CC BY
12АЖ
http://www.bgpu.ru/azj/ © Амурский зоологический журнал. VIII(2), 2016.85-97
http://elibrary.ru/title_about.asp?id=30906 © Amurian zo ological journal. VIII(2), 2016.85-97 УДК 595. 132 (571. 642)
ГАЛЛОВЫЕ НЕМАТОДЫ В ТЕПЛИЦАХ ОСТРОВА САХАЛИН И ОПИСАНИЕ АНОМАЛИИ РАЗВИТИЯ ПОЛОВОЙ СИСТЕМЫ САМЦОВ
Т.И. Мухина
THE ROOT-KNOT NEMATODES FROM GREENHOUSES ON THE SAKHALIN ISLAND WITH THE DESCRIPTION OF ANOMALIES OF THE MALE REPRODUCTIVE SYSTEM
T.I. Mukhina
Кафедра биоразнообразия и морских биоресурсов, Дальневосточный федеральный университет. Ул. Суханова, 8, Владивосток, 690095, Россия. E-mail: mukhina.ti@dvfu.ru
Ключевые слова: томаты, корни, галловые нематоды, теплицы, пищеводные железы, изменчивость, самцы, интерсексы
Резюме. Обнаружены галловые нематоды на корнях томатов в теплицах ГРЭС посёлка Лермонтовка Поронайского района острова Сахалин в 1998 г. Морфологически Meloidogyne sp. отличается от всех других видов рода. Изучена вариабельность этого вида нематод. У большинства самок развито шесть пищеводных желёз, а не три, как должно быть. Среди многочисленных самцов отмечены экземпляры с аномалией развития половой системы. Большую часть составили интерсексы.
Department of biodiversity and marine bioresourses, Far Eastern Federal University. 8 Suhanova St., Vladivostok, 690950, Russia. E-mail: mukhina.ti@dvfu.ru
Key words: tomato, roots, root-knot nematodes, greenhouses, esophageal glands, variability, anomalies, males, intersex
Summary: In 1998 unusual cyst nematodes were found in the roots of tomatoes in greenhouses of village Ler-montovka (Poronaisk district of Sakhalin). Morphology of this Meloidogyne sp. differs from all known species of the genus. The variability of the studied specimens is described. Most females have six developed esophageal glands, rather than three (typical state for the genus). Among the numerous males the specimens with anomalies of reproductive system were found. Most of males were intersexes.
ВВЕДЕНИЕ
Галловые нематоды - широко распространённая группа, включающая 99 видов [Каза-ченко, Мухина, 2013]. Несмотря на активное исследование галловых нематод, их внутривидовая изменчивость изучена недостаточно [Сагие1го е! а1., 2008; ЫишрЬгеуэ-Регага, ЕШ^, 2014], а сведения о морфологических аномалиях и вовсе единичны. В одном из тепличных хозяйств острова Сахалин на корнях томатов были обнаружены галловые нематоды. Анализ показал, что найденные нематоды отличаются некоторыми диагностическими признаками от известных видов рода Meloidogyne. Кроме того, у большинства самок развито не три, а шесть пищеводных желёз, к тому же среди многочисленных самцов оказалось много особей с аномалией раз-
вития половой системы. Описанию морфологии этой галловой нематоды и посвящена настоящая статья.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Обследованы корни и прикорневая почва томатов. Образцы собраны в теплицах ГРЭС посёлка Лермонтовка Поронайского района острова Сахалин в 1998 г. Материал предоставлен сотрудницей тепличного хозяйства Ольгой Николаевной Ковалдиной. Центральные и боковые ветви корней имели многочисленные овальные галлы примерно одинаковой величины. Каждый галл содержал несколько яйцевых мешков (рис. 1, А). Найденных нематод фиксировали 4% формалином. Было изготовлено 130 постоянных глицерин-желатиновых препаратов нематод.
