Формирование первичной продукции в море Текст научной статьи по специальности «Физика»

2006

Известия ТИНРО

Том 147

УДК 577.355

В.И. Звалинский (ТОИ ДВО РАН, г. Владивосток)

ФОРМИРОВАНИЕ ПЕРВИЧНОЙ ПРОДУКЦИИ В МОРЕ

Рассмотрены имеющиеся в литературе модели первичной продукции в море как функции одного или нескольких факторов. Предложены общая и упрощенная концептуальные модели фотосинтеза в виде цепей сопряженных циклических реакций. Максимально упрощенная модель из трех сопряженных циклических реакций позволяет получить математическое описание зависимости скорости фотосинтеза от интенсивности света, концентрации и сопротивления диффузии CO2. Зависимость скорости фотосинтеза от одного из факторов — света или концентрации CO2 — описывается уравнением непрямоугольной гиперболы. Показано, что в простейшем случае три параметра определяют характер световой или угле-кислотной зависимости: максимальная скорость фотосинтеза P^, константа светового насыщения I-constant (или константа CO2 насыщения CO2-constant) и параметр непрямоугольности гиперболы у. Предложены специальные (спрямляющие) координаты, в которых все семейство гипербол имеет вид прямой линии. С помощью этих координат проведена экспериментальная проверка математических моделей световых и углекислотных кривых. Показана высокая степень адекватности предлагаемых моделей реальным световым и углекислотным зависимостям первичной продукции.

Zvalinsky V.I. Process of primary production in the sea // Izv. TINRO. — 2006. — Vol. 147. — P. 276-302.

Models for the process of primary production in the sea controlled by one or several factors are considered. General and simplified conceptual models of photosynthesis are proposed built as a chain of coupled cyclical reactions. The maximally simplified model of three coupled cyclical reactions describes mathematically a dependence of photosynthetic rate on light intensity and CO2 concentration and diffusion resistance. The dependence of photosynthetic rate on each of the factors of irradiance and CO2 concentration is described by equation of a non-rectangular hyperbola. In the simplest case the type of the dependence is determined by three parameters: the maximal photosynthetic rate, the light saturation constant or the CO2 saturation constant, and the parameter of hyperbola non-rectangularity. Special straightening coordinates are proposed where all hyperbolae are represented as straight lines. Experimental and theoretical curves for light and CO2 are compared in these coordinates. The proposed models are highly adequate to real dependencies of primary production on light and CO2 concentration.

Количественное описание первичной продукции в стационарном состоянии

Световая кривая фотосинтеза — это не только зависимость скорости фотосинтеза от интенсивности света, но и механизм утилизации энергии света и превращения неорганических соединений биогенных элементов в органические вещества. В настоящее время использование моделей первичной продукции стало важной частью в физиологии водорослей и продукционной экологии. Именно

поэтому исследованию световой кривой фотосинтеза уделяется такое огромное внимание и посвящено такое большое количество работ. Весьма важна и практическая значимость адекватного описания световой зависимости фотосинтеза: оценка региональной и глобальной первичной продукции.

Исследования световой кривой фотосинтеза (P-1-зависимость) начались более ста лет назад. Первое количественное описание P-1-зависимости принадлежит Блэкману (Blackman, 1905). Он представил эту зависимость в виде ломаной линии: фотосинтез линейно возрастает с интенсивностью света, затем, по достижении определенной интенсивности света, его скорость достигает своего максимального значения и не зависит от нее (табл. 1, № 1).

Таблица 1

Зависимость первичной продукции от светового фактора 1

Table 1

The dependence of primary production on light factor 1

№ п/п Модель Источник данных

1. P — а*I(0 < I < Pm/а) p — pm(I > pm/а) Blackman, 1905

2. p — pm * 1 K +1 Baly, 1935

3. P — pm * 1 (1 + 12)1/2 Smith, 1936

4. P — Pm (I / Iopt ) * exp(1 -1 / Iopt ) Steele, 1962

5. p — pm * I P P 1 2 - (1 + -* 12) 2 n Vollenweider, 1965

6. p — pm *{1 - exp(-a * I / Pm )} Webb et al., 1974

7. 8. P — Pm *tanh(a*I/Pm) P — Pm *tanh(a * I / Pm )-R Jassby, Platt, 1976 Platt et al., 1977

9. p — pm ^ 1+( I / Ip )2 Steele, 1977

10. P— 2 + a * I + b * I + c Peeters, Eilers, 1978

11. p — pm * I (Im + Im ) m Bannister, 1979

12. p pm * exp(a * I *(1 - Pm * aj a))- -1 Chalker, 1980

exp(a * I *(1 - Pm * a2/ a)) - Pm * a2/ a

13. P — PS *{1 - exp(-a * I / PS )}*exp(-ß*I / PS) Platt et al., 1980

14. I / Kt— У *(1 y*V ); P — Pm *V ; 7« 0,95 Звалинский, Литвин, 1986

Реальные кривые, однако, имеют более плавный переход от линейного участка к насыщению по сравнению с ломаной линией Блэкмана. В 1935 г. Бэйли (Baly, 1935) предложил модель световой кривой фотосинтеза в виде прямоугольной гиперболы (табл. 1, № 2). Бэйли формально перенес предложенную ранее модель для кинетики отдельного изолированного фермента (Michaelis, Menten,

1913) на описание световой кривой фотосинтеза. Эта модель также неудовлетворительно описывала реальную P-I-зависимость. Однако, в отличие от модели Блэкмана, модель Бэйли была слишком плавной по сравнению с экспериментальными кривыми. Стало очевидным, что реальные световые кривые фотосинтеза находятся между ломаной Блэкмана и прямоугольной гиперболой Бэйли.

