрязненности природной воды с использованием количественных характеристик тератоморфных изменений спикул чрезвычайно прост. Приготовление спи-кульных препаратов не требует дорогих реактивов, а для проведения экспресс-анализа уровня загрязнений достаточно обычного светового микроскопа. Следует отметить, что даже однократный выброс поллютантов отражается на состоянии минерального скелета пресноводных губок, поскольку спикулы синтезируются
постоянно, в очень больших количествах и с высокой скоростью. Таким образом, губки являются удобным объектом для оценки уровня антропогенного загрязнения водной среды.
Заключение
Значение губок как оздоравливающих составляющих пресноводных экосистем определяется мощностью их биофильтрационной активности, особенностями питания (с максимальной эффективностью губки поглощают бактерий, не делая различий между патогенными и обычными) и способностью накапливать в высоких концентрациях вредные для жизни вещества (ксенобиотики). Прокачивая в ходе жизнедеятельности огромные массы воды и извлекая из нее гигантские количества взвешенных и растворенных в воде органических веществ, фитопланктона и бактериопланктона, в том числе патогенных бактерий, накапливая высокие концентрации ионов тяжелых металлов и галогенов, губки очищают воду, способствуют улучшению санитарного состояния и оздоровлению водной среды.
Биоаккумуляция высоких концентраций ионов многих тяжелых металлов и галогенов, к которым пресноводные губки проявляют высокую степень устойчивости, определяет их значение как биологических индикаторов химического загрязнения водной среды. И хотя, по-видимому, пока нет данных, подтверждающих способность пресноводных губок накапливать радионуклиды и персистентные полихлорированные бифенилы, высокая степень устойчивости к ионизирующей радиации геммул пресноводных губок Ephydatia fluviatilis и Eunapius fragilis, а также способность морской губки Spongia officinalis разрушать коротко-живущие детергенты и, возможно, персистентные по-лихлорированные углеводороды позволяют предполагать, что пресноводные губки способны к накоплению радионуклидов и к деградации органических ксенобиотиков. Они живут в более жестких условиях континентальных вод и более жизнестойки по сравнению с морскими губками (за исключением эстуарных и литоральных).
В пресноводных экосистемах накопленное губками органическое вещество (в виде массы тела) преимущественно минерализуется через детритные цепи питания, что способствует быстрому очищению воды от органических (естественного происхождения) и неорганических поллютантов и препятствует процессам биомагнификации последних, что имеет исключительное значение для жизни и здоровья пресноводных экосистем в условиях все возрастающего антропогенного загрязнения природной среды.
Нашими исследованиями показано, что спикулы пресноводных губок могут иметь самостоятельное эколого-диагностическое значение в биологической индикации антропогенного загрязнения водной среды. Количественные характеристики тератоморфных изменений спикул отражают уровень химического загрязнения воды: у губок, обитающих в более чистых реках пригородной зоны, количество аномально развитых паренхимных макросклер и геммульных микросклер в 3-10 раз меньше, чем в городских популяциях губок.
404
Литература
1. Анакина Р.П. Пресноводные губки Национального парка «Себежский» // Природа Псковского края. - 1998. - № 2. - С. 15-18.
2. Колтун В.М. Развитие индивидуальности и становление индивида у губок // Губки и книдарии. - Л., 1988. - C. 24-33.
3. Короткова Г.П. Общая характеристика организации губок // Морфогенезы у губок. - Л.: Изд-во ЛГУ, 1981.
4. Трылис В.В. Значение пресноводных губок в экосистемах малых рек бассейна р. Десны. Автореф. дис. ... канд. биол. наук. - Кишинев, 1992.
5. Anakina R.P., Slepijan E.I. Spiculas' malformations of freshwater sponges as indicators of water environment in St. Petersburg city // Berliner geowiss. Abh. Berlin. Rei. E. - 1997. -Bd. 20. - S. 115-125.
6. Bavestrello G, Cerrano C., Corriero G., Sara M. Three-dimensional architecture of the canal system of some hadromerids (Porifera, Demospongiae) // Sponge sciences: multidis-ciplinary perspectives. - Tokyo: Springer-Verlag, 1998. - P. 235-248.
7. Bergquist P.R., Walsh D, Gray R.D. Relationships within and between the orders of Demospongiae that lack a mineral skeleton // Sponge Sciences: multidisciplinary perspectives. - Tokyo: Springer-Verlag, 1998. - P. 3140.