Рис.1. Meloidogyne эр.: А - форма галлов на корнях томата; Б, Д - форма тела галловых нематод; В - фрагмент кутикулы с точечными склероциями; Г, Е - хвостовой конец личинок 2-го возраста; Ж - трофико-сенсорный отдел личинки 2-го возраста. Масштаб (мкм): А-В, Д - 100; Г - 20
Mukhina
87
Условные обозначения к рисункам
а - ампула, аж - амфидиальные железы, ан - анус, бзп- базальные пластинки, бп - боковое поле, в - вульва, вц - верхние цефалиды, В1, В2 - углы вульварной щели, г - гемизонид, гз -герминативная зона, гн - гемизонион, гс - головки стилета, гх - гиалиновая часть хвоста, зя -зачаток переднего яичника, к - клоака, кд - каудалид, кл -клапан, мк - метакорпус, нк - нервное кольцо, псж - пора спинной пищеводной железы, р - ренетта, рл - рулёк, с - семенник, С 1 - семенник первый, С 2 - семенник второй, сп - семенной пузырёк, сик - семяизвергательный канал, ск - спикулы, ст - стилет, свж - субвентральные пищеводные железы, спж - спинная пищеводная железа, ф - фазмиды, эп - экскреторная пора, я - яичники, яв- яйцевод
Изучено 55 самок, 53 самца, 30 личинок второй стадии и 20 перинеальных пластинок. Препараты корней №: 1, 1(2), 1(3), 1(6), 1(15), 1(16), 1(18) хранятся на кафедре биоразнообразия и морских биоресурсов Дальневосточного федерального университета. При изучении нематод использовали микроскоп с фазово-контрастным устройством. Приводим описание и рисунки самок, самцов и личинок второй стадии галловой нематоды.
РЕЗУЛЬТАТЫ
Класс Nematoda Киёо1рЫ, 1808 Отряд Tylenchida ^огие, 1949 Подотряд Hoplolaimina СЫгоу е! Бегеэта, 1988 Семейство Meloidogynidae (БкагЬПоукЬ, 1959) МоШз, 1973 Род Meloidogyne вое1ё1, 1892
Meloidogyne sp.
Самки (рис. 2, 3). I, = 720 (708-900), а = 1.6 (2.0-2.5), Ь = 8.5 (7.2-9.0) (перед скобками указаны измерения типового экземпляра), (здесь и далее измерения даны в микрометрах). Тело грушевидное. Шея может быть короткой или длинной -240 (300-408) (рис. 1, Б, Д). Кольца кутикулы наиболее заметны в передней части тела. На поверхности колец просматриваются точечные склероции (рис. 1, В). Ширина колец 1-2. Толщина кутикулы: у головок стилета 2.0-2.3, на уровне метакорпального буль-буса 3.0-3.5, у середины тела 4.3-5, перед вульварной пластинкой 10-12. Экскреторная пора открывается от переднего конца тела на различном расстоянии 12 (21-23) (рис. 2, А, Б, Г; 3, А, Б). У большинства самок пора находится на уровне головок стилета или немного выше. Над экскреторной порой просматривается гемизонид овальной формы размером 1.0-1.5. У одного экземпляра самки хорошо заметна
крупная ренетта размером 44-19 (рис. 2, А, 4). Её ядро крупное, округлое, диаметром 2.4. Головная капсула маленькая, плоская, высота 3.6, ширина у основания 6. Кольца не заметны. Губная область обособлена. Базальные пластинки головной капсулы явственные, склеротизированные. Стилет относительно маленький 16 (14-20), у некоторых особей изогнутый. Остриё 8.7 (9.6-11), тело 4.8 (5-8). Головки плоские или уплощённо-якоревид-ные. Ширина головок 2.4 (3.5-5.0), высота 1.5 (2-3). Мышцы-протракторы ориентированы параллельно стилету. Корпус пищевода 30 (32-36). Метакорпальный бульбус крупный, овальный, размер 35 (34-38) х 33 (30-35). Клапан 12 (10-14). Стенки просвета пищевода сильно склеротизированы. Спинная железа крупная, размер 66 (62-70). Субвентральных пищеводных желёз может быть 3 (рис. 2, А; 6), но у большинства экземпляров самок их 6 (рис. 2, Г, рис 3, А, Б, 6) длиной 20-34. Проток спинной железы впадает в просвет пищевода на расстоянии 2.4 от головок стилета. Средняя кишка содержит округлые гранулы разных размеров. Яичники парные, сильно развитые. Яйца овальные, размер 90-96 х 36-42.
