CC BY
12
АНАЛИТИЧЕСКИЕ ОБЗОРЫ
Геморрагические поражения головного мозга у недоношенных детей: патогенез и ультразвуковая диагностика
Быкова Ю. К.1, 2, Ушакова Л.В.1, Филиппова Е. А.1' 2, Сугак А. Б.1, Киртбая А. Р.1' 3, Ватолин К.В.2, Суворов И. А.1, Суворова Д. Ю.1_
1 Федеральное государственное бюджетное учреждение «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии имени академика В.И. Кулакова» Министерства здравоохранения Российской Федерации, 117997, г. Москва Российская Федерация
2 Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение дополнительного профессионального образования «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Министерства здравоохранения Российской Федерации, 125993, г. Москва, Российская Федерация
3 Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования Первый Московский государственный медицинский университет имени И.М. Сеченова Министерства здравоохранения Российской Федерации (Сеченовский Университет), 119991, г. Москва Российская Федерация
Резюме
Геморрагические повреждения головного мозга у недоношенных развиваются значительно чаще, чем у доношенных детей, и являются ведущей причиной неблагоприятных неврологических последствий. Ультразвуковое исследование головного мозга широко используется в качестве метода нейровизуализации у новорожденных и позволяет выявлять кровоизлияния в герминативный матрикс, внутрижелудочковые кровоизлияния, перивентрикулярный геморрагический инфаркт, постгеморрагическую дилатацию желудочков, кровоизлияние в мозжечок и кистозные формы ишемического повреждения белого вещества. Ультразвуковая картина при геморрагическом поражении мозга зависит от локализации и объема кровоизлияния, а также от времени его возникновения, что следует учитывать при интерпретации полученных данных. В статье приводятся данные о патогенезе и ультразвуковой характеристике геморрагических поражений головного мозга у недоношенных детей, а также различные классификации внутрижелудочковых кровоизлияний, используемые на сегодняшний день.
Ключевые слова:
геморрагическое поражение головного мозга; ультразвуковая диагностика; глубоконедоношенные новорожденные
Финансирование. Работа выполнена в рамках государственного задания «Предикторы и динамика неврологических нарушений у глубоконедоношенных детей с экстремально низкой массой и очень низкой массой тела при рождении». Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов. Вклад авторов. Все авторы внесли равный вклад в подготовку статьи к публикации.
Для цитирования: Быкова Ю.К., Ушакова Л.В., Филиппова Е.А., Сугак А.Б., Киртбая А.Р., Ватолин К.В., Суворов И.А., Суворова Д.Ю. Геморрагические поражения головного мозга у недоношенных детей: патогенез и ультразвуковая диагностика // Не-онатология: новости, мнения, обучение. 2024. Т. 12, № 4. С. 47-57. DOI: https://doi.org/10.33029/2308-2402-2024-12-1-47-57 Статья поступила в редакцию 11.12.2023. Принята в печать 19.01.2024.
Hemorrhagic brain injury in premature infants: pathogenesis and ultrasound diagnostics
Bykova Yu.K.12, Ushakova L.V.1, Filippova E.A.12, SugakA.B.1, Kirtbaya A.R.1Vatolin K.V.SuvorovLAJ, Suvorova D.Yu.1
1 National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology named after Academician V.I. Kulakov, Ministry of Health of Russian Federation, 117997, Moscow, Russian Federation
2 Russian Medical Academy of Continuing Professional Education, Ministry of Healthcare of the Russian Federation, 125993, Moscow, Russian Federation
3 I.M. Sechenov First Moscow State Medical University, Ministry of Health of the Russian Federation (Sechenov University), 119991, Moscow, Russian Federation
Abstract
Hemorrhagic brain damage is the leading cause of adverse neurological consequences. It develops significantly more often in premature infants than in full-term infants. Ultrasound examination of the brain is widely used as a method of neuroimaging in newborns for the detection of hemorrhages in the germinal matrix, intraventricular hemorrhages, periventricular hemorrhagic infarction, posthemorrhagic dilation of the ventricles, hemorrhage in the cerebellum and cystic forms of ischemic white matter damage. The ultrasound picture of the brain damage depends on the hemorrhage localization and volume. The timing of the US study plays a pivotal role in interpreting the scan data. The article presents data about the pathogenesis and ultrasound characteristics of hemorrhagic brain lesions in premature infants, and various classifications of intraventricular hemorrhages.
Funding. The work was carried out within the framework of the state assignment: "Predictors and dynamics of neurological disorders in extremely premature infants with extremely low birth weight and very low birth weight". Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.
Contribution. All authors made equal contributions to the preparation of the article for publication.
For citation: Bykova Yu.K., Ushakova L. V., Filippova E. A., Sugak A. B., Kirtbaya A. R., Vatolin K. V., Suvorov I. A., Suvorova D.Yu. Hemorrhagic brain injury in premature infants: pathogenesis and ultrasound diagnostics. Neonatologiya: novosti, mneniya, obuchenie [Neonatology: News, Opinions, Training]. 2024; 12 (1): 47-57. DOI: https://doi.org/10.33029/2308-2402-2024-12-1-47-57 (in Russian) Received 11.12.2023. Accepted 19.01.2024.
Keywords:
hemorrhagic brain injury; ultrasound diagnostics; deeply premature newborns
Риск развития геморрагического повреждения мозга у недоношенных детей значительно выше, чем у доношенных, из-за ряда сосудистых, клеточных и анатомических особенностей незрелого мозга [1-24]. Острая перинатальная гипоксия у недоношенных детей чаще всего приводит к возникновению внутричерепных кровоизлияний, которые, по результатам исследований в ФГБУ «НМИЦ АГП им. В. И. Кулакова» Минздрава России с 2013 по 2020 г., составляют 80% случаев перинатального поражения центральной нервной системы (ЦНС) [22]. Риск развития и тяжесть геморрагического поражения ЦНС у недоношенных возрастает с уменьшением гестационного возраста (ГВ) и массы тела при рождении [1-8, 11, 12, 16-25]. По результатам наших исследований, геморрагические поражения ЦНС у детей ГВ 27 нед и менее составили 51,6%, среди детей ГВ 28-31 нед - 28,4%, у детей ГВ 32-33 нед - 11,3% [22].
Внутрижелудочковые кровоизлияния (ВЖК) являются самой частой формой перинатального геморрагического поражения ЦНС у недоношенных. По данным разных исследований, частота ВЖК у недоношенных детей с очень низкой массой тела при рождении (ОНМТ) варьирует от 20 до 27,8%, смертность при ВЖК тяжелой степени в разных клиниках составляет от 44 до 52% [1, 2, 4, 6-8, 11, 14, 16]. У 50-78%
детей, выживших после тяжелых форм ВЖК, развиваются отдаленные неврологические осложнения, включающие постгеморрагическую гидроцефалию, церебральный паралич, нарушение обучаемости, когнитивные нарушения и психические расстройства [1, 2, 4, 6-8, 11, 12, 14, 16].
У недоношенных детей ВЖК различаются по степени тяжести и могут проявляться кровотечением, ограниченным герминативным матриксом, небольшим или массивным ВЖК. Патогенез ВЖК является многофакторным, основные его звенья у недоношенных - хрупкость сосудов герминативного матрикса (ГМ), колебания мозгового кровотока на фоне несовершенной церебральной ауторегуляциии нарушения свертывающей системы крови [1-8, 11, 12, 14, 19-21, 26, 27]. Основу для кровоизлияния у недоношенных детей создает врожденная хрупкость сосудов ГМ.
