CC BY
86
2010
Известия ТИНРО
Том 162
УДК 597.553.2
С.П. Пустовойт*
Институт биологических проблем Севера ДВО РАН, 685000, г. Магадан, ул. Портовая, 18
ГЕНЕТИЧЕСКАЯ ДИФФЕРЕНЦИАЦИЯ В АЗИАТСКИХ И АМЕРИКАНСКИХ ПОПУЛЯЦИЯХ ВИДОВ РОДА ТИХООКЕАНСКИЕ ЛОСОСИ (ONCORHYNCHUS, SALMONIFORMES)
Показано, что для каждого вида характерен свой уровень генетической дифференциации. В порядке уменьшения показателя генетической дифференциации (GST) виды лососей, размножающихся на азиатском побережье, можно проранжи-ровать следующим образом: сима > кета > нерка > чавыча > кижуч > горбуша (чет) > горбуша (нечет), а лососей американского побережья — нерка > чавыча
> горбуша (нечет) > кета > кижуч > горбуша (чет). Таким образом, современные данные по изменчивости аллозимных локусов в азиатских и американских популяциях видов рода совпадают в оценке высокой генетической дифференциации нерки и чавычи. Однако показатель GST этой пары видов в азиатских популяциях заметно ниже. Минимальные значения свойственны горбуше и кижучу. У кеты показатель GST на азиатском побережье выше, чем на американском. Генетическая дифференциация азиатского эндемика симы оказалась максимальной среди всех видов, размножающихся в реках азиатского побережья. На наш взгляд, немаловажное влияние на величину генетической дифференциации может иметь наличие таких внутривидовых форм, как расы (ранняя и поздняя), жилые и проходные, озерные и речные, разновозрастные группировки производителей и т.д.
Ключевые слова: генетическая дифференциация популяций, кета, горбуша, нерка, кижуч, сима, чавыча.
Pustovoit S.P. Genetic differentiation in the Asian and American populations of pacific salmon species (Oncorhynchus, Salmoniformes) // Izv. TINRO. — 2010. — Vol. 162. — P. 113-138.
Certain levels of genetic differentiation are characteristic for each species of pacific salmons. Following to modern data on allozyme loci variability, the parameter of genetic differentiation decreases in the order: cherry > chum > sockeye > chinook
> coho > pink (even) > pink (odd generations) for the species breeding at Asian coast, and sockeye > chinook > pink (odd) > chum > coho > pink (even generations) for the species breeding at American coast. The highest genetic differentiation is peculiar to the cherry salmon that breeds in the Asian rivers. Sockeye and chinook salmons have high genetic differentiation both in Asian and American populations, though it is considerably lower for the Asian ones. On the contrary, the genetic differentiation of chum salmon is higher for the Asian populations. Pink and coho salmons have the minimal genetic differentiation. Influence of intraspecific forms as early/late, settled/anadromous, lacustrine/river ones etc. on the rate of genetic differentiation is discussed.
Key words: genetic differentiation, cherry salmon, chum salmon, sockeye salmon, chinook salmon, coho salmon, pink salmon.
* Пустовойт Сергей Павлович, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: pustov@ibpn.ru.
Введение
Активное развитие популяционно-генетических исследований лососей (Salmonidae, Salmoniformes), использующих метод электрофореза в гелях (Hodgins et al., 1969; Алтухов и др., 1970; Utter et al., 1970), началось через 2-3 года после успешного применения данного подхода на таких лабораторных объектах, как дрозофила (см. обзор: Lewontin, 1991). Для европейских ученых основными объектами исследования были, естественно, виды рода Salmo (см. обзоры: Davidson et al., 1989; Hershberger, 1992). Высокая хозяйственная значимость тихоокеанских лососей рода Oncorhynchus, обитающих в северной части Тихого океана, предопределила внимание специалистов России, Японии, Южной Кореи и США к видам данного рода. Накопление генетических данных обусловило развитие новых статистических методов, в частности разложение общей величины гетерозиготности (НТ) на составные доли: внутривыборочную (HS) и межвыборочную (GST) (Nei, 1975). Риман (Ryman, 1983) первым применил метод иерархического разложения генетического разнообразия для исследования популяционно-генетической структуры нескольких видов лососевых рыб сем. Salmonidae. Он проанализировал частоты генов в скандинавских популяциях атлантического лосося Salmo salar и кумжи Salmo trutta, а также в американских популяциях радужной форели Salmo gairdneri и нерки Oncorhynchus nerka. Вторым видом рода Oncorhynchus, у которого был проведен аналогичный анализ, стала кета O. keta. Оказаки (Okazaki, 1983) оценил не только общий уровень ее генетической изменчивости, но и составляющие эту величину компоненты. Оказалось, что подавляющая часть (более 90 %) генетического разнообразия у лососей сосредоточена в пределах внутрипо-пуляционной компоненты HS. Однако представители родов Salmo и Oncorhynchus имеют неодинаковую рассматриваемую величину: у тихоокеанских лососей величина HS более 90 %, тогда как у видов рода Salmo значительно более велика межпопуляционная компонента GST — 15-55 % (Салменкова, 1989).
Эллендорф и Фелпс (Allendorf, Phelps, 1980) первыми отметили снижение генетической изменчивости в заводских популяциях лососей по сравнению с природными. Ю.П. Алтухов (1995) указал на важность учета соотношения внутри- и межпопуляционных компонент генетического разнообразия при проведении генетического мониторинга популяций. Если популяция испытывает неблагоприятные воздействия (например, антропогенного характера), то может нарушаться оптимальное соотношение указанных компонентов генетического разнообразия. Некоторые из предполагавшихся последствий были отмечены при анализе популяционно-генетических данных по кете Сахалино-Курильского региона (Салменкова и др., 1986).
В 1980- и 1990-е гг. метод иерархического разложения генетического разнообразия повсеместно использовался для анализа популяционно-генетической структуры всех видов рода тихоокеанские лососи. Благодаря широкому применению указанного метода в популяционных исследованиях накоплен огромный материал, позволяющий провести корректный анализ. В книге Ю.П. Алтухова с соавторами (1997) подробно рассмотрены сведения о генетической изменчивости пяти видов рода тихоокеанские лососи (без симы) и двух видов рода благородные лососи (атлантический лосось и кумжа). Авторы отмечают, что общий уровень гетерозиготности у перечисленных видов варьирует примерно в три раза. По мере уменьшения указанной величины виды рода Oncorhynchus можно расположить в следующем порядке (Алтухов и др., 1997): горбуша > чавыча > кета > нерка > кижуч. Однако сравнение величин GST располагает рассматриваемый набор видов в следующем порядке: кижуч > чавыча > нерка > кета > горбуша. В недавнем обзоре видовых особенностей 7 видов рода (в США сюда включают микижу и стальноголового лосося) отмечается, что чавыча и нерка образуют группу видов с высоким уровнем генетического разнообразия (Waples et al.,
2001). Более низкий уровень характерен для горбуши, кеты и кижуча. Генетическое разнообразие вида положительно коррелирует со степенью экологического разнообразия, т.е. с наличием разнообразных внутрипопуляционных группировок (расы, возрастные группировки, территориально разобщенные нерестовые популяции и т.д.). Если для показателя генетической изменчивости вида использовать среднее число аллелей на локус, то виды ранжируются следующим образом: горбуша (чет. поколения) > горбуша (нечет. поколения) > чавыча > кета > кижуч > нерка (Варнавская, 2005). Если подсчитать среднее число аллелей на полиморфные локусы, то картина изменится, в основном благодаря нерке: горбуша (нечет. поколения) > горбуша (чет. поколения) > нерка > кета > чавыча > кижуч. Можно отметить, что по разным показателям генетической изменчивости ранжирование видов у разных авторов не всегда совпадает.
Цель работы — ответить на вопрос, существуют ли у рыб рода ОпсоАупЛ^ видовые особенности в уровнях генетической дифференциации GST.
Материалы и методы
Общепринятым способом оценки генетического разнообразия популяции является предложенный Неем (№., 1972, 1978) метод вычисления так называемой ожидаемой (теоретической) гетерозиготности (1). Она подсчитывается не по частотам генотипов (так называемая наблюдаемая, или фактическая, гетеро-зиготность), а по частотам аллелей по следующей формуле: 11 = 1 - £х.2, где х. — частота .-го аллеля. Кроме того, Ней (№., 1975, 1987) указал на способ оценки составных частей общей величины генетического разнообразия каждого локуса: Нт = Н + DST, где Нт — общее генное разнообразие, определяемое по усредненным по всем популяциям частотам аллелей (Нт = 1 - £хт2), Н — внутрипопуля-ционная часть генного разнообразия, определяется как усредненное по всем (п) популяциям значения 1 (Н = Х1/п), DST — межпопуляционная часть генного разнообразия, образующаяся в результате различий в частотах генов между популяциями = Нт - Н^. Помимо абсолютных значений межпопуляционной доли полезно определять относительную величину GST = DST/HT, которая служит показателем величины генетической дифференциации популяций. В пределах внутрипопуляционной доли больше не выделяют частей, тогда как межпопу-ляционная доля достаточно просто разлагается на составные элементы. Идея Нея была подробно разработана Чакраборти (С1акгаЬойу, 1980; С1акгаЬойу е! а1., 1982; С1акгаЬойу, Leimar, 1987), применившим метод иерархического разложения генетического разнообразия, в том числе и для лососей. Менее популярным стал метод нахождения показателя генетической дифференциации FST, основанный на сопоставлении количества гомо- и гетерозиготных генотипов. Он также был предложен Неем (№., 1977; Chesser, 1983). Оба статистических анализа дают сходные значения величины генетической дифференциации популяций (Nagylaki, 1998).
Мы свели в таблицы сведения о средней гетерозиготности и величине генетической дифференциации популяций всех видов рода тихоокеанские лососи. Значение показателя генетической дифференциации или FST) приводится суммарное, т.е. без указания составных долей. Они в разных работах, в зависимости от целей работы, неодинаковые, поэтому рассмотрение компонентов проведено в некоторых случаях отдельно. Если в таблицах приведены наши расчеты по данным авторов, то на это указывает предлог "по".