Перинеум (рис. 4). Исходная форма округлая. Кутикулярные бороздки на спинной и брюшной стороне тесно сближены, обычно волнистые, часто спутанные. Около анально-вульварного поля 1-2 складки кутикулы более грубые. Спинная дуга низкая 48 (36-66), брюшная - 30 (24-50). Боковое поле сильно варьирует. У большинства экземпляров самок боковое поле в виде складки, перед которой кутикулярные бороздки спинной и брюшной стороны искривляются и прерываются (рис. 4, А). У двух особей бороздки с обеих сторон растягиваются, образуя «крылья». У нескольких экземпляров боковое поле не заметно
Рис. 2. Meloidogyne эр.: А - трофико-сенсорный отдел тела самки с тремя пищеводными железами; Б - передний конец тела самки; В- фрагмент тела самки в области ренетты и полиме-ризованных пищеводных желёз; Г - хвост личинки 2-го возраста. Масштаб (мкм): А-Г - 20
Рис. 3. Meloidogyne эр.: А, Б - варианты положения ренетты и явление полимеризации субвентральных пищеводных желёз у самок. Масштаб (мкм): А, Б - 20
90
(рис. 4, Б). Вульварная щель 24 (16-30). Расстояние вульва-анус 18 (12-17). Расстояние ануса от концов вульвы: В1 (левая сторона) 19 (18-20), В2 (правая сторона) 19 (18-20). У трёх экземпляров отмечена асимметрия: анус и хвостовой кончик сдвинуты в левую сторону по отношению к вульве (рис. 4, Г). У этих же экземпляров наблюдается вариация бокового поля. Анально-вульварное поле длиной 30 (28-32). Расстояние от ануса до хвостового кончика 7 (8-14). Фазмиды не заметны. Самцы (нормальные) (рис. 5). Ь = 1866 (10201860), а = 58 (41-48), Ь = 22 (18-23), с = 124 (77-110). Большинство крупные нематоды. Тело прямое. Кутикула грубо кольчатая. Кольца кутикулы заканчиваются на расстоянии 24 (6-20) от терминуса хвоста. Ширина колец 1.5-2.0, толщина 2-3. В боковом поле 4 линии. Они сходятся на брюшной стороне в области ануса (рис. 5, Е). По всему телу в шахматном порядке располагаются едва заметные поры кожных желёз. Головная капсула довольно высокая, кольчатость не выражена. Высота головной капсулы 7 (6.5-7.3), ширина у основания 14 (12-15). Размеры губной области (шапочка) 2.0-2.4 х 6-7. Амфиды расположены у основания «шапочки». Амфидиальные полости размером 5 х 4. Базальные пластинки головной капсулы фигурные, сильно скле-ротизированные. Верхние цефалиды точечные (рис. 5, В, вц). Стилет крепкий, прямой, его длина 19 (18-22). Остриё стилета прямое, длина 8.4 (9-11); тело 6 (7.2-8.0). Головки шириной 3.4 (3-4), плоские или уплощённо-якоревидные. Корпус пищевода длиной 81 (60-86). Прокорпус 63 (50-60). Просвет пищевода в средней части прокорпуса имеет петлевидный изгиб. Метакорпальный буль-бус продолговатый, мускулатура нормально развита. Размер метакорпуса 26 х 11 (18-24 х 8-14). Клапан метакорпального бульбуса хорошо выражен, размер 10 х 6 (9.6 х 7.2). Спинная железа длиной 84 (102-108). Её проток открывается на расстоянии 3.6-3.8 от головок стилета. Нервное кольцо расположено ниже метакорпального бульбуса на 3.5. Экскреторная пора открывается ниже метакор-пального бульбуса на 50 (36-54). Просвет экскреторного канала склеротизирован на всём протяжении. Ренетта овальная, размер 15 х 12