Герминативный матрикс - это эмбриональная, зародышевая ткань, в которой образуются и пролиферируют предшественники нейронов и глиальных клеток. В ГМ происходит ускоренный ангиогенез, поэтому он содержит большое количество незрелых широких тонкостенных сосудов. На ранних этапах внутриутробного развития ГМ выстилает всю стенку боковых и III желудочков мозга, располагаясь под их эпендимой. После 8-й недели внутриутробного разви-
тия нейроны начинают мигрировать из ГМ, формируя кору и базальные ганглии. На фоне миграции, начиная с 24-26-й недели внутриутробного развития, объем ГМ прогрессивно уменьшается, и к 32-34-й неделе ГМ сохраняется только в области головки хвостатого ядра и в каудоталамической борозде, а к 36-й неделе он полностью перестает определяться.
Дольше всего остатки ГМ сохраняются на поверхности головки хвостатого ядра и в каудоталамической борозде, и именно в этой области формируются кровоизлияния на 28-32-й неделе внутриутробного развития. У новорожденных и плодов ГВ <28 нед кровоизлияние может развиться на уровне тела хвостатого ядра. У детей ГВ >32 нед кровоизлияние из ГМ развивается редко, поздние ВЖК происходят на фоне таких патологических состояний, как церебральный синовенозный тромбоз, тромбоцитопения, синдром диссеминированного внутрисосудистого свертывания [1-12, 14-21, 28].
У недоношенных ГВ <32 нед кровоизлияние обычно возникает субэпендимально в ГМ. При прогрессировании кровотечения эпендима, выстилающая стенку боковых желудочков, разрывается и кровь проникает в просвет желудочка. Количество крови, излившейся в просвет желудочков, может быть разным - зависит от интенсивности и длительности кровотечения. ВЖК средней и тяжелой степени приводят к расширению желудочков мозга и повреждению перивент-рикулярного белого вещества [1-8, 11, 12, 14, 19-21, 26, 27]. Примерно у 8-15% детей с ВЖК развивается геморрагическое поражение белого вещества - перивентрикулярный геморрагический инфаркт (ПГИ), называемый также паренхиматозным геморрагическим инфарктом или перивентрикулярным венозным инфарктом. К развитию ПГИ может привести ВЖК любой степени, в том числе и субэпендимальное, но чем выше степень кровоизлияния, тем больше вероятность развития ПГИ. Патогенез ПГИ обусловлен обструкцией терминальной вены и ее притоков, дренирующих белое вещество головного мозга и ГМ. Венозный застой приводит к ишемии перивен-трикулярного белого вещества и вторичному геморрагическому инфаркту. Высокое внутрижелудочковое давление при массивном кровоизлиянии может дополнительно нарушить кровоток в субэпендимальных венах, увеличивая размер венозного инфаркта. Развитие ПГИ при субэпендимальном кровоизлиянии, ограниченном ГМ, вероятно связано с его локализацией и особенностями венозной анатомии в этой зоне (наличие острых венозных углов и склонность к венозному застою) [1-11, 14-20, 25].
Помимо ПГИ, ВЖК вызывает и негеморрагическое повреждение перивентрикулярного белого вещества у недоношенных детей. Скопление крови в желудочках головного мозга у новорожденных повреждает прилежащее белое вещество, разрушает перивентрикулярный ГМ, повреждает мозолистое тело и лучистый венец белого вещества. ВЖК повышает внутричерепное давление, снижает мозговой кровоток и метаболизм кислорода, а также, по-видимому, нарушает гематоэнцефалический барьер, повышая его проницаемость. Лизис крови, скопившейся в желудочках и паренхиме головного мозга, приводит к высвобождению во внеклеточное пространство тромбина, комплемента, гемоглобина и железа, токсичных для мозгового вещества. Продукты распада крови при ВЖК вызывают сильное вос-
паление вокруг желудочков головного мозга, повреждают аксоны, вызывают апоптоз и остановку созревания предшественников олигодендроцитов, что приводит к снижению миелинизации белого вещества. У выживших детей могут возникнуть неблагоприятные неврологические последствия, включая церебральный паралич, когнитивные нарушения и гидроцефалию [1, 2, 4, 7, 11, 25].
При массивных ВЖК тромбы или остатки фибрина могут вызвать обструкцию ликворных путей на разных уровнях. В зависимости от локализации обструкции могут развиться различные типы дилатации желудочков: односторонняя вентрикуломегалия после односторонней обструкции в отверстии Монро, супратенториальная (тривентрикулярная) вентрикуломегалия после обструкции водопровода, полная внутренняя (тетравентрикулярная) гидроцефалия после обструкции выхода IV желудочка (отверстия Люшки и Мажанди), комбинированная внутренняя и наружная гидроцефалия (также называемая сообщающейся гидроцефалией) вследствие нарушения резорбции ликвора в перитенториальных субарахноидальных пространствах [11, 12, 14, 23, 27].
Клинические проявления ВЖК у недоношенных детей неспецифичны (нарушения поведенческих реакций, движений, тонуса, дыхания или движений глаз), могут быть выражены в разной степени или вообще отсутствовать (у 20-25% детей). Поэтому диагноз ВЖК устанавливается по результатам методов нейровизуализации, прежде всего на основании данных ультразвукового исследования (УЗИ) головного мозга (нейросонография, НСГ). Оценка степени тяжести и классификация ВЖК также основываются на результатах, полученных при УЗИ мозга [5, 11, 13, 16, 18-20, 25, 29-33].
В основе классификации ВЖК лежит объем излившейся крови, определяющий степень их тяжести [8, 14-22]. Но существует большое количество классификаций с разными критериями оценки тяжести ВЖК, что затрудняет взаимопонимание врачей разных специальностей и разных лечебных учреждений.
В настоящее время на территории РФ официально принята классификация ВЖК, предложенная Российской ассоциацией специалистов перинатальной медицины (РАСПМ) в 2000 г. Согласно классификации РАСПМ, 1-я степень ВЖК - это субэпендимальное кровоизлияние (ограниченное ГМ); 2-я степень - субэпендимальное кровоизлияние в сочетании с ВЖК; 3-я степень - внутрижелудочковые кровоизлияния в сочетании с паренхиматозным [13, 23, 30, 31].
До 2000 г. в нашей стране, как и в большинстве других, чаще всего использовалась классификация, предложенная L. А. РарНе и соавт. (1978 г.), которая выделяла 4 степени тяжести ВЖК [15, 18]. Разработана она была на основании тяжести ВЖК, оцененной с помощью компьютерной томографии. Несмотря на то что впоследствии было опубликовано несколько ультразвуковых классификаций, именно классификация РарНе широко использовалась на протяжении десятилетий клиницистами и исследователями. Классификация РарНе строилась на предположении, что прогрессирование кровотечения от 1-й до 4-й степени представляет собой непрерывный процесс, а именно: субэпендимальное кровотечение, ограниченное ГМ (1-я степень); ВЖК, распространяющееся на желудочки нормального размера и обычно заполняющее
<50% просвета желудочка (2-я степень); ВЖК с расширением желудочков (3-я степень); ВЖК с распространением крови в паренхиму (4-я степень) [11, 12, 16].
