CC BY
113
УДК 581. 843
ББК Е 564. 11
Е. Б. Просянникова, О. П. Родченко
гистогенез проводящей системы корня
В статье рассматривается формирование проводящей системы корня (ксилемы и флоэмы), особое внимание уделяется апекальной меристеме корня, из которой развивается первичный корень. Закладка и развитие боковых корней изменяет характер сосудистой системы корня, добавляя новые поглощающие поверхности.
ключевые слова: проводящая система, апе-кальная меристема, ксилема, флоэма.
E. B. Prosyannikova, O. P. Rodchenko
histogenesis of root conducting system
The article studies the formation of root conducting system (xylems and phloems). Special attention is given to the apical meristem which gives rise to the primary root. The formation and the development of lateral roots change the character of root vascular system and add new absorbing surfaces.
Key words: conducting system, apical meristem, xylem, phloem.
Проводящие ткани, ткани по которым происходит массовое передвижение веществ, возникли как неизбежное следствие приспособления к жизни на суше. Тело высшего растения оказалось расчлененным на две части, обеспечивающие воздушное и почвенное питание. Возникли две проводящие ткани, по которым вещества передвигаются в двух направлениях. Ксилема — основная водопроводящая ткань растения. Пространственно она объединена с флоэмой — тканью, проводящей пластические вещества. Обе ткани вместе называются сосудистой или проводящей тканью. Комплекс ксилемы и флоэмы образует непрерывную проводящую систему, проходящую по всему телу растения. Ксилема, флоэма и перицикл составляют центральный цилиндр (стелу). Перицикл представляет собой чаще однослойную непроводящую обкладку стелы и определяется как ее пограничный слой.
Главным событием в процессе закладки корня в зародыше является формирование апикальной меристемы корня, из которой раз-
вивается первичный корень. По мере роста последнего апикальная меристема приобретает определенные черты клеточной организации. Анализируя особенности расположения клеток в апикальной меристеме, можно выявить плоскости клеточных делений и проследить за направлением роста клеток. Между тканями и некоторыми расположенными в апексе клетками или группами клеток прослежены коррелятивные связи, указывающие на существование онтогенетичеких связей. Апикальные клетки функционируют как инициали этих тканей. У корней семенных растений имеются два типа пространственных отношений между тканевыми зонами и клетками в апексе. Для однодольных растений характерен закрытый тип апикальной меристемы, здесь каждая из трех зон (центральный цилиндр, первичная кора и корневой чехлик) имеют свои собственные инициали. Для двудольных растений характерен открытый тип апикальной меристемы, здесь все зоны имеют общие инициали.
Представление о происхождении тканей корня из обособленных инициалей соответствует теории гистогенов, сформулированной Ганштейном. В соответствии с этой теорией тканевые зоны формируются из гистогенов, каждый из которых берет начало от одной или нескольких инициалей апекса, расположенных ярусом друг над другом. Согласно этой теории, гистогенов три — дерматоген (предшественник эпидермы), плерома (предшественник центрального цилиндра) и периблема (предшественник первичной коры). Подразделение на три гистогена бывает удобно для описания дифференциации тканевых зон в корне [10].
На различном расстоянии от апикальной меристемы клетки разрастаются и приобретают специфические особенности в зависимости от своего положения в корне — они становятся дифференцированными. Первоначальную дифференциацию тканевых зон определяют различия в распределении митозов и в степени растяжения клеток на ранней стадии роста.
Есть мнение, что процессы дифференциации начинаются уже в меристеме при закладке отдельных тканей [5]. Границы будущих центрального цилиндра, первичной коры и эпидермы становятся различимы уже на небольшом расстоянии от апикальных инициалей. Эти зоны можно отличить друг от друга по размерам клеток и по плоскостям делений. Так, клетки внутренних слоев первичной коры обычно делятся периклинально, тогда как плоскости клеточных делений в будущих проводящих тканях менее регулярны [9].
Дифференциация тканей в кончике корня начинается с образования одной или нескольких инициальных клеток меристематических зон центрального цилиндра, коры и чехлика. Каждая из зон складывается в результате клеточных делений в определенном направлении. Элементы первичных проводящих тканей -ксилемы и флоэмы — развиваются из меристе-матических клеток зон центрального цилиндра, объединяемых термином "прокамбий" [1].