Результаты и их обсуждение
Нерка О. пегка ^аШаит, 1792). Величина средней гетерозиготности ал-лозимных локусов зависит от их количества (табл. 1). Данная закономерность активно обсуждалась на первых этапах развития биохимической генетики не
Таблица 1
Показатели средней гетерозиготности (Нт) и генетической дифференциации (GST/FST) популяций нерки,
полученные по изменчивости аллозимных локусов
Table 1
Mean heterozygosity (HT) and parameter of genetic differentiation (GST/FST) estimated from variability of allozyme loci
for the populations of sockeye salmon
№ Кол-во выборок Кол-во локусов Нт G /F о/ ST' /о Регион Источник данных
1.1. 8 3/18 0,2792/0,05836 1,78 Р. Пахача Пустовойт, 1994а
1.2. 19 3 0,39597 2,96 Западная Камчатка Пустовойт, 2000
1.3. 18 4/18 0,3191/0,0709 5,99 Р. Камчатка По: Пустовойт, 19946
1.4. 14 4/10/74 0,3237/0,1912/ 0,0301 8,15/9,12 Р. Камчатка По: Шпигальская и др., 2005а
1.5. 48 18 0,0633 6,97 Дальний Восток России Пустовойт, 1995, 2000
1.6. - 4 0,346 5,16 Среднее для Азии -
2.1. 63 33 0,0472 17,20 Аляска + Британская Колумбия Wood et al„ 1994
2.2. 18 4/26 0,301/0,046 5,80 Зал. Кука, Аляска Ryman, 1983
2.3. 54 67 0,04277 11,0 Зал. Кука, Аляска Seeb et al„ 2000
2.4. - 24 0,028 8,22 Р. Кенай, Аляска Wilmot, Burger, 1985
2.5. 23 3 - 7,65 Британская Колумбия Foot et al„ 1989
2.6. 10 4/22 0,3595/0,0654 7,34 Оз. Вашингтон, Вашингтон По: Hendry et al„ 1996
2.7. 27 58 0,028 15,30 Британская Колумбия Winans et al„ 1996
2.8. 14 5 0,285 4,40 Камчатка + Бристольский залив Olsen et al„ 2004
2.9. - 45 0,331 10,40 Среднее для Северной Америки
2.10. 3 15 0,1681 4,10 Оз. Оканаган, Британская Колумбия (кокань) Winans et al„ 2003
1_2. - 4 0,489 7,57 Среднее для вида
только нерки, но и других видов животных (Simon, Archie, 1985). Гетерозигот-ность сильно коррелирует как с функцией, так и со структурой белка, кодируемого локусом. Однако увеличение количества исследованных локусов не обязательно увеличивает число полиморфных, которые и определяют гетерозиготность (Lewontin, 1991; Пустовойт, 1995). Для каждого вида характерен набор полиморфных локусов, включаемых обязательно в число анализируемых разными исследователями. Если число исследованных локусов более 10, то существенного изменения уровня гетерозиготности уже не наблюдается (табл. 1). Имеющиеся вариации данного показателя, скорее всего, связаны с особенностями популяци-онной организации видов. Менее меняется величина GST, поскольку она зависит только от частот полиморфных локусов.
Среди азиатских популяций наибольший уровень генетической дифференциации выборок характерен для нерки р. Камчатка (табл. 1, рис. 1). Сразу отметим, что наша оценка (GST = 6,54 %, по: Пустовойт, 1995) для популяции р. Камчатка хорошо совпадает с аналогичной (GST = 8,15 %, по тем же локусам), рассчитанной нами по данным из другой работы (Шпигальская и др., 2005а). Около 94 % общего генетического разнообразия рассматриваемой популяции определяется изменчивостью в пределах выборок, а 6 % — различиями между выборками.
Рассмотрим ситуацию, когда материал собирался из отдельных притоков реки (субпопуляций) в течение 3-4 лет (Пустовойт, 1995), поэтому в межвыборочной компоненте можно выделить пространственный уровень (сравнение субпопуляций притоков р. Камчатка, G2) и временной уровень (выборки разных лет из одного притока, Gj). Наибольшей оказалась пространственная доля (G2 = 5,54 %), тогда как временная значительно меньше (Gj = 1,0 %). Во время размножения производители образуют в пространственно разобщенных притоках реки нерестовые популяции. Несмотря на гибель производителей после нереста, нерестовая популяция по сути не прекращает своего существования, поскольку потомки возвращаются на те же нерестилища. Благодаря этому в каждой нерестовой популяции поддерживается постоянная "передача генов" от родителей к потомкам, что обеспечивает устойчивое сохранение пространственной структуры нерестового стада нерки р. Камчатка.
На примере популяции нерки р. Пахача проанализируем структуру генетического разнообразия выборок, собранных в устьевом участке реки (Пустовойт, 1994а). Материал собирался в течение 4 лет (1987-1990 гг.), поэтому в межвыборочной компоненте можно выделить внутригодовую (GHr) и межгодовую (G^) доли. Внутригодовая компонента определяется частотами генов в выборках разного времени нерестового хода, но одного года, межгодовая — то же для выборок разных лет. В данном случае межвыборочная компонента меньше (GST составила более 3 %). Однако соотношение Ghi и G г у трех генов неодинаково. Оказалось, что из трех локусов два (GPT* и PGM-2*) имеют большую величину G по сравнению с Ghi. По нашему мнению, изменения частот генов между выборками одного года определяются генетическими различиями между нерестовыми скоплениями производителей, вероятно, размножающихся в разных участках р. Пахача.
Проанализируем третью ситуацию, когда материал собирался на значительном участке ареала из устьевых участков рек. Данные собраны в 5 крупнейших нерестовых реках западной Камчатки, всего 19 выборок в период с конца 1980 по начало 1990 г. (Пустовойт, 2000). Собранные сведения о частотах генов в выборках позволяют выделить в межвыборочной компоненте следующие части: GBr — выборки из каждой популяции за разные периоды нерестового хода одного года, GMr — выборки разных лет из каждой популяции, межречная (GMP) — усредненные выборки из отдельных рек. Сумма GBr и GMr представляет временную долю, а GMP — пространственную в общей величине межвыборочной генетической изменчивости (GST = GBr + GMr + GMP).
Рис. 1. Показатели генетической дифференциации (GST) популяций нерки. Азиатские популяции: 1.1. — р. Пахача (Пустовойт, 1994а), 1.2. — реки западной Камчатки (Пустовойт, 2000), 1.3. — р. Камчатка (по: Пустовойт, 1994б), 1.4. — р. Камчатка (по: Шпигальская и др., 2005а), 1.5. — Дальний Восток России, 1.6. — среднее для всех азиатских популяций; американские популяции: 2.1. — Аляска + Британская Колумбия (Wood et al., 1994), 2.2. — зал. Кука, Аляска (Ryman, 1983), 2.3. — зал. Кука, Аляска (Seeb et al., 2000), 2.4. — р. Кенай, Аляска (Wilmot, Burger, 1985), 2.5. — Британская Колумбия (Foote et al., 1989), 2.6. — оз. Вашингтон, Вашингтон (по: Hendry et al., 1996), 2.7. — Британская Колумбия (Winans et al., 1996), 2.8. — среднее для американских популяций; 2.9. — азиатские и американские популяции (Olsen et al., 2004), 1_2 — среднее для вида
Fig. 1. Parameters of genetic differentiation (GST) for the populations of sockeye salmon. Asian populations: 1.1 — the Pakhacha, East Kamchatka (Пустовойт, 1994), 1.2 — the rivers of West Kamchatka (Пустовойт, 2000), 1.3 — the Kamchatka, East Kamchatka (Пустовойт, 1994), 1.4 — the Kamchatka, East Kamchatka (Шпигальская и др., 2005а), 1.5 — average for Far East of Russia, 1.6 — average for all Asian populations. American populations: 2.1 — Alaska + British Columbia (Wood et al., 1994), 2.2 — the Cook inlet, Alaska (Ryman, 1983), 2.3 — the Cook inlet, Alaska (Seeb et al., 2000), 2.4 — the Kenai, Alaska (Wilmot, Burger, 1985), 2.5 — British Columbia (Foote et al., 1989), 2.6 — Lake Washington, Washington (Hendry et al., 1996), 2.7 — British Columbia (Winans et al., 1996), 2.8. — average for the American populations. Generalized parameters: 2.9 — the Asian and American populations (Olsen et al., 2004), 1_2 — average for the species
Средний по трем полиморфным локусам уровень генетической дифференциации составил 2,96 %. Данная величина оказалась меньше, чем в популяции нерки р. Камчатка. Получается, что выборки нерки из разных рек западной Камчатки менее дифференцированы, чем выборки из таких рек, как Камчатка и Пахача. Обратим внимание, что межречная (межпопуляционная) доля генетического разнообразия невелика (GMP = 1,10 %), она меньше межгодовой (GMr = 1,55 %). Крайне мал уровень генетической дифференциации выборок, собранных в течение одного года (G^ = 0,31 %). Следовательно, невысокий уровень генетической дифференциации западнокамчатской нерки связан прежде всего с малыми генетическими различиями между выборками, собранными в течение нерестового хода одного года.
Генетическая дифференциация американских популяций больше, чем азиатских (табл. 1, рис. 1). Даже в сравнительно небольшой р. Кенай генетическая дифференциация выборок (GST = 8,22 %) больше, чем в р. Камчатка. Расширение района сбора материала и количества исследованных выборок приводит к росту величины GST. Анализ 63 выборок из рек и озер Аляски и Британской Колумбии дал максимальную из известных к настоящему времени величину 17,2 % (Wood et al., 1994). В популяциях нерки Британской Колумбии отмечено значение 15,3 %, тогда как для Аляски эта величина меньше (табл. 1).
Горбуша O. gorbuscha (Walbaum, 1792). Имеющиеся данные (табл. 2, рис. 2) однозначно указывают на очень низкий уровень межпопуляционной дифференциации у горбуши. Так, по данным из 31 азиатской и американской популяции горбуши нечетного поколения величина FST равна 5,08 % (Hawkins et al., 2002). При этом генетическая дифференциация между реками в пределах регионов составила 0,10 %, между регионами — 0,24 % и между азиатскими и американскими популяциями в целом — 4,73 %. Если использовать только азиатские популяции (25 шт.), то генетическая дифференциация составляет 0,57 %. Генетическая дифференциация азиатских и американских популяций горбуши четных поколений меньше, чем нечетных, и в целом равна 2,80 % (Noll et al., 2001): 0,63 % — различия частот генов в пределах регионов, 0,65 — между регионами и 1,52 % — между континентами. Таким образом, показатель GST, больший 1 %, обычно получается при сравнении выборок из обширного географического региона, такого как, например, Сахалино-Курильский регион + северное побережье Охотского моря на азиатском побережье, или сравнении популяций с двух континентов.
Имеются также новые сведения из отдельных регионов азиатского побережья. Рассмотрим структуру генетического разнообразия выборок рассматриваемых поколений на примере популяций горбуши из рек Тауйской губы (Голованов и др., 2009). Во-первых, генетическая дифференциация выборок четных лет несколько выше таковой в нечетные годы по значениям как FST (соответственно 0,01394 и 0,00752), так и GST (соответственно 1,39 и 0,74 %). Включение в анализ пятого локуса для выборок нечетных лет (PGM-2*, в четные годы он мономорфен) не нарушает отмеченную закономерность. Во-вторых, структура межвыборочной доли неодинакова у горбуши четного и нечетного поколений. Если величины внутригодовой (0,48 и 0,30 %) и межгодовой (0,60 и 0,40 %) долей мало различаются для поколений четных и нечетных лет, то межпопуляционная часть для четного поколения (0,31 %) почти в 10 раз больше, чем для нечетного (0,04 %). По этой причине величина GST выше у горбуши четного поколения. Таким образом, генетические различия между поколениями четных и нечетных лет включают в себя не только давно известные различия в общем уровне гетерозиготности (НТ), но и в составляющих частях этой величины. Отметим, что иерархическое разложение генетической изменчивости 10 локусов у горбуши Сахалино-Курильского региона также обнаружило большую межвыборочную долю у четного поколения (Салменкова и др., 2006).
На данном этапе ясно, что генетическая дифференциация выборок четного поколения у азиатской горбуши (0,944 %) несколько выше, чем нечетного (0,86 %, табл. 2). Величина GST в популяциях американской горбуши, наоборот, значительно больше в выборках нечетного поколения (3,32 %), чем четного (2,02 %, табл. 2). В некоторых регионах азиатского побережья определена величина GST для объединенных выборок четного и нечетного поколений. В этом случае генетическая дифференциация выборок, естественно, возрастает (табл. 2).