Однако в настоящее время доказано, что паренхиматозное кровоизлияние в составе ВЖК 4-й степени представляет собой ПГИ, связанный с компрессией вен, дренирующих белое вещество, а не распространение крови в паренхиму в результате прорыва исходного ВЖК [11, 16, 25, 29, 33]. В связи с тем что ПГИ может быть произойти при ВЖК любой степени, J.J. Volpe в 2008 г. предложил классификацию ВЖК с делением на 3 степени без учета ПГИ, который указывался отдельно как осложнение ВЖК [16, 19, 20, 24, 29, 33].
По классификации ВЖК J. Volpe: 1-я степень - кровоизлияние, ограниченное ГМ; 2-я степень - ВЖК без дилатации желудочков; 3-я степень - ВЖК с острой дилатацией желудочков. При этом считается, что острая дилатация желудочков при ВЖК 3-й степени возникает из-за излития большого объема крови в просвет желудочков и развивается, как правило, в первые 3 дня. Дилатацию желудочков, возникающую позже 7-10-го дня от начала кровоизлияния, следует расценивать как постгеморрагическую вентрикуломегалию, т.е. считать осложнением ВЖК.
ПГИ не входит в классификацию ВЖК по J. Volpe, а описывается отдельно с указанием размеров и локализации. Современная классификация J. Volpe, основанная на объеме и распространенности кровоизлияния в боковые желудочки и наличии острой дилатации желудочков, позволяет прогнозировать неврологические исходы ВЖК и рекомендуется к использованию как в клинической практике, так и в научных исследованиях [2, 5, 8, 11,12, 16, 17, 19, 20].
Отдельно хочется подчеркнуть, что все классификации ВЖК разработаны для оценки тяжести кровоизлияний из герминативного матрикса, т.е. они охватывают только кровоизлияния у недоношенных детей и антенатальные ВЖК. Кровоизлияния из других источников (из сосудистых сплетений и др.), характерные для доношенных новорожденных, у которых ГМ уже редуцирован, в эти классификации не входят [9, 30, 31].
Ультразвуковая оценка головного мозга при ВЖК включает обнаружение кровоизлияния в ГМ или внутри желудочковой системы, измерение размеров желудочков для определения их дилатации, оценку эхогенности перивентрикулярного белого вещества для выявления ишемического или геморрагического повреждения паренхимы [5, 11, 25, 29].
Ультразвуковая картина при ВЖК зависит от объема излившейся крови, зоны ее распространения и сроков возникновения кровоизлияния. В первые часы после начала кровотечения несвернувшаяся, смешанная сликвором кровь выглядит гипо- или изоэхогенной. Заподозрить острейшую фазу ВЖК можно только при визуализации движения частиц ликвора в просвете желудочков при их остром расширении. Позже, в острую стадию кровоизлияния (т.е. в период между 4-6 ч и 3 днями после начала кровотечения) субэ-пендимальные гематомы и тромбы в просвете желудочков выглядят наиболее яркими и гиперэхогенными. Позднее в результате лизиса эхогенность кровяных сгустков постепенно снижается. В подострую фазу кровоизлияния тромбы становятся изоэхогенными, а позже гипоэхогенными (имеют
Рис. 1. Эхограмма головного мозга недоношенного ребенка с ВЖК 1-й степени. Коронарное сечение через отверстия Монро. В каудоталамических бороздах с двух сторон определяются гиперэхогенные субэпендимальные гематомы (ВЖК 1-й степени, острая стадия)
гипоэхогенную центральную часть и гиперэхогенные края) [11, 23, 25, 29-31].
Ультразвуковая картина при внутрижелудочковых кровоизлияниях в соответствии с классификацией J. Уо1ре
ВЖК 1-й степени - кровоизлияние, ограниченное ГМ (субэпендимальное кровоизлияние). В просвете желудочков и на сосудистом сплетении крови нет. При УЗИ субэпенди-мальная гематома обычно выявляется в коронарном сечении на уровне отверстий Монро и в парасагиттальном сечении, проходящем через медиальные отделы головки хвостатого ядра в виде овального гиперэхогенного очага, расположенного в верхнем отделе каудоталамической борозды (рис. 1). Значительно реже, у глубоконедоношенных, рожденных до 27-й недели, субэпендимальная гематома может располагаться позади каудоталамической борозды. Размеры суб-эпендимальных гематом вариабельны, при больших размерах они могут сдавливать отверстие Монро и вызывать частичную обструкцию бокового желудочка. В результате лизиса субэпендимального кровоизлияния происходят ретракция сгустка и прогрессирующее снижение его эхогенности. Большие субэпендимальные кровоизлияния часто разжижаются с образованием субэпендимальных кист, которые трудно отличить от врожденных герминолитических кист [5, 11, 17, 18, 25, 29, 33, 34].
ВЖК 2-й степени - это кровоизлияние в просвет желудочка без его острой дилатации. На УЗИ в нерасширенном желудочке определяется гиперэхогенный тромб, который занимает менее 50% объема бокового желудочка. На ВЖК 2-й степени обычно указывают небольшие тромбы, расположенные в переднем роге бокового желудочка кпереди от отверстия Монро или в затылочном роге. Особенно важно для выявления тромбов при ВЖК 2-й степени оценивать затылочные рога боковых желудочков, просвет которых кзади от шпорной борозды не содержит сосудистых сплетений и в норме должен быть анэхогенным (рис. 2А). В сомнительных ситуациях
А Б
Рис. 2. Эхограммы головного мозга недоношенных детей с ВЖК 2-й степени (по J. Volpe)
А - исследование через большой родничок, парасагиттальное сечение через боковой желудочек. Небольшой гиперэхогенный тромб в просвете затылочного рога; Б - исследование через малый родничок, парасагиттальное сечение. Затылочный рог заполнен гипер-эхогенными тромбами.
для улучшения визуализации затылочных рогов и выявления тромбов в их просвете следует проводить дополнительное сканирование через задний и заднебоковой родничок (см. рис. 2Б). Идентификация небольшого количества крови при ВЖК 2-й степени может быть сложной задачей, так как небольшие тромботические наложения бывает трудно суверенностью отличить от сосудистого сплетения. Расширенное, асимметрично гиперэхогенное или «узловатое» сосудистое сплетение подозрительно в отношении ВЖК. Использование режима энергетического допплеровского картирования (ЭДК) может помочь отличить васкуляризированное сосудистое сплетение от бессосудистых тромботических наложений. В сомнительных случаях диагноз ВЖК может быть подтвержден при выявлении уплотнения стенок боковых желудочков, которое появляются через 10-14 дней после развития ВЖК. ВЖК 2-й степени обычно полностью разрешается за несколько недель и редко вызывает вентрикуломегалию [5, 11, 17, 18, 25, 29, 33, 34].
