ГЕЛЬМИНТОФАУНА БЕСХВОСТЫХ ЗЕМНОВОДНЫХ (AMPHIBIA: ANURA) БАССЕЙНА Р. УСА (САМАРСКАЯ ОБЛАСТЬ)

Чихляев Игорь Вячеславович; Файзулин Александр Ильдусович

УДК: 595.1 : 597.6 (470.44)

ГЕЛЬМИНТОФАУНА БЕСХВОСТЫХ ЗЕМНОВОДНЫХ (AMPHIBIA: ANURA) БАССЕЙНА Р. УСА (САМАРСКАЯ ОБЛАСТЬ)

Самарский федеральный исследовательский центр РАН, Институт экологии Волжского бассейна РАН, г. Тольятти, Россия

Статья поступила в редакцию 25.08.2023

Впервые сведены данные о составе и структуре гельминтофауны, степени инвазии гельминтами земноводных бассейна реки Уса, Самарской области. В период с 1999 по 2023 гг. методом полного гельминтологического вскрытия исследовано 100 экз. 4 видов бесхвостых амфибий: озерной Pelophylax ridibundus, остромордой Rana arvalis, травяной R. temporaria лягушек и чесночницы Палласа Pelobates vespertinus. Зарегистрирован 21 вид гельминтов двух классов: Trematoda (17) и Chromadorea (4). Наиболее богата гельминтофауна озерной лягушки (20 видов), «ядро» которой составляют пять видов трематод: Skrjabinoeces similis, Opisthioglyphe ranae, Pleurogenes claviger, Pleurogenoides medians и Prosotocus confusus. Гельминтофауна чесночницы Палласа (5 видов), остромордой и травяной (по 1) лягушек обеднена. Структура гельминтофауны, особенности заражения отдельными видами трематод носят «речной» характер и сходны с таковыми в пойме р. Сок. На побережье Усинского залива у чесночницы Палласа отмечен патогенный вид трематод Alaria alata (Goeze, 1782), являющийся возбудителем аляриоза - опасного гельминтоза домашних и диких плотоядных животных.

Ключевые слова: гельминты, трематоды, нематоды, бесхвостые земноводные, бассейн реки Уса, Самарская область.

DOI: 10.37313/1990-5378-2023-25-5-88-98 EDN: VCZKUO

Исследования проведены по теме государственного задания «Изменение, устойчивость и сохранение биологического разнообразия под воздействием глобальных изменений климата и интенсивной антропогенной нагрузки на экосистемы Волжского бассейна» (1021060107212- 5-1.6.20), в рамках подтемы «Современное состояние, прогноз изменения биоразнообразия низших наземных позвоночных и их гельминтов в природных и трансформированных экосистемах Волжского бассейна».

В настоящее время анализ состояния гельминтофауны земноводных проводится, как правило, на примере бассейнов крупных рек. Примером тому служат обзоры по гельминтам амфибий бассейна р. Волга [35, 39-45], Урал [6]. Однако, в большинстве случаев, такие обзоры формируются по принципу сведения ранее известных и неизвестных данных, часто не имеющих количественной составляющей и с трудом поддаются математическому, и статистическому анализу в итоге. Поэтому, более естественным представляется изучение фауны гельминтов амфибий бассейнов малых или средних рек, как ареалов местообитания конкретных популяций хозяев. Например, в Самарской области такая работа проведена по бассейну р. Сок [10].

Земноводное население поймы р. Уса Самарской области, судя по известным на-

Чихляев Игорь Вячеславович, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории попу-ляционной экологии. E-mail: diplodiscus@mail.ru Файзулин Александр Ильдусович, кандидат биологических наук, зав. лабораторией биоразнообразия, старший научный сотрудник. E-mail: alexandr-faizulin@yandex.ru

ходкам, насчитывает 9 видов бесхвостых и хвостатых амфибий: озерная, прудовая, остромордая и травяная лягушки, обыкновенная (серая) и зеленая жабы, чесночница Палласа, краснобрюхая жерлянка и обыкновенный тритон [30]. Непосредственно русло реки обживает только один вид - озерная лягушка; остальные встречаются либо в пойменных открытых (краснобрюхая жерлянка) и лесных (прудовая лягушка, обыкновенный тритон) водоемах, либо по берегам в лесных (остромордая и травяная лягушки, обыкновенная (серая) жаба, чесночница Палласа) и антропогенных (зеленая жаба) ландшафтах водосборной территории.

Несмотря на широту исследования гельминтов амфибий Самарской области [9, 32, 34], правобережная часть региона, в частности бассейн р. Уса, изучен фрагментарно. Цель исследования: характеристика видового состава и структуры гельминтофауны, а также степени инвазии гельминтами бесхвостых земноводных из популяций, населяющих бассейн р. Уса.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Бассейн реки р. Уса, правобережного притока 1-го порядка р. Волга, расположен на территории Приволжской возвышенности, в лесостепной физико-географической области Русской равнины [7]. Река берет начало из родников на Волжско-Свияжском водоразделе. Длина ее составляет 76 км; площадь водосбора - 2240 км2. Нижний участок речной долины затоплен в 1955-1957 гг. водами Куйбышевского водохранилища и превращен в обширный Усинский залив [13]. Рельеф водосбора волнистый, местами пересечен крутыми и обрывистыми оврагами. Несмотря на это, наличие развитой долины придает Усе характер равнинной реки. Долина реки пойменная, шириной до 3-4 км. Склоны долины пологие, супесчаные, высотой 20-30 м; правый склон выше, чем левый. Пойма двусторонняя, шириной до 3 км: левобережная - заболоченная, с сетью проток и стариц; правобережная - открытая, частично распашена и застроена. Русло реки умеренно извилистое, слабодеформирующееся, зарастает водной растительностью. Уса используется для хозяйственного и бытового водоснабжения; Усинский залив судоходен. Качество воды оценивается как «загрязнённая» по железу. В реке наблюдается около 25 видов донной фауны [8].

В период за 1999, 2004-2006, 2011, 2016 и 2023 гг. получены сведения по четырем видам бесхвостых земноводных из трех родов и двух семейств: озерная Pelophylax ridibundus (Pallas, 1771), остромордая Rana arvalis Nilsson, 1842 и травяная R. temporaria Linnaeus, 1758 лягушки, чесночница Палласа Pelobates vespertinus (Pallas, 1771). Всего обследовано 100 экз. амфибий, включая 7 экз. головастиков чесночницы Палласа.

Отлов амфибий проводился в пяти локали-тетах на территории двух административных районов Самарской области (табл. 1).

Таблица 1. Район и материал

Амфибий исследовали методом полного гельминтологического вскрытия позвоночных [19]. Сбор, фиксация и обработка гельминтологического материала проводилась общепринятыми способами [1]. Видовая диагностика гельминтов выполнена по сводкам К.М. Рыжикова с соавт. [17] и В.Е. Сударикова с соавт. [28]. В работе отражены современные представления по систематике трематод [56-57, 68-71] и нематод [54]. В анализе зараженности амфибий гельминтами приводятся стандартные в паразитологии дескрипторы: экстенсивность (ЭИ, %) и интенсивность (ИИ, min-max, экз.) инвазии, индекс обилия (ИО, экз.) паразитов [38]. Статистическая обработка данных произведена в пакете программ Microsoft Excel 2016.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Всего у земноводных Усинского бассейна зарегистрирован 21 вид гельминтов из 19 родов, 13 семейств, 6 отрядов и 2 классов: Trematoda - 17 (в том числе 1 на стадии мезо- и 5 - мета-церкарий) и Chromadorea - 4 (табл. 2-3). Ниже приводится список полных видовых названий гельминтов.

TREMATODA: Halipegus ovocaudatus (Vulpian, 1859), Diplodiscus subclavatus (Pallas, 1760), Gorgodera asiatica Pigulevsky, 1945, Haematoloechus variegatus (Rudolphi, 1819), H. asper (Looss, 1899), Skrjabinoeces similis (Looss, 1899), Paralepoderma cloacicola (Lühe, 1909), mtc., Opisthioglyphe ranae (Frölich, 1791), mrt., mtc., Brandesia turgida (Brandes, 1888), Pleurogenes claviger (Rudolphi, 1819), Pleurogenoides medians (Olsson, 1876), Prosotocus confusus (Looss, 1894), Strigea strigis (Schrank, 1788), mtc., S. sphaerula (Rudolphi, 1803), mtc., Codonocephalus urniger (Rudolphi, 1819), mtc., Alaria alata (Goeze, 1782), msc., Tylodelphys excavata (Rudolphi, 1819), mtc.