АЖ
(12 х 7). Гемизонид 3.6, находится выше экскреторной поры. Гемизонион ниже экскреторной поры. Расстояние между гемизони-дом и гемизонионом 48-50. Половая система обычно представлена двумя семенниками. У большинства экземпляров самцов герминативная зона семенников загнута дорсально, у некоторых - вентрально. Длина половых трубок различная: семенник (С 1) - 336 (240308), герминативная зона 135-156, зона роста 120-132. Семенник (С 2) - 248 (204-218). Герминативная зона 84-115, зона роста 102-115. Семенной пузырёк 24 (30-42), семяпровод 96 (100-120), семяизвергательный канал 240 (290-300). Сперма шаровидная, диаметр 3.64.5. Спикулы 36 (25-30), свободные, слабо изогнутые. Головки спикул 5 (4.0-4.8), тело 7.2 (6-7), остриё 24 (18-20). Рулёк 9.6 (10-12), треугольной формы с округлым остриём (рис. 5, Д). Хвост 15 (16-19), округлый, гладкий. Фазмиды постанальные, на расстоянии 11 (9.6-10) от терминуса хвоста. Самцы (аномальные) (рис. 6, 7). Аномалия связана в основном с нарушением развития половой системы. Большинство аномальных самцов являются интерсексами. Они имеют признаки самцов и самок, но функционируют как самцы. Об этом свидетельствует сформированная сперма, недоразвитая женская половая система и червеобразная форма тела (у самок тело грушевидное). Самцы-интер-сексы мельче нормальных самцов: Ь = 1032 (816-1059), а = 33 (17-26), Ь = 18 (13-15), с = 52 (45-80). Кутикула грубо кольчатая. Ширина колец 2.4, толщина кутикулы 2-3. В боковом поле 4 линии, которые соединяются в области ануса. Только у одного экземпляра самца боковое поле начинается за серединой тела и имеет вид широкой полосы. Головная капсула развита нормально. Её высота 6, ширина у основания 12. «Шапочка» 2.4-8. Опорные структуры головной капсулы развиты хорошо. Стилет 20 (15-19), прямой, развит нормально. У одного самца сильно развиты амфидиальные полости, их размер 9 х 6 (рис. 7, Д). У нормальных самцов амфидиальные полости относительно маленькие, размер 3.54.8 х 2.0-2.5. Пищевод 60 (72-90). Прокорпус пищевода 38 (42-54), метакорпальный буль-бус 14-15 х 10-12. Клапан 6 х 4. Спинная же-
Т.И. Мухина
Рис. 4. Meloidogyne эр. Варианты строения перинеальных пластинок самок: А - боковое поле в виде прерывистых линий; Б - боковое поле не выражено; В - боковое поле чётко обозначено; Г - развита одна боковая линия и асимметричное положение хвостового кончика и ануса по отношению к вульве. Масштаб (мкм): А-Г - 20