8. Cebrian E., Marti R., Uriz J.M., Turon X. Sublethal effects of contamination on the mediterranean sponge Crambe crambe: metal accumulation and biological responses // Mar. Poll. Bull. - 2003. - Vol. 46. - P. 12731284.
9. Claus O., Madri P., Kunen S. Removal of microbial pollutants from waste effluents by the redbeard sponge // Nature. - 1967. -Vol. 216. - P. 712-714.
10. De Goeij J., van den Berg H., van Oost-veen M.M. et al. Major bulk dissolved organic carbon (DOC) removal by encrusting coral reef cavity sponges // Mar. Ecol. Prog. Ser. -2008. - Vol. 357. - P. 139-151.
11. Fell P.E. Porifera // Reproductive biology of invertebrates: asexual propagation and reproductive strategies. Vol. VI. Part. A. - 1993 -P. 1-44.
12. Francis J.C., Porrier M.A. Particle uptake in two fresh-water sponges species Ephydatia fluviatilis and Spongilla alba (Porifera, Spon-gillidae) // Trans. Am. Microsc. Soc. 1986. -Vol. 105. - P. 11-20.
13. Frost T.M. In situ measurements of clearance rates for the freshwater sponge Spongilla lacustris // Limnol. Oceanogr. - 1978. -Vol. 23. - P. 1034-1039.
14. Frost T.M. Clearance rate determinations for the freshwater sponge Spongilla lacustris. Effect of temperature, particle type and concentration, and sponge size // Arch. Hydrobiol. - 1980. - Vol. 90. - P. 330356.
15. Fu W., Sun L., Zhang X., Zhang W. Potential of the marine sponge Hymeniacidon perlevis as a bioremediator of pathogenic bacteria in integrated aquaculture ecosystems // Biotech. Bioeng. - 2006. - Vol. 93. - P. 11121122.
16. Gaino E., Rebora M. Ability of mobile cells of the freshwater sponge Ephydatia fluviatilis (Porifera, Demospongiae) to digest diatoms // Ital. J. Zool. - 2003. - Vol. 70. - P. 17-22.
17. Grant A., Pile A.J., Hinde R., Borowitzka M.A. The high protein diet of the tropical marine "sponge". Abstr. VI intern. Spong. Conf. // Boll. Mus. 1st. Univ. Genova. 2000-2001 (2002). - P. 87.
18. Hadas E., Marie D., Shpigel M., Ilan M. Virus predation by sponges is a new nutrient-flow pathway in coral reef food webs // Limnol. Oceanogr. - 2006. - Vol. 51. - P. 15481550.
19. Hahn-Keser B., Stockem W. Detection of distinct endocytotic activities in epithelial cells (pinacocytes) of freshwater sponges (Porifera, Spongillidae) // Zoomorphology. - 1997. -Vol. 117. - P. 121-134.
20. Hahn-Keser B., Stockem W. Intracellular pathways and degradation of endosomal contents in basal epithelial cells of freshwater sponges (Porifera, Spongillidae) // Zoo-morphology. - 1998. - Vol. 117. - P. 223-236.
21. Hill M, Stabile C, Steffen L.K., Hill A. Toxic effects of endocrine disrupters on freshwater sponges: common developmental abnormalities // Environment. Pollution. -2002. - Vol. 117. - P. 295-300.
22. Huysecom J., Richelle-Maurer E., Van de Viver G., Vray B. Effect of bacterial concentration on retention and growth rate of the freshwater sponge Ephydatia fluviatilis // Physiol. Zool. - 1988. - Vol. 61. - P. 535-542.
23. Imsiecke G. Ingestion, digestion, and egestion in Spongilla lacustris (Porifera, Spongillidae) after pulse feeding with Chlamidomonas reinhardtii (Volvocales) // Zoomorphology. - 1993. - Vol. 113. -P. 233-244.
24. Jewell M.E. An ecological study of the freshwater Sponges of Northastern Wisconsin // Ecological Monographs. - 1935. - Vol. 5. -P. 461-504.
25. Kunen S., Claus G., Madri P., Peyser L. The ingestion and digestion of yeast-like
405
fungi by the sponge Microciona prolifera // Hydrobiologia. - 1971. - Vol. 38. - P. 565-576.
26. Lopp A., Reintamm T., Vallmann K. et al. Molecular identification, characterization and distribution of freshwater sponges (Porifera: Spongillidae) in Estonia // Fund. Appl. Limnol. - 2007. - Vol. 168. -P. 93-103.