Таблица 2
Показатели средней гетерозиготности (Нт) и генетической дифференциации (GST/FST) популяций горбуши,
полученные по изменчивости аллозимных локусов
Table 2
Mean heterozygosity (Нт) and parameter of genetic differentiation (GST/FST) estimated from variability of allozyme loci
for the populations of pink salmon
№ Поколения Кол-во Кол-во нт G /F st' ST' Регион Источник данных
выборок локусов т %
1.1. Четные 4 36 - 0,14 Юг Сахалина Noll et al., 2001
1.2. 5 36 - 0,85 Западная Камчатка
1.3. 2 36 - 0,53 Восточная Камчатка
1.4. - 21 0,061 0,31 Реки Охотского моря
1.5. - 21 0,073 0,79 Реки Берингова моря
1.6. 18 10 0,1853 1,13 Азиатское побережье Салменкова и др., 2006
1.7. 25 4 0,0726 1,39 Северное побережье Охотского моря Голованов и др., 2009
1.8. 31 4 0,1022 2,80 Реки Охотского и Берингова морей По: Макоедов и др., 1993
1.9. 13 36 - 1,50 Азиатское побережье Noll et al., 2001
1.10. - 0,0988 0,944 Среднее для азиатской популяции -
1.11. - 21 0,099 0,43 Реки зал. Аляска Noll et al., 2001
1.12. 19 29 - 3,60 Аляска, Северная Америка Gharrett et al., 1988
1.13. - - 0,099 2,02 Среднее для американского побережья -
1.14. - 4 0,114 3,34 Азия и Северная Америка Животовский и др., 1989
1.15. 18 36 0,061 2,80 Азия и Северная Америка Noll et al., 2001
1.16. - - - 3,07 Среднее для азиатской и американской популяций -
2.1. Нечетные 7 40 0,056 0,30 О. Сахалин Ефремов, 2002
2.2. Нечетные (1989 г.) 8 13/24 0,136/0,074 0,82 Восточная Камчатка По: Варнавская, 1992
2.3. Нечетные 15 10 0,1435 0,86 Азиатское побережье Салменкова и др., 2006
2.4. 25 4 0,0876 0,74 Северное побережье Охотского моря Наши данные
2.5. 25 4 0,1101 1,10 Азиатское побережье По: Макоедов и др., 1993
2.6. - 41 - 1,32 Азиатское побережье Hawkins et al., 2002
2.7. - - 0,0942 0,86 Среднее для азиатского побережья -
2.8. 6 6/27 0,281/0,062 3,32 Великие Озера, Северная Америка По: Gharrett, Thomason, 1987
2.9. - 4 0,150 2,95 Азия и Северная Америка Животовский и др., 1989
2.10. 41 31 - 5,08 Азия и Северная Америка Hawkins et al., 2002
2.11. - - - 4,02 Среднее для азиатской и американской популяций -
3.1. Четные + нечетные 21 4 0,09512 3,56 Западная Камчатка Пустовойт, 2000
3.2. 10 16 0,03179 2,76 Р. Пахача Пустовойт, 1994а
3.3. 33 10 0,1703 3,01 Азиатское побережье Салменкова и др., 2006
3.4. 104-152 5 - 1,79 Сахалино-Курильский регион Калабушкин и др., 1998
3.5. - - - 2,78 Среднее для азиатской популяции -
Рис. 2. Показатели генетической дифференциации популяций горбуши. Четные поколения: 1.1. — юг о. Сахалин (Noll et al., 2001), 1.2. — западная Камчатка (Noll et al., 2001), 1.3. — восточная Камчатка (Noll et al., 2001), 1.4. — реки Охотского моря (Noll et al., 2001), 1.5. — реки Берингова моря (Noll et al., 2001), 1.6. — азиатское побережье (Салменкова и др., 2006), 1.7. — северное побережье Охотского моря (Голованов и др., 2009), 1.8. — реки Охотского и Берингова морей (по: Макоедов и др.,
1993), 1.9. — азиатское побережье (Noll et al., 2001), 1.10. — среднее для азиатского побережья, 1.11. — реки зал. Аляска, США (Noll et al среднее для американского побережья, 1.14. — азиатские и американские популяции (Жи-вотовский и др., 1989), 1.15. — азиатские и американские популяции (Noll et al., 2001), 1.16. — среднее для азиатских и американских популяций; нечетные поколения: 2.1. — о. Сахалин (Ефремов, 2002), 2.2. — восточная Камчатка (по: Варнавская, 1992), 2.3. — азиатское побережье (Салменкова и др., 2006), 2.4. — северное побережье Охотского моря (наши данные), 2.5. — азиатское побережье (по: Макоедов и др., 1993), 2.6. — азиатские популяции (^wkins et al., 2002), 2.7. — среднее для азиатских популяций, 2.8. — Великие Озера Северной Америки (по: Gharrett, Thomason, 1987), 2.9. — азиатские и американские популяции (Животовский и др., 1989), 2.10. — азиатские и американские популяции (^wkins et al., 2002), 2.11. — среднее для азиатских и американских популяций; четные + нечетные поколения: 3.1. — западная Камчатка (Пустовойт, 2000), 3.2. — р. Пахача (Пустовойт, 1994а), 3.3. — азиатское побережье (Салменкова и др., 2006), 3.4. — Сахалино-Курильский регион (Калабушкин и др., 1998), 3.5. — среднее для четных и нечетных поколений
Fig. 2. Parameters of genetic differentiation for the populations of pink salmon. Even generations: 1.1 — southern Sakhalin (Noll et al., 2001), 1.2 — West Kamchatka (Noll et al.,
2001), 1.3 — East Kamchatka (Noll et al., 2001), 1.4 — the rivers of the Okhotsk Sea (Noll et al., 2001), 1.5 — the rivers of the Bering Sea (Noll et al., 2001), 1.6 — Asian coast (Салменкова и др., 2006), 1.7 — northern coast of the Okhotsk Sea (Голованов и др., 2009), 1.8 — the rivers of the Okhotsk and Bering Seas (Макоедов и др., 1993), 1.9 — Asian coast (Noll et al., 2001), 1.10 — average for the Asian populations, 1.11 — the rivers of the Gulf of Alaska (Noll et al., 2001), 1.12 — Alaska (Gharrett et al., 1988), 1.13 — average for the American populations, 1.14 — the Asian and American populations (Животовский и др., 1989), 1.15 — the Asian and American populations (Noll et al., 2001), 1.16 — average for the Asian and American populations. Odd generations: 2.1 — Sakhalin (Ефремов, 2002), 2.2 — East Kamchatka (Варнавская, 1992), 2.3 — Asian coast (Салменкова и др., 2006), 2.4 — northern coast of the Okhotsk Sea (author's data), 2.5 — Asian coast (Макоедов и др., 1993), 2.6 — the Asian populations (^wkins et al., 2002), 2.7 — average for the Asian populations, 2.8 — Great Lakes (Gharrett, Thomason, 1987), 2.9 — the Asian and American populations (Животовский и др., 1989), 2.10 — the Asian and American populations (Howkins et al.,
2002), 2.11 — average for the Asian and American populations. Even + odd generations: 3.1 — West Kamchatka (Пустовойт, 2000), 3.2 — the Pakhacha, East Kamchatka (Пустовойт,
1994), 3.3 — Asian coast (Салменкова и др., 2006), 3.4 — Sakhalin-Kuril Region (Калабушкин и др., 1998), 3.5 — average for both even and odd generations
5,5 5 4,5 4 3,5
2,5 2 1,5 1
0,5
о -W
■И-
'i \ \ 4 ■■ ■■ 'i ■' ■' ■' ■' ■' ■ CNCNCNC4CNC4C4CNCN' . ЭТЭТСОСОЭТ
Популяции
2001), 1.12. — Аляска, США (Gharrett et al., 1988), 1.13. —
Кета О. keta ^аШаит, 1792). В недавнем обзоре генетического разнообразия азиатских популяций кеты (Салменкова и др., 2008) приведена величина GST, равная 7,59 % (табл. 3). Межпопуляционные генетические различия в пределах регионов составляют 2,71 %, различия между регионами — 4,88 %. Сходная величина (7,4 %) генетической дифференциации для 40 выборок азиатской кеты получена в работе Б.А. Савина с соавторами (2009). Наибольший вклад вносят генетические различия между 5 выделенными авторами группами — 2,95 %, межгрупповая доля — 1,50 %. Максимальная величина рассматриваемого параметра обнаружена для популяций о. Сахалин, что позволило Е.А. Сал-менковой с соавторами (2008) считать Сахалино-Курильский регион сосредоточием большей части генетического разнообразия азиатской кеты. Однако наши подсчеты величины GST для кеты р. Камчатка (по данным Н.Ю. Шпигальской с соавторами (2005б)) определили также большой уровень генетического разнообразия (табл. 3). Видимо, на Дальнем Востоке России есть два региона, в пределах которых популяции кеты имеют более высокий уровень генетического разнообразия.
Минимальный уровень генетической дифференциации найден для популяций из рек побережья северной части Охотского моря (рис. 3), причем совпадающие низкие величины GST получены разными группами исследователей (табл. 3). Показатель GST для североохотоморских популяций оказался сходен с таковым для популяций о. Итуруп. Следовательно, существуют регионы с одинаковым (как высоким, так и низким) уровнем генетической дифференциации, но расположены они в разных участках ареала.
Реки Анадырь, Камчатка и Амур являются крупнейшими на Дальнем Востоке России водоемами, где нерестуют огромные стада кеты. Сопоставим структуры генетического разнообразия каждого стада, которые определяются только пространственной генетической дифференциацией нерестовых субпопуляций, размножающихся в притоках рек (Пустовойт, 1998).
Среди исследованных популяций кета р. Анадырь характеризуется наиболее высоким коэффициентом межпопуляционной дифференциации = 2,36 %). Отметим, что ранее существовало мнение о низкой генетической дифференциации данного стада (Викторовский и др., 1986). В общей величине GST более высока внутриречная (межгодовая или временная, т.е. выборки разных лет) компонента GМГ = 1,42 %, тогда как межречная (пространственная, т.е. выборки из разных притоков) GМР = 0,94 %. Данный факт связан в первую очередь с исключительно высокой межгодовой изменчивостью частот гена МЕР-2* = 5,72 %). Значение коэффициента дифференциации выборок, найденного по частотам этого гена, намного превосходит аналогичный показатель для остальных генов во всех сравниваемых популяциях.
У камчатской кеты выявлено самое высокое значение средней гетерозиготнос-ти (Ц = 0,2147) при самом низком коэффициенте дифференциации = 0,84 %). Значения GST для каждого локуса в исследованных выборках (за исключением ААТ-1,2*) — одни из самых низких среди всех популяций. Как и в предыдущей популяции, временная компонента больше пространственной почти по всем исследованным локусам.
Осенняя кета р. Амур наименее гетерозиготна по сравнению с предыдущими популяциями (по частотам как всех — Ц = 0,1335, так и пяти Ц = 0,1019 общих для всех популяций локусов). Уровень ее межпопуляционной дифференциации (соответственно GST = 1,54 % и GST = 1,19 %) имеет промежуточное значение между показателями анадырской и камчатской кеты. В отличие от предыдущих популяций, временная компонента меньше пространственной. Отмеченный факт объясняется тем, что у амурской кеты более высокие генетические различия между выборками из притоков реки, тогда как в пределах каждого притока дифференциация невысока. Кроме того, для амурской кеты характерно разделение локусов по величине GST на две группы, тогда как в других нерестовых стадах по высокому значению GST обычно выделяется только один локус.