Детальное исследование вопроса о световой кривой фотосинтеза провел Е. Рабинович (1953), который пришел к заключению о том, что P-I-зависимость должна быть представлена непрямоугольной гиперболой или кривой более высокого порядка. Однако приемлемой математической формулировки этих зависимостей тогда предложено не было.

Позднее было предложено большое количество математических выражений для описания световой кривой фотосинтеза. В 1976 г. (Jassby, Platt, 1976) было проанализировано уже 8 различных математических выражений P-I-кривой (табл. 1, № 1-8). Тогда же они предложили функцию гиперболического тангенса (табл. 1, № 7), которая, по мнению авторов, наилучшим образом описывала реальные световые кривые фотосинтеза. Все вновь предложенные функции располагались между ломаной Блэкмана и прямоугольной гиперболой Бэйли. Дальнейшее "улучшение" математических моделей световых кривых сводилось к учету фотоингиби-рования и/ или темнового дыхания. К настоящему времени количество P-I-моде-лей насчитывает более двух десятков, основная часть их приведена в табл. 1. Большинство авторов считает, что функция для описания P-I-зависимости должна включать как минимум два независимых параметра: а — тангенс угла наклона начального участка световой кривой и Pm — максимальный уровень (или максимальная удельная скорость) фотосинтеза при "оптимальной" интенсивности света (ниже того уровня освещенности, когда начинается фотоингибирование). Это положение является основным в предложенных математических моделях.

Из предложенных уравнений для описания P-I-зависимости лишь немногие основаны на чрезмерно упрощенных моделях фотосинтеза (такие как модель Бэйли, где фотосинтез упрощен до отдельной ферментативной реакции), остальные являются полностью эмпирическими. Эти недостатки ограничивают их использование для описания и объяснения вновь появляющихся экспериментальных фактов. Уже в 1976 г. было показано (Jassby, Platt, 1976), что различные экспериментальные световые кривые удовлетворительно описываются различными функциями: часть — прямоугольной гиперболой Бэйли, часть — экспонен-той, часть — ломаной Блэкмана, часть — гиперболическим тангенсом. Таким образом, стало ясно, что реальные световые кривые имеют различную форму ("кривизну") и поэтому не могут быть описаны какой-либо одной моделью: необходим третий параметр, который бы отражал различие формы кривой. Позже были предложены модели с тремя параметрами (Chartier and Prioul, 1976; Bannister, 1979), которые, однако, также были эмпирическими. По существу, все работы в этом направлении были посвящены поиску кривых с различной кривизной, "кривизна" гиперболического тангенса оказалась максимально близкой к "кривизне" реальных световых кривых.

Основным недостатком эмпирических моделей P-I-кривых является то, что они не объясняют природы наблюдаемой зависимости и не имеют перспектив к развитию и к усложнению в связи с необходимостью решения вновь возникающих проблем. Одной из таких проблем является описание зависимости скорости первичной продукции от других (не световых) факторов среды, в частности от концентрации углекислоты (табл. 2).

В настоящее время ведутся интенсивные работы по моделированию морских и пресноводных экосистем, где важнейшим элементом является первичное продукционное звено (Страшкраба, Гнаук, 1989).

При описании первичной продукции необходимо описание зависимости ее скорости от совокупности факторов среды — концентрации различных биогенных элементов и температуры. Предложенные к настоящему времени модели

такого рода (табл. 3) также являются эмпирическими и не объясняют природы такой зависимости.

Таблица 2

Зависимость первичной продукции от одного не светового субстратного фактора S

Table 2

The dependence of primary production on single non-light substrate factor S

Модель Источник данных

V = Vm V = Vm * S Km + S *{1 - exp(-A * S)} Michaelis, Menten, 1913 Ивлев, 1945

ß = ßm * C Kc + C Monod, 1950

V = Vm * S - s0 Paasche, 1973

Kv + (S - So)

S / Ks- = V *(1 Y*V) 1 -V Звалинский, Литвин, 1986

Таблица 3 Зависимость скорости первичной продукции от нескольких не световых неконкурентных субстратных факторов Table 3 The dependence of primary production rate on several non-light non-competitive substrate factors

Модель Источник данных

p = pm C C C * ^P * N * ^C Jorgensen, 1980

KP + CP KN + CN KC + CC

X rSi j V = 1 Y *V - V / S, Звалинский, Литвин, 1986

p = pm *V;y~ 0.9; rs < 0.05;St = [S,]/KSi

P = Pm *{1 - exp(-Sc)} *{1 - exp(-SN)} *{1 - exp(-Sp)} Страшкраба, Гнаук, 1989

Зависимость скорости первичной продукции от концентрации нескольких конкурентных субстратов, например нитратов и аммония, также описывается в основном эмпирическими соотношениями (табл. 4).