27. Lowman F.G., Stevenson R.A., Mc-Clin E.R., Ufret L.S. The effect of river outflows upon the distribution patterns of fallout radioisotopes in marine organisms. // Proc. Int. Symp. Radioecological Concentration Processes. Stockholm, 1966. / Ed. by B. Aberg and F.P. Hungate. - Oxford: Pergamon Press, 1967. - P. 735-752.
28. Maldonado M., Zhang X., Cao X. et al. Selective feeding by sponges on pathogenic microbes: a reassessment of potential for abatement of microbial pollution // Mar. Ecol. Prog. Ser. 2010. - Vol. 403. - P. 7589.
29. Manconi R, Pronzato R. Conquiste evolutive e adattamenti dei po-riferi per la vita nelle acque interne // Boll. Mus. 1st. Biol. Univ. Genova. - 1992. -Vol. 58-59. - P. 77-96.
30. Manconi R., Pronzato R. Global diversity of sponges (Porifera: Spongillina) in freshwater // Hydrobiologia. - 2008. - Vol. 595. -P. 27-33.
31. Masuda Y. A scanning electron microscopy study on spicules, gemmule coats, and micropyles of Japanese freshwater sponges // Sponge sciences: multidisciplinary perspectives. Springer-Verlag. Tokyo, 1998. - P. 295310.
32. Milanese M., Chelossi E., Manconi R. et al. The marine sponge Chondrilla nucula Schmidt, 1862 as an elective candidate for bio-remediation in integrated aquaculture // Biomol. Engin. - 2003. - Vol. 20. - P. 363-368.
33. Mller W.E.G., Wang X., Cui F-Z. et al. Sponge spicules as blueprints for the biofabrication of inorganic-organic composites and biomaterials // Appl. Microbiol. Biotech-nol. - 2009. - Vol. 83. - P. 397-413.
34. Mysing-Cubala M, Porrier M.A. The effects of cadmium and mercury on gemmule formation and gemmosclere morphology in Ephydatia fluviatilis (Porifera: Spongillidae) // Hydrobiologia. - 1981. - Vol. 76. -P. 145-148.
35. Osinga R., Klijn R, Groenendijk E., Niesink P. et al. Development of in vivo sponge cultures: particle feeding by the tropical sponge Pseudosuberites aff. andrewsi // Mar. Biotech. - 2001. - Vol. 3. - P. 0544-0554.
36. Osinga R, Belarbi E.N., Wijffels R.H. Feeding sponges in bioreactors: what do they eat? / Abstr. V1 intern. Spong. Conf. / / Boll. Mus. 1st. biol. Univ. Genova. 2000-2001 (2002). - Vol. 66-67. - P. 147.
37. Patel B., Balani M.C., Patel S. Sponge "sentinel" of heavy metals // Sci. Tot. Envi-
ron. 1985. - Vol. 41. - P. 143-152.
38. PatelB., PatelS., BalaniM.C. Can a sponge fractionate isotopes? // Proc. R. Soc. Lond. -1985. - Vol. 224. - P. 23-41.
39. Penney J.T., Racek A.A. Comprehensive Revision of a Worldwide Collection of Freshwater Sponges (Porifera: Spongillidae). Smithsonian Instit. Press. Washington, D.C. 1968. -184p.
40. Perez T., Rebouillon P., Vacelet J. In situ comparative study of several mediterranean sponges as potential biomonitors of heavy metals: Abstr. VI intern. Spong. Conf. // Boll. Mus. Ist. biol. Univ. Genova. 2000-2001 (2002). - Vol. 66-67. - P. 153.
41. Perez T., Sarrazin L., Rebouillon P., Vacelet J. First evidences of surfactant biodegradation by marine sponges (Porifera): an experimental study with a linear alkylben-zenesulfonate // Hydrobiologia. - 2002. -Vol. 489. - P. 225-233
42. Perez T., Wafo E., Fourt M., Vacelet J. Marine sponges as biomonitor of polychloro-biphenyl contamination: concentration and fate of 24 congeners // Environ. Sci. Tech. -2003. - Vol. 37. - P. 2152-2158.
43. Philp R.B., Leung F.Y., Bradley C. A comparison of the metal content of some ben-thic species from coastal waters of the Florida panhandle using high-resolution inductively coupled plasma mass spectrometry (ICP-MS) analysis // Arch. Envir. Cont. Tox. - 2003. -Vol. 44. - P. 218-223.
44. Pile A.J., Patterson M.N., Witman J.D. In situ grazing on plankton < 10 pm by the boreal sponge Mycale lingua // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1996. - Vol. 141. -P. 95-102.