Таблица 3
Показатели средней гетерозиготности (Нт) и генетической дифференциации (GST/FST) популяций кеты,
полученные по изменчивости аллозимных локусов
Table 3
Mean heterozygosity (Нт) and parameter of genetic differentiation (GST/FST) estimated from variability of allozyme loci
for the populations of chum salmon
№ Кол-во выборок Кол-во локусов Нт G /F о/ ST' /0 Регион Источник данных
1.1. 43 22 0,0418 2,30 Япония Okazaki, 1983
1.2. 6 6 0,2830 8,62 О. Сахалин Иванкова и др., 2000
1.3. 12 9 0,2312 6,64 м Салменкова и др., 2008
1.4. 5 9 0,2489 0,84 О. Итуруп
1.5. 6 55 0,0780 5,20 Юг Дальнего Востока России Ефремов, 2001
1.6. 4 30 - 1,90 Приморье Ефремов, Иванкова, 2002
1.7. 10 16 0,0578 2,23 Р. Амур Салменкова и др., 1994
1.8. 14 5 0,2147 0,84 Р. Камчатка Пустовойт, 1998
1.9. 22 13/40 0,255/0,121 6,73 Дальний Восток России По: Шпигальская и др., 20056
1.10. 12 16 0,06224 0,47 Р. Пахача Пустовойт, 1994а
1.11. 30 5 0,18885 3,73 Западная Камчатка Пустовойт, 2000
1.12. 26 18 0,0490 2,66 Азиатское побережье Салменкова и др., 1986
1.13. 27 18 0,0525 2,35 Сахалин + Курильские острова + Амур
1.14. 41 5 0,1465 1,68 Северное побережье Охотского моря По: Бачевская и др., 2001
1.15. 9 19 0,1760 0,85 " Салменкова и др., 2008
1.16. 5 13 0,2495 0,61 "
1.17. 8 5 0,1908 2,36 Р. Анадырь Пустовойт, 1998
1.18. 38 62 0,08075 3,84 Азиатское побережье Winans et al„ 1994
1.19. 26 9 0,2337 7,59 Салменкова и др., 2008
1.20. 40 48 - 7,40 " Савин и др., 2009
1.21. - - 0,1504 6,28 Среднее для азиатского побережья -
2.1. 10 6 0,2281 1,18 Р. Юкон, Аляска По: Beacham et al., 1988
2.2. 11 28 0,0648 4,0 Аляска + Британская Колумбия Okazaki, 1983
2.3. 33 10 0,1435 3,83 Британская Колумбия Beacham et al., 1985
2.4. 83 10 0,1894 2,29 м Beacham et al., 1987
2.5. 61 46 - 2,70 Американское побережье Kondzella et al., 1994
2.6. - - 0,1565 2,80 Среднее для американского побережья -
2.7. 356 20 0,1880 6,20 Азия + Северная Америка Seeb et al., 2004
2.8. - - 0,1534 4,26 Среднее для кеты -
Рис. 3. Показатели генетической дифференциации популяций кеты. Азиатские популяции: /./. — Япония (Oka-zaki, 1983), /.2. — о. Сахалин (по: Иванкова и др., 2000), /.3. — о. Сахалин (Салменкова и др., 2008), /.4. — о. Итуруп (Салмен-кова и др., 2008), /.5. — юг Дальнего Востока России (Ефремов, 2001), /.6. — Приморье (Ефремов, Иванкова, 2002), /.7. — р. Амур (Салменкова и др., 1994), /.8. — р. Камчатка (Пустовойт, 1998), /.9. — Дальний Восток России (по: Шпи-гальская и др., 20056), /./0. — р. Пахача (Пустовойт, 1994а), /.//. — западная Камчатка (Пусто-
войт, 2000), /./2. — азиатское побережье (Салменкова и др., 1986), /./3. — реки Сахалина + Курильские острова + р. Амур (Салменкова и др., 1986), /./4. — северное побережье Охотского моря (по: Бачевская и др., 2001), /./5. — северное побережье Охотского моря (Салменкова и др., 2008), /./6. — северное побережье Охотского моря (Салменкова и др., 2008), /./7. — р. Анадырь (Пустовойт, 1998), /./8. — азиатское побережье (Winans et al., 1994), /./9. — азиатское побережье (Салменкова и др., 2008), /.20. — азиатское побережье (Савин и др., 2009), /.2/. — среднее для азиатских популяций кеты; американские популяции: 2./. — р. Юкон, Аляска (Beacham et al., 1988), 2.2. — американское побережье (Okazaki, 1983), 2.3. — Британская Колумбия (Beacham et al., 1985), 2.4. — Британская Колумбия (Beacham et al., 1987), 2.5. — американское побережье (Kondzella et al., 1994), 2.6. — среднее для американских популяций, 2.7. — азиатские и американские популяции (Seeb et al., 2004), 2.8. — среднее для кеты
Fig. 3. Parameters of genetic differentiation for the populations of chum salmon. Asian populations: /./ — Japan (Okazaki, 1983), /.2 — Sakhalin (Иванкова и др., 2000), /.3 — Sakhalin (Салменкова и др., 2008), /.4 — Iturup Island (Салменкова и др., 2008), /.5 — the southern part of Far East of Russia (Ефремов, 2001), /.6 — Primorye (Ефремов, Иванкова, 2002), /.7 — the Amur (Салменкова и др., 1994), /.8 — the Kamchatka, East Kamchatka (Пустовойт, 1998), /.9 — Far East of Russia (Шпигальская и др., 2005б), /./0 — the Pakhacha, East Kamchatka (Пустовойт, 1994), /.// — West Kamchatka (Пустовойт, 2000), /./2 — Asian coast (Салменкова и др., 1986), /./3 — the rivers of Sakhalin and Kuril islands + the Amur (Салменкова и др., 1986), /./4 — northern coast of the Okhotsk Sea (Бачевская и др., 2001), /./5 — northern coast of the Okhotsk Sea (Салменкова и др., 2008), /./6 — northern coast of the Okhotsk Sea (Салменкова и др.,
2008), /./7 — the Anadyr, Chukotka (Пустовойт, 1998), /./8 — Asian coast (Winans et al., 1994), /./9 — Asian coast (Салменкова и др., 2008), /.20 — Asian coast (Savin et al.,
2009), /.2/ — average for the Asian populations. American populations: 2./ — the Yukon, Alaska (Beacham et al., 1988), 2.2 — American coast (Okazaki, 1983), 2.3 — British Columbia (Beacham et al., 1985), 2.4 — British Columbia (Beacham et al., 1987), 2.5 — American coast (Kondzella et al., 1994), 2.6 — average for the American populations, 2.7 — the Asian and American populations (Seeb et al., 2004), 2.8 — average for the species
^ СЧ CO ^ iq Ш .05 СГУЙЭ СЧ CO ^ in Ш r- CO (71 О T- ■■■■ СЧ CO ^ iq щ oo
^ ^ ^ ^ ^ ^ ~" " . ^ ^ счсчгчсчсчс^счгч
Популяции
Итак, каждое нерестовое стадо рек Анадырь, Камчатка и Амур имеет свои особенности структуры генетического разнообразия. Для кеты р. Амур характерно то, что временная компонента меньше пространственной, тогда как в двух других стадах соотношение данных величин обратное. С чем это может быть связано? Возможно, что более высокая временная устойчивость популяционной системы р. Амур является одной из особенностей стада этой реки (Салменкова и др., 1994). По нашему мнению, не следует исключать отрицательное влияние антропогенных факторов (рыболовство, искусственное разведение и пр.), несомненно более мощных и долговременных в р. Амур. Возможно, из-за уменьшения численности нерестующих в притоках производителей кеты произошло снижение уровня генетической изменчивости, т.е. временной компоненты. В то же время генетические различия между выборками из притоков не изменились, поэтому пространственная компонента не уменьшилась.
Основная часть генетического разнообразия западнокамчатской кеты сосредоточена в пределах выборок, поэтому GST равно 3,73 % (Пустовойт, 2000). В указанной величине выделены следующие доли: внутригодовая, т.е. выборки одного года в каждой популяции (1,02 %), межгодовая (1,41 %) и межпопуляцион-ная (1,30 %). Таким образом, временная компонента генетического разнообразия (1,02 % + 1,41 % = 2,43 %) существенно больше пространственной.
Поскольку кета является одним из основных объектов искусственного разведения на рыбоводных заводах как России, так и Японии, то на примере этого вида можно рассмотреть, оказывает ли данный способ антропогенного влияния на величину GST. Многолетний мониторинг заводских популяций кеты, выполненный группой сотрудников Института общей генетики РАН (г. Москва), позволил оценить влияние рыбоводных мероприятий на уровень генетического разнообразия (Салменкова, 2008; Салменкова и др., 2008). Оказалось, что в 20032004 гг. средняя гетерозиготность 8 аллозимных локусов возросла по сравнению с аналогичными данными для 1980-х гг. Одновременно с этим снизилась величина межпопуляционной дифференциации с GST = 8,24 % в 1980-е гг. до GST = 6,57 % в 2003-2004 гг. Авторы связывают это изменение с влиянием межзаводских перевозок оплодотворенной икры, т.е. с влиянием миграции. Наличие примеси "пришлых" генотипов в заводских популяциях подтверждается анализом геноти-пических данных на неравновесие по сцеплению.
На северном побережье Охотского моря также существуют рыбоводные заводы, что позволяет нам проанализировать некоторые изменения генетического разнообразия популяций кеты данного региона (Бачевская, Пустовойт, 1996; Бачевс-кая и др., 2001; Хованский, 2004). Рассмотрим изменение параметра GST по результатам мониторинга (1994-1997 гг.) двух модельных популяций кеты рек Тауй-ской губы Охотского моря. Первая из них до 1997 г. являлась примером природной популяции (Тауйский ЛРЗ еще не начал свою работу). Вторая — р. Ола — в течение 14 лет находится под влиянием искусственного воспроизводства.
Как гетерозиготность отдельных локусов (за исключением LDH-A1*), так и ее среднее значение выше в популяции р. Тауй (табл. 4, Бачевская и др., 2001). Более важно сопоставление отдельных компонентов значения Нг Межвыборочный компонент ниже в популяции р. Тауй = 1,18 %), чем в р. Ола
= 1,65 %). Кроме того, существенно различается соотношение долей в межвыборочной компоненте. Так, в тауйской популяции GВГ = 0,52 %, GМГ = 0,66 %, а в ольской GВГ = 0,50 %, GМГ = 1,14 %. Высокое значение GМГ в ольской популяции определяется значительными колебаниями частот генов между выборками за разные годы.