исследования в бассейне р. Уса

№ Локалитет Географический пункт N E Вид n, экз.

1 Смолькино Сызранский р-н, окр. с. Смолькино, оз. Чайное (пруд на притоке р. Паяунь) S3.4S2 48.124 P. ridibundus 6

R. temporaria 1

2 Биринск Шигонский р-н, окр. д. Биринск, пойма р. Камышинская S3.S72 48.6SS P. ridibundus 14

3 Шигоны Шигонский р-н, окр. с. Шигоны, левый берег р. Уса S3.374 48.6S6 P. ridibundus 17

4 Переволоки Сызранский р-н, пойма на правом берегу р. Уса у пос. Переволоки S3.262 49.191 P. vespertinus 10

P. ridibundus 30

R. arvalis 1

S Муранка Шигонский р-н, окр. с. Муранка, Муранский бор, пойма Усинского залива S3.278 48.898 P. vespertinus 15

P. ridibundus 15

Примечание: локалитеты №4 и №5 относятся к побережью Усинского залива р. Волга, в прошлом -руслу (низовью) р. Уса.

CHROMADOREA: Rhabdias bufonis (Schrank, 1788), Oswaldocruzia filiformis (Goeze, 1782), Cosmocerca ornata (Dujardin, 1845), Icosiella neglecta (Diesing, 1851).

На взрослой стадии развития обнаружено

14 видов трематод и нематод, для которых земноводные выполняют функцию окончательных (дефинитивных) хозяев. Другие б видов трематод зарегистрированы на личиночной стадии (Paralepoderma cloacicola, mtc., Strigea strigis, mtc., S. sphaerula, mtc., Codonocephalus urniger, mtc., Alaria alata, msc., Tylodelphys excavata, mtc.) и используют амфибий в роли вставочных (мезо-церкарных), дополнительных (метацеркарных) и/или резервуарных (паратенических) хозяев. Еще один вид трематод (Opisthioglyphe ranae) совмещает взрослую (марита) и личиночную (метацеркарий) стадии развития в одной или разных особях земноводных, а значит характеризуют последних как амфиксенических хозяев.

С точки зрения гостальной специфичности

15 видов трематод и нематод являются широко специфичными и полигостальными паразитами бесхвостых земноводных; б видов гельминтов - специфичными и олигогостальными для лягушек семейства Ranidae Rafinesque, 1814. Узко специфичных и моногостальных паразитов не выявлено.

Озерная лягушка Pelophylax ridibundus (Pallas, 1771)

Обследовано 73 экз. из пяти локалитетов на всем протяжении течения р. Уса и обоих берегов Усинского залива. Зарегистрировано 20 видов гельминтов из 18 родов, 13 семейств, б отрядов и 2 классов: Trematoda - 1б (включая 5 - на стадии метацеркарий) и Chromadorea - 4 (табл. 2). Состав гельминтов типичен для зеленых лягушек средней полосы Европейской части России. По числу видов доминируют трематоды, что объясняется полуводным образом жизни хозяина; нематод - меньшинство. Структура сообщества гельминтов - сложная и представлена тремя экологическими группами.

Первая и самая многочисленная группа гельминтов (11 видов) включает взрослые стадии (мариты) трематод, передающиеся трофическим путем через дополнительных хозяев (насекомых, ракообразных, моллюсков, молодь амфибий). Так, для Halipegus ovocaudatus, Gorgodera asiatica, Haematoloechus asper, Skrjabinoeces similis и некоторых других видов трематод данную функцию выполняют личинки стрекоз [4, 15, 47, 55].

Для видов Prosotocus confusus, Pleurogenes claviger и Pleurogenoides medians аналогичную роль играют жуки, ручейники, поденки, висло-крылки, бокоплавы и равноногие ракообразные [31, 37, 49, б0]; для Haematoloechus variegatus

- личинки двукрылых [21, 67]. Трематоду Opisthioglyphe гапае лягушки получают через брюхоногих моллюсков [5, 51], либо через головастиков и сеголетков собственного (каннибализм) или других (хищничество) видов амфибий. Поступление Diplodiscus subclavatus происходит случайно, при проглатывании с водой, илом и/ или пищей, инвазионных адолескарий [20, 50]. Паразитов данной группы отличает локализация в полостных внутренних органах (легкие, желудочно-кишечный тракт, мочевой пузырь), за исключением вида Halipegus оуоса^аи (ротовая полость). Все они завершают свой жизненный цикл в организме земноводных, которые служат их окончательными хозяевами.

Вторую группу гельминтов (5 видов) образуют личинки трематод, паразитирующих на стадии метацеркарий и использующих амфибий как дополнительных и/или резервуарных хозяев. Места их локализации - это паренхиматозные органы (печень, жировые тела, гонады, мозг), брыжейки, мускулатура и полость тела. Заражение метацер-кариями рода Stгigea Abildgaard, 1790, имеющих тетраксенный цикл развития, обусловлено хищничеством, т.е. употреблением в пищу вставочных (интеркалярных) хозяев нижестоящего трофического уровня, зараженных мезоцеркариями паразитов. Поступление остальных видов трематод происходит путем прямого перкутанного и/или перорального проникновения церкарий с последующей миграцией к месту локализации и инцистированием. Все они далее в теле земноводных не развиваются; за исключением отдельных видов (Tylodelphys excavata, ш1е.) находятся в стадии покоя, ожидая момента попадания в организм хищника вышестоящего трофического уровня - окончательного хозяина. Таковыми для Paгalepodeгma cloacicola служат - ужи и гадюки [3, 36]; для Codonocephalus uгnigeг - выпи [23, 61]; для Tylodelphys excavata - цапли и поганки [26]. Трематоды Stгigea strigis и S. sphaeгula завершают развитие в кишечнике сов [23, 25, 62, 64] и врано-вых [23, 25, 63, 64], соответственно, а также обладают широким рядом резервуарных хозяев среди амфибий, рептилий, птиц и млекопитающих [36].

Третья группа гельминтов (3 вида) - это нематоды-геогельминты, паразитирующие на взрослой стадии в полостных органах. Паразит легких Rhabdias bufonis заражает амфибий в результате активного перкутанного проникновения из почвы инвазионных личинок [52, 65]; либо - через резервуарных хозяев (малоще-тинковых червей, наземных моллюсков, насекомых) [18]. Заражение паразитами кишечника Oswaldocгuzia filifoгmis и Cosmoceгca oгnata связано с пассивным пероральным переносом при случайном контакте хозяина с инвазионными личинками на суше [53, 59] или в воде [58], соответственно.