Сразу же за зоной апикальной меристемы можно обнаружить прокамбиальный цилиндр, а на расстоянии 100 - 150 мкм от нее имеются инициальные клетки ситовидных трубок. Увеличение числа дифференцированных элементов во флоэмных группах происходит постепенно. На том уровне корня, появляется первая ситовидная трубка, на флоэмных полюсах в прокамбии еще продолжаются интенсивные клеточные деления, за счет которых формируются материнские клетки будущих элементов первичной флоэмы. На расстоянии 250 — 300 мкм от апекса появляются зрелые элементы флоэмы [2]. На протяжении всей зоны растяжения имеются дифференцированные ситовидные трубки.
Исходным моментом процесса дифференциации ксилемной клетки является ее заложение в результате деления прокамбия. Непосредственно вслед за образованием такой клетки в ходе ее дифференциации наступает стадия клеточного роста, характеризующаяся быстрым увеличением объема клетки. Особенностью дифференциации трахеальных элементов является их преимущественный рост в направлении оси органа, приводящий к образованию вытянутых цилиндрических клеток.
Элементы первичной ксилемы, располагающиеся непосредственно под перициклом (протоксилема), обычно первыми заканчивают дифференциацию. Завершение дифференциации элементов протоксилемы сопровождается полным распадом цитоплазмы и лигнификацией оболочек. Эти изменения несколько позже наступают в клетках прокамбия, расположенных внутрь от групп протоксилемы — формируются элементы метаксилемы [2]. Так как клетки метаксилемы превышают клетки протоксилемы в ширину, их можно различить раньше, как только начинает увеличиваться диаметр и наступает вакуолизация. Однако, функциональная специализация происходит сначала в протоксилеме и лишь позднее в метаксилеме [10]. Дифференциация первичной ксилемы происходит на протяжении всей зоны корневых волосков. Завершение формирования метаксилемы слу-
жит показателем перехода корня к вторичному росту, связанному с деятельностью камбия.
В опыте с водными культурами, первые клетки, которые можно с уверенностью отнести к дифференцирующимся трахеидам, судя по вторичным утолщениям оболочки, обнаруживаются всегда в пределах первого мм (800
— 1000 мкм), а на расстоянии 1,5 —1,7 мм от инициальной зоны апикальной меристемы уже могут быть найдены зрелые протоксилемные элементы, закончившие формирование утолщений оболочки и не содержащих цитоплазмы внутри клеточной полости. Некоторые отклонения в большую сторону от средних, по Эзау, объясняются тем, что корни проростков в условиях водной культуры относятся к категории быстро растущих.
Важно отметить, что единый механизм регуляции развития кончика корня обеспечивает и согласованность хода дифференциации первичной ксилемы с развитием других тканей, и в первую очередь с развитием элементов, участвующих в механизме поглощения — проведения водных растворов. На том же месте, где появляются первые зрелые протоксилемные элементы, готовые принять водный ток, в эпидермисе формируются корневые волоски, клетки, с которыми связан начальный этап процесса поглощения водных растворов [1]. Начало роста корневых волосков, дифференцировка первичных сосудов и появление поясков Каспари совпадают во времени и происходят на одном и том же расстоянии от апикальной меристемы [2].
Следовательно, в зоне корневых волосков стела представляет собой динамичное образование, в котором непрерывно идет дифференциация клеток. Наряду со зрелыми трахеальными и ситовидными элементами на всем протяжении этой зоны сохраняются клетки прокамбия, находящиеся на разных стадиях дифференциации, а также - в сравнительно небольшом числе
- паренхимные клетки, сопутствующие проводящим элементам ксилемы и флоэмы.
Таким образом, в зоне деления, окруженной корневым чехликом, имеется слабая дифференциация тканей — очень рано, почти у самых инициальных клеток, возникает хорошо заметный перицикл, ясно видны закладывающиеся элементы флоэмы. У корней однодольных, например, кукурузы, ячменя в меристеме видны большие клетки, представляющие собой будущие сосуды ксилемы. Они относятся к метаксилеме, хотя они и закладываются рано, но дифференцируются гораздо позже, чем протоксилема. Первые клетки, которые должны дифференцироваться в зрелые — это ситовидные элементы протофлоэмы, которые могут
располагаться на расстоянии 230 нм от промеристемы.