ВЖК 3-й степени - это массивное кровоизлияние в желудочек, которое вызывает его острую дилатацию. ВЖК 3-й степени диагностируется легче, чем ВЖК 2-й степени, так как в расширенных желудочках сгустки крови обнаружить проще (рис. 3А, Б). Дилатация желудочков при ВЖК 3-й степени возникает из-за острого растяжения желудочка излившейся кровью, объем ВЖК достигает максимальных размеров в течение нескольких дней. Тромбы при ВЖК 3-й степени хорошо видны, заполняют более 50% просвета одного или двух боковых желудочков (однако точно измерить объем кровяного сгустка при УЗИ невозможно). ВЖК классифицируют как 3-я степень, если желудочек расширился в течение первых 3 дней от начала кровоизлияния и ширина переднего рога в коронарном сечении через отверстия Монро превышает 6 мм. Острую дилатацию желудочков при ВЖК 3-й степени следует отличать от постгеморрагической вентрикуломегалии, которая возникает позже - через 7-10 дней из-за обструкции ликворных путей или через несколько недель из-за гиперсекреции и нарушения резорбции ликвора.
При массивных ВЖК кровь из боковых желудочков перемещается в III и IV желудочки, а затем через отверстия
Люшки и Мажанди поступает в субарахноидальное пространство задней черепной ямки. Увидеть тромбы в просвете
III желудочка можно через большой родничок в сагиттальном и коронарных сечениях, через переднебоковой (клиновидный) родничок в аксиальном сечении. В аксиальном сечении тромбы в III желудочке видны наиболее четко, что позволяет определить его проходимость. Кровь в просвете
IV желудочка, в большой цистерне мозга и вокруг поверхности мозжечка легче всего определить при сканировании через сосцевидный (заднебоковой) родничок (см. рис. 3В) [5, 11, 17, 18, 25, 29, 33, 34].
ПГИ не входит в современную классификацию ВЖК по Л. Уо1ре, так как является осложнением ВЖК и обычно развивается в течение нескольких дней после его начала. Характерной ультразвуковой картиной ПГИ является гипер-эхогенная зона с четкими неровными контурами шаровидной или треугольной («веерообразной») формы в перивентри-кулярном белом веществе. ПГИ может быть в виде крупного или небольшого гиперэхогенного очага в белом веществе или в виде множественных мелких очагов, расположенных по ходу мозговых вен (рис. 4А, Б). ПГИ может сообщаться или не сообщаться с боковым желудочком. Размер и расположение ПГИ бывают разными, зависят от количества и локализации закупоренных вен. При обструкции большого количества вен может развиться обширный одно- или двусторонний ПГИ. Очаги геморрагического пропитывания при ПГИ постепенно лизируются с формированием кист в перивентрикулярном белом веществе. ПГИ шаровидной формы чаще трансформируются в порэнцефалическую кисту. ПГИ треугольной формы и мелкоочаговые инфаркты обычно превращаются в множественные кисты, не сообщающиеся или частично сообщающиеся с боковым желудочком, которые могут быть ошибочно приняты за кисты при перивентрикулярной лейко-маляции. Кисты, возникшие в результате ПГИ, сохраняются долго, они часто одиночные и асимметричные [5, 11, 18, 25, 29, 33-37].
Геморрагические повреждения мозжечка наблюдаются у 10-20% недоношенных детей, рожденных на сроке
В
Рис. 3. Эхограммы головного мозга недоношенных детей с ВЖК 3-й степени (по J. Volpe)
А - исследование через большой родничок, коронарное сечение через отверстия Монро. В просвете расширенных боковых и III желудочков определяются гиперэхогенные тромбы; Б - исследование через большой родничок, парасагиттальное сечение через боковой желудочек. Массивные гиперэхогенные тромбы в просвете расширенного желудочка; В - исследование через заднебоковой родничок, продольное сечение. Просвет IV желудочка и большой цистерны мозга заполнен гиперэхогенными тромбами.
гестации <32-34 нед, при этом наибольшему риску подвергаются наиболее незрелые дети [15, 18, 21, 29, 38-44]. По данным за период с 2013 по 2020 г., в ФГБУ «НМИЦ АГП им. В. И. Кулакова» Минздрава России кровоизлияния в мозжечок были выявлены у 5,7% глубоконедоношенных детей сроком гестации 27 нед и менее [22]. Предполагается, что кровоизлияние происходит из наружного зернистого слоя, покрывающего поверхность мозжечка, а также из ГМ, расположенного в субэпендимальном слое крыши IV желудочка. Эти структуры на сроке от 24 до 30 нед содержат незрелую рыхлую капиллярную сеть со слабой поддерживающей стромой, поэтому нарушения церебральной гемодинамики и колебания венозного давления могут привести к развитию кровоизлияний в мозжечок у недоношенных детей.
Кровоизлияния в мозжечок часто сочетаются с супратен-ториальными кровоизлияниями из ГМ (28-71%), что предполагает возможные общие факторы риска и патогенетические механизмы. Оно обычно возникают в то же время, что и кровоизлияние из ГМ (т.е. в первые 3 дня после рождения), но может быть выявлено в любое время в течение неонатального периода. Чаще всего кровоизлияние ограничивается одним полушарием мозжечка (71%), реже червем мозжечка (20%); в редких случаях поражается как полушарие мозжечка, так и червь (9%) [18, 21, 25, 29, 38-44]. Кровоизлияния в мозжечок могут иметь разные размеры, они подразделяются на точечные (<4 мм), которые выявляются на магнитно-резонансной томографии (МРТ) и плохо визуализируются при УЗИ, ограниченные (>4 мм, но <1/3 полушария мозжечка) и большие (>1/3 полушария мозжечка).
Большие кровоизлияния приводят к уменьшению объема мозжечка (при билатеральных кровоизлияниях) или к асимметрии размеров полушарий мозжечка из-за уменьшения одного полушария (если оно одностороннее). Ультразвуковая картина крупноочаговых кровоизлияний в мозжечок зависит от времени проведения исследования. В острую фазу в паренхиме мозжечка выявляется шаровидная гиперэхогенная область, которая нередко сочетается с дилатацией желудочков мозга (даже при отсутствии кровоизлияния из ГМ). В подострую фазу в мозжечке определяются очаги умеренно повышенной эхогенности и даже изоэхогенные очаги. В хроническую фазу развивается очаговая или обширная атрофия, в результате которой размеры мозжечка уменьшаются.
Кровоизлияние в мозжечок при УЗИ легче выявить с помощью дополнительного акустического окна - заднебокового (сосцевидного) родничка, которое позволяет лучше увидеть структуры задней черепной ямки в продольной и в поперечной плоскости. Через сосцевидный родничок удается визуализировать большинство паренхиматозных кровоизлияний размерами более 4 мм, но мелкие и точечные кровоизлияния в мозжечок при УЗИ остаются незамеченными (рис. 5А, Б). Этот доступ также полезен для выявления тромбов в просвете IV желудочка (см. рис. 3В). Точная оценка состояния мозжечка для исключения паренхиматозного кровоизлияния и тромбов в IV желудочке особенно важна в случаях необъяснимой дилатации желудочков мозга (т.е. без ВЖК). В настоящее время сканирование через заднебоковой родничок рекомендуется включить в стандартный протокол УЗИ головного мозга новорожденных. Детям, родившимся в срок, предлагают
Б
Рис. 4. Эхограммы головного мозга недоношенных детей с перивентрикулярным геморрагическим инфарктом. Исследование через большой родничок
А - коронарное сечение через отверстия Монро. Справа просвет расширенного бокового желудочка заполнен неоднородными гиперэхогенными тромбами, в перивентрикулярном белом веществе определяется округлый гиперэхогенный очаг - пери-вентрикулярный геморрагический инфаркт; Б - парасагитталь-ное сечение. Множественные геморрагические очаги в пери-вентрикулярном белом веществе.