45. Pile A.J., Patterson M.R., Savarese M. et al. Trophic effects of sponge feeding within Lake Baikal's littoral zone. 2. Sponge abundance, diet, feeding efficiency, and carbon flux // Limnol. Oceanogr. - 1997. - Vol. 42. -No. 1. - P. 178-184.
46. Porrier M.A., Trabanino S. Freshwater sponges (Porifera: Spongillidae) from Lake Ilopango, El Salvador, with observations on spicule malformation in Spongilla alba // Trans. Amer. Microsc. Soc. - 1989. - Vol. 108. -P. 211-214.
47. Reiswig H.M. Particle feeding in natural populations of three marine demosponges // Biol. Bull. 1971. - Vol. 141. - P. 568-591.
48. Ribes M., Coma R., Gili J.-M. Natural diet and grazing rate of the temperate sponge Dysidea avara (Demospongiae, Den-droceratida) throughout an annual cycle // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1999. - Vol. 176. -P. 179-190.
49. Richelle-Maurer E., Degoudenne J., Van de Vyver G., Dejonghe L. Freshwater sponges as indicators of heavy metal contamination. Abstr. 2nd Belg.-Congr. Zool., Diepenbeek, 15-16 Nov., 1991 // Belg. I. Zool. - 1991. -No. 121. Suppl. 1. - P. 40.
406
50. Richelle-Maurer E., Degoudenne J., Van de Vyver G., Dejonghe L. Some aspects of heavy metal tolerance in freshwater sponges // Proc. 4th Int. Porifera Congr. Amsterdam 19-23 April. 1993. / Ed. by R.W.M. Van Soest, T.M.G. Van Kempen, J.-C. Braekman, A.A. Balkema. - Rotterdam, 1994. - P. 351-354.
51. Richelle-Maurer E, Degoudenne J., Van de Vyver G., Dejonghe L. Some aspects of the ecology of Belgian freshwater sponges // Proc. 4th Int. Porifera Congr. Amsterdam. 19-23 April. 1993. / Ed by: R.W.M. Van Soest, T.M.G. Van Kempen, J.-C. Braekman, A.A. Balkema. - Rotterdam, 1994. - P. 341-350.
52. Rishelle E., Degoudenne Y, Dejonghe L., Van De Viver G. Experimental and field studies on the effect of selected heavy metals on three freshwater sponge species: Ephydatia fluviatilis, Ephydatia muelleri and Spongilla lacustris // Arch. Hydrobiol. - 1995. - Vol. 135. - P. 209-231.
53. Riisgard H.U.,Thomassen S., Jakobsen H. et al. Suspension feeding in marine sponges Halichondria panicea and Haliclona urceolus: effects of temperature on filtration rate and energy cost of pumping // Mar. Ecol. Prog. Ser. -1993. - Vol. 96. - P. 177-188.
54. Sandford F. Physical and chemical analysis of the glassy skeletons in six marine sponges representing two sponge groups (Demospongiae and Hexactinel-lida): Abstr. VI Intern. Spong. Conf. // Boll. Mus. Ist. biol. Univ. Genova. Vol. 6667. 2000-2001 (2002). - P.173
55. SchmidtI. Phagocytose et pinocytose chez les Spongillidae. Etude in vivo de l'ingestion de bactéries et de protéines marquées a l'aide d'un colorant fluorescent en lumière ultra-violette // Z. vergl. Physiologie. 1970. - Vol. 66. -P. 398-420.
56. Schröder H.C., Brandt D, Schlossmacher U. et al. Enzymatic production of biosilica glass using enzymes from sponges: basic aspects application in nanobiotechnology (material sciences and medicine) // Naturwissenschaften. - 2007. - Vol. 94. - P. 339-359.
57. Schwab D.W., Shore R.E. Fine structure and composition of a siliceous sponge spicule // Biol. Bull. - 1971. - Vol. 140. - P. 125-136.
58. Shimada A., Watanabe Y., Matsuzaki T. et al. Radiosensitivity of freshwater sponge gemmules // Sponge sciences: multidisciplinary perspectives. - Tokyo: Springer-Verlag, 1998. -P. 311-320.
59. Shimizu K., Cha J., Stucky G.D., Morse D.E. Silicatein alpha: cathep-sin L-like protein in sponge biosilica // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1998. - Vol. 95. -P. 6234-6238.
60. Simpson T.L. Effects of germanium on silica deposition in sponges // Silicon and Siliceous Struct. Biol. Syst. - New York, 1981. -P. 527-550.
61. Simpson T.L., LangenbruchP.-F. Effects of germanium on the morphogenesis of a complex silica structure and on the assembly of the col-
lagenous gemmule coat in a freshwater sponge // Biol. Cell. - 1984. - Vol. 50. - P. 181-189.