Таблица 2. Гельминты озерной лягушки Рв1орИу1ах ridibundus в бассейне р. Уса

Виды гельминтов Локалитеты

Смолькино Биринск Шигоны Муранка Переволоки

H. ovocaudatus - - 11.76(1-2)0.18 - -

D. subclavatus - 1/14(1)0.07 29.41(1-6)1.06 6/6(3-59)32.33 90.00(1-142)31.50

G. asiatica - 2/14(1-2)0.21 5.88(1)0.06 - -

H. variegatus - - 35.29(1-6)1.00 2/6(1-13)2.33 36.67(1-36)3.70

H. asper - - - 3/6(1-6)1.67 -

S. similis 1/6(1)0.17 2/14(1-1)0.14 5.88(3)0.18 1/6(1)0.17 10.00(1-7)0.43

P. cloacicola, mtc. 2/6(9-10)3.17 - - 6/6(1-25)7.00 13.33(1-24)1.03

O. ranae 4/6(2-10)4.33 10/14(2-36)5.00 94.12(1-104)18.65 6/6(44-320)146.83 76.67(1-2075)151.63

B. turgida - - 5.88(1)0.06 - 3.33(1)0.10

P. claviger 2/6(1-7)1.33 4/14(1-4)0.50 47.06(1-18)2.76 1/6(1)0.17 20.00(2-9)0.73

P. medians 3/6(6-34)9.67 9/14(1-22)4.29 23.53(1-9)0.88 2/6 (19-209)38.00 10.00(2-60)2.33

P. confusus 2/6(1-21)3.67 9/14(1-11)3.14 23.53(3-25)2.88 6/6 (4-122)39.50 20.00(1-17)1.33

S. strigis, mtc. - - 11.76(1-2)0.18 - -

S. sphaerula, mtc. - - 5.88(2)0.12 - -

C. urniger, mtc. - - 17.65(1-12)0.88 - -

T. excavata, mtc. - - 35.29(2-288)31.65 - -

Rh. bufonis - - - - 3.33(1)0.03

O. filiformis - - 11.76(2-2)0.24 - 3.33(2)0.07

C. ornata 2/6(1-3)0.67 - 17.65(2-5)0.59 - 3.33(1)0.03

I. neglecta 2/6(1-11)2.00 4/14(4-8)1.57 17.65(1-2)0.29 - -

Всего видов 8 8 17 9 12

Trematoda 6 7 14 9 9

Chromadorea 2 1 3 - 3

Примечание: здесь и далее перед скобками - экстенсивность инвазии (ЭИ, %); в скобках - интенсивность инвазии (ИИ, шт-шах, экз.); за скобками - индекс обилия гельминтов (ИО, экз.). Расчет показателей инвазии проводится при выборке не менее 15 экз. амфибий [1]. В противном случае вместо показателя экстенсивности инвазии указывается количество зараженных хозяев от общего числа вскрытых через косую черту

Паразитирующая в мускулатуре горла, языка и конечностей, нематода Icosiella neglecta отличается от родственных ей в систематическом отношении геонематод тем, что цикл ее развития осуществляется со сменой промежуточных (кровососущие двукрылые семейства Ceratopogonidae) и окончательных хозяев [22]. Промежуточные хозяева - мокрецы вида Forcipomyia уе1ох (^ппеГ^, 1852) - приобретают личинок-микрофилярий L1 вместе с кровью в процессе кормления на амфибиях [46]. В организме мокрецов личинки нематоды претерпевают две линьки и развиваются в течение 22-26 суток до стадии Ь3, после чего мигрируют в область ротового аппарата насекомых, чтобы при возможности перейти в кровь жертвы через рану от укуса [66]. Окончательные хозяева (зеленые; редко - бурые лягушки) заражаются при перку-танном проникновении инвазионных личинок

Ь3, мигрирующих затем с лимфо- и кровотоком в мускулатуру земноводных [33]. Итак, нематода Icosiella neglecta биологически и экологически существенно отличается от представителей первых трех групп паразитов озерной лягушки, и поэтому ее уместнее расматривать как единственный вид, представляющий четвертую группу паразитов - группу нематод-биогельминтов.

Зараженность разными видами гельминтов озерной лягушки в бассейна р. Уса заметно варьирует. Наибольшие значения дескрипторов заражения имеют трематоды Opisthioglyphe ranae (76.67-94.12%; 18.65-151.63 экз.) и Diplodiscus subclavatus (29.41-90.00%; 1.06-31.50 экз.) (табл. 2). С одной стороны, это свидетельствует о доминировании в спектре питания хозяина брюхоногих моллюсков семейств Lymnaeidae и Planorbidae. С другой, о вероятном внутривидовом каннибализме в отноше-

нии головастиков и сеголетков собственного вида. Причиной тому может служить обедненная реофильная фауна водных беспозвоночных в условиях русла реки Усы.

Состав гельминтов озерной лягушки в разных популяциях Усинского бассейна сильно отличается и насчитывает от 8 видов трематод и нематод в локалитетах Смолькино и Биринск до 17 видов - в Шигонах (табл. 2). Из зарегистрированного 21 вида гельминтов только 5 видов трематод встречаются у данного хозяина во всех исследованных локалитетах: Skrjabinoeces similis, Opisthioglyphe ranae, Pleurogenes claviger, Pleurogenoides medians и Prosotocus confusus (табл. 2). Эти виды представляют собой «ядро» гель-минтофауны озерной лягушки в бассейне р. Уса.

Остромордая Rana arvalis Nilsson, 1842 и травяная R. temporaria Linnaeus, 1758 лягушки

Вскрыто по 1 экз. из окрестностей с. Смоль-кино Сызранского р-на области в истоках р. Уса. Недостаток материала объясняется низкой плотностью населения бурых лягушек (род Rana Linnaeus, 1758) в сравнении с зелеными (род Pelophylax Fitzinger, 1843) по причине наземного образа жизни.

У обоих хозяев зарегистрирован только один вид гельминтов - нематода Oswaldocruzia filiformis (табл. 3). Это полигостальный, широко специфичный и распространенный паразит бесхвостых земноводных; типичен для бурых лягушек Волжского бассейна. Паразитирует в кишечнике на взрослой стадии. Нематода - геогельминт; заражает амфибий на суше при случайном пероральном контакте хозяина с инвазионными личинками [53, 59].

Чесночница Палласа Pelobates vespertinus (Pallas, 1771)

Исследовано 25 экз. с обоих берегов Усинско-го залива, включая 7 экз. головастиков на разных этапах личиночного развития и 2 экз. сеголетков. Найдено 5 видов гельминтов из 5 родов,

5 семейств, 4 отрядов и 2 классов: Trematoda - 4 (в том числе 1 на стадии мезо- и 2 - метацерка-рий) и Nematoda - 1 (табл. 2).

Состав гельминтов чесночницы Палласа сформирован, главным образом, личиночными стадиями трематод. Зараженность отдельными их видами, как, например, метацеркария-ми Paralepoderma cloacicola (100%; 106.93 экз.), Opisthioglyphe ranae (100%; 29.33 экз.) и мезо-церкариями Alaria alata (10/10; 36.80 экз.) очень высока. Это связано с длительным (70-117 сут.) периодом личиночного развития чесночниц [14], а иногда даже зимовкой головастиков [12], что кратно усиливает вероятность заражения церкариями трематод. Данная особенность указывает на важную роль чесночницы Палласа как вставочного, дополнительного и/или резервуар-ного хозяина в циркуляции паразитов их окончательных хозяев - ужей [3, 36], зеленых лягушек [5, 51] и псовых млекопитающих [16, 24, 27] Усинской бассейна.

Отметим, что трематода Alaria alata имеет патогенное значение, являясь возбудителем аляриоза - опасного гельминтоза диких, домашних плотоядных животных и, потенциально, человека. Чесночница Палласа, как основной вставочный (интеркалярный) хозяин, является его главным распространителем, передавая ме-зоцеркарии паразита окончательным хозяевам (псовым) напрямую или опосредованно через ряд резервуарных хозяев разного порядка [11]. Второй путь реализуется чаще из-за широты спектра последних. Так, в качестве резервуарно-го хозяина I порядка (батрахофаги) выступают крупные амфибии (лягушки, жабы), рептилии (ящерицы, змеи) и микромаммалии (грызуны, насекомоядные); роль резервуарного хозяина II порядка (миофаги) играют совы, дневные хищные, врановые, куриные птицы и куньи млекопитающие [24].

Взрослые стадии трематод представлены двумя видами - Opisthioglyphe ranae (46.67%; 1.47 экз. и 10/14; 5.00 экз.) и Diplodiscus subclavatus

Таблица 3. Гельминты остромордой Rana arvalis, травяной R. temporaria лягушек и чесночницы Палласа Pelobates vespertinus в бассейне р. Уса

Виды гельминтов R. arvalis R. temporaria P. vespertinus

Переволоки Смолькино Муранка Переволоки

D. subclavatus - - 40.00(1-2)0.73 4/10(3-5)1.60

P. cloacicola, mtc. - - 100(16-166)106.93 -

O. ranae - - 46.67(2-5)1.47 10/14(2-36)5.00

O. ranae, mtc. - - 100(3-85)29.33 9/10(2-52)18.60

A. alata, msc. - - - 10/10(1-71)36.80

O. filiformis 1/1(1)1.00 1/1(1)1.00 - 1/10(1)1.00

Всего видов 1 1 3 4

Trematoda - - 3 3

Chromadorea 1 1 - 1

(40.00%; 0.73 экз. и 4/10; 1.60 экз.) (табл. 3). Судя по значениям показателей зараженности, это - обычные паразиты чесночницы Палласа в пойме р. Уса. Заражение обоими видами начинается уже на стадии головастиков и происходит при потреблении брюхоногих моллюсков. Для вида Opisthioglyphe ranae - это представители рода Lymnaea (Lamarck, 1799), содержащие непосредственно метацеркарии паразита [5, 51]; для Diplodiscus subclavatus - рода Planorbis (O.F. Müller, 1744), на панцирях которых оседают инвазионные адолескарии [20]. Более того, к заражению трематодой Opisthioglyphe ranae также приводит распространенный среди головастиков чесночниц внутри- и/или межвидовой каннибализм [29]. Заражение другими видами трематод возможно только весной в период пребывания хозяев в водоемах, но не происходит по причине «брачного поста» хозяев [12].

iНе можете найти то, что вам нужно? Попробуйте сервис подбора литературы.