По нашему мнению, главная причина различий в структуре генетического разнообразия между исследованными популяциями связана с влиянием на ольс-кую популяцию специфичного антропогенного фактора — искусственного воспроизводства кеты на Ольской ЭПАБ. Непременным условием его являются
О см о СО ю со
ОО ОТ ^ с- ОО со см см см
о~ о~о~ о~ о~ 0~ о~ о~
со г- 4*1 ОО о о СО см ОТ СО СО
Т—1 ^ о о Т—1 см о т—1 Т—1
О о о о о о о о о о о о
О о о о О о о О о о о о
о~ о~о~ о~ о~ 0~ о~ о~ о~ о~о~ о~
ОО со СО ОО см ю о СО см ^ О
Ю со см Ю ю ю со Ю со ю
0~ о~о~ о~ о~ 0~ о~ о~ 0~ 0~0~ о~
от ОТ ^ см ОО о ОО со ОО ОО
о о о т—1 о о т—< о о о о о
о о о о о о о о о о о о
о о о о О о О о о о о О
0~ о~о~ о~ о~ о~ о~ о~ 0~ о~о~ о~
см ю о ОО ОО о о ю
со ОО от СО «э
о~ о~ см~ 0~
(N(0 00 0^
ооооо ^ ооооо ^ С5С5СЭСЭСЭ
о о
(мтоолм ооооо
ООООО СЭ СЭ 0~ 0~ 0~
со см о о
ОО со ю о см см о от о ю от СО
1П со от сэ ОО 00 см О со
00 ОО от~ 00 ОО 00 оо~ от~ ОО ОО 00
от от от от от от от от от от от от
о со со СМ ОТ1-~ со СО 'СОСО
со со со о -лО® со ^СОООСО
ю ОО от ОО ю ОО юсмсо-^
О о
0~ 0~0~ о~ о~ о~ о~ С5СЭСЭСЭ
см см СО о ОО
ю от см СМ NN о о ^юо®
ю ОО от ОО ^ Ю-Н ОО СО ОО
^ ^ о сз
С5 С5 сэ сэ сэ о~с5 о" сэ С5 о~ сэ сэ сэ
< см
см
I Г1 . ^
см
ОНО а 126
то «
о к
а
о
н
о
ежегодные перевозки оплодотворенной икры кеты с других рек региона (преимущественно с р. Яма). Искусственно созданная человеком миграция генов в популяцию кеты р. Ола обусловила увеличение межгодовой доли в общей величине генетической изменчивости.
Средний уровень генетической дифференциации азиатских популяций кеты (см. табл. 3, рис. 3) превышает таковой у американских ^ееЬ е! а1., 2004; Сал-менкова и др., 2008). Seeb с соавторами (2004) в единых методических условиях проанализировали генетическую изменчивость 20 аллозимных локусов в 356 выборках из азиатских и американских популяций. По географическому принципу популяции были объединены в 19 группировок, они в свою очередь образовали 6 групп популяций. Укажем величины GST для 6 групп популяций: северо-западная Аляска (1,6 %), п-ов Аляска и зал. Аляска (3,6 %), юго-восточная Аляска и север Британской Колумбии (2,0 %), юг Британской Колумбии (2,2 %), Япония (2,2 %) и Россия (5,5 %). Приведенные здесь и в табл. 3 цифры указывают на сходные значения GST в исследованных регионах американского побережья. На азиатском побережье обнаружен более широкий разброс данного показателя в разных
регионах. Более высокое среднее значение GST обусловлено в первую очередь кетой Сахалино-Курильского региона и р. Камчатка. Общая дифференциация азиатских и американских популяций кеты составила 6,20 % (Seeb et al., 2004). Генетические различия популяций в пределах 19 группировок — 1,7 %, различия между группировками в 6 группах — 0,8, различия между группировками — 3,4 %. Следовательно, существуют значительные генетические различия между региональными группировками популяций кеты как на азиатском, так и на американском побережьях.
Кижуч O. kisutch (Walbaum, 1792). В 5 азиатских популяциях кижуча (реки Тауй и Яма — северное побережье Охотского моря, реки Большая, Авача и Камчатка — п-ов Камчатка) исследована изменчивость 22 локусов (Пустовойт, 1995). Для всех изученных к настоящему времени популяций кижуча отмечен низкий уровень генетической изменчивости (табл. 5). Следовательно, современные данные подтверждают давнее высказывание Аттера (Allendorf, Utter, 1979), что для кижуча характерно самое низкое значение средней гетерозиготности среди всех видов рода Oncorhynchus. Другой особенностью генетической изменчивости кижуча является наличие очень небольшого числа высокополиморфных генов (Пустовойт, 1995; Doornik van et al., 1996). У кижуча локусы либо высокополиморфны, либо практически мономорфны, например генетическое разнообразие американских популяций кижуча, найденное по частотам 57 локусов, равно 2,36 %, добавление только одного высокополиморфного локуса резко увеличивает указанную величину (GST = 4,91 %, табл. 5). Кроме того, у кижуча мономор-фны или малоизменчивы гены, которые широко используются (из-за их полиморфизма) в популяционно-генетических исследованиях у других видов тихоокеанских лососей. Отмеченная методическая трудность изучения популяции кижуча, возможно, является одной из причин малого числа генетических работ.
Сима O. masou (Brevoort, 1856). Среди 6 видов рода тихоокеанские лососи только сима нерестует исключительно в реках азиатского побережья Тихого океана (Черешнев и др., 2002).
В пределах российской части ареала симы исследованы 12 выборок молоди из 8 популяций рек бассейна зал. Петра Великого Японского моря (Омельченко и др., 1991). Межвыборочная компонента генетического разнообразия равна 3,72 % (табл. 6). Межпопуляционная доля (GMn = 2,76 %) почти в три раза больше межгодовой (GMr = 0,96 %), что указывает на наличие высоких межпопуляцион-ных различий. Собранный материал включал в себя молодь проходной и жилой форм. Последняя форма обитает в Седанкинском (построено в 1936 г.) и Арте-мовском (1977 г.) водохранилищах (Цыгир, 1990). Малочисленность указанных жилых популяций симы позволяет предполагать наличие дрейфа генов, что привело к существенным генетическим отличиям этих популяций от прочих.
В Японии сима обитает в реках о. Хоккайдо и северной части о. Хонсю. Для анализа использовалась молодь (Okazaki, 1986). В межвыборочной компоненте можно выделить межостровную и внутриостровную доли. Межвыборочная компонента (4,85 %) оказалась аналогична таковой для приморских популяций. В ней большую часть определяют генетические различия между популяциями каждого из островов (GB0 = 4,59 %), тогда как различия между популяциям двух островов (GM0 = 0,26 %) невелики.
Японскими исследователями (Nakajima et al., 1986) подробно рассмотрены различия между заводскими и природными популяциями симы. Сравнивались частоты генов в 11 природных (молодь, полученная от производителей, зашедших в реку для нереста) и 10 заводских (молодь, полученная от родителей, выросших в условиях рыбоводного предприятия) выборках. Межвыборочная компонента GST в данном исследовании не имеет межгодовой доли, так как все выборки получены однократно для сравнения заводской и природной молоди. Выявлена разница в величинах компоненты генетического разнообразия HS у
127
Таблица 5
Показатели средней гетерозиготности (Нт) и генетической дифференциации (GST/FST) популяций кижуча,
полученные по изменчивости аллозимных локусов
Table 5
Mean heterozygosity (HT) and parameter of genetic differentiation (GST/FST) estimated from variability of allozyme loci
for the populations of coho salmon
№ Кол-во выборок Кол-во локусов Нт G /F о/ /0 Регион Источник данных
1.1. 11 22 0,0026 1,44 Азиатское побережье По: Пустовойт, 1995
2.1. 27 45 0,027 - Штат Калифорния, США Bartley et al., 1992
2.2. 50 58/57 0,021/0,016 4,91/2,36 Штат Вашингтон, США Reisenbichler, Phelps, 1987
2.3. 94 26 0,0025 - Британская Колумбия Wehrhahn, Powell, 1987
2.4. 2 51 0,007 0,54 Чили, Южная Америка Winkler et al., 1999
Таблица 6
Показатели средней гетерозиготности (Нт) и генетической дифференциации (GST/FST) популяций симы,
полученные по изменчивости аллозимных локусов
Table 6
Mean heterozygosity (HT) and parameter of genetic differentiation (GST/FST) estimated from variability of allozyme loci
for the populations of cherry salmon
№ Кол-во выборок Кол-во локусов Нт G /F о/ /0 Регион Источник данных
1.1. 12 4 0,05878 3,72 Приморье По: Омельченко и др., 1991
1.2. 20 6 0,25027 4,85 Япония По: Okazaki, 1986
1.3. 11 (прир.) 8 0,25402 8,66 " По: Nakajima et al., 1986
1.4. 10 (завод.) 6/4 0,2576/0,1888 24,01/9,15 "
1.5. - - 0,1879 6,60 Среднее
природной и заводской молоди — соответственно 91,34 и 75,99 %. Исключительно высокое значение межвыборочной доли (GST = 24,01 %) у заводской молоди симы найдено по частотам 6 локусов, если указанную величину оценить по тем же локусам, что и в предыдущих исследованиях, она становится сравнимой с таковой у японских исследователей (табл. 6). Однако, по имеющимся данным (табл. 6), японские популяции более гетерозиготны, чем приморские, и у них более высока генетическая дифференциация. В пределах межвыборочной компоненты большая часть генетической изменчивости определяется генетическими различиями между популяциями, а не между годами сбора материала или крупными географическими регионами (островами в Японии).
Чавыча O. tschawytscha (Walbaum, 1792). Наибольшей численности данный вид достигает на американском побережье, азиатская чавыча нерестится преимущественно в реках п-ова Камчатка (в основном в р. Камчатка). Сведения о генетической изменчивости вида получены в основном для американских популяций (табл. 7). Заметно сходство в величине GST для популяций рек Камчатка (5,14 %) и Юкон (5,91 %). Совпадают также величины, полученные двумя независимыми группами исследователей для региона Британская Колумбия (табл. 2, рис. 4). Уровень генетической дифференциации (GST = 5,91 %) чавычи Аляски (Gharrett et al., 1987) сформирован различиями популяций в пределах регионов (3,32 %) и различиями между регионами (2,59 %). В другом исследовании получена величина GST = 12,3 % (Utter et al., 1989), которая определяется генетическими различиями популяций в пределах областей (4,6 %), областей в регионах (6,2 %) и между регионами (1,5 %).
Средняя по всем исследованным азиатским популяциям наименьшая гете-розиготность обнаружена у кижуча, наибольшая — у симы (рис. 5). В порядке уменьшения гетерозиготности ряд видов ранжируется следующим образом: сима > кета > нерка > горбуша > чавыча > кижуч. В американских популяциях у кеты выявлена наибольшая гетерозиготность, у кижуча — наименьшая. Гетеро-зиготность среди размножающихся на американском побережье видов снижается следующим образом: кета > нерка > горбуша > чавыча > кижуч. Следовательно, если не рассматривать азиатского эндемика (симу), то заметно сходство в порядке уменьшения гетерозиготности у видов, размножающихся как на азиатском, так и американском побережьях. Кижуч и чавыча объединяются в группу с низким уровнем гетерозиготности, тогда как прочие виды — в группу с высоким показателем генетической изменчивости. Видимо, у рассматриваемых представителей рода тихоокеанские лососи существуют видовые особенности в величинах средней гетерозиготности.