выполнять сканирование через заднебоковой родничок 1 раз на 1-й неделе, недоношенным детям по меньшей мере дважды [25, 29, 38-45].
Помимо кровоизлияния в мозжечок, часто выявляемого у недоношенных с субэпендимальными и внутрижелудочко-выми кровоизлияниями, редким типом кровотечения, которое может быть связано с кровоизлиянием из ГМ, является септальное кровоизлияние. Его типичный признак - наличие сгустка крови в полости прозрачной перегородки и/или в по-
Б
Рис. 5. Эхограммы головного мозга недоношенных детей с кровоизлиянием в паренхиму мозжечка
А - исследование через большой родничок, коронарное сечение через тела и височные рога боковых желудочков. В паренхиме мозжечка крупный неоднородный гиперэхогенный очаг; Б - исследование через заднебоковой родничок, продольное сечение. В паренхиме полушария и червя мозжечка определяется крупный гиперэхогенный очаг.
лости Верге (рис. 6). Кровоизлияние в перегородку может происходить из септальных вен или из-за распространения ВЖК после разрыва одной септальной створки [16, 31].
Клиническое наблюдение
Ребенок С., родился на 24-й неделе гестации, с массой тела при рождении 480 г, с оценкой по шкале Апгар 1/4/6 баллов. Роды преждевременные оперативные в связи с нарастанием преэклампсии. Состояние при рождении крайне тяжелое. УЗИ головного мозга, проведенное в отделении реанимации и интенсивной терапии новорожденных (ОРИТН) в 1-е и 2-е сутки жизни, очаговых изменений в паренхиме и тромбов в просвете желудочков не выявило, желудочки мозга были не расширены. На 3-и сутки жизни при НСГ были выявлены неоднородные тромбы в просвете боковых желудочков. Правый боковой желудочек был расширен, левый не расширен. В белом веществе правой лобно-теменной области определялся округлый неоднородный очаг геморрагического
Рис. 6. Эхограмма головного мозга недоношенного ребенка с кровоизлиянием в полость прозрачной перегородки. Сагиттальное сечение. Просвет полости прозрачной перегородки и полости Верге заполнены неоднородными эхогенными тромбами
Б
Рис. 7. Эхограммы головного мозга ребенка С. на 3-и сутки жизни
А - коронарное сечение через антральную часть боковых желудочков; Б - парасагиттальное сечение справа. Описание в тексте.
пропитывания. Заключение: ВЖК 2-й степени слева. ВЖК 3-й степени справа. ПГИ справа (рис. 7А, Б).
На 5-е сутки жизни при НСГ были выявлены гиперэхоген-ные тромбы в просвете расширенных боковых желудочков
Б
Рис. 8. Эхограммы головного мозга ребенка С. на 5-е сутки жизни
А - коронарное сечение через антральную часть боковых желудочков; Б - исследование структур задней черепной ямки через левый заднебоковой родничок. Описание в тексте.
с двух сторон. В белом веществе правой лобно-теменной области определялся крупный гиперэхогенный очаг геморрагического пропитывания. В левом полушарии и в черве мозжечка определялся крупный геморрагический очаг. Заключение: ВЖК 3-й степени с двух сторон. ПГИ справа. Кровоизлияние в левое полушарие и червь мозжечка (рис. 8).
УЗИ, проводимые в динамике, выявляли прогрессирующее расширение боковых желудочков, снижение эхогенности тромбов и геморрагических очагов в лобно-теменной области справа и в левом полушарии мозжечка. НСГ, проведенная на 43-и сутки жизни, выявила вентрикуломегалию, проэнцефалическую кисту в лобно-теменной области справа, множественные кисты в белом веществе левого полушария; асимметричное уменьшение размеров мозжечка. Заключение: постгеморрагическая вентрикуломегалия. Порэнцефалическая киста справа. Множественные лейкомаляционные кисты в левом полушарии. Атрофические изменения мозжечка (рис. 9).
Заключение
Геморрагические поражения головного мозга у недоношенных детей встречаются чаще, чем у доношенных, из-за
A Б
Рис. 9. Эхограммы головного мозга ребенка С. на 43-и сутки жизни
А - коронарное сечение через тела и височные рога боковых желудочков; Б - коронарное сечение через антральную часть боковых желудочков. Описание в тексте.
особенностей незрелого мозга. УЗИ головного мозга (НСГ) остается универсальным инструментом для скрининга и мониторинга повреждений головного мозга у новорожденных. НСГ может надежно выявлять такие патологические изменения головного мозга, как кровоизлияние в герминативный матрикс
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ
и ВЖК, ПГИ, постгеморрагическая дилатация желудочка, большие кровоизлияния в мозжечок. Своевременная диагностика и определение степени выраженности геморрагических поражений мозга и их осложнений позволяют прогнозировать неврологические исходы у детей, родившихся недоношенными.
Быкова Юлия Константиновна (Yulia K. Bykova)* - кандидат медицинских наук, врач и научный сотрудник отдела ультразвуковой диагностики в неонатологии и педиатрии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова» Минздрава России, доцент кафедры лучевой диагностики детского возраста ФГБОУ ДПО РМАНПО Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-mail: [email protected] https://orcid.org/0000-0003-2423-9123
Ушакова Любовь Витальевна (Lyubov V. Ushakova) - кандидат медицинских наук, врач-невролог научно-консультативного педиатрического отделения отдела педиатрии Института неонатологии и педиатрии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова» Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-mail: [email protected]
https://orcid.org/0000-0002-9409-5404
Филиппова Елена Александровна (Elena A. Filippova) - кандидат медицинских наук, руководитель отдела ультразвуковой диагностики в неонатологии и педиатрии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова» Минздрава России,ассистент кафедры лучевой диагностики детского возраста ФГБОУ ДПО РМАНПО Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-mail: [email protected] https://orcid.org/0000-0002-4964-1736
Сугак Анна Борисовна (Anna B. Sugak) - доктор медицинских наук, ведущий научный сотрудник отдела ультразвуковой диагностики в неонатологии и педиатрии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова» Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-mail: [email protected] https://orcid.org/0000-0003-4509-4154
Киртбая Анна Ревазиевна ^nna R. Kirtbaya) - доктор медицинских наук, заведующий по клинической работе отделения реанимации и интенсивной терапии новорожденных им. проф. А.Г. Антонова Института неонатологии и педиатрии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова» Минздрава России, профессор кафедры неонатологии Клинического института детского здоровья им. Н.Ф. Филатова ФГАОУ ВО Первый МГМУ им. И.М. Сеченова (Сеченовский Университет) Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-mail: [email protected] https://orcid.org/0000-0002-7628-8157
Ватолин Константин Владимирович (Konstantin V. Vatolin) - доктор медицинских наук, профессор кафедры лучевой диагностики детского возраста ФГБОУ ДПО РМАНПО Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-mail: [email protected]
* Автор для корреспонденции.