Рис. 5. Meloidogyne эр. Самцы с нормально развитой половой системой: А - общий вид половой системы самца; Б - внешний вид переднего конца тела; В - внутреннее строение переднего конца тела; Г - спикулы; Д - рулёк; Е - внешний вид хвостового конца тела. Масштаб (мкм): А, Ж - 50, Б - Е -20
T.I. Mukhina
93
леза 84 (75-108). Её проток впадает в просвет пищевода на расстоянии 2.4 (3) от головок стилета. Нервное кольцо расположено под метакорпальным бульбусом. Экскреторная пора на расстоянии 24 ниже метакорпуса. Ренетта овальная, размером 10-12 х 4-6, находится ниже экскреторной поры на 54. Ге-мизонид выше экскреторной поры на 14-16. У большинства аномальных самцов имеется два семенника. Герминативная зона иногда загнута дорсально. Спикулы 18 (19-21), свободные. Рулёк 9. Одновременно с мужской половой системой развивается один или два яичника. Степень развития женской половой системы различна у разных экземпляров аномальных самцов (рис. 6, В; 7, Б, В). Найдены самцы с двумя вульвами (рис. 7, Г). Такие самцы имеют нормальную длину и пропорции тела. Хвост короткий (а = 52-87), округлый, терминус гладкий. Фазмиды постанальные, на расстоянии 9-11 от терминуса хвоста. Личинки второй стадии (рис. 1, Г, Е, Ж, рис. 2, В). Ь = 415 (350-402), а = 28 (27-29), Ь = 9 (7-8), с = 6 (6.7-7.0). Тело обычно прямое. Кутикула тонко кольчатая. Ширина колец кутикулы 0.5, толщина кутикулы до 1. В боковом поле 4 линии, тянутся до гиалиновой части хвоста. Перед анусом внутренние линии сливаются и остаётся 3 линии. За фазмидами они сходятся и образуют одну линию. Головная капсула размером 5 х 6, с двумя кольцами. «Шапочка» маленькая, высотой до 1, но заметно обособлена. Стилет 13-15, тонкий, отделы хорошо дифференцированы: остриё 6-7, тело 6-7, головки 1-1.3, уплощённо-якоревидные. У нескольких экземпляров отмечены округло-якоревидные головки. Базальные пластинки и другие структуры головной капсулы заметно склеротизированы. Пищевод 42 (4560). Прокорпус 28 (32-48), метакорпальный бульбус 14 х 8 (12 х 7). Клапан метакорпуса 6 х 4. Спинная железа 37 (35-42). Её проток открывается в просвет пищевода на рассточнии 2-2.5 от головок стилета. Субвентральные железы перекрывются спинной железой, поэтому слабо заметны. Истмус 8-9.6. Нервное кольцо ниже метакорпального бульбуса на 4 (5-6). Экскреторная пора открывается на расстоянии 22 (24) от метакорпуса. Гемизонид
находится выше экскреторной поры на 12. Средняя кишка содержит гранулы и впадает в метакорпальный бульбус ниже клапана. Ректум 10-12, имеет вид узкого канала. Хвост 48-54, прямой, конический, терминус притуплён. Гиалиновая часть 12-27. Фазмиды по-ровидные, находятся ниже ануса на 18-20. У двух личинок выше ануса чётко видны точечные каудалиды (рис. 2, Г, кд).