Таблица 4

Зависимость скорости первичной продукции от конкурентных (взаимно ингибирующих) не световых субстратов (St — нитратов, S2 — аммония)

Table 4

The dependence of primary production rate on competitive (inter inhibiting) non-light substrates (St — nitrate, S2 — ammonium)

Модель Источник данных

P = Pm * S1 *exp( S2) + S2 S1 + K1 S2 + K2 Wroblewski, 1977

P = Pm * S1 / K1 + S2 / K2 1 + SJ Kj + S2/K 2 O'Neil et al., 1989

[St]/Ks! + [S2]/Ks 2 = 1VV -Y*V) Zvalinsky, 2001

Актуальной при моделировании водных экосистем является проблема описания зависимости скорости первичной продукции одновременно от интенсивности света и концентрации совокупности биогенных элементов. Предложенные модели такого рода также в основном являются эмпирическими (табл. 5).

Таблица 5

Зависимость скорости первичной продукции от светового и не световых субстратных факторов

Table 5

The dependence of primary production rate on light and non-light substrate factors

Модель

Источник данных

Г *V v V , ЛТ7

—-+ > rSi-= 1 -Y *V

1 - V /1 ^ Si 1 - V / S, P = pm *V;y ~ 0.95

si / Ki + s2 / K2

1+v k1 + s2/k2

P = Pm *{1 - exp(-a * I / Pm )}*

S1 = NH 4; S2 = NO3

P = Pm * min{tanh(a * I), ( S1 + —)}

Звалинский, Литвин, 1988

Fasham, 1995

S

S1 + K1 S2 + K2

S1 = NH 4; S2 = NO3

P = Pm *min^ *ехр(-ф * S1) + S1

S

3

S2 + K2

exp(^ *T)*(I / Iopt )* exp(1 -1 / Iopt); S1 = NH4; S2 = NO3; S3 = S,'(OH) P = Pm *min{F(I),F(N)}

S1 + K1 S3 + K3

Oguz et al., 1996 (N / Si)P }* Kawamiya et al., 1997

Oguz et al., 1999

Известно, что первичное продуцирование — это прежде всего процесс фотосинтеза, представляющий собой создание органического вещества из неорганических соединений биогенных элементов. Однако для осуществления процесса фотосинтеза необходим фотосинтетический аппарат, компоненты которого синтезируются, поддерживаются и восстанавливаются в процессе роста за счет энергии темнового дыхания. Процессы фотосинтеза и роста зависят от разных факторов среды, разобщены во времени и пространстве (Dubinsky and Berman-Frank, 2001). Так, фотосинтез зависит от интенсивности света и концентрации углекислоты, тогда как рост — от концентрации других биогенных элементов, таких как азот, фосфор и т.д. Учитывая это обстоятельство, собственно процесс первичного продуцирования (фотосинтеза) и процессы роста должны быть рассмотрены раздельно.

Проведенный анализ показывает, что в настоящее время для описания первичного продуцирования используются практически только эмпирические модели или модель Бэйли.

Очевидной становится необходимость разработки новых подходов к математическому моделированию перечисленных явлений, когда в основе моделей лежат механизмы описываемых процессов. Такой подход должен учитывать взаимодействие двух фотосистем, сопряжение фотохимических процессов с компонентами электрон-транспортной цепи, а она — с циклом Кальвина, а также с процессами фотофосфорилирования, фотодыхания и темнового дыхания.

Ранее был разработан подход, позволяющий анализировать биологические процессы как сложные цепи и сети сопряженных циклических реакций (Звалин-ский, Литвин, 1986, 1988).

В данной работе проведен теоретический и экспериментальный анализ зависимости скорости продукционного процесса морских водорослей от интенсивности света, концентрации и сопротивления диффузии углекислоты. Фотоинги-бирование фотосинтеза здесь не рассматривается.

Все математические расчеты проводились на ПК Pentium 2 на языке Turbo Pascal 7. Все программы для расчетов были разработаны автором.

Объектами для экспериментальных измерений служили морские макроводоросли, а также одноклеточная водоросль Porphyridium cruentum и симбиоти-ческая микроводоросль Zooxanthellae. Скорость фотосинтеза измерялась по скорости выделения кислорода амперометрическим методом, предложенным Хаксо и Бланксом (Haxo, Blinks, 1960). Измерения на Zooxanthellae проводились во время морских экспедиций на НИС "Академик Александр Несмеянов", измерения на морских водорослях — на морской экспериментальной станции ИБМ ДВО РАН, расположенной на о. Попова в зал. Петра Великого.