Суворов Иван Алексеевич (Iwan A. Suvorov) - врач-невролог научно-консультативного педиатрического отделения, научный сотрудник отдела педиатрии Института неонатологии и педиатрии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова» Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-mail: [email protected] https://orcid.org/0000-0002-1715-6381
Суворова Дженнета Юнусовна (Dzhenneta Yu. Suvorova) - кандидат медицинских наук, врач-невролог консультативно-педиатрического отделения, научный сотрудник отдела педиатрии Института неонатологии и педиатрии ФГБУ «НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова» Минздрава России, Москва, Российская Федерация E-mail: [email protected] https://orcid.org/0000-0002-5923-6646
ЛИТЕРАТУРА
1. Ballabh P., de Vries L.S. White matter injury in infants with intraventricular haemorrhage: mechanisms and therapies// Nat. Rev. Neurol. 2021. Vol. 17, N 4. P. 199-214.
2. Ballabh P. Pathogenesis and prevention of intraventricular hemorrhage// Clin. Perinatol. 2014. Vol. 41, N 1. P. 47-67.
3. Глухов Б.М., Булекбаева Ш.А., Байдарбекова А.К. Этиопатогенетические характеристики внутрижелудочковых кровоизлияний в структуре перинатальных поражений мозга: обзор литературы и результаты собственных исследований // Русский журнал детской неврологии. 2017. Т. 12. № 2. С. 21-33.
4. Piccolo B., Marchignoli M., Pisani F. Intraventricular hemorrhage in preterm newborn: Predictors of mortality // Acta Biomed. 2022. Vol. 93, N 2. Article ID e2022041.
5. Qizmeci M.N., Akin M.A., Ozek E. Turkish Neonatal Society guideline on the diagnosis and management of germinal matrix hemorrhage-intraventricular hemorrhage and related complications // Turk. Arch. Pediatr. 2021. Vol. 56, N 5. P. 499-512.
6. EgesaW.I., OdochS., OdongR.J. et al. Germinal matrix-intraventricular hemorrhage: a tale of preterm infants // Int. J. Pediatr. 2021. Vol. 2021. Article ID 6622598. DOI: https://doi.org/10.1155/2021/6622598
7. Пальчик А.Б., Понятишин А.Е., Федорова Л.А. Неврология недоношенных детей. Москва : МЕДпресс-информ, 2014. 376 с.
8. VolpeJ.J. Neurology of the Newborn. 6th ed. Philadelphia, PA : Elsevier, 2017. 1240 p.
9. Власюк В.В. Патология головного мозга у новорожденных и детей раннего возраста. Москва : Логосфера, 2014. 288 с.
10. Kinoshita Y., Okudera T., Tsuru E., Yokota A. Volumetric analysis of the germinal matrix and lateral ventricles performed using MR images of postmortem fetuses // AJNR Am.J. Neuroradiol. 2001. Vol. 22, N 2. P. 382-388.
11. Parodi A., Govaert P., Horsch S. et al. Cranial ultrasound findings in preterm germinal matrix haemorrhage, sequelae and outcome// Pediatr. Res. 2020. Vol. 87, suppl. 1. P. 13-24.
12. Klebe D., McBride D., Krafft P.R. et al. Post-hemorrhagic hydrocephalus development after germinal matrix hemorrhage: established mechanisms and proposed pathways// J. Neurosci. Res. 2020. Vol. 98, N 1. P. 105-120.
13. Классификация перинатальных поражений нервной системы у новорожденных : методические рекомендации / под ред. Н.Н. Володина. Москва : ВУНМЦ МЗ РФ, 2000. 40 с.
14. Внутрижелудочковые кровоизлияния, постгеморрагическая гидроцефалия у новорожденных детей. Принципы оказания медицинской помощи : методические рекомендации / под ред. Н.Н. Володина, С.К. Горелышева, В.Е. Попова Москва, 2014. 43 с.
15. Papile L.A., Burstein J., Burstein R., Koffler H. Incidence and evolution of subependymal and intraventricular hemorrhage: a study of infants with birth weights less than 1,500 gm// J. Pediatr. 1978. Vol. 92, N 4. P. 529-534.
16. VolpeJ.J. Neurology of the Newborn. 5th ed. Philadelphia, PA : Saunders, Elsevier, 2008. P. 517-588.
17. Ghazi-Birry H.S., Brown W.R., Moody D.M. et al. Human embryonic matrix: venous origin of bleeding and vascular characteristics// AJNR Am.J. Neuroradiol. 1997. Vol. 18, N 2. P. 219-229.
18. Беллах Р. Внутричерепное кровоизлияние и ишемия мозга у недоношенных новорожденных // Ультразвуковая диагностика. Практическое решение клинических проблем. Т. 4. УЗИ в педиатрии / Э.И. Блют, К.Б. Бенсон, Ф.У. Раллс, М. Дж. Сигел. Москва : Медицинская литература, 2016. С. 486-508.
19. Deger J., Goethe E.A., LoPresti M.A., Lam S. Intraventricular hemorrhage in premature infants: a historical review// World Neurosurg. 2021. Vol. 153. P. 21-25.
20. de Vries L.S. Неврология перинатального периода // Заболевания нервной системы у детей. Т. 1/ Ж. Айкарди. Москва : Изд-во Панфилова, 2013. С. 3-37.
21. Vesoulis Z.A., Herco M., Mathur A.M. Divergent risk factors for cerebellar and intraventricular hemorrhage// J. Perinatol. 2018. Vol. 38, N 3. P. 278-284.
22. Киртбая А.Р. Современные подходы к диагностике, профилактике и лечению перинатальных поражений головного мозга у новорожденных детей в условиях отделения реанимации и интенсивной терапии : автореф. дис.... д-ра мед. наук. Москва, 2022. 45 с.
23. Внутрижелудочковые кровоизлияния у недоношенных новорожденных. Основы персонализированной медицинской помощи : учебное пособие / под ред. А.С. Иова. Санкт-Петербург: СпецЛит, 2020. 64 с.
24. Sandoval P.V., Rosales P.H., Quiñones Hernández D.G.Q. et al. Intraventricular hemorrhage and posthemorrhagic hydrocephalus in preterm infants: diagnosis, classification, and treatment options // Childs Nerv. Syst. 2019. Vol. 35, N 6. P. 917 -927.
25. Meijler G., deVeries L., Guleryuz H. Ультразвуковое исследование головы новорожденного // Ультразвуковая диагностика у детей/ Э. Бек и Р. Р. Ван Рейн. Москва : МЕДпресс-информ, 2020. С. 48-149.
26. Cohen E., BaertsV., Caicedo Dorado A. et al. Cerebrovascular autoregulation in preterm fetal growth restricted neonates // Arch. Dis. Child. Fetal Neonatal Ed. 2019. Vol. 104, N 5. P. F467-F472.
27. Hill A., Shackelford G.D., VolpeJ.J. A potential mechanism of pathogenesis for early post-hemorrhagic hydrocephalus in the premature newborn // Pediatrics. 1984. Vol. 73, N 1. P. 19-28.
28. Kersbergen K.J., Groenendaal F., Benders M.J., de Vries L.S. Neonatal cerebral sinovenous thrombosis: neuroimaging and long-term follow-up// J. Child Neurol. 2011. Vol. 26, N 9. P. 1111-1120.