В реках западной Камчатки размножается несколько видов рассматриваемого рода. Имеющиеся данные позволяют сравнить величину генетической дифференциации у трех видов, размножающихся в одном регионе (Пустовойт, 2000). Усредненные по исследованным локусам значения GST составили сходные величины: для кеты — 3,73 %, горбуши — 3,56, нерки — 2,96 %. Межпопуляци-онная (пространственная) доля у горбуши (0,53 %) наименьшая в рассматриваемом наборе видов (кета — 1,30 %, нерка — 1,10 %). У кеты значительно выше, чем у нерки (0,31 %) и горбуши (0,71 %), внутрипопуляционная доля (1,02 %), которая определяется частотами генов в выборках разного времени нерестового хода одного года. Высокая внутрипопуляционная доля (Gm) генного разнообразия у кеты может быть связана с генетическими различиями двух рас кеты р. Хайрюзова (Макоедов, Овчинников, 1992). Однако у нерки также отмечено обитание двух генетически дифференцированных рас в популяции р. Большой (Пустовойт, 1994б), а суммарное значение Gm ниже, чем у двух прочих видов. Сезонные расы у западнокамчатской горбуши не описаны, тогда как Gm занимает промежуточное положение между аналогичными показателями у кеты и нерки. Следовательно, уровень внутрипопуляционной дифференци-
то а к ч о то Н
_си
ТО
Н
К
у
2 са
то у
=К ^
К ^
с о с
о
к ^
то ^
К
а к
<и 2
К §
к к
о ' с
о а си н
си —
=к
си
к
ч
си а о
к ч
си н то
ГО
то «
о
с
о о
N
о
-О то
то
>
-о
си
си
си
3 к к
си т
4 о с
с
о ) р
<л 1-н " ТО
V 8
а
с « <и С
то
^ 13
о ^ 3 °
си
ё
то а
-о
с то
и о
N
о си си
с то си
X
3 к к то
4 «
к
к у
о н о
X
к о к
и
си
сх
О О
С? а
Ч о
О О
X 3 са
ю
О
о
см
а
ОО
оо
от гОот,:^ — оот
то
см
I I
с с
роноа
к к о
то
к к =3 к то ч
си
оо
о ^ и то си са о
+ +
к
то *
о к то н к а . Ю СХ
К
о «
5кк
ТО нн нн
щОО то
нкк кчч лтото
к ^
К
ч
с о с
=к
о «
о к
то «
к ^
2
2 К то са
к к
а ^
::
си си си си
к к
::
си си
а а
о о
Осм со <ю от
СО
о
°°01~-00ОТОТ1~-ОСМ^^СМСОСОСО \OmoOCDC300N ^^ООО^ОО СМ <э <Э <Э <Э <Э <Э о ю
о
Ищ оо^оо^ \ СМ СМСОГ-СМ ОО
Ю '1--СМ
оо соотсо^
I I
I I
—' смсо^юсо | см см см см см см см
ации у разных видов лососей может определяться не только расовыми различиями частот генов, но и какими-то видовыми особенностями.
Рассмотрим значения GST у всех видов. Среди видов лососей, нерестующих в реках азиатского побережья, наибольшее значение показателя генетической дифференциации GST характерно для симы, немногим ей уступает кета, у нерки и чавычи практически одинаковые значения (рис. 6). От этой группы хорошо отличаются такие малоизменчивые виды, как горбуша и кижуч. Четные и нечетные поколения горбуши существенно не различаются по уровням генетической дифференциации. Если в анализ включены выборки обоих поколений, то показатель GST возрастает, поскольку четные и нечетные поколения имеют сильные генетические различия. В этом случае генетическая дифференциация горбуши превышает таковую кижуча. В порядке уменьшения показателя генетической дифференциации виды лососей, размножающиеся на азиатском побережье, можно ранжировать следующим образом: сима > кета > нерка > чавыча > кижуч > горбуша (чет) > горбуша (нечет). Сходными по низкой величине GST видами являются кижуч и горбуша, четыре остальных вида составляют группу с более высокой величиной GST.
В отличие от азиатских, американские популяции кижуча характеризуются большим значением GST (рис. 6). G американской кеты ниже, чем GST атской. Американские популяции горбуши четного поколения менее генетически дифференцированы, чем нечетного, тогда как в азиатских популяциях различий практически нет. В порядке уменьшения показателя GST виды лососей, размножающиеся на американском побережье, располагаются в следующей последовательности: нерка > чавыча > горбуша (нечет) > кета > кижуч > горбуша (чет). Следовательно, на американском побережье сходными по невысокому уровню GST являются три вида — горбуша, кета и кижуч. Максимальная величина GST характерна для нерки и чавычи.
ST
ази-
Рис. 4. Показатели генетической дифференциации популяций кижуча, чавычи и симы. Кижуч: 1.1. — северное побережье Охотского моря и п-ов Камчатка (Пустовойт, 1995), 1.2. — реки штата Вашингтон, США (Reisenbichler, Phelps, 1987), 1.3. — Чили, Южная Америка (Winkler et al., 1999), 1.4. — среднее для кижуча; чавыча: 2.1. — р. Камчатка (по: Варнавская и др., 2005), 2.2. — р. Юкон, Аляска (Gharrett et al., 1987), 2.3. — Британская Колумбия (Utter et al., 1989), 2.4. — Британская Колумбия (Teel et al., 2000), 2.5. — штат Калифорния и штат Орегон (Gall et al., 1992), 2.6. — штат Калифорния и Новая Зеландия (Quinn et al., 1996), 2.7. — среднее для чавычи; сима: 3.1. — Приморье (по: Омельченко и др., 1991), 3.2. — Япония (по: Okazaki, 1986), 3.3. — Япония, природные популяции (по: Nakajima et al., 1986), 3.4. — Япония, заводские популяции (по: Nakajima et al., 1986), 3.5. — среднее для симы
Fig. 4. Parameters of genetic differentiation for the populations of coho, chinook, and cherry salmons. Coho salmon: 1.1 — northern coast of the Okhotsk Sea and the Kamchatka (Пустовойт, 1995), 1.2 — the rivers of Washington (Reisenbichler, Phelps, 1987), 1.3 — Chile (Winkler et al., 1999), 1.4 — average for the species. Chinook salmon: 2.1 — the Kamchatka, East Kamchatka (Варнавская и др., 2005), 2.2 — the Yukon, Alaska (Gharrett et al., 1987), 2.3 — British Columbia (Utter et al., 1989), 2.4 — British Columbia (Teel et al., 2000), 2.5 — California and Oregon (Gall et al., 1992), 2.6 — California and New Zealand (Quinn et al., 1996), 2.7 — average for the species. Cherry salmon: 3.1 — Pri-morye (Омельченко и др., 1991), 3.2 — Japan (Okazaki, 1986), 3.3 — Japan, natural populations (Nakajima et al., 1986), 3.4 — Japan, factory populations (Nakajima et al., 1986), 3.5 — average for the species
Рис. 5. Значения средней гетерозиготности в азиатских (аз.) и американских (ам.) популяциях тихоокеанских лососей
Fig. 5. Mean heterozy-gosity for the Asian and American populations of pacific salmons
о
10 9 8 7 6 5 4 3 2 1 0
СП <
■QJ
т
го □
й Q. О
fc т
QJ X
га 3
¿Г
о
т
ш
■QJ ГО
3
^
о.
о
ZF
ГО •-jL Q. QJ X
ГО X л m го т
CL
QJ
LD
QJ
О
Е X
QJ ;QJ "7
J-
QJ
ГО X
3 & ГО 3
CL о
1_ о. о
ГО I-
га
QJ
х
га Z _0
00 га
-Г
Рис. 6. Средние для каждого вида значения показателя генетической дифференциации GST
Fig. 6. Parameter of genetic differentiation GST averaged for each species of pacific salmons
Заключение
Таким образом, современные данные по изменчивости аллозимных локусов в азиатских и американских популяциях видов рода Oncorhynchus совпадают в высокой оценке генетической дифференциации нерки и чавычи. Однако показатель GST в азиатских популяциях этих видов заметно ниже, чем в американских. Минимальные значения свойственны горбуше и кижучу. Кета является видом, генетическая дифференциации которого на азиатском побережье выше, чем на американском. Генетическая дифференциация азиатского эндемика симы оказалась максимальной среди всех видов, размножающихся в реках азиатского побережья Тихого океана.
У всех видов (кроме горбуши) в межвыборочной величине генетической дифференциации высока доля, обусловленная пространственной разобщенностью выборок из регионов. Благодаря этому считается перспективным использование генетических данных для дифференциации популяций из отдельных рек (Allendorf et al., 1987).
Для каждого вида характерен определенный уровень генетической дифференциации. С точки зрения биологических особенностей видов обращает на себя внимание, что виды с относительно коротким периодом жизни молоди в пресной воде (горбуша и кета) объединяются в одну группу. Молодь чавычи, нерки, симы и кижуча обычно проводит в пресной воде более одной зимы. В середине 1980-х гг. было отмечено закономерное увеличение уровня генетической дифференциации в ряду морские — проходные — пресноводные рыбы (Gyllensten, 1985; Ward et al., 1994). Применительно к тихоокеанским лососям данную закономерность можно трактовать так: чем большую часть жизни вид проводит в пресной воде, тем выше уровень его генетической дифференциации. У горбуши продолжительность пресноводного периода жизни 6 мес (Черешнев и др., 2002), а полтора года из двух лет (24 мес) жизни она проводит в море, т.е. это наименее пресноводный вид — 6/24 = 0,25. Кета также проводит только полгода в пресной воде, но в море 3-5 лет. Если взять в среднем период жизни 4 года (48 мес), то доля пресноводного этапа жизни 6/48 = 0,125. По соотношению пресноводный/морской период жизни кета наиболее "морской" вид, немногим ей уступает горбуша. Остальные виды имеют более протяженный этап жиз-
ни молоди в реке. Кижуч после в среднем двух лет жизни в реке (24 мес) нагуливается в море немногим более года (15 мес). Продолжительность пресноводного этапа жизни 24/39 = 0,615, т.е. он более половины жизни проводит в пресной воде. Сима обитает в пресной воде 2 года (24 мес), столько же в море (24 мес), пресноводный период — 24/48 = 0,5. Молодь нерки в реке проводит от 1 до 3 лет, в среднем 2 года (24 мес), производители нагуливаются в море 14 года (в среднем 2-3 года, или 24/36 мес), т.е. доля пресноводного возраста 24/48 = 0,5 или 24/60 = 0,4. Молодь чавычи проводит в реке 1-4 года, в среднем 2 года (24 мес), в море — 2-4 года, в среднем 3 года (36 мес). В таком случае пресноводный период не менее 24/36 = 0,667 или 24/48 = 0,5. Согласно Гилленстейну (Gyllensten, 1985), виды с большим периодом пресноводного этапа жизни (сима, чавыча, нерка и кижуч) должны иметь высокие значения GST. Однако из этой закономерности выбивается кижуч по причине очень низкой величины GST. Среди двух видов с коротким пресноводным периодом жизни хорошо данная закономерность подходит к горбуше и к американским популяциям кеты. Следовательно, рассматриваемая гипотеза не всегда объясняет межвидовые различия в величинах GST.
Согласно существующим взглядам на эволюцию тихоокеанских лососей (Глу-боковский, 1995), сима и кижуч — наиболее древние виды, тогда как горбуша — наиболее молодой и специализированный. Можно отметить, что такому древнему виду, как сима, свойственна более высокая степень генетической дифференциации популяции, чем более молодым видам (горбуша). Однако разный возраст существования видов рода не объясняет очень низкий уровень генетической дифференциации кижуча.