Общая модель фотосинтеза

В основе предлагаемого подхода лежит тот факт, что все процессы в живых системах, в частности в растениях, осуществляются по циклическому механизму. Так функционируют не только ферменты, но и практически все биохимические системы живого организма. В частности, по такому механизму функционируют системы ADP—ATP, NADP+—NADH и т.д. Отдельные циклические реакции взаимодействуют между собой и образуют сложные цепи и сети сопряженных циклических процессов. Последние, в свою очередь, образуют гиперциклы, такие как цикл восстановления углерода Кальвина. Общий концептуальный и математический подход к описанию столь сложных линейных и разветвленных цепей необратимых сопряженных циклических процессов в стационарном состоянии описан ранее (Звалинский, Литвин, 1986). Подробный анализ такого рода цепей сопряженных циклических процессов позволил разработать алгоритм для написания уравнений или системы уравнений, исходя из вида концептуальной схемы описываемого процесса. Так, "Z-схема" фотосинтеза в простейшем случае может быть представлена линейной цепью сопряженных циклических реакций (Гудвин, Мерсер, 1986, рис. 1).

Такая схема описывается линейной цепной дробью (для экономии места дробь разделена на две части):

r А V r А V

- = 1

r *V r aV 1__r45 V_ 1 __ V

1__r34 AV_ 1 _ V r89 *V

1__r23 AV__«* It ,__r9,10 AV (])

1__r,2 A V 1 _ WAV (1)

в a 11 1 _ V / H2O r1112,*V

1-

1 , T J 12,13

1 _ rP aV--—

A V

Уравнение представляет собой неявную функцию относительной скорости

V = P/ р: от относительных сопротивлений звеньев системы г., безразмерных величин интенсивности света, поглощаемого первой и второй фотосистемами 11 = [I/]/ и !п = [1И]/ 1К, а также концентрации углекислоты Се = [Се]/Ск ( р: — фотосинтетическая пропускная способность системы; /к — световая и Ск — углекислотная константы).

d

цепь

сн2о

Рис. 1. "Z-схема" фотосинтеза в виде цепи из 13 последовательных сопряженных циклических реакций: PC1 и PC11 — фотосистемы 1 и 11; 11 и 1 — свет, поглощаемый фотосистемами 1 и 11; P680 и P700 — формы пигментов, осуществляющие фотоокисление и фо-

Система

товосстановление донорно-акцепторных компонентов электрон-транспортной цепи; PPRC — пентозо-фосфатный восстановительный цикл углерода (цикл Кальвина)

Fig. 1. "Z-scheme" of photosynthesis as a chain of 13 consecutive coupling cyclical reactions: PC1 and PC11 — photosystems I and II; 11 and 1 — light, absorbed by the systems 1 and 11; P680 and P700 — pigment forms which carry out photooxidation and photoreduction of component of the electron-transport chain

Электрон

транспортная

расщепления воды

Получение уравнения, описывающего совместное лимитирование фотосинтеза двумя факторами среды

Для понимания сущности подхода ниже приводится пример получения соотношения, связывающего скорость процесса в зависимости от интенсивности света и концентрации углекислоты для простейшей модели фотосинтеза (рис. 2). Углекислота С02 включается в цикл восстановления (Р) с помощью фермента Ес (рибулозобифосфаткарбоксилазы). Здесь сложный цикл восстановления углерода Р представлен в виде одного "гиперцикла" ключевого (лимитирующего процесс) фермента (компонента) ЕР. Поглощенные кванты света включаются в "гиперцикл" через ферментативную циклическую систему I (компонент Е), являясь источником энергии для функционирования цикла восстановления углерода Р. Каждое взаимодействие (реакция) сопровождается изменением состояния соответствующего фермента (компонента). В стационарном (квазистационарном) состоянии, когда скорости взаимодействий Р во всех звеньях равны (близки) между собой, можно записать следующую систему уравнений:

Р = а * к, *[ I ]*[ Е1 ];

Р = (кв / й) * ([Се ] - [С,. ]);

Р = кс *[С,]*[Ес]; (2)

Р = кт *[Е]*[Ер];

Р = кср *[Ес]*[Ер]; Р = кР *[Е"],

где [I] — интенсивность света, a — поглощение, [Ce] и [C.] — внешняя и внутренняя (внутри клетки) концентрации углекислоты, [£.] — концентрации различных форм ферментов (компонентов); k. — константы скорости процессов, kD — коэффициент диффузии, d — расстояние диффузии. В стационарном состоянии суммарная концентрация всех форм каждого компонента [£.°] также остается неизменной, что отражено в системе уравнений (3).