29. Mohammad K., Scott J.N., Leijser L.M. et al. Consensus approach for standardizing the screening and classification of preterm brain injury diagnosed with cranial ultrasound: a Canadian perspective // Front. Pediatr. 2021. Vol. 9. Article ID 618236. DOI: https://doi.org/10.3389/fped.2021.618236
30. Власюк В.В. Классификация внутрижелудочковых кровоизлияний у новорожденных в Международной статистической классификации болезней // Вопросы современной педиатрии. 2017. Т. 16, № 3. С. 246-248.
31. Власюк В.В., Крюкова И.А., Васильева Ю.П. Внутрижелудочковое кровоизлияние: стадии развития, осложнения, диагностика и лечение // Педиатрия. Приложение к журналу Consilium Medicum. 2013. № 3. С. 32-36.
32. Иова А.С., Гармашов Ю.А., Андрущенко Н.В., Паутницкая Т.С. Ультрасоног-рафия в нейропедиатрии. Новые возможности и перспективы. Ультрасонографиче-ский атлас. Санкт-Петербург: Петроградский и Ко, 1997.160 с.
33. Govaert P., De Vries L.S. An Atlas of Neonatal Brain Sonography. 2nd ed. London, England : Mac Keith Press, 2010. 419 p.
34. Guillot M., Chau V., Lemyre B. Routine imaging of the preterm neonatal brain// Paediatr. Child Health. 2020. Vol. 25, N 4. P. 249-262.
35. Intrapiromkul J., Northington F., Huisman T.A.G.M. et al. Accuracy of head ultrasound for the detection of intracranial hemorrhage in preterm neonates: comparison with brain MRI and susceptibility-weighted imaging// J. Neuroradiol. 2013. Vol. 40, N 2. P. 81-88.
36. de Vries L.S., Roelants-van Rijn A.M., Rademaker K.J. et al. Unilateral parenchymal haemorrhagic infarction in the preterm infant // Eur. J. Paediatr. Neurol. 2001. Vol. 5, N 4. P. 139-149.
37. Hintz S.R., Slovis T., Bulas D. et al. Interobserver reliability and accuracy of cranial ultrasound scanning interpretation in premature infants// J. Pediatr. 2007. Vol. 150, N 6. P. 592-596.
38. Elsayed Y., WahabM.G.A., MohamedA. et al. Point-of-care ultrasound (POCUS) protocol for systematic assessment of the crashing neonate-expert consensus statement of the international crashing neonate working group// Eur. J. Pediatr. 2023. Vol. 182, N 1. P. 53-66.
39. Villamor-Martinez E., Fumagalli M., Alomar Y.I. et al. Cerebellar hemorrhage in preterm infants: a meta-analysis on risk factors and neurodevelopmental outcome// Front. Physiol. 2019. Vol. 10. Article ID 800. DOI: https://doi.org/10.3389/ fphys.2019.00800
40. Boswinkel V., Steggerda S.J., Fumagalli M. et al. The CHOPIn study: a multicenter study on cerebellar hemorrhage and outcome in preterm infants // Cerebellum. 2019. Vol. 18, N 6. P. 989-998.
41. Steggerda S.J., van Wezel-Meijler G. Cranial ultrasonography of the immature cerebellum: Role and limitations // Semin. Fetal Neonatal Med. 2016. Vol. 21, N 5. P. 295-304.
42. Dyet L.E., Kennea N., Counsell S.J. et al. Natural history of brain lesions in extremely preterm infants studied with serial magnetic resonance imaging from birth and neurodevelopmental assessment// Pediatrics. 2006. Vol. 118, N 2. P. 536548.
43. Merrill J.D., Piecuch R.E., Fell S.C., Barkovich A.J., Goldstein R.B. A new pattern of cerebellar hemorrhages in preterm infants // Pediatrics. 1998. Vol. 102, N 6. P. E 62.
44. Fumagalli M., Parodi A., Ramenghi L. et al. Ultrasound of acquired 45. McLean G., Malhotra A., Lombardo P., Schneider M. Cranial ultrasound
posterior fossa abnormalities in the newborn // Pediatr. Res. 2020. Vol. 87, suppl. screening protocols for very preterm infants // Ultrasound Med. Biol. 2021. Vol. 47, 1. P. 25-36. N 7. P. 1645-1656.
REFERENCES
1. Ballabh P., de Vries L.S. White matter injury in infants with intraventricular haemorrhage: mechanisms and therapies. Nat Rev Neurol. 2021; 17 (4): 199-214.
2. Ballabh P. Pathogenesis and Prevention of Intraventricular hemorrhage. Clin Perinatol. 2014; 41 (1): 47-67.
3. Glukhov B.M., Bulekbaeva S.A., Baydarbekova A.K. Etiopathogenic characteristics of the intraventricular hemorrhages in the structure of perinatal brain injuries: a literature review and the results of own research. Russkiy zhurnal detskoy nevrologii [Russian Journal of Child Neurology]. 2017; 12 (2): 21-33. (in Russian)
4. Piccolo B., Marchignoli M., Pisani F. Intraventricular hemorrhage in preterm newborn: Predictors of mortality. Acta Biomed. 2022; 93 (2): e2022041.
5. Qizmeci M.N., Akin M.A., Ozek E. Turkish Neonatal Society guideline on the diagnosis and management of germinal matrix hemorrhage-intraventricular hemorrhage and related complications. Turk Arch Pediatr. 2021; 56 (5): 499-512.
6. Egesa W.I., Odoch S., Odong R.J., et al. Germinal matrix-intraventricular hemorrhage: a tale of preterm infants. Int J Pediatr. 2021; 2021: 6622598. DOI: https://doi.org/10.1155/2021/6622598
7. Pal'chik A.B., Ponyatishin A.E., Fedorova L.A. Neurology of premature infants. Moscow: MEDpress-inform, 2014: 376 p. (in Russian)
8. Volpe J.J. Neurology of the Newborn. 6th ed. Philadelphia, PA: Elsevier, 2017. 1240 p.
9. Vlasyuk V.V. Pathology of the brain in newborns and young children. Moscow: Logosfera, 2014: 288 p. (in Russian)
10. Kinoshita Y., Okudera T., Tsuru E., Yokota A. Volumetric analysis of the germinal matrix and lateral ventricles performed using MR images of postmortem fetuses. AJNR Am J Neuroradiol. 2001; 22 (2): 382-8.
11. Parodi A., Govaert P., Horsch S., et al. Cranial ultrasound findings in preterm germinal matrix haemorrhage, sequelae and outcome. Pediatr Res. 2020; 87 (suppl 1): 13-24.
12. Klebe D., McBride D., Krafft P.R., et al. Post-hemorrhagic hydrocephalus development after germinal matrix hemorrhage: established mechanisms and proposed pathways. J Neurosci Res. 2020; 98 (1): 105-20.
13. Volodin N.N. (ed.). Classification of perinatal lesions of the nervous system in newborns: methodological recommendations. Moscow: All-Russian Educational, Scientific and Methodological Center for Continuing Medical and Pharmaceutical Education of the Ministry of Health of the Russian Federation, 2000: 40 p. (in Russian)
14. Volodin N.N. , Gorelyshev S.K. , Popov V.E. (eds). Intraventricular hemorrhages, posthemorrhagic hydrocephalus in newborns. Principles of medical care. Methodological recommendations. Moscow, 2014: 43 p. (in Russian)
15. Papile L.A., Burstein J., Burstein R., Koffler H. Incidence and evolution of subependymal and intraventricular hemorrhage: a study of infants with birth weights less than 1,500 gm. J Pediatr. 1978; 92 (4): 529-34.