За время возникновения и формирования популяций тихоокеанских лососей неоднократно происходили периоды оледенений участков континентов, где в реках нерестовали виды рода. По мнению американских исследователей (Wood, 1995), в периоды оледенений существовали два рефугия: северный (в районе п-ова Аляска) и южный (на юге Британской Колумбии), — сохранившиеся здесь популяции дали начало всем ныне живущим. Почему виды различаются по величине генетической дифференциации, если рефугии были едины для всех видов?
На наш взгляд, немаловажное влияние на величину генетической дифференциации может иметь наличие таких внутривидовых форм, как расы (ранняя и поздняя), жилые и проходные, озерные и речные, наличие разновозрастных группировок и т.д. Во многих случаях показаны генетические различия между представителями указанных внутривидовых группировок (Алтухов и др., 1997). Представляется, что когда оценивают общую генетическую изменчивость популяции, нерестующей в одной или нескольких реках региона, генетическое несходство внутривидовых форм может иметь существенное значение. Возможно, генетическая изменчивость горбуши наименьшая, поскольку сезонные расы у этого вида выражены слабее, чем у кеты. Для видов с длительным пресноводным периодом характерно наличие во многих популяциях указанных ранее внутривидовых форм, размножающихся в экологически разнообразных условиях. Им же свойственна сложная возрастная структура. К сожалению, в обобщающих сводках о генетической изменчивости отдельных видов, использованных в данном исследовании, обычно не рассматривается специально вопрос о генетических различиях между внутривидовыми формами. Кроме того, трудно количественно выразить сложность (структурированность) внутрипопуляционной организации вида для корректного статистического анализа.
Список литературы
Алтухов Ю.П. Внутривидовое генетическое разнообразие: мониторинг и принципы сохранения // Генетика. — 1995. — Т. 31, № 10. — С. 1333-1357.
133
Алтухов Ю.П., Салменкова Е.А., Омельченко В.Т. Популяционная генетика лососевых рыб : монография. — М. : Наука, 1997. — 288 с.
Алтухов Ю.П., Салменкова Е.А., Сачко Г.Д. Дупликация и полиморфизм генов лактатдегидрогеназы у тихоокеанских лососей // ДАН СССР. — 1970. — Т. 195, № 3. — С. 711-714.
Бачевская Л.Т., Велижанин Е.С., Пустовойт С.П., Хованский И.Е. Генетическая изменчивость популяций кеты Oncorhynchus keta (Walbaum) рек северного побережья Охотского моря в условиях искусственного воспроизводства // Вопр. рыб-ва. — 2001. — Т. 2, № 1(5). — С. 125-139.
Бачевская Л.Т., Пустовойт С.П. Генетическое разнообразие популяций кеты Oncorhynchus keta из рек северного побережья Охотского моря и его изменение в условиях естественного и искусственного воспроизводства // Вопр. ихтиол. — 1996. — Т. 36, № 5. — С. 660-666.
Варнавская Н.В. Геногеография по аллозимным локусам у тихоокеанских лососей // Популяционная биология, генетика и систематика гидробионтов : сб. науч. тр. — Петропавловск-Камчатский : КамчатНИРО, 2005. Т. 1. — С. 28-62.
Варнавская Н.В. Изменчивость частот 19 полиморфных генов в популяциях нечетного поколения тихоокеанского лосося — горбуши (Oncorhynchus gorbuscha Walbaum) Камчатки и Северной Америки // Генетика. — 1992. — Т. 28, № 9. — С. 127-140.
Варнавская Н.В., Шпигальская Н.Ю., Шапорев Р.А. Изменчивость частот ферментных генов в популяциях чавычи Oncorhynchus tschawytscha (Walbaum) Азии // Популяционная биология, генетика и систематика гидробионтов : сб. науч. тр. — Петропавловск-Камчатский : КамчатНИРО, 2005. — Т. 1. — С. 91-103.
Викторовский P.M., Бачевская Л.Т., Ермоленко Л.Н. и др. Генетическая структура популяций кеты Северо-Востока СССР и проблемы рационального использования ее запасов // Биол. моря. — 1986. — № 2. — С. 51-59.
Глубоковский M.K. Эволюционная биология лососевых рыб : монография. — М. : Наука, 1995. — 343 с.
Голованов И.С., Марченко С.Л., Пустовойт С.П. Генетический мониторинг североохотоморских популяций горбуши Oncorhynchus gorbuscha // Цитология и генетика. — 2009. — № 6. — С. 18-27.
Ефремов В.В. Аллозимная изменчивость горбуши Oncorhynchus gorbuscha Сахалина // Вопр. ихтиол. — 2002. — Т. 42, № 3. — С. 409-417.
Ефремов В.В. Генетическая изменчивость и дифференциация популяций кеты Oncorhynchus keta (Walbaum) юга Дальнего Востока // Генетика. — 2001. — Т. 37, № 3. — С. 365-372.
Ефремов В.В., Иванкова Е.В. Генетическая изменчивость популяций кеты Приморья // Вопр. рыб-ва. — 2002. — Т. 3, № 4(12). — С. 654-666.
Животовский Л.А., Глубоковский M.K., Викторовский P.M. и др. Генетическая дифференциация горбуши // Генетика. — 1989. — Т. 25, № 7. — С. 1261-1274.
Иванкова Е.В., Борисовец Е.С., Карпенко А.И., Хоревин Л.Д. Популяционная структура кеты Oncorhynchus keta острова Сахалин // Вопр. ихтиол. — 2000. — Т. 40, № 4. — С. 467-476.
Калабушкин Б.А., Салменкова Е.А., Омельченко В.Т. и др. Популяционная структура и генные миграции у горбуши (Oncorhynchus gorbuscha) Сахалино-Курильс-кого региона // Генетика. — 1998. — Т. 34, № 12. — С. 1675-1685.
Макоедов А.Н., Овчинников К.А. Внутрипопуляционная дифференциация кеты Oncorhynchus keta (Walbaum) р. Хайрюзова (охотоморское побережье Камчатки) // Популяционная биология лососей Северо-Востока Азии. — Владивосток : ДВО АН СССР, 1992. — С. 53-71.
Макоедов А.Н., Пустовойт С.П., Ермоленко Л.Н. и др. Популяционно-генети-ческое исследование горбуши, размножающейся в реках Северо-Востока России // Генетика. — 1993. — Т. 29, № 8. — С. 1366-1374.
Омельченко В.Т., Малинина Т.В., Цыгир В.В. Популяционная структура симы Oncorhynchus masou (Brev.): генетико-биохимическое исследование популяций южной части Приморья // Генетика. — 1991. — Т. 27, № 2. — С. 290-298.
Пустовойт С.П. Анализ структуры генетического разнообразия популяции кеты Oncorhynchus keta (Walbaum) рек Анадырь, Камчатка и Амур // Генетика. — 1998. — Т. 34, № 2. — С. 278-284.
Пустовойт С.П. Генетический мониторинг популяций горбуши Oncorhynchus gorbuscha, кеты Oncorhynchus keta и нерки Oncorhynchus nerka р. Пахача // Вопр. ихтиол. — 1994а. — Т. 43, № 3. — С. 366.
Пустовойт С.П. Внутрипопуляционная генетическая изменчивость и межпопуляци-онная дифференциация азиатской нерки Oncorhynchus nerka (Walbaum) // Генетика. — 1994б. — Т. 30, № 1. — С. 101-106.
Пустовойт С.П. Генетическое разнообразие популяций кеты (Oncorhynchus keta), горбуши (O. gorbuscha) и нерки (O. nerka), размножающейся в реках Западной Камчатки // Успехи соврем. биологии. — 2000. — Т. 120, № 3. — С. 273-278.
Пустовойт С.П. Особенности генетической структуры кижуча Oncorhynchus kisutch (Walbaum) // Генетика. — 1995. — Т. 31, № 5. — С. 709-714.
Савин Б.А., Варнавская Н.В., Шапорев Р.А. Оценка генетической дивергенции популяционных комплексов тихоокеанского лосося — кеты, Oncorhynchus keta (Walbaum), Азии и Северной Америки на основе анализа аллозимного полиморфизма // Генетика. — 2009. — Т. 45, № 6. — С. 825-837.
Салменкова Е.А. Основные результаты и задачи популяционно-генетических исследований лососевых рыб // Генетика в аквакультуре. — Л. : Наука, 1989. — С. 7-29.
Салменкова Е.А. Популяционно-генетические процессы при интродукции рыб // Генетика. — 2008. — Т. 44, № 7. — С. 874-884.
Салменкова Е.А., Алтухов Ю.П., Викторовский Р.М. и др. Генетическая структура популяций кеты, размножающейся в реках Дальнего Востока и Северо-Востока СССР // Журн. общ. биол. — 1986. — Т. 47, № 4. — С. 529-549.
Салменкова Е.А., Гордеева Н.В., Омельченко В.Т. и др. Генетическая дифференциация горбуши Oncorhynchus gorbuscha Walbaum в азиатской части ареала // Генетика. — 2006. — Т. 42, № 10. — С. 1371-1387.
Салменкова Е.А., Омельченко В.Т., Афанасьев К.И., Рубцова Г.А. Генетическое разнообразие азиатской кеты Oncorhynchus keta (Salmonidae, Salmoniformes) и динамика генофондов сахалинских популяций при искусственном воспроизводстве // Вопр. ихтиол. — 2008. — Т. 48, № 3. — С. 361-373.
Салменкова Е.А., Омельченко В.Т., Рослый Ю.С. и др. Генетическая дифференциация кеты бассейна Амура // Генетика. — 1994. — Т. 30, № 4. — С. 518-528.
Хованский И.Е. Эколого-физиологические и биотехнологические факторы эффективности лососеводства : монография. — Хабаровск : Хабар. кн. изд-во, 2004. — 417 с.
Цыгир В.В. Жилая сима из бассейна Седанкинского водохранилища (Южное Приморье) // Биология проходных и шельфовых рыб. — Владивосток : ДВО РАН, 1990. — С. 47-52.
Черешнев И.А., Волобуев В.В., Шестаков А.В., Фролов С.В. Лососевидные рыбы Северо-Востока России : монография. — Владивосток : Дальнаука, 2002. — 496 с.
Шпигальская Н.Ю., Шапорев Р.А., Збоева Е.Н., Варнавская Н.В. Генетическая дифференциация по аллозимным локусам локальных популяций нерки Oncorhynchus nerka (Walbaum) в бассейне р. Камчатка (п-ов Камчатка) // Популяцион-ная биология, генетика и систематика гидробионтов : сб. науч. тр. — Петропавловск-Камчатский : КамчатНИРО, 2005а. — Т. 1. — С. 104-119.
Шпигальская Н.Ю., Варнавская Н.В., Шапорев Р.А. Генетическая дивергенция некоторых региональных популяционных комплексов у кеты Oncorhynchus keta (Walbaum) Дальнего Востока // Популяционная биология, генетика и систематика гид-робионтов : сб. науч. тр. — Петропавловск-Камчатский : КамчатНИРО, 2005б. — Т. 1. — С. 63-79.
Allendorf F.M., Phelps S.R. Loss of genetic variation in hatchery stock of cutthroat trout // Transac. Amer. Fish. Soc. — 1980. — Vol. 109. — P. 537-543.