Рис. 2. Простейшая схема первичной продукции в зависимости от двух факторов среды (интенсивности света и концентрации СО,) и сопротивления диффузии СО,: буквы I, С и Р внутри циклов — соответственно цикл включения света, цикл включения углекислоты и цикл восстановления углекислоты; / — интенсивность падающего света, a — поглощение, Ce и C. — внешняя и внутренняя концентрации углекислоты, E — концентрации различных форм компонентов; k.. — константы скорости процессов, kD — коэффициент диффузии углекислоты

Fig. 2. The simplest scheme of primary production in dependence on two environmental factors (light intensity / and CO2 concentration) and on diffusion resistance of CO2: the letters "I", "C" and "P" inside of cycles are the cycles of light utilisation, CO2 consuming and processing cycle respectively; / — incident light intensity; a — light absorbtion, Ce and

C — external and internal CO, concentration; E. — concentrations of different forms of

i 2 ' i

components; k.. — rate constants of processes; kD — CO2 diffusion coefficient

[ E0] = [ Et ] + [ E'j]; или 1 = ег + e);

[E0] = [Ec ] + [Ec]; или 1 = eC + ec; (3)

[ E0] = [ EP ] + [ EP] + [ E"]; или 1 = el + вг + e".

Здесь учтено, что e{ = [ Ei ]/[ E°].

Из второго и третьего уравнений системы (2) исключаем неизвестную величину [C.] и с учетом уравнений (3) получим:

P = {kc *[EC]*[Ce]- kc *[Ec]*P}*ec. (4)

kD / d

Введем величину P^, максимально возможную скорость процесса (максимальная пропускная способность или проводимость) системы, которая возможна при отсутствии лимитирования светом и углекислотой ([l] ^^ и [ce] ^гс). Величина P^ является характеристикой фотосинтетической системы и определяется только внутренними ее параметрами. Поделим обе части уравнений системы (2) на величину P^ и обозначим V = P/P^, с учетом уравнений (3) и (4) система (2) примет вид:

У = {(а * к, *[ £01)/0„т}*[1]* в,;

У = ({(кс *[£0])/р:}*[Св 1 -Гаг *У)*вс;

У = {(к,р *[Е0]*[Е0])/ 0„т }*(1 - в, )* вр; (5)

У = {(кср *[Е0]*[ Е0])/Ртт}*(1 - вс )* вр; У = {(кр *[Е0])/р:}*вр,

1/(к0 / й) кс *[Е0]

где тй =-^— =- — относительное сопротивление диффузии угле-

1/( к с * [ 0 ]) к0 / й

кислоты. Введем величину 1К = р: /(а*к1 *[Е,0]), которая имеет размерность потока и представляет собой "световую субстратную константу" рассматриваемой системы (в дальнейшем — световая константа, l-constant). Величина ск = р: /(кс *[Е0]) имеет размерность концентрации, которую можно обозначить как "субстратную константу" для углекислоты (с02-сот1аМ). В дальнейшем интенсивность света и концентрацию углекислоты удобно выражать в единицах их субстратных констант: I = [I]/ 1К и св = [св]/ск.

Выражения в круглых скобках уравнений системы (5) имеют размерность потока и являются характеристикой соответствующего звена. Каждое из этих выражений представляет собой максимально возможную скорость (максимальную пропускную способность или проводимость) звена системы: р: = кр *[Е0]; р: = кР0 *[Е0]*[Е0]; Ргтр = кср *[Е0]*[Е0]. Выражения в фигурных скобках представляют собой отношения максимальной проводимости отдельного звена к максимальной проводимости всей системы в целом и могут быть обозначены как относительная проводимость соответствующего звена: ^ = 0т /0тт; о№ = р: /0тт; ^ = Р^ /Ртт.

Для удобства математического описания введем обратные им величины, которые можно рассматривать как относительные сопротивления этих звеньев:

гР = 1/Ор =

т = рт / рт .

7 4гр^ ~ Рт ' Р0 ;

кр *[Ер]

г,р = 1/а1р =

= рт / рт.

гт ' г 10 '

кР0 *[Е°]*[Е0] 10

(6)

гср 1/ ® ср

__т_ = рт / рт

кс0 *[Е0]*[Е0]_ т сР'

т

т

т

Определенное таким образом безразмерное относительное сопротивление Г является комбинацией констант скоростей к^ и полных концентраций взаимодействующих компонентов [с°] отдельного звена, а также максимальной пропускной способностью системы в целом 0:. Именно этот параметр т^ является обобщенной кинетической характеристикой отдельного звена взаимодействия циклических процессов как первого, так и второго порядков. Существенно, что в этот параметр входят также кинетические характеристики всех звеньев системы через ее максимальную пропускную способность 0^. Благодаря введению безразмерного кинетического параметра т оказалось возможным получить достаточно простые математические выражения для описания световой и углекислот-ной кривых скорости первичного продуцирования, а также цепей сопряженных циклических процессов произвольной сложности.

С учетом введенных обозначений (6) система (5) примет вид:

У = I * в,, или в, = V /1;

V = (Се - Г, *У )* вс; или вс = V /(Св - г, *У);

V = (1 - в, )* вР / Г1р; или вР = Г1Р *У /(1 - в1) = г1Р *У /(1 - V /1); (7)

V = (1-вС)* вР / гСР, или вР = гСР *V /(1-вС) = гСР *V /(1-V /(Се - г, *V));

V = еР / гР; или еР = гР *V.