ОБСУЖДЕНИЕ
На данный момент род Meloidogyne включает 99 видов [Hunt, Handoo, 2009; Казаченко, Мухина, 2013]. Для Дальнего Востока России известно только пять видов галловых нематод: M. arenaria (Neal, 188) Chitwood, 1949; M. chosenia Eroshenko et Lebedeva, 1992; M. hapla Chitwood, 1949; M. incognita (Kofoid et White, 1919) Chitwood, 1949); M. javanica (Treub, 1885) Chitwood, 1949 [Казаченко, Волкова, Мухина, Иванов, 2012]. Найденные нематоды наиболее близки Meloidigyne arenaria (Neal, 1889) Chitwood, 1949. Сходны параметры тела самцов и самок, округлый перинеум, близки размеры стилета и спикул. Однако есть ряд существенных отличий. Основным отличием является форма головок стилета. Головки плоские или уплощённо-якоревидные у самцов, самок и большинства личинок. Несколько личинок имели округло-якоревидные головки. Уплощённая форма головок стилета не свойственная ни одному из известных видов. Большинство видов Meloidogyne имеют округлые головки. Лишь у самцов M. indica Whitehead, 1968 головки стилета треугольные, а у самок этого вида и M. kirjanovae Terenteva, 1965 (= M. incognita) с «выемкой», т.е. якоревидные [Кирьянова, Кралль, 1971]. Другой важный признак - расстояние отверстия спинной железы от головок стилета. У самок описываемых нематод 1.5-3.2, у M. arenaria 4-5, у самцов 3.2-3.6 против 4-7. Кроме того, большинство самок имеет шесть пищеводных желёз, а не три, как должно быть. Является ли данный феномен признаком этого вида или это артефакт, вызванный какими-то условиями жизни, установить трудно. Пери-неальная пластинка округлая, но бороздки заметно теснее сближены, чем у M. arenaria. Боковое поле сильно варьирует - от чётко обозначенного до слабо выраженного в виде пре-
Рис. 6. Meloidogyne эр. Аномалия развития половой системы самцов: А - передний конец тела; Б - задний конец тела с фрагментами мужской и женской половой системы; В - общий вид самца; Г - внешний вид хвостового конца самца с вульвой. Масштаб (мкм): А - В - 20, Г - 120
Mukhina
95
Рис. 7. Meloidogyne эр. Аномалия развития половой системы самцов: А - общий вид самца; Б, В, Г - варианты аномалии развития половой системы самцов; Д - гипертрофированные полости амфидов. Масштаб (мкм): А - 120; Б, В - 25; Г, Д - 15
96
рывистых линий. У M. arenaria боковое поле в основном выражено плохо. Боковое поле у самцов описываемого вида проходит через клоаку, а у M. arenaria - позади клоаки. Прохождение линий бокового поля через клоаку описано также для M. arabicida Lopez et Santos, 1989, M. ardenensis Santos, 1967 (= M. deconincki Elmilygy, 1968) и M. vandervegtei Kleynhans, 1988. Но последний вид отличается от описываемых нематод более высокой спинной дугой перинеальной пластинки, не выраженным боковым полем у самок, округлыми головками стилета. Личинки второй стадии найденных нематод значительно меньше: 350-415 против 450-490 у M. arenaria, а стилет личинок длиннее и мощнее: 13-15 против 10. Фазмиды у личинок находятся в середине хвоста.
Несмотря на то, что найденные нематоды имеют существенные отличия от известных видов, мы не сочли возможным описать их новым видом, т.к. у большинства самок шесть пищеводных желёз, а не три, как должно быть. Т.В. Покровская [1988] отмечает явление множественности субвентральных желёз для восьми видов мелойдогин (arenaria, carolinensis, cruciani, enterolobii, incognita, javanica, microcephala). Сильно варьирует боковое поле у самок и много аномальных самцов.
АЖ
Возможно, такой эффект связан с обработкой почвы химическими веществами (например, удобрением). Несомненный интерес представляет обнаружение большого числа самцов-ин-терсексов, которые мельче нормальных самцов. По данным Турлыгиной и Чижова [1991], интерсексы галловых нематод функционируют как самки, однако в работе Кирьяновой и Кралля [1969] изображены и описаны самцы с некоторыми органами самок [Chitwood, 1949; Triantaphyllou, 1961]. Кумар [Kumar, 1984] привёл данные об интерсексах самцов и самок Meloidogyne thamesi, обнаруженных на корнях кофейного дерева (Coffea arabica) в Южной Индии. МакЛод и Хаир [McLeod, Khair, 1973] сообщили о самцах-интерсексах M. thamesi, найденных на корнях винограда (Vitis vinifera) в Новом Южном Уэлсе (Австралия). Дэвид и Триантафиллоу [Davide, Triantaphyllou,1968] описали случаи влияния гидразид малеиновой кислоты на развитие личинок корневых галловых нематод Meloidogyne incognita и M. javanica, в результате которого сформировались сам-ки-интерсексы у M. javanica. Не исключено, что и в нашем материале большое число ин-терсексов также связано с обработкой почвы какими-то химическими веществами. Нужны дополнительные исследования.