Из нематод у чесночницы Палласа в бассейне р. Уса обнаружен единственный вид - геогельминт Oswaldocruzia filiformis (1/10; 1.00 экз.). Вероятно, это связано с характерным для земноводных рода Pelobates Wagler, 1830, полуроющим образом жизни, при котором чесночница большую часть суток проводит, зарывшись в песчаный или супесчаный грунт, где затруднен контакт с инвазионными личинками нематод.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Видовой состав и структура гельминтов озерной лягушки и чесночницы Палласа в бассейне р. Уса, особенности их инвазии отдельными видами трематод напоминают таковые в пойме р. Сок [10]. Отмечается та же «речная» структура гельминтов с преобладанием по уровню заражения видов Opisthioglyphe ranae и Diplodiscus subclavatus. По многим критериям (наличие течения, более низкая температура воды, песчаный грунт, затененность берегов древесной растительностью, малая численность плавающей в толще и на поверхности воды высшей водной флоры) обе реки имеют сходство, что непосредственно отражается на фауне беспозвоночных и гельминтов амфибий, в частности. С другой стороны, земноводные бассейна р. Уса не отличаются богатством личиночных стадий гельминтов. Это может обусловлено фактором беспокойства хищников вышестоящего трофического уровня вблизи населенных пунктов и/или трансформацией местообитания, как например, в условиях побережья Усинского залива Куйбышевского водохранилища.

Полученные в бассейне р. Уса сведения расширяют представления о гельминтофауне земноводных Самарской области и Волжского бассейна в целом.

БЛАГОДАРНОСТИ

Исследования проведены по теме государственного задания «Изменение, устойчивость и сохранение биологического разнообразия под воздействием глобальных изменений климата и интенсивной антропогенной нагрузки на экосистемы Волжского бассейна» (10210601072125-1.6.20), в рамках подтемы «Современное состояние, прогноз изменения биоразнообразия низших наземных позвоночных и их гельминтов в природных и трансформированных экосистемах Волжского бассейна».

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Быховская-Павловская, И.Е. Паразитологическое исследование рыб. Методы паразитологических исследований / И.Е. Быховская-Павловская. - Л.: Наука, 1969. - 108 с.

2. Быховская-Павловская, И.Е. Паразиты рыб. Руководство по изучению / И.Е. Быховская-Павлов-ская. - Л.: Наука, 1985. - 121 с.

3. Добровольский, А. А. Жизненный цикл Paralepoderma cloacicola (Lühe, 1909) Dollfus, 1950 (Trematoda, Plagiorchiidae) / А.А. Добровольский // Вестник Ленинградского государственного университета. - 1969. - № 21. - С. 28 - 38.

4. Добровольский, А.А. Жизненный цикл Pneumonoeces asper Looss, 1899 (Plagiorchiidae, Pneumonoecinae) / А.А. Добровольский // Материалы научной конференции Всесоюзного общества гельминтологов (ВОГ). Часть 4. - М.: Изд-во АН СССР, 1965. - С. 59 - 64.

5. Добровольский, А.А. Некоторые данные о жизненном цикле сосальщика Opisthioglyphe ranae (Froelich, 1791) (Plagiorchiidae) / А.А. Добровольский // Helminthologia. - 1965. - В. 3. - P. 205 - 221.

6. Зарипова, Ф.Ф. К фауне гельминтов бесхвостых земноводных Южного Урала / Ф.Ф. Зарипова, А.И. Файзулин, Р.А. Михайлов // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. -2018. - Т. 20. - № 5(4). - С. 559 - 563.

7. Зинченко, Т.Д. Реки / Т.Д. Зинченко, Л.В. Голова-тюк // Голубая книга Самарской области: Редкие и охраняемые гидробиоценозы. - Под ред. Г.С. Ро-зенберга и С.В. Саксонова. - Самара: СамНЦ РАН, 2007. - С. 22 - 29.

8. Зинченко, Т.Д. Экологический паспорт реки Усы (правобережный приток Волги) / Т.Д. Зинченко, С.В. Саксонов, С.А. Сенатор, А.К. Минеев, Л.В. Го-ловатюк, О.Г. Горохова, С.Э. Болотов, Е.М. Курина, Э.В. Абросимова, М.В. Уманская, Р.С. Кузнецова, Р.А. Михайлов, Т.В. Попченко // Самарская Лука: проблемы региональной и глобальной экологии. - T. 28. - № 2. 2019. - С. 156 - 188. - DOI: 10.24411/2073-1035-2019-10220

9. Кириллов А.А. Паразиты позвоночных животных Самарской области / А.А. Кириллов, Н.Ю. Кириллова, И.В. Чихляев. - Тольятти: Полиар, 2018. -304 с.

10. Кириллов, А.А. Гельминтофауна низших наземных позвоночных (Amphibia, Reptilia) поймы р. Сок / А.А. Кириллов, И.В. Чихляев // Особенности

пресноводных экосистем малых рек Волжского бассейна. - Под ред. Г.С. Розенберга, Т.Д. Зинчен-ко. - Тольятти: Кассандра, 2011. - С. 178 - 184.

11. Крючкова, Е.Н. Экология гельминтов у домашних и диких плотоядных животных в Европейской части Российской Федерации: Автореф. дисс. ... докт. биол. наук / Е.Н. Крючкова. - Иваново, 2012. - 47 с.

12. Кузьмин, С.Л. Земноводные бывшего СССР (2-е изд.) / С.Л. Кузьмин. - М.: Т-во научных изданий КМК, 2012. - 370 с.

13. Матвеев, В.И. Реки и другие водоемы / В.И. Матвеев // Природа Куйбышевской области. - Сост. М.С. Горелов и др. Куйбышев: Куйбышев. кн. изд-во, 1990. - С. 100 - 126.

14. Моткова, М.Ю. Роль личинок бесхвостых амфибий в трофических цепях пресных водоемов / М.Ю. Моткова, В.И. Гаранин // Экология урбанизированных территорий. - Казань: Изд-во Казан. ун-та, 1987. - С. 33 - 42.

15. Пигулевский, С.В. Семейство Gorgoderidae Looss, 1901 / С.В. Пигулевский // Скрябин К.И. Трематоды животных и человека. Основы трематодологии. Т. 7. Ч. 1 / К.И. Скрябин. - М.: АН СССР, 1952. - 762 с.

16. Потехина, Л.Ф. Цикл развития возбудителя аля-риоза лисиц и собак / Л.Ф. Потехина // Труды Всесоюзного института гельминтологии имени К.И. Скрябина (ВИГИС). - 1950. - Т. 4. - С. 7 - 17.

17. Рыжиков, К.М. Гельминты амфибий фауны СССР / К.М. Рыжиков, В.П. Шарпило, Н.Н. Шевченко. - М.: Наука, 1980. - 279 с.

18. Савинов, В.А. Некоторые новые экспериментальные данные о резервуарном паразитизме у нематод / В.А. Савинов // Материалы к научной конференции Всесоюзного общества гельминтологов (ВОГ). Ч. 2. - М.: АН СССР, 1963. - С. 73 - 75.

19. Скрябин, К.И. Метод полных гельминтологических вскрытий позвоночных, включая человека / К.И. Скрябин. - М.: Изд-во МГУ, 1928. - 45 с.

20. Скрябин, К.И. Подотряд Paramphistomatata (Szidat, 1936) Skrjabin et Schulz, 1937 / К.И. Скрябин // Трематоды животных и человека. Основы тремато-дологии. Т. 3. - М.: Наука, 1949. - 624 с.