Итак, хотя клетки меристемы закономерно различаются, что может быть выявлено при сравнении клеток одной ткани, однако эти различия еще относительно невелики. Это связано с тем, что в значительной степени весь метаболизм меристематических клеток связан с воспроизведением относительно подобных клеток, и дифференцировка клеток протекает медленно. Тканевые различия более четко проявляются в зоне растяжения, которую Эзау определяет как область максимального растяжения, находящуюся между первыми зрелыми ситовидными трубками и первыми зрелыми элементами ксилемы [10]. На протяжении всей зоны растяжения флоэма дифференцирован-на, состоит из развитых ситовидных трубок, в то время как в ксилемной части в этой зоне образуются лишь инициальные клетки сосудов. Их созревание происходит в другой зоне корня и скоррелировано с развитием корневых волосков [8]. Окончательная дифференцировка сосудов ксилемы в корне происходит одновременно с появлением поясков Каспари на стенках клеток эндодермы.
Таким образом, дифференциация первичных проводящих тканей в продольном направлении идет акропетально, причем первый элемент флоэмы созревает ближе к апикальной меристеме, чем первый элемент ксилемы.
Первоочередное развитие флоэмы в растущем кончике корня связано с непрерывным притоком пластических веществ к интенсивно делящимся клеткам меристемы. Вместе с тем, в зоне корневых волосков происходит интенсивное поглощение и передвижение воды и минеральных элементов, что связано с работой уже дифференцированной к этому времени ксилемы. Дифференцировка, если определить ее как постепенное накопление различий между клетками разных тканей происходит на всех стадиях роста и очевидно, что гистогенез сосудистой системы начинается на очень небольшом расстоянии от самой промеристемы.
Ранее было показано, что апекс побега является самодетерминирующейся зоной, это положение также справедливо и для апекса корня, то есть дифференцировка проводящей системы должна регулироваться самим апексом [9].
В работах Ю. А. Мазель, М. Ф. Даниловой с соавторами, с использованием оригинальной методики [6, 3, 7, 4] был прослежен ход дифференциации тканей в первичном корне двухсуточных проростков кукурузы и сделана попытка на основании данных по транспорту ионов судить о последовательных этапах становления
проводящей системы, обеспечивающей тот или иной уровень транспорта (путь от функции к структуре). Градиенты дифференциации клеток в тканях описаны в продольном и поперечном направлениях. Авторами объективно показано, что апикальная часть корня, включающая меристему, зону растяжения и дифференциации, обладает развитым аппаратом поглощения в виде согласованно дифференцирующихся компонентов различных тканей. Проследив поверхность корня от кончика до основания, авторы описали различия цитологических характеристик клеток различных тканей и сходные черты структуры, имеющей значение для поглощения веществ. Первичные клеточные оболочки клеток этих тканей покрыты в той или иной степени слизью, в них не обнаружено отложений кутина и суберина, они не инкрустированы лигнином. Авторы делают вывод, что поверхность изучаемых участков корня по своим структурно-химическим характеристикам может быть местом первичной аккумуляции ионов, она является началом свободного пространства корня. Локальные различия в интенсивности поглощения ионов на уровне наружного слоя возможны и они описаны, но все клетки, обладая активной цитоплазмой, должны быть способны к активному поглощению ионов из свободного пространства клеточных оболочек и вовлечению их в симпласт. Имея хороший аппарат поглощения, корни двухдневных проростков кукурузы не имеют хорошо дифференцированной проводящей системы для осуществления массового тока веществ и основными путями транспорта здесь являются апопласт и симпласт, формируемые клетками меристемы, первичной коры и стели. Апопласт составляет единую систему, распространяясь от кончика корня по всем тканям и находит свое продолжение в щитке, колеоптиле и развивающихся надземных органах. Дифференцировка проводящих элементов способствовала оттоку ионов и прежде всего Са2+ из места внесения. Появление зрелых элементов ксилемы увеличивало количество Са2+, поступающего из корня в другие части растения, в 2,5 раза. В радиальном направлении (до эндодермы) Са2+ движется в основном по апопласту, а К+ — по симпласту. Таким образом, цитируемые работы говорят о том, что транспорт ионов на дальние расстояния зависит от того, насколько сформирована проводящая система корня.