Т.И. Мухина
ЛИТЕРАТУРА
Казаченко И.П., Волкова Т.В., Мухина Т.И., Иванов И.Н., 2012. Корневые галловые нематоды на
Дальнем Востоке России// Российский паразитологический журнал. № 2. С. 111-116. Казаченко И.П., Мухина Т.И., 2013. Корневые галловые нематоды рода Meloidogyne Goeldi (Tylenchida:
Meloidogynidae) мировой фауны. Владивосток: Дальнаука. 307 с. Кирьянова Е.С., Кралль Э.Л., 1971. Паразитические нематоды растений и меры борьбы с ними. Т. 2. Л.: Наука. 522 с.
Турлыгина Е.С., Чижов В.М. 1991. Биология размножения фитонематод. М.: Наука. 95 с. Чижов В.Н. 2004. Диагностика галловых нематод рода Meloidogyne (Nematoda: Tylenchida) в защищённом грунте // Паразитические нематоды растений и насекомых /отв. ред. М.О. Сонин. М.: Наука. С. 253-276. Carneiro R.M.D.G., Santos M.F.A., Almeida M.R.A., Mota F.C., Gomes A.C.M.M., Tigano M.S., 2008. Diversity of Meloidogyne arenaria using morphological, cytological and molecular approach// Nematology. Vol. 10(6). P. 819-834.
ChitwoodB.G., 1949. "Root-knot Nematodes". Part 1. A revision of the genus Meloidogyne Goeldi, 1887// Proc.
Helminthol. Soc. Wash. Vol. 16. № 2. P. 90-104. DavideR.G., Triantaphyllou A.C., 1968. Influence of the environment on development and sex differentiation of root-knot nematodes. Ill. Effect of foliar application of maleic hydrazide//Nematologica. Vol. 14. P. 37-46. Elmilygy I.A., 1968. Three new species of the genus Meloidigyne Goeldi, 1887 (Nematoda: Heteroderidae)//
Nematologica. Vol. № 4. P. 577-590. Humphreys-Pereira D.A., Elling A.A., 2014. Morphological variability in second-stage juveniles and males of
Meloidogyne chitwoodi // Nematology. Vol. 16. P. 149-162. Hunt D.J., Handoo Z.A., 2009. Taxonomy, identification and principal species. //R. N. Perry, M. Moens and J.
T.I. Mukhina
97
L. Starr, eds. Root- knot nematodes, 1. London: CABI. P. 55-88. Jepson S.B., 1987. Identification of Meloidogyne sp. C.A.B. International, Wallingford. Oxon. 237 p. Kleynhans K.P.N., 1988. Meloidogyne vandervegtei sp. nov. from subtropical coastal forest in Natal (Nemata:
Heteroderidae)// Phytophylactica. Vol. 20. P. 263-267. Kumar A.C., 1984. Resistance in coffee to Meloidogyne spp. and occurrence of intersexes M. thamesi //
Nematologica. Vol. 30. P. 108-110. McLeodR.W., Khair G.T., 1973. Male intersexes in Meloidogyne thamesi//Nematology. Vol. 19. P. 561-562. Santos M.S., 1968. Meloidogyne ardenensis n. sp. (Nematoda: Heteroderidae), a new British species of root-
knot nematode // Nematologica. Vol. 13. P. 593-598. Siddiqi M.R., 2000. Tylenchida. Parasites of plants and insects. 2nd Edition. Sant Albans, Common. Agric. Bereaux. 848 p.
Triantaphyllou A.C., 1961. Sex determination in Meloidogyne incognita Chitwood 1949 and intersexuality in M. javanica (Treub, 1885) Chitwood, 1949 // Annales de l'Institut Phytopathologique Benaki. Vol. 3 No. 1. P. 12-31.