16. Volpe J.J. Neurology of the Newborn. 5th ed. Philadelphia, PA: Saunders, Elsevier, 2008: 517-88.
17. Ghazi-Birry H.S., Brown W.R., Moody D.M., et al. Human embryonic matrix: venous origin of bleeding and vascular characteristics. AJNR Am J Neuroradiol. 1997; 18 (2): 219-29.
18. Bellakh R. Intracranial hemorrhage and cerebral ischemia in premature newborns. In: BlutE.I., Benson K.B., Ralls F.W., Siegel M.J. Ultrasound Diagnostics. Practical Solution of Clinical Problems. Vol. 4. Ultrasound in Pediatrics. Moscow: Meditsinskaya literatura, 2016: 486-508. (in Russian)
19. Deger J., Goethe E.A., LoPresti M.A., Lam S. Intraventricular hemorrhage in premature infants: a historical review. World Neurosurg. 2021; 153: 21-5.
20. de Vries L.S. Neurology of the perinatal period. In: Diseases of the nervous system in children. Vol. 1. Moscow: Izdatel'stvo Panfilova, 2013: 3-37. (in Russian)
21. Vesoulis Z.A., Herco M., Mathur A.M. Divergent risk factors for cerebellar and intraventricular hemorrhage. J Perinatol. 2018; 38 (3): 278-84.
22. Kirtbaya A.R. Modern approaches to the diagnosis, prevention and treatment of perinatal brain lesions in newborn children in the intensive care unit. Autoabstract of Diss. Moscow, 2022: 45 p. (in Russian)
23. Jova A.S. (eds.). Intraventricular hemorrhages in premature newborns. The basics of personalized medical care. Textbook. Saint Petersburg: SpetsLit, 2020: 64 p. (in Russian)
24. Sandoval P.V., Rosales P.H., Quiñones Hernández D.G.Q., et al. Intraventricular hemorrhage and posthemorrhagic hydrocephalus in preterm infants:
diagnosis, classification, and treatment options. Childs Nerv Syst. 2019; 35 (6): 917-27.
25. Meijler G., deVeries L., Guleryuz H. Ultrasound examination of the head of a newborn. In: Beek E, van Rijn RR. Diagnostic pediatric ultrasound. Moscow: MEDpress-inform, 2020: 48-149. (in Russian)
26. Cohen E., BaertsV., Caicedo Dorado A., et al. Cerebrovascular autoregulation in preterm fetal growth restricted neonates. Arch Dis Child Fetal Neonatal Ed. 2019; 104 (5): F467-72.
27. Hill A., Shackelford G.D., Volpe J.J. A potential mechanism of pathogenesis for early post-hemorrhagic hydrocephalus in the premature newborn. Pediatrics. 1984; 73 (1): 19-28.
28. Kersbergen K.J., Groenendaal F., Benders M.J., de Vries L.S. Neonatal cerebral sinovenous thrombosis: neuroimaging and long-term follow-up. J Child Neurol. 2011; 26 (9): 1111-20.
29. Mohammad K., Scott J.N., Leijser L.M., et al. Consensus approach for standardizing the screening and classification of preterm brain injury diagnosed with cranial ultrasound: a Canadian perspective. Front Pediatr. 2021; 9: 618236. DOI: https://doi.org/10.3389/fped.2021.618236
30. Vlasyuk V.V. Classification of intraventricular hemorrhage in newborns in the international statistical classification of diseases. Voprosy sovremennoy pediatrii [Problems of Modern Pediatrics]. 2017; 16 (3): 246-8. (in Russian)
31. Vlasyuk V.V., Kryukova I.A., Vasil'eva Yu.P. Intraventricular hemorrhage: stages of development, complications, diagnosis and treatment. Pediatriya. Prilozhenie k zhurnalu Consilium Medicum [Pediatrics. Supplement to the Journal Consilium Medicum]. 2013; (3): 32-6. (in Russian)
32. lova A.S., GarmashovYu.A., Andrushchenko N.V., Pautnitskaya T.S. Ultrasono graphy in neuropediatrics. New opportunities and prospects. Ultrasonographic atlas. Saint Petersburg: Petrogradsky i Ko, 1997: 160 p. (in Russian)
33. Govaert P., De Vries L.S. An Atlas of Neonatal Brain Sonography. 2nd ed. London, England: Mac Keith Press, 2010: 419 p.
34. Guillot M., Chau V., Lemyre B. Routine imaging of the preterm neonatal brain. Paediatr Child Health. 2020; 25 (4): 249-62.
35. Intrapiromkul J., Northington F., Huisman T.A.G.M., et al. Accuracy of head ultrasound for the detection of intracranial hemorrhage in preterm neonates: comparison with brain MRI and susceptibility-weighted imaging. J Neuroradiol. 2013; 40 (2): 81-8.
36. de Vries L.S., Roelants-van Rijn A.M., Rademaker K.J., et al. Unilateral parenchymal haemorrhagic infarction in the preterm infant. Eur J Paediatr Neurol. 2001; 5 (4): 139-49.
37. Hintz S.R., Slovis T., Bulas D., et al. Interobserver reliability and accuracy of cranial ultrasound scanning interpretation in premature infants. J Pediatr. 2007; 150 (6): 592-6.
38. Elsayed Y., Wahab M.G.A., Mohamed A., et al. Point-of-care ultrasound (POCUS) protocol for systematic assessment of the crashing neonate-expert consensus statement of the international crashing neonate working group. Eur J Pediatr. 2023; 182 (1): 53-66.
39. Villamor-Martinez E., Fumagalli M., Alomar Y.I., et al. Cerebellar hemorrhage in preterm infants: a meta-analysis on risk factors and neurodevelopmental outcome. Front Physiol. 2019; 10: 800. DOI: https://doi.org/10.3389/fphys.2019.00800
40. Boswinkel V., Steggerda S.J., Fumagalli M., et al. The CHOPIn study: a multicenter study on cerebellar hemorrhage and outcome in preterm infants. Cerebellum. 2019; 18 (6): 989-98.
41. Steggerda S.J., van Wezel-Meijler G. Cranial ultrasonography of the immature cerebellum: Role and limitations. Semin Fetal Neonatal Med. 2016; 21 (5): 295-304.
42. Dyet L.E., Kennea N., Counsell S.J., et al. Natural history of brain lesions in extremely preterm infants studied with serial magnetic resonance imaging from birth and neurodevelopmental assessment. Pediatrics. 2006; 118 (2): 536-48.
43. Merrill J.D., Piecuch R.E., Fell S.C., Barkovich A.J., Goldstein R.B. A new pattern of cerebellar hemorrhages in preterm infants. Pediatrics. 1998; 102 (6): E 62.
44. Fumagalli M., Parodi A., Ramenghi L., et al. Ultrasound of acquired posterior fossa abnormalities in the newborn. Pediatr Res. 2020; 87 (suppl 1): 25-36.
45. McLean G., Malhotra A., Lombardo P., Schneider M. Cranial ultrasound screening protocols for very preterm infants. Ultrasound Med Biol. 2021; 47 (7): 1645-56.