21. Скрябин, К.И. Надсемейство Plagiorchioidea Dollfus, 1930 / К.И. Скрябин, Д.Н. Антипин // Скрябин К.И. Трематоды животных и человека. Основы трематодологии. Т. 20 / К.И. Скрябин. - М.: Наука, 1962. - С. 49 - 166.

22. Сонин, М.Д. Филяриаты животных и человека и вызываемые ими заболевания. Часть 2. Диплотри-еноидеи / // Скрябин К.И. Основы нематодологии. Т. 21 / К.И. Скрябин. - М.: Наука, 1968. - 392 с.

23. Судариков, В.Е. Отряд Strigeidida (La Rue, 1926) Sudarikov, 1959 / В.Е. Судариков // Скрябин К.И. Трематоды животных и человека. Основы трематодологии. Т. 16 / К.И. Скрябин. - М.: Изд-во АН СССР, 1959а. - С. 219 - 631.

24. Судариков, В.Е. Биологические особенности трематод рода Alaria / В.Е. Судариков // Труды Гельминтологической лаборатории Академии наук СССР (ГЕЛАН). - 1959б. - Т. 11. - С. 326 - 332.

25. Судариков, В.Е. К биологии трематод Strigea strigis (Sehr., 1788) и S. sphaerula (Rud., 1803) / В.Е. Судариков // Труды Гельминтологической лаборатории АН СССР (ГЕЛАН). - 1960. - Т. 10. - С. 217 - 226.

26. Судариков, В.Е. Отряд Strigeidida (La Rue, 1926) Sudarikov, 1959. Часть вторая / В.Е. Судариков //

Скрябин К.И. Трематоды животных и человека. Основы трематодологии / К.И. Скрябин. Т. 17. -М.: Изд-во АН СССР, 1960. - С. 157 - 533.

27. Судариков, В.Е. Подотряд Strigeata La Rue, 1926. Часть третья / В.Е. Судариков // Скрябин К.И. Трематоды животных и человека. Основы трема-тодологии / К.И. Скрябин. - Т. 18. - М.: АН СССР, 1960. - С. 453 - 694.

28. Судариков, В.Е. Метацеркарии трематод - паразиты пресноводных гидробионтов Центральной России / В.Е. Судариков, А. А. Шигин, Ю.В. Куроч-кин, В.В. Ломакин, Р.П. Стенько, Н.И. Юрлова // Метацеркарии трематод - паразиты гидробион-тов России. Т. 1. - М.: Наука, 2002. - 298 с.

29. Топоркова, Л.А. К экологии чесночницы обыкновенной на северо-восточном пределе ее ареала / Л.А. Топоркова, А.П. Менщиков // Фауна Урала и Европейского Севера. Сб. 2. - Свердловск: Изд-во Урал. гос. ун-та, 1974. - С. 46 - 50.

30. Файзулин, А.И. Амфибии Самарской области / А.И. Файзулин, И.В. Чихляев, А.Е. Кузовенко. - Тольятти: ООО «Кассандра», 2013. - 140 с.

31. Хотеновский, И.А. Семейство Pleurogenidae Looss, 1899 / И.А. Хотеновский // Скрябин К.И. Трематоды животных и человека. Основы трематодо-логии. Т. 23 / К.И. Скрябин. - М.: Наука, 1970. -С. 139 - 306.

32. Чихляев, И.В. Гельминты земноводных (Amhibia) Среднего Поволжья (фауна, экология): Автореф. дисс. ... канд. биол. наук / И.В. Чихляев. - М., 2004. - 20 с.

33. Чихляев, И.В. Нематода Icosiella neglecta (Diesing, 1851) - новый элемент гельминтофауны лягушек (Anura, Ranidae) в бассейне Средней и Верхней Волги / И.В. Чихляев // Современная паразитология - основные тренды и вызовы: Материалы VI Съезда Паразитологического общества при РАН.

- СПб.: Лема, 2018. - С. 257.

34. Чихляев, И.В. Обзор гельминтов земноводных (Amphibia) Самарской области / И.В. Чихляев, Н.Ю. Кириллова, А.А. Кириллов // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. - 2018. - Т. 20. - № 5(3). - С. 385 - 400.

35. Чихляев, И.В. Материалы к гельминтофауне съедобной лягушки Pelophylax esculentus (Linnaeus, 1758) в Волжском бассейне / И.В. Чихляев, А.И. Файзулин // Вестник Санкт-Петербургского университета. Серия 3. Биология. - 2016. - № 3. - С. 175 - 180. - DOI: 10.21638/11701/spbu03.2016.329

36. Шарпило, В.П. Паразитические черви пресмыкающихся фауны СССР / В.П. Шарпило. - К.: Науко-ва думка, 1976. - 286 с.

37. Шевченко, Н.Н. О жизненном цикле трематоды амфибий Prosotocus confusus (Looss, 1894) Looss, 1899 / Н.Н. Шевченко, Г.И. Вергун // Helminthologia.

- 1961. - Вып. 3(1-4). - С. 294 - 298.

38. Bush A.O., Lafferty K.D., Lotz J.M., Shostak A.W. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited // Journal of Parasitology. 1997. Vol. 83. P. 575 - 583.

39. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B. The helminth fauna study of European common brown frog (Rana temporaria Linnaeus, 1758) in the Volga basin // Acta Parasitologica. 2014. Vol. 59. No. 3. P. 459 - 471. DOI 10.2478/s11686-014-0268-5

40. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B. An overview of the helminths of Moor frog Rana arvalis Nilsson, 1842

(Amphibia: Anura) in the Volga basin // Diversity. 2021. Vol. 13. 61. https://doi.org/10.3390/d13020061

41. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B. An overview of helminths of the Fire-bellied toad Bombina bombina (Amphibia, Anura) in the Volga basin // Biosystems Diversity. 2021. Vol. 29(4). P. 407 - 414. DOI: 10.15421/10.15421/012152

42. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B., Fayzulin A.I. The helminth fauna study of European common toad in the Volga basin // Nature Environment and Pollution Technology. 2016. Vol. 15. No. 3. P. 1103 - 1109.

43. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B., Fayzulin A.I. Short communication: An overview of the trematodes fauna of Pool frog Pelophylax lessonae (Camerano, 1882) in the Volga basin, Russia: 1. Adult stages // Nusantara Bioscience. 2018. Vol. 10. No. 4. P. 256 -262. DOI: 10.13057/nusbiosci/n100410

44. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B., Fayzulin A.I. Short communication: An overview of the trematodes fauna of Pool frog Pelophylax lessonae (Camerano, 1882) in the Volga basin, Russia: 2. Larval stages // Nusantara Bioscience. 2019. Vol. 11. No. 1. P. 106 -111. DOI: 10.13057/nusbiosci/n110118

45. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B., Fayzulin A.I. Parasitic nematodes of Pool frog (Pelophylax lessonae) in the Volga basin // Journal MVZ Cordoba. 2019. Vol. 24. No. 3. P. 7314 - 7321. DOI: 10.21897/rmvz.1501

46. Desportes C. Forcipomyia velox Winn et Sycorax silacea Curtis, vecteurs d'Icosiella neglecta (Diesing, 1850) filaire commune de la grenouille verte // Annales de Parasitologie Humaine et Comparee. 1942. Vol. 19. P. 53 - 68.

47. Grabda B. Life cycle of Haematoloechus similis (Looss, 1899) (Trematoda: Plagiorchidae) // Acta Parasitologica Polonica. 1960. Vol. 8. P. 357 - 366.

48. Grabda-Kazubska B. A study of the trematode genus Paralepoderma Dollfus, 1950 (Trematoda: Plagiorchiidae) // Acta Parasitologica Polonica. 1975. Vol. 23. P. 463 - 484.

49. Grabda-Kazubska B. Life cycle of Pleurogenes claviger (Rudolphi, 1819) (Trematoda: Pleurogenidae) // Acta Parasitologica Polonica. 1971. Vol. 19. P. 337 - 348.

50. Grabda-Kazubska B. Observations on the life cycle of Diplodiscus subclavatus (Pallas, 1760) (Trematoda, Diplodiscidae) // Acta Parasitológica Polonica. 1980. Vol. 27. P. 261 - 271.