62. Simpson T.L., Garrone R., Mazzora-na M. Interaction of germanium (Ge) with biosilification in the freshwater sponge Ephydatia muelleri: Evidence of localized membrane domains in the silicalemma // J. Ul-trastr. Res. 1983. - Vol. 85. - P. 159-174.
63. Simpson T.L., Langenbruch P.-F., Scal-era-Liaci L. Silica spicules and axial filaments of the marine sponge Steletta grubii (Porifera, Demospongiae) // Zoomorph. - 1985. -Vol. 105. - P. 375-382.
64. Simpson T.L., Refolo L.M., Kaby M.E. Effects of germanium on the morphology of silica deposition in a freshwater sponge // J. Mor-phol. - 1979. - Vol. 159. - P. 343-353.
65. Stabili L., Licciano M., Giangrande A. et al. Filtering activity of Spongia officinalis var. adriatica (Schmidt) (Porifera, Demospongiae) on bacterioplankton: implications for bio-remediation of polluted seawater // Water Research. - 2006. - Vol. 40. - P. 3083-3090.
66. Stabili L., Licciano M., Longo C. et al. Evaluation of microbiological accumulation capability of the commercial sponge Spongia officinalis var. adriatica (Schmidt) (Porifera, Demospongiae) // Water Research. - 2008. -Vol. 42. - P. 2499-2506.
67. Turon X., Galera J., Uriz M.J. Clearance rates and aquiferous systems in two sponges with contrasting life-history strategies / / J. Exp. Zool. - 1997. - Vol. 278. - P. 22-36.
68. Van de Vyver G., Vray B., Belaouane S., Toussaint D. Efficiency and selectivity of microorganism retention by Ephydatia fluviatilis // New perspectives in sponge biology. -Washington: Smithsonian Institute Press, 1990. - P. 511-515.
69. Vogel S. Current-induced flow through living sponges in nature // Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A. 1977. - Vol. 74. - P. 2069-2071.
70. Vohmann A., Mutz M., Arndt H.,Weitere M. Grazing impact and phenology of the freshwater sponge Ephydatia muelleri and the bryo-zoans Plumatella emarginata and Fredericella sultana under experimental warming // Freshwater Biol. - 2009. - Vol. 54. - P. 1078-1092.
71. Wang L. Status of freshwater sponge study in China // Sponge sciences: multidisci-plinary perspectives. - Tokyo: Springer-Verlag, 1998. - P. 279-283.
72. Weissenf els N. Biologie und Mikroskopische Anatomie der Süßwasserschwämme (Spongillidae). - Stuttgart, New York: Gustav Fischer Verlag, 1989. - 110 S.
73. Weissenf els N., Landschoff H.-W. Bau und Function der Süßwasserschwammes Ephydatia fluviatilis L. (Porifera). IV. Die Entwicklung der monaxialen SiO2-Nadeln in Sandwich-Kulturen // Zool. Jahrb. Abt. Anat. -1977. - Vol. 98. - P. 355-371.
74. Willenz Ph., Van de Vyver G. Ultrastructural localization of lysosomal digestion in the fresh water sponge Ephydatia fluviatilis //
407
J. Ultr. Res. 1984. - Vol. 87. - No. 1. - P. 13-22. 77. Yahel G, Eerkes-Medrano D.I., Leys
75. Willenz Ph., Vray B., Maillard M-P, Van S.P. Size independent selective filtration of de Vyver G. A quantitative study of the reten- ultraplankton by hexactinellid glass sponges tion of radioactively labeled E. coli by the fresh- // Aquat. Microb. Ecol. - 2006. - Vol. 45. -water sponge Ephydatia fluviatilis // Physi- P. 181-194.
ol. Zool. - 1986. - Vol. 59. - P. 495-504. 78. Zhang X., Zhang W, Xue L et al. Bioreme-
76. Yahel G., Sharp J.H., Marie D. et al. In diation of bacteria pollution using the marine situ feeding and element removal in the symbi- sponge Hymeniacidon perlevis in the intensive ont-bearing sponge Theonella swinhoei: Bulk mariculture water system of turbot Scophthal-DOC is the major source for carbon // Lim- mus maximus // Biotechnol. Bioeng. - 2010. -nol. Oceanogr. - 2003. - Vol. 48. - P. 141-149. Vol. 105. - P. 59-68.
408 Междисциплинарный научный и прикладной журнал «Биосфера», 2010, т.2, №3