REFERENCES
CarneiroR.M.D.G., SantosM.F.A., AlmeidaM.R.A., MotaF.C., Gomes A.C.M.M., TiganoM.S. 2008. Diversity of Meloidogyne arenaria using morphological, cytological and molecular approach. Nematology. Vol. 10(6). P. 819-834.
Chitwood B.G., 1949. "Root-knot Nematodes". Part 1. A revision of the genus Meloidogyne Goeldi, 1887. Proc.
Helminthol. Soc. Wash. Vol. 16. № 2. P. 90-104. Chizhov V.N., 2004. Diagnosis of root-knot nematodes of the genus Meloidogyne (Nematoda: Tylenchida) in a protected ground. Plant parasitic nematodes and insects / Ed. M.O. Sonin. M .: Nauka. P. 253-276. In Russian. DavideR.G., Triantaphyllou A.C., 1968. Influence of the environment on development and sex differentiation of root-knot nematodes. Ill. Effect of foliar application of maleic hydrazide. Nematologica. Vol. 14. P. 37-46. Elmilygy I.A., 1968. Three new species of the genus Meloidigyne Goeldi, 1887 (Nematoda: Heteroderidae).
Nematologica. Vol. № 4. P. 577-590. Humphreys-Pereira D.A., Elling A.A., 2014. Morphological variability in second-stage juveniles and males of
Meloidogyne chitwoodi. Nematology. Vol. 16. P. 149-162. Hunt D.J., Handoo Z.A. 2009. Taxonomy, identification and principal species. Root- knot nematodes /R.N.
Perry, M. Moens and J.L. Starr, eds. 1. London: CABI. P. 55-88. Jepson S.B., 1987. Identification of Meloidogyne sp. C.A.B. International, Wallingford. Oxon. 237 p. Kasachenko I.P., Mukhina T.I., 2013. The root gall nematodes in the genus Meloidogyne Goeldi (Tylenchida:
Meloidogynidae) of the world fauna. Vladivostok: Dal'nauka. 307 p. In Russian. Kasachenko I.P., Volkova T.V., Mukhina T.I., Ivanov I.N., 2012. The root gall nematodes in the Far East of
Russia. Russian Journal of parasitological. No 2. P. 111-116. In Russian. Kiryanova E.S., Krall E.L., 1971. Plant parasitic nematodes and their control measures. 2. T. L .: Nauka. 522 p. In Russian.
Kleynhans K.P.N., 1988. Meloidogyne vandervegtei sp. nov. from subtropical coastal forest in Natal (Nemata:
Heteroderidae)// Phytophylactica. Vol. 20. P. 263-267. Kumar A.C., 1984. Resistance in coffee to Meloidogyne spp. and occurrence of intersexes M. thamesi.
Nematologica. Vol. 30. P. 108-110. McLeodR.W., Khair G.T., 1973. Male intersexes in Meloidogyne thamesi. Nematology. Vol. 19. P. 561-562. Santos M.S., 1968. Meloidogyne ardenensis n. sp. (Nematoda: Heteroderidae), a new British species of root-
knot nematode. Nematologica. Vol. 13. P. 593-598. Siddiqi M.R., 2000. Tylenchida. Parasites of plants and insects. 2nd Edition. Sant Albans, Common. Agric. Bereaux. 848 p.
Triantaphyllou A.C., 1961. Sex determination in Meloidogyne incognita Chitwood 1949 and intersexuality in M.
javanica (Treub, 1885) Chitwood, 1949. Annales de l'Institut Phytopathologique Benaki. Vol. 3 No. 1. P. 12-31. Turlygina E.U., Chizhov V.M., 1991. Biology of reproduction of plant nematodes. M .: Nauka. 95 p. In Russian.
Accepted: 26.05.2016 Published: 30.06.2016
nocmynuAaepeda^uw: 26.05.2016 Aamany6AUKa^w. 30.06.2016