51. Grabda-Kazubska B. Studies on abbreviation of the life-cycle in Opisthioglyphe ranae ^шеИЛ, 1791) and O. rastellus (Olsson, 1876) (Trematoda, Plagiorchiidae) // Acta Parasitologica Polonica. 1969. Vol. 16. P. 20 - 27.

52. Hartwich G. Die Tierwelt Deutschlands. I.: Rhabditida und Ascaridida // Mitteilungen aus dem Zoologischen Museum in Berlin. 1975. Vol. 62. 256 p.

53. Hendrix W.M.L. Observations of the routes of infection of Oswaldocruzia filiformis (Nematoda, Trichostrongylidae) in amphibian // Zeitschrift für Parasitekunde. 1983. Vol. 69(1). P. 119 - 126.

54. Hodda M. Phylum Nematoda Cobb, 1932 // Zhang Z.-Q. (ed.) Animal biodiversity: An outline of higherlevel classification and survey of taxonomic richness. Zootaxa. 2011. Vol. 3148. P. 1 - 237. DOI: 10.11646/ ZOOTAXA.3148.1.11

55. Kechemir N. Cycle a quatre hotes obligatoires du trematode hemiuride Halipegus ovocaudatus // Bulletin de la Societe Zoologique de France. 1976. Vol. 101. № 5. P. 1061 - 1062.

56 Keys to the Trematoda. Volume 1 (Eds. D.I. Gibson, A. Jones and R.A. Bray). London: CABI Publishing, Wallingford, UK and The Natural History Museum, 2002. 521 p.

57. Keys to the Trematoda. Volume 3 (Eds. R.A. Bray, D.I. Gibson and A. Jones). London: CABI Publishing, Wallingford, UK and The Natural History Museum, 2008. 848 p.

58. Kirillova N.Y., Kirillov A.A. Life cycle of Cosmocerca ornata (Nematoda: Cosmocercidae), a parasite of amphibians // Inland Water Biology. 2021. Vol. 14(3). P. 316 - 330. DOI: 10.1134/S1995082921020061

59. Moravec F., Vojtkova L. Variabilität von zwei Nematodenarten Oswaldocruzia filiformis (Goeze, 1782) und Oxysomatium brevicaudatum (Zeder, 1800) // Der gemeinsamen Parasiten der Europäischen Amphibien und Reptilien. Scripta Facultatis Scientiarum Naturalium Universitatis Purkynianae Brunensis. Biologia. Brno: Universita J.E. Purkyne, 1975. Vol. 2(5). P. 61 - 76.

60. Neuhaus W. Entwicklung und Biologie von Pleurogenoides medians Olss. // Zoologische Jahrbücher, Abteilung für Systematic. 1940. Vol. 74. P. 207 - 242.

61. Niewiadomska K. The life cycle of Codonocephalus urnigerus (Rudolphi, 1819) - Strigeidae // Acta Parasitologica Polonica. 1964. Vol. 12. P. 283 - 296.

62. Odening K. Der Lebenszyklus des Trematoden Strigea strigis (Schrank) im Raum Berlin // Monatlichen Beitrag von der Deutschen Akademie der Wissenschaften zu Berlin. 1966. Vol. 8. P. 696 - 697.

63. Odening K. Der Lebenszyklus des Trematoden Strigea sphaerula (Rudolphi) im Raum Berlin // Monatlichen Beitrag von der Deutschen Akademie der Wissenschaften zu Berlin. 1966. Vol. 8. P. 695 - 696.

64. Odening K. Die lebenszyklen von Strigea falconispalumbi (Viborg), S. strigis (Schrank) und S. sphaerula (Rudolphi) (Trematoda, Strigeida) im Raum Berlin // Zoologische Jahrbücher, Abteilung für Systematic. 1967. Vol. 94. P. 1 - 67.

65. Schaake M. Infectionsmodus und Infectionsweg der Rhabdias bufonis Schrank (Angiostomum nigrovenosum) und die Metamorphose des Genitalapparaten der Hermafroditischen Generation // Zeitschrift für Parasitekunde. 1931. Vol. 3(4). P. 517 - 648.

66. Szadziewski R. Pasozyt plazow - Forcipomyia velox (Diptera, Ceratopogonidae) w Polsce // Wiadomosci Parasytologiczne. 1986. Vol. 32(4-6). P. 389 - 392.

67. Thiel P.H. Die Entwicklung von Agamodistomum anopheles zum Pneumonoeces variegatus Rud. // Zentralblatt für Bakteriologie Parasitenkunde Infektions. 1930. Vol. 117. P. 103 - 112.

68. Tkach V.V., Grabda-Kazubska B., Pawlowski J., Swiderski Z. Molecular and morphological evidence for close phylogenetic affi nities of the genera Macrodera, Leptophallus, Metaleptophallus and Paralepoderma (Digenea, Plagiorchiata) // Acta Parasitology. 1999. Vol. 44. P. 170 - 179.

69. Tkach V.V., Littlewood D.T.J., Olson P.D., Kinsella J.M., Swiderski Z. Molecular phylogenetic analysis of the Microphalloidea Ward, 1901 (Trematoda: Digenea) // Systematic Parasitology. 2003. Vol. 56. P. 1 - 15.

70. Tkach V.V., Pawlowski J., Mariaux J. Phylogenetic analysis of the suborder Plagiorchiata (Plathelminthes, Digenea) based on partial 28S rDNA sequences // International Journal of Parasitology. 2000. Vol. 30. P. 83 - 93.

71. Tkach V.V., Pawlowski J., Mariaux J., Swiderski Z. Littlewood D.T.J., Bray R.A. (Eds.) Interrelations

Molecular phylogeny of the suborder Plagiorchiata of the Platyhelminthes. London: Taylor & Francis,

and its position in the system of Digenea // 2001. P. 186 - 193.

HELMINTH FAUNA OF TAILLESS AMPHIBIANS (AMPHIBIA: ANURA) OF THE USA RIVER BASIN

Samara Federal Research Scientific Center RAS, Institute of Ecology of the Volga River Basin RAS, Togliatti, Russia

For the first time data on the composition and structure of helminth fauna and the degree of helminth infection of amphibians of the Usa River basin, Samara region, are summarised. In the period from 1999 to 2023, 100 specimens of 4 species of tailless amphibians were examined by the method of complete helminthological autopsy: Pelophylax ridibundus, Rana arvalis, R. temporaria and Pelobates vespertinus. Twenty-one species of helminths of two classes, Trematoda (17) and Chromadorea (4), were recorded. The helminthofauna of Pelophylax ridibundus is the richest (20 species), the "core" of which consists of five trematode species: Skrjabinoeces similis, Opisthioglyphe ranae, Pleurogenes claviger, Pleurogenoides medians and Prosotocus confusus. The helminthofauna of Pelobates vespertinus (5 species), Rana arvalis and R. temporaria (1 each) is impoverished. The structure of the helminthofauna and peculiarities of infection by certain trematode species are of "river" character and are similar to those in the floodplain of the Sok River. On the coast of the Usinsky Bay, Pelobates vespertinus has a pathogenic trematode species Alaria alata (Goeze, 1782), which is the causative agent of alariasis, a dangerous helminthiasis of domestic and wild carnivores.

Key words: helminths, trematodes, nematodes, tailless amphibians, Usa River basin, Samara region. DOI: 10.37313/1990-5378-2023-25-5-88-98 EDN: VCZKUO

REFERENCES

1. Byhovskaya-Pavlovskaya, I.E. Parazitologicheskoe issledovanie ryb. Metody parazitologicheskih issledovanij / I.E. Byhovskaya-Pavlovskaya. - L.: Nauka, 1969. - 108 s.

2. Byhovskaya-Pavlovskaya, I.E. Parazity ryb. Rukovodstvo po izucheniyu / I.E. Byhovskaya-Pavlovskaya. - L.: Nauka, 1985. - 121 s.

3. Dobrovol'skij, A.A. Zhiznennyj cikl Paralepoderma cloacicola (Luhe, 1909) Dollfus, 1950 (Trematoda, Plagiorchiidae) / A.A. Dobrovol'skij // Vestnik Leningradskogo gosudarstvennogo universiteta. -1969. - № 21. - S. 28 - 38.