Суммируя три последних уравнения и учитывая, что еР + еР + еР = 1 (соотношение (3)), получаем окончательное выражение:

*v r * v

-= '- 'p

lP +-^^-= 1 - rP * V. (8)

1 - V /1 1 - V /(ce - rd *V)

При насыщающих значениях интенсивности света и концентрации углекислоты (l и ce скорость процесса определяется только пропускной способностью системы и достигает максимально возможного уровня: P ^ "m и V ^ 1.0. Тогда из уравнений (6) и (8) следует:

rp + rlP + rcp = 1 ;

j^m j^m j^m

_m__+__m__+__m__1*

kp *[E0] kpp *[E0]*[E0] kcp *[E0]*[E0r ; (9)

rfm rfm rfm m + m + m _1

j^m j^m j^m

PP pP pcp

Таким образом, в данном простейшем случае максимально возможная скорость процесса определяется максимально возможными скоростями (пропускной способностью) отдельных звеньев системы:

Pm = +_1_+_1_f =\± + ± + (10)

m [kp*[E0] kpp*[Elo]*[Ep] kcp*[ec]*[E"]J \Ppm pm mmJ

Аналогичным образом можно получить решения для систем произвольной сложности (Звалинский, Литвин, 1986).

Анализ модели

Как показано выше, если не рассматривать окислительно-восстановительные превращения компонентов цепи реакций, а описывать только зависимость скорости процесса от значений факторов среды, то полная концептуальная модель (см. рис. 1) и соответствующая математическая модель (уравнение (1)) могут быть редуцированы до максимально упрощенной модели (см. рис. 2, уравнение (8)) без заметного ухудшения качества описания этой зависимости. Такая упрощенная трехциклическая схема (рис. 2) является моделью двухсубстратного процесса, которая в терминах относительных сопротивлений представлена на рис. 3 (а).

Сопоставление рис. 3 и рис. 1 (соответственно уравнения (1) и (8)) показывает, что в простейшем случае все взаимодействия, происходящие за пределами субстратных циклов, могут быть объединены в один общий "цикл переработки" P, с эквивалентным относительным сопротивлением rp. "Субстратные циклы" для света и углекислоты не могут быть объединены между собой или с циклом переработки.

Световая кривая фотосинтеза. Для описания зависимости скорости процесса от какого-либо одного из факторов достаточно допустить, что другой фак-

Рис. 3. Простейшие модели фотосинтеза для описания зависимости скорости процесса: а — от интенсивности света I и концентрации CO2 (рис. 2, представленный через сопротивления); б — от интенсивности света I; в — от концентрации CO2; I — световой субстратный цикл; C — CO2 — субстратный цикл; P — цикл, моделирующий все реакции за пределами субстратных циклов (цикл переработки). Остальные обозначения как на рис. 2

Fig. 3. The simplified models of photosynthesis represented via resistances for description of photosynthesis rate dependencies on: a — two factors — light intensity I and CO2 concentration; б — light intensity I and в — CO2 concentration; I — light substrate cycle; C — CO2 substrate cycle; P — processing cycle which simulates all reactions beyond the bounds of substrate cycles; r.. — resistances

тор имеет насыщающее значение. Так, при Ce ^ ^ из соотношения 8 получим уравнение, описывающее световую зависимость процесса (рис. 3, б, здесь Yi = гр + гСР и Yi + r№ = 1):

Ie.*^ = 1 -yi *V; V = PIP: и I = [I /IK . (11)

1 _ у 11 1 m

Квадратное уравнение (11) представляет собой уравнение непрямоугольной гиперболы с параметром непрямоугольности yi. Уравнение (11) имеет три независимых параметра: р: — максимальная скорость фотосинтеза (которая достигается при насыщающих значениях интенсивности света и концентрации углекислоты), IK = р: I(a * к, *[ E0]) = P: I a *фт = P: /а — параметр системы и световой кривой, который был определен нами как субстратная световая константа (I-constant; здесь a — поглощение, фт — максимальный квантовый выход, а = a *фт — тангенс угла наклона начального участка световой кривой), и yi — параметр непрямоугольности гиперболы, представляющий собой относительное эквивалентное сопротивление реакций за пределами светового субстратного цикла. Параметр rIP является зависимым (rIP = 1 — YI) и представляет собой сопротивление сопряжения реакции субстратного цикла с циклом переработки. Важно отметить, что параметр IK (I-constant) является основным для световой кривой, тангенс угла наклона — зависимым параметром. Уравнение (11) можно переписать в другом виде:

1 +1 I 4*y * I

Y *у2 _(1 + I)*y +1 = о или V =-*{1 - 1--(12)

1 2* Yi V (1 +1)

Параметр непрямоугольности гиперболы Y, является одновременно и параметром "кривизны" световой зависимости: при Y, = 0 уравнение (11) превращается в уравнение прямоугольной гиперболы Бэйли:

I =или у = —. (13)

1 — V 1 +1

При увеличении параметра Yi ^ 1 уравнение (11) переходит в ломаную Блэкмана (рис. 4, a, для yi = 0,9999). Таким образом, уравнение (11) описывает

сн2о

кривые самой различной кривизны: от прямоугольной гиперболы Бэйли до ломаной Блэкмана (рис. 4, а).