Закладка и развитие боковых корней изменяет характер сосудистой системы корня, добавляя новые поглощающие поверхности к ранее сформировавшимся. Даниловой М. Ф. с соавторами (1990) отмечено, что рост боково-
го корня влечет за собой ряд изменений в тканях центрального цилиндра и первичной коры материнского корня, которые могут иметь существенное влияние на транспорт ионов, поглощаемых в этой зоне корня. Первое изменение касается перицикла, вносящего наиболее существенный вклад в формирование зачатка бокового корня. Именно в перицикле проходят первые деления, ведущие к закладке примордия, почти одновременно в этот процесс включается и эндодерма.
На границе с зачатком бокового корня эндодерма претерпевает несколько антиклинальных делений и на возникающих при цитокинезе новых клеточных стенках пояски Каспари не образуются. Вследствие этого непрерывность барьера к апопластическому транспорту ионов в корне нарушается сразу же после того, как он возник на расстоянии нескольких миллиметров от апекса корня. При дальнейшем росте зачатка бокового корня в слое эндодермы, охватывающим в виде кармашка растущий зачаток, происходит разрыв в результате разрушения срединных пластинок между соседними клетками эндодермы. В ре-
зультате этого только дистальная часть эндодер-мального кармашка участвует в дальнейшем формировании наружных слоев апикальной части растущего бокового корня.
Существенные изменения наблюдаются в тканях центрального цилиндра в период роста зачатка бокового корня, происходит окончательное созревание элементов ранней метаксилемы и начинается дифференциация связующих элементов стелярной паренхимы. Часто околососу-дистые клетки стелярной паренхимы в зоне формирования бокового корня замещаются вновь формирующимися элементами проводящих тканей. К этому можно добавить, что в зоне закладки и роста боковых корней, по-видимому, наиболее эффективным путем для радиального транспорта Са2+ является свободное пространство, создаваемое растущими зачатками боковых корней.
Таким образом, боковые корни можно рассматривать основные функциональные компоненты корневой системы кукурузы [11], имеющие большое значение в транспорте воды и минеральных веществ в корне.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Гамалей Ю. В. Цитологические основы дифференциации ксилемы. Л.: Наука, 1972. 144 с.
2. Данилова М. Ф. Структурные основы поглощения веществ корнем. Л.: Наука, 1974. 205 с.
3. Данилова М. Ф., Мазель Ю. Я., Стамболцян Е. Ю., Телепова М. Н. Формирование системы транспорта ионов в растении // Физиология растений. 1983. Т. 30, № 6. С.1061 — 1067.
4. Данилова М. Ф., Мазель Ю. Я., Телепова М.Н., Житнева Н. Н. Формирование систем поглощения и транспорта ионов в корне кукурузы (Zea mays): анатомия и ультраструктура корня // Физиология растений. 1990. Т. 37, № 4. С.629 — 641.
5. Иванов В. Б. Клеточные основы роста растений. М.: Наука, 1974. 223 с.
6. Мазель Ю. Я., Данилова М. Ф., Древаль Г. Я. Формирование системы транспорта в растении. 1: транспорт К и Са в проростках кукурузы // Физиология растений. 1983. Т. 30, вып. 5. С. 983 — 985.
7. Мазель Ю. Я., Данилова М. Ф., Житнева Н. Н., Телепова М.Н. Формирование системы транспорта ионов в растении // Физиология растений. 1990. Т. 37, вып. 3. С. 421—432.
8. Обручева Н. В. Физиология растущих клеток корня. М.: Наука, 1965. 109 с.
9. Уоринг Ф., Филлипс И. Рост растений и дифференцировка. М.: Мир, 1984. 512 с.
10. Эзау К. Анатомия семенных растений. М.: Мир, 1980. 600 с.
11. Wang Xuelian, Canny Martin J., McCully Margaret E. Branch roots as the corn root system: Jt. // Plant Physiol. 1993. V. 102, № 1. P. 153.