4. Dobrovol'skij, A.A. Zhiznennyj cikl Pneumonoeces asper Looss, 1899 (Plagiorchiidae, Pneumonoecinae) / A.A. Dobrovol'skij // Materialy nauchnoj konferencii Vsesoyuznogo obshchestva gel'mintologov (VOG). Chast' 4. - M.: Izd-vo AN SSSR, 1965. - S. 59 - 64.

5. Dobrovol'skij, A.A. Nekotorye dannye o zhiznennom cikle sosal'shchika Opisthioglyphe ranae (Froelich, 1791) (Plagiorchiidae) / A.A. Dobrovol'skij // Helminthologia. - 1965. - V. 3. - P. 205 - 221.

6. Zaripova, F.F. K faune gel'mintov beskhvostyh zemnovodnyh YUzhnogo Urala / F.F. Zaripova, A.I. Fajzulin, R.A. Mihajlov // Izvestiya Samarskogo nauchnogo centra Rossijskoj akademii nauk. - 2018. - T. 20. - № 5(4). - S. 559 - 563.

7. Zinchenko, T.D. Reki / T.D. Zinchenko, L.V. Golovatyuk // Golubaya kniga Samarskoj oblasti: Redkie i ohranyaemye gidrobiocenozy. - Pod red. G.S. Rozenberga i S.V. Saksonova. - Samara: SamNC RAN, 2007. - S. 22 - 29.

8. Zinchenko, T.D. Ekologicheskii' pasport reki Usy (pravoberezhnyi' pritok Volgi) / T.D. Zinchenko, S.V. Saksonov, S.A. Senator, A.K. Mineev, L.V. Golovatyuk, O.G. Gorohova, S.E. Bolotov, E.M. Kurina, E.V. Abrosimova, M.V. Umanskaya, R.S. Kuznecova, R.A. Mihai'lov, T.V. Popchenko // Samarskaya Luka: problemy regional'noj i global'noj ekologii. - T. 28. - № 2. 2019. - S. 156 - 188. - DOI: 10.24411/20731035-2019-10220

9. Kirillov, A.A. Parazity pozvonochnyh zhivotnyh Samarskoj oblasti / A.A. Kirillov, N.Yu. Kirillova, I.V. Chihlyaev. - Tol'yatti: Poliar, 2018. - 304 s.

iНе можете найти то, что вам нужно? Попробуйте сервис подбора литературы.

10. Kirillov, A.A. Gel'mintofauna nizshih nazemnyh pozvonochnyh (Amphibia, Reptilia) pojmy r. Sok / A.A. Kirillov, I.V. Chihlyaev // Osobennosti presnovodnyh ekosistem malyh rek Volzhskogo bassejna. - Pod red. G.S. Rozenberga, T.D. Zinchenko. - Tol'yatti: Kassandra, 2011. -S.178 - 184.

11. Kryuchkova, E.N. Ekologiya gel'mintov u domashnih i dikih plotoyadnyh zhivotnyh v Evropejskoj chasti Rossijskoj Federacii: Avtoref. diss. ... dokt. biol. nauk / E.N. Kryuchkova. - Ivanovo, 2012. - 47 s.

12. Kuz'min, S.L. Zemnovodnye byvshego SSSR (2-e izd.) / S.L. Kuz'min. - M.: T-vo nauchnyh izdanij KMK, 2012. - 370 s.

13. Matveev, V.I. Reki i drugie vodoemy / V.I. Matveev // Priroda Kujbyshevskoj oblasti. - Sost. M.S. Gorelov i dr. Kujbyshev: Kujbyshev. kn. izd-vo, 1990. - S. 100 - 126.

14. Motkova, M.Yu. Rol' lichinok beskhvostyh amfibij v troficheskih cepyah presnyh vodoemov / M.YU. Motkova, V.I. Garanin // Ekologiya urbanizirovannyh territorij. -Kazan': Izd-vo Kazan.un-ta, 1987. - S. 33 - 42.

15. Pigulevskij, S.V. Semejstvo Gorgoderidae Looss, 1901 / S.V. Pigulevskij // Skryabin K.I. Trematody zhivotnyh i cheloveka. Osnovy trematodologii. T. 7. CH. 1 / K.I. Skryabin. - M.: AN SSSR, 1952. - 762 s.

16. Potekhina, L.F. Cikl razvitiya vozbuditelya alyarioza lisic i sobak / L.F. Potekhina // Trudy Vsesoyuznogo instituta gel'mintologii imeni K.I. Skryabina (VIGIS). - 1950. - T. 4. - S. 7 - 17.

17. Ryzhikov, K.M. Gel'minty amfibij fauny SSSR / K.M. Ryzhikov, V.P. SHarpilo, N.N. SHevchenko. - M.: Nauka, 1980. - 279 s.

18. Savinov, V.A. Nekotorye novye eksperimental'nye dannye o rezervuarnom parazitizme u nematod / V.A. Savinov // Materialy k nauchnoj konferencii Vsesoyuznogo obshchestva gel'mintologov (VOG). Ch. 2. - M.: AN SSSR, 1963. - S. 73 - 75.

19. Skryabin, K.I. Metod polnyh gel'mintologicheskih vskrytij pozvonochnyh, vklyuchaya cheloveka / K.I. Skryabin. - M.: Izd-vo MGU, 1928. - 45 s.

20. Skryabin, K.I. Podotryad Paramphistomatata (Szidat, 1936) Skrjabin et Schulz, 1937 / K.I. Skryabin // Trematody zhivotnyh i cheloveka. Osnovy trematodologii. T. 3. - M.: Nauka, 1949. - 624 s.

21. Skryabin, K.I. Nadsemejstvo Plagiorchioidea Dollfus, 1930 / K.I. Skryabin, D.N. Antipin // Skryabin K.I. Trematody zhivotnyh i cheloveka. Osnovy trematodologii. T. 20 / K.I. Skryabin. - M.: Nauka, 1962. - S. 49 - 166.

22. Sonin, M.D. Filyariaty zhivotnyh i cheloveka i vyzyvaemye imi zabolevaniya. CHast' 2. Diplotrienoidei / // Skryabin K.I. Osnovy nematodologii. T. 21 / K.I. Skryabin. - M.: Nauka, 1968. - 392 s.

23. Sudarikov, V.E. Otryad Strigeidida (La Rue, 1926) Sudarikov, 1959 / V.E. Sudarikov // Skryabin K.I. Trematody zhivotnyh i cheloveka. Osnovy trematodologii. T. 16 / K.I. Skryabin. - M.: Izd-vo AN SSSR, 1959a. - S. 219 - 631.

24. Sudarikov, V.E. Biologicheskie osobennosti trematod roda Alaria / V.E. Sudarikov // Trudy Gel'mintologicheskoj laboratorii Akademii nauk SSSR (GELAN). - 1959b. - T. 11. - S. 326 - 332.

25. Sudarikov, V.E. K biologii trematod Strigea strigis (Schr., 1788) i S. sphaerula (Rud., 1803) / V.E. Sudarikov // Trudy Gel'mintologicheskoj laboratorii AN SSSR (GELAN). - 1960. - T. 10. - S. 217 - 226.

26. Sudarikov, V.E. Otryad Strigeidida (La Rue, 1926) Sudarikov, 1959. CHast' vtoraya / V.E. Sudarikov // Skryabin K.I. Trematody zhivotnyh i cheloveka. Osnovy trematodologii / K.I. Skryabin. T. 17. - M.: Izd-vo AN SSSR, 1960. - S. 157 - 533.

27. Sudarikov, V.E. Podotryad Strigeata La Rue, 1926. Chast' tret'ya / V.E. Sudarikov // Skryabin K.I. Trematody zhivotnyh i cheloveka. Osnovy trematodologii / K.I. Skryabin. - T. 18. - M.: AN SSSR, 1960. - S. 453 - 694.

28. Sudarikov, V.E. Metacerkarii trematod - parazity presnovodnyh gidrobiontov Central'noj Rossii / V.E. Sudarikov, A.A. SHigin, Yu.V. Kurochkin, V.V. Lomakin, R.P. Sten'ko, N.I. Yurlova // Metacerkarii trematod - parazity gidrobiontov Rossii. T. 1. - M.: Nauka, 2002. - 298 s.