Allendorf F.W., Ryman N., Utter F.M. Genetics and Fishery Management: Past, Present, and Future // Population genetics and fishery management. — Wash. : Univ. of Washington, 1987. — P. 1-20.
Allendorf F.W., Utter F.M. Population genetics // Fish physiology. — 1979. — Vol. 8. — P. 407-454.
Bartley D.M., Bentley B., Olin P.G., Gall G.A.E. Population genetic structure of coho salmon (Oncorhynchus kisutch) in California // Calif. Fish. and Game. — 1992. — Vol. 78, № 3. — P. 88-104.
Beacham T.D., Murray C.B., Withler R.E. Age, morphology, developmental biology, and biochemical genetic variation of Yukon river fall chum salmon, Oncorhynchus keta,
and comparisons with British Columbia populations // Fish. Bull. — 1988. — Vol. 86, № 4. — P. 663-674.
Beacham T.D., Withler R.E., Gould A.P. Biochemical genetic stock identification of chum salmon (Oncorhynchus keta) in southern British Columbia // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1985. — Vol. 42, № 3. — P. 437-448.
Beacham T.D., Withler R.E., Murray C.B., Barner L.W. Biochemical genetic survey and stock identification of chum salmon (Oncorhynchus keta) in British Columbia // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1987. — Vol. 44. — P. 1702-1713.
Chakraborty R. Gene diversity analysis in nested subdivided populations // Genetics. — 1980. — Vol. 96, № 3. — P. 721-726.
Chakraborty R., Haag M., Ryman N., Stahl G. Hierarchical gene diversity analysis and its applications to brown trout populations data // Hereditas. — 1982. — Vol. 97. — P. 17-21.
Chakraborty R., Leimar O. Genetic variation within a subdivided population // Population genetics & fishery management. — Wash. : Univ. of Washington, 1987. — P. 89-120.
Davidson W.S., Birt T.P., Green J.M. A review of genetic variation in atlantic salmon, Salmo salar L., and its importance for stock identification, enhancement programmes and aquaculture // J. Fish. Biology. — 1989. — Vol. 34. — P. 547-560.
Doornik van M.D., Milner G.B., Winans G.A. Transferrin polymorphism in coho salmon, Oncorhynchus kisutch, and its application to genetic stock identification // Fish. Bull. — 1996. — Vol. 94. — P. 566-575.
Foot C.J., Wood C.C., Withler R.E. Biochemical genetic comparison of sockeye salmon and kokanee, the anadromous and nonanadromous forms of Oncorhynchus nerka // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1989. — Vol. 46. — P. 149-158.
Gall G.A.E., Bartley D., Bentley B. et al. Geographic variation in population structure of Chinook salmon from California and Oregon // Fish. Bull. — 1992. — Vol. 90. — P. 77-100.
Gharrett A.J., Shirley S.M., Tromble G.R. Genetic relationships among populations of Alaskan chinook salmon (Oncorhynchus tshawytscha) // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1987. — Vol. 44. — P. 765-774.
Gharrett A.J., Smoot C., McCregor A.J., Holmes P.B. Genetic relationships of even-year Northwestern Alaskan pink salmon // Transac. Amer. Fish. Soc. — 1988. — Vol. 117. — P. 536-545.
Gharrett A.J., Thomason M.A. Genetic changes in pink salmon (Oncorhynchus gorbuscha) following their introduction into the Great Lakes // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1987. — Vol. 43. — P. 787-792.
Gyllensten U. The genetic structure of fish: differences in the intraspecific distribution of biochemical genetic variation between marine, anadromous, and freshwater species // J. Fish. Biology. — 1985. — Vol. 26, № 6. — P. 691-699.
Hawkins S.L., Varnavskaya N.V., Matzak E.A. et al. Population structure of odd-broodline Asian pink salmon and its contrast to the even-broodline structure // J. Fish. Biology. — 2002. — Vol. 60. — P. 370-388.
Hendry A.P., Quinn T.P., Utter F.M. Genetic evidence for the persistence and divergence of native and introduced sockeye salmon (Oncorhynchus nerka) within Lake Washington // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1996. — Vol. 53. — P. 823-832.
Hershberger W.K. Genetic variability in rainbow trout populations // Aquaculture. — 1992. — Vol. 100. — P. 51-71.
Hodgins H., Ames W.E., Utter F.M. Variants of lactate dehydrogenase isozymes in sera of sockeye salmon (Oncorhynchus nerka) // J. Fish. Res. Bd Canada. — 1969. — Vol. 26. — P. 15-19.
Kondzella C.M., Guthrie C.M., Hawkins S.L. et al. Genetic relationships among chum salmon populations in southeast Alaska and British Columbia // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1994. — Vol. 51, suppl. 1. — P. 50-64.
Lewontin R.C. Twenty-five years ago in genetics: electrophoresis in the development of evolution genetics: milestone or millstone? // Genetics. — 1991. — Vol. 128. — P. 657-662.
Nagylaki T. Fixation indices in subdivided populations // Genetics. — 1998. — Vol. 148. — P. 1325-1332.
Nakajima M., Kita A., Fujio Y. Genetic features of natural and cultured population in masu salmon (Oncorhynchus masou) // Tohoku Journal of Agricultural Research. —
1986. — Vol. 37, № 1-2. — P. 31-42.
Nei M. Estimation of average heterozygosity and genetic distance from a small number of individuals // Genetics. — 1978. — Vol. 89. — P. 383-387.
Nei M. F-statistics and analysis of gene diversity in subdivided populations // Ann. Hum. Genet. — 1977. — Vol. 41. — P. 225-233.
Nei M. Genetic distance between populations // Amer. Nat. — 1972. — Vol. 106. — P. 283-292.
Nei M. Genetics distance and molecular phylogeny // Population genetics and fishery management. — Wash. : Univ. of Washington, 1987. — P. 192-224.
Nei M. Molecular population genetics and evolution. — Amsterdam, North Holland, 1975. — 288 p.
Nei M., Chesser R.K. Estimation of fixation indices and gene diversities // Ann. Hum. Genet. — 1983. — Vol. 47. — P. 253-259.
Noll C., Varnavskaya N.V., Matzak E.A. et al. Analysis of contemporary genetic structure of even-broodyear populations of Asian and western Alaskan pink salmon, Oncorhynchus gorbuscha // Fish. Bull. — 2001. — Vol. 99. — P. 123-138.
Okazaki T. Genetic structure of chum salmon Oncorhynchus keta river population // Bull. Jap. Soc. Sci. Fish. — 1983. — Vol. 49(2). — P. 189-196.
Okazaki T. Genetic variation and population structure in masu salmon Oncorhynchus masou of Japan // Bull. Jap. Soc. Sci. Fish. — 1986. — Vol. 52(8). — P. 1365-1376.
Olsen J.B., Habicht C., Reynolds J., Seeb J. Moderately and highly polymorphic microsatellites provide discordant estimates of population divergence in sockeye salmon, Oncorhynchus nerka // Environ. Biol. Fish. — 2004. — Vol. 69. — P. 261-273.
Quinn T.P., Nielsen J.L., Gan C. et al. Origin and genetic structure of Chinook salmon, Oncorhynchus tshawytscha, transplanted from California to New Zealand: allozyme and mtDNA evidence // Fish. Bull. — 1996. — Vol. 94. — P. 506-521.
Reisenbichler R.R., Phelps S.R. Genetic variation in chinook, Oncorhynchus tshawytscha, and coho, O. kisutch, salmon from the north coast of Washington // Fish. Bull. —
1987. — Vol. 85, № 4. — P. 681-701.
Ryman N. Patterns of distribution of biochemical genetic variation in salmonids: differences between species // Aquaculture. — 1983. — Vol. 33. — P. 1-21.
Seeb L.W., Crane P.A., Kondzella C.M. et al. Migration of Pacific Rim chum salmon on the high seas: insights from genetic data // Environ. Biol. Fish. — 2004. — Vol. 69, № 1. — P. 21-36.
Seeb L.W., Habicht C., Templin W.D. et al. Genetic diversity of sockeye salmon of Cook Inlet, Alaska, and its application to management of populations affected by the Exxon Valdez oil spill // Transac. Amer. Fish. Soc. — 2000. — Vol. 129. — P. 1223-1249.
Simon C., Archie J. An empirical demonstration of the lability of heterozygosity estimates // Evolution. — 1985. — Vol. 39, № 2. — P. 463-467.
Teel D.J., Milner G.B., Winans G.A., Grant W.S. Genetic population structure and origin of life history types in Chinook salmon in British Columbia, Canada // Transac. Amer. Fish. Soc. — 2000. — Vol. 129, № 1. — P. 194-209.
Utter F.M., Ames W.E., Hodgins H.O. Transferrin polymorphism in coho salmon (Oncorhynchus kisutch) // J. Fish. Res. Bd Canada. — 1970. — Vol. 27. — P. 2371-2373.
Utter F.M., Milner G., Stahl G., Teel D. Genetic population structure of chinook salmon Oncorhynchus tshawytscha in the Pacific Northwest // Fish. Bull. — 1989. — Vol. 87. — P. 239-264.
Waples R.S., Gustafson R.G., Weitkamp L.A. et al. Characterizing diversity in salmon from the Pacific Northwest // J. Fish. Biology. — 2001. — Vol. 59. — P. 1-41.
Ward R.D., Woodwark M., Skibinski D.O.F. A comparison of genetic diversity levels in marine, freshwater, and anadromous fishes // J. Fish. Biology. — 1994. — Vol. 44, № 2. — P. 213-232.
Wehrhahn C.F., Powell R. Electrophoretic variation, regional differences, and gene flow in the coho salmon (Oncorhynchus kisutch) of soutern British Columbia // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1987. — Vol. 44, № 4. — P. 822-831.
Wilmot R.L., Burger C.V. Genetic differences among populations of Alaskan sock-eye salmon // Transac. Amer. Fish. Soc. — 1985. — Vol. 114. — P. 236-243.
Winans G.A., Aebersold P.B., Urawa S., Varnavskaya N.V. Determining continent of origin of chum salmon (Oncorhynchus keta) using stock identification techniques: status of allozyme baseline in Asia // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1994. — Vol. 51, suppl. 1. — P. 95-113.
Winans G.A., Aebersold P.B., Waples R.S. Allozyme variability of Oncorhynchus nerka in the Pacific Northwest, with special consideration to populations of Redfish Lake, Idaho // Transac. Amer. Fish. Soc. — 1996. — Vol. 125, № 5. — P. 645-663.
Winans G.A., Pollard S., Kuligowski D.R. Two reproductive life history types of kokanee, Oncorhynchus nerka, exhibit multivariate morphometric and protein genetic differentiation // Environ. Biol. Fish. — 2003. — Vol. 77. — P. 87-100.
Winkler F.V., Bartley D., Diaz N.F. Genetic differences among year classes in a hatchery population of coho salmon (Oncorhynchus kisutch (Walbaum, 1792)) in Chile // Aquaculture. — 1999. — Vol. 173. — C. 425-433.
Wood C.C. Life history variation and population structure in sockeye salmon // Amer. Fish. Soc. Sympos. — 1995. — Vol. 17. — P. 195-216.
Wood C.C., Riddell B.E., Rutherford D.T., Withler R.E. Biochemical genetic survey of sockeye salmon (Oncorhynchus nerka) in Canada // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 1994. — Vol. 51, suppl. 1. — P. 114-131.
Поступила в редакцию 23.12.09 г.