Относительная интенсивность света I=[I]/IK Относительная скорость V=P/Pm

Рис. 4. Световые (а, б) и CO2- (в, г) кривые фотосинтеза, полученные из уравнений (11), и (15-17) в обычных (а, в) и спрямляющих (б, г) координатах: а, б — параметр непрямоугольности гиперболы у равен 0 (M-M — прямоугольная гипербола Михаэлиса-Ментен), 0,5, 0,9 (цифры на кривых) и 0,9999 (BL — ломаная Блэкмана). Для сравнения приведены функции экспоненты (exp) и гиперболического тангенса (tanh); в, г — сопротивление диффузии rd = 0,0, 1,0 и 2,0 (цифры на кривых)

Fig. 4. The light — (а—б) and CO2- (в—г) saturation curves of the photosynthesis, derived from Equations (11), and (15-17) in usual (а, в) and straightening (б, г) coordinates: а—б — hyperbola non-rectangularity parameter у is equal to 0 (M-M: rectangular hyperbola of Michaelis-Menten), 0.5, 0.9 (figures on curves) and 0.9999 (BL: Blackman's broken line). For comparison the exponent (exp) and hyperbolic tangent (tanh) functions are presented; в, г — the diffusion resistance rd = 0.0, 1.0 and 2.0 (figures on curves). It is seen that increasing of diffusion resistance value leads to increasing of CO2-constant and curvature parameter yc

Все кривые имеют один и тот же начальный угол наклона и максимальный уровень насыщения. Продолжение начального участка всех кривых V-I на рис. 4 (а) пересекает максимальный уровень при одной и той же интенсивности света [I] = I Следовательно, параметр I по величине аналогичен тому, что был эмпирически введен Толлингом (Tailing, 1957) для характеристики световых кривых

фотоситеза. Параметр у имеет ясный биологический смысл — относительное лимитирование реакций за пределами субстратного цикла (см. рис. 3, б). В соответствии с этой моделью параметр у] может принимать любую величину от 0 до 1 и описывать световую кривую любой кривизны (см. табл. 1, рис. 4, а).

Весьма важным является представление уравнения (11) в следующем виде:

I=(1 *У) или [/]*^ =1к *У) ' (14)

Из уравнения (14) видно, что световая зависимость (11), построенная в 1 - V

координатах У = [I]* от X = V, имеет вид прямой линии. Очевидно, что в

этих специальных координатах все семейство гипербол, как прямоугольных, так и непрямоугольных, имеет вид прямой линии (рис. 4, б). Из уравнения (14) следует также, что продолжение этой прямой отсекает на оси абсцисс (при 1 - V

У = [I]* у = 0) отрезок V0 = Иу1, отсюда у1 = 1/^. Таким путем находится

параметр "кривизны" непрямоугольной гиперболы. На оси ординат (V = 0) эта прямая отсекает отрезок У0 = 1к, равный ]-constant системы. Прямая линия, параллельная оси абсцисс, соответствует прямоугольной гиперболе Бэйли (Михаэ-лиса-Ментен). Анализ экспериментальных кривых в таких координатах позволяет выяснить характер зависимости и решить вопрос об адекватности предлагаемой модели реальному биологическому процессу. Более того, такой анализ позволяет определить значения параметров при моделировании процесса двухцик-лической схемой.

Здесь еще раз важно заметить, что не начальный угол наклона а, а световая константа ]к является основным параметром световой кривой. На основании предложенных эмпирических моделей (табл. 1) величина параметра а может быть найдена только по экспериментальным точкам начального участка световой кривой, где ошибка измерений достаточно высока. Световая константа ]к определяется по экспериментальным данным всего диапазона световой кривой, где точность измерений существенно выше. Поскольку а = а *фт = Рт / 1к, то возникает возможность определить тангенс угла наклона начального участка и максимальный квантовый выход процесса первичного продуцирования по всей совокупности экспериментальных данных и, следовательно, со значительно более высокой точностью.

Зависимость скорости фотосинтеза от концентрации углекислоты.

При насыщающей интенсивности света (I — уравнение (8) может быть написано в виде (ус = гР + т1Р; ус + гсР = 1):

--= 1 -у (15)

1 - V/(Се -гй ^) /с

Здесь также V = Р / Р^ и Се = [Се ]/ С к . Параметр Ск = Р^ /(кс *[ Е0С]) = Р^ /Кс является характеристикой реакций включения углекислоты (углекислотная константа насыщения или CO2-constant). Уравнение (15) является также уравнением непрямоугольной гиперболы. Если сопротивление диффузии углекислоты мало (гл ~ 0), уравнение (15) упростится:

1 -С;7С = 1 -Ус * V или [Се]*^ = Ск *(1 -ус * V)' (16)

Это уравнение является полным аналогом уравнения (8) для световой кривой (рис. 4, в, кривая для гЛ = 0). Следовательно, световые и углекислотные кривые фотосинтеза описываются одинаковыми уравнениями непрямоугольной гипербо-

288

лы. Уравнение (16) также спрямляется в координатах У = [Се ]* ^ от X = V.