29. Toporkova, L.A. K ekologii chesnochnicy obyknovennoj na severo-vostochnom predele ee areala / L.A. Toporkova, A.P. Menshchikov // Fauna

Urala i Evropejskogo Severa. Sb. 2. - Sverdlovsk: Izd-vo Ural. gos. un-ta, 1974. - S. 46 - 50.

30. Fajzulin, A.I. Amfibii Samarskoj oblasti / A.I. Fajzulin, I.V. Chihlyaev, A.E. Kuzovenko. - Tol'yatti: OOO «Kassandra», 2013. - 140 s.

31. Hotenovskij, I.A. Semejstvo Pleurogenidae Looss, 1899 / I.A. Hotenovskij // Skryabin K.I. Trematody zhivotnyh i cheloveka. Osnovy trematodologii. T. 23 / K.I. Skryabin. - M.: Nauka, 1970. - S. 139 - 306.

32. Chihlyaev, I.V. Gel'minty zemnovodnyh (Amhibia) Srednego Povolzh'ya (fauna, ekologiya): Avtoref. diss. ... kand. biol. nauk / I.V. CHihlyaev. - M., 2004. - 20 s.

33. Chihlyaev, I.V. Nematoda Icosiella neglecta (Diesing, 1851) - novyj element gel'mintofauny lyagushek (Anura, Ranidae) v bassejne Srednej i Verhnej Volgi / I.V. CHihlyaev // Sovremennaya parazitologiya

- osnovnye trendy i vyzovy: Materialy VI S»ezda Parazitologicheskogo obshchestva pri RAN. - SPb.: Lema, 2018. - S. 257.

34. Chihlyaev, I.V. Obzor gel'mintov zemnovodnyh (Amphibia) Samarskoj oblasti / I.V. CHihlyaev, N.Yu. Kirillova, A.A. Kirillov // Izvestiya Samarskogo nauchnogo centra Rossijskoj akademii nauk. - 2018.

- T. 20. - № 5(3). - S. 385 - 400.

35. Chihlyaev, I.V. Materialy k gel'mintofaune s»edobnoj lyagushki Pelophylax esculentus (Linnaeus, 1758) v Volzhskom bassejne / I.V. CHihlyaev, A.I. Fajzulin // Vestnik Sankt-Peterburgskogo universiteta. Seriya 3. Biologiya. - 2016. - № 3. - S. 175 - 180. - DOI: 10.21638/11701/spbu03.2016.329

36. Sharpilo V.P. Paraziticheskie chervi presmykayushchihsya fauny SSSR / V.P. SHarpilo. -K.: Naukova dumka, 1976. - 286 s.

37. Shevchenko, N.N. O zhiznennom cikle trematody amfibij Prosotocus confusus (Looss, 1894) Looss, 1899 / N.N. SHevchenko, G.I. Vergun // Helminthologia. -1961. - Vyp. 3(1-4). - S. 294 - 298.

38. Bush A.O., Lafferty K.D., Lotz J.M., Shostak A.W. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited // Journal of Parasitology. 1997. Vol. 83. P. 575 - 583.

39. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B. The helminth fauna study of European common brown frog (Rana temporaria Linnaeus, 1758) in the Volga basin // Acta Parasitologica. 2014. Vol. 59. No. 3. P. 459 - 471. DOI 10.2478/s11686-014-0268-5

40. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B. An overview of the helminths of Moor frog Rana arvalis Nilsson, 1842 (Amphibia: Anura) in the Volga basin // Diversity. 2021. Vol. 13. 61. https://doi.org/10.3390/d13020061

41. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B. An overview of helminths of the Fire-bellied toad Bombina bombina (Amphibia, Anura) in the Volga basin // Biosystems Diversity. 2021. Vol. 29(4). P. 407 - 414. DOI: 10.15421/10.15421/012152

42. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B., Fayzulin A.I. The helminth fauna study of European common toad in the Volga basin // Nature Environment and Pollution Technology. 2016. Vol. 15. No. 3. P. 1103 - 1109.

43. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B., Fayzulin A.I. Short communication: An overview of the trematodes fauna of Pool frog Pelophylax lessonae (Camerano, 1882) in the Volga basin, Russia: 1. Adult stages // Nusantara Bioscience. 2018. Vol. 10. No. 4. P. 256 -262. DOI: 10.13057/nusbiosci/n100410

44. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B., Fayzulin A.I. Short communication: An overview of the trematodes fauna of Pool frog Pelophylax lessonae (Camerano, 1882) in the Volga basin, Russia: 2. Larval stages // Nusantara Bioscience. 2019. Vol. 11. No. 1. P. 106 -111. DOI: 10.13057/nusbiosci/n110118

45. Chikhlyaev I.V., Ruchin A.B., Fayzulin A.I. Parasitic nematodes of Pool frog (Pelophylax lessonae) in the Volga basin // Journal MVZ Cordoba. 2019. Vol. 24. No. 3. P. 7314 - 7321. DOI: 10.21897/rmvz.1501

46. Desportes C. Forcipomyia velox Winn et Sycorax silacea Curtis, vecteurs d'Icosiella neglecta (Diesing 1850) filaire commune de la grenouille verte // Annales de Parasitologie Humaine et Comparee. 1942. Vol. 19. P. 53 - 68.

47. Grabda B. Life cycle of Haematoloechus similis (Looss, 1899) (Trematoda: Plagiorchidae) // Acta Parasitologic Polonica. 1960. Vol. 8. P. 357 - 366.

48. Grabda-Kazubska B. A study of the trematode genus Paralepoderma Dollfus, 1950 (Trematoda: Plagiorchiidae) // Acta Parasitologica Polonica. 1975. Vol. 23. P. 463 - 484.

49. Grabda-Kazubska B. Life cycle of Pleurogenes claviger (Rudolphi, 1819) (Trematoda: Pleurogenidae) // Acta Parasitologica Polonica. 1971. Vol. 19. P. 337 - 348.

50. Grabda-Kazubska B. Observations on the life cycle of Diplodiscus subclavatus (Pallas, 1760) (Trematoda, Diplodiscidae) // Acta Parasitologica Polonica. 1980. Vol. 27. P. 261 - 271.

51. Grabda-Kazubska B. Studies on abbreviation of the life-cycle in Opisthioglyphe ranae (Froеlich, 1791) and O. rastellus (Olsson, 1876) (Trematoda, Plagiorchiidae) // Acta Parasitologica Polonica. 1969. Vol. 16. P. 20 - 27.

52. Hartwich G. Die Tierwelt Deutschlands. I.: Rhabditida und Ascaridida // Mitteilungen aus dem Zoologischen Museum in Berlin. 1975. Vol. 62. 256 p.

53. Hendrix W.M.L. Observations of the routes of infection of Oswaldocruzia filiformis (Nematoda, Trichostrongylidae) in amphibian // Zeitschrift für Parasitekunde. 1983. Vol. 69(1). P. 119 - 126.

54. Hodda M. Phylum Nematoda Cobb, 1932 // Zhang Z.-Q. (ed.) Animal biodiversity: An outline of higherlevel classification and survey of taxonomic richness. Zootaxa. 2011. Vol. 3148. P. 1 - 237. DOI: 10.11646/ ZOOTAXA.3148.1.11

55. Kechemir N. Cycle a quatre hotes obligatoires du trematode hemiuride Halipegus ovocaudatus // Bulletin de la Societe Zoologique de France. 1976. Vol. 101. № 5. P. 1061 - 1062.

56 Keys to the Trematoda. Volume 1 (Eds. D.I. Gibson, A. Jones and R.A. Bray). London: CABI Publishing, Wallingford, UK and The Natural History Museum, 2002. 521 p.

57. Keys to the Trematoda. Volume 3 (Eds. R.A. Bray, D.I. Gibson and A. Jones). London: CABI Publishing, Wallingford, UK and The Natural History Museum, 2008. 848 p.

58. Kirillova N.Y., Kirillov A.A. Life cycle of Cosmocerca ornata (Nematoda: Cosmocercidae), a parasite of amphibians // Inland Water Biology. 2021. Vol. 14(3). P. 316 - 330. DOI: 10.1134/S1995082921020061

Igor Chikhlyaev, Ph.D. in Biology, Senior Researcher. E-mail: diplodiscus@mail.ru

Alexander Faizulin, Candidate of Biological Sciences, Head of Biodiversity Laboratory, Senior Researcher. E-mail: alexandr-faizulin@yandex.ru