С помощью этих координат можно найти основные параметры углекислотной кривой: константу Ск и параметр непрямоугольной гиперболы ус (рис. 4, г).

Уравнение (15) после несложных преобразований может быть приведено к виду:

= 1 ~Yc*V или [Се]*^ = Ск *(1 -ус * V). (17)

Здесь Ск = Ск *(1 + тл) — эквивалентная субстратная константа для угле, у

кислоты, ус = Ус + гср *—^--эквивалентная величина параметра непрямоуголь-

1 + Г

ности гиперболы, параметр гср = гСР *-, а относительная концентрация

1 + Г"

С = [Се ]/ Ск. Как видно, уравнения (16) и (17) имеют одинаковый вид, однако их параметры различны. Сопротивление диффузии углекислоты увеличивает значения параметров уравнения (16): Ск ^ СК>Ск и /с ^ ус >ус. При этом характер углекислотной зависимости фотосинтеза остается неизменным (рис. 4, в, гл = 1 или 2). Увеличение параметра Ск означает, что увеличение сопротивления диффузии углекислоты эквивалентно увеличению концентрации, при которой происходит насыщение скорости процесса. Увеличение параметра ус означает, что переход кривой от линейного участка к насыщению происходит более резко. Однако сопротивление диффузии углекислоты не оказывает влияния на максимальную скорость фотосинтеза при насыщающих концентрациях углекислоты (рис. 4, в).

' 1 - V

Зависимость (17) также имеет вид прямой в координатах У = [С ]* от

е , V

X = V (см. рис. 4, г). В этих координатах можно определить параметры ус и Ск. Сопоставление уравнений (16) и (17) показывает, что анализ углекислотной кривой не дает возможности разграничить влияние сопротивления карбоксилирова-ния и сопротивления диффузии углекислоты на кинетическую кривую стационарного фотосинтеза. Исходя из этой модели, величина гл не может быть найдена из анализа углекислотной зависимости фотосинтеза. В отсутствие сопротивления диффузии тангенс угла наклона начального участка углекислотной кривой представляет собой удельную молярную активность карбоксилирующего фермента кс (Гудвин, Мерсер, 1986). Величина этого параметра равна отношению максимальной скорости фотосинтеза и субстратной константы: кс = Р^ / Ск. Как и в случае световой кривой, тангенс угла наклона начального участка угле-кислотной кривой может быть найден по экспериментальным данным всего диапазона углекислотной кривой, а не только по данным на ее линейном участке. При тй > 0 углекислотная константа увеличивает в (1 + тй) раз (Ск = Ск *(1 + тл)), а измеренная величина параметра кс соответственно меньше во столько же раз.

Совместное влияние интенсивности света и концентрации углекислоты на скорость фотосинтеза. Если световая зависимость фотосинтеза измеряется при условии лимитирования его скорости углекислотой (или углекислот-ная зависимость измеряется при лимитировании светом), то такую зависимость необходимо описывать полным двухфакторным уравнением (8):

г__ ^ г * V

■ +--= 1 - гр ^.

^ V ' Р (18)

[ I ]/ 1К [Се ]/(Ск - ГЛ * V)

Здесь также V = Р / Р".

Уравнение (18) можно преобразовать аналогично тому, как было преобразовано уравнение (15):

г * V г * V

+ СР У , = 1-гР *V. (19)

1 - V /I 1 - V / Се Р

Новые параметры уравнения (19): С = [Се]/Ск; Ск = Ск *(1 + гл); гСР = гСР *—1—;

1 + г, г

гр = гР + гСР *—- . Как видно, учет сопротивления диффузии изменяет парамет-1 + г-

ры углекислотной зависимости, тогда как параметры световой зависимости г1Р, 1к и р: остаются неизменными.

Уравнение (19) симметрично относительно интенсивности света I и концентрации углекислоты С'е: при взаимном лимитировании характер зависимости скорости фотосинтеза от интенсивности света и концентрации углекислоты аналогичен.

Главные параметры фотосинтетической системы, которая описывается уравнением (19), можно найти последовательно измерением световой зависимости при насыщающих концентрациях углекислоты (параметры гРР, 1к и р:) и измерением углекислотной зависимости при насыщающей интенсивности света (параметры гСР, Ск и р:). Здесь еще раз уместно отметить, что и при анализе совместного лимитирования фотосинтеза светом и углекислотой сопротивление диффузии и сопротивление карбоксилирования входят в параметр углекислотной зависимости Ск, и не могут быть найдены отдельно.

При лимитировании углекислотой (С'е < 1 или [Се ] < Ск) уменьшается уровень максимального фотосинтеза световой кривой Р: ^ р: <р: (рис. 5, а). Относительное значение этого нового максимального уровня V: < 1 для заданного значения концентрации углекислоты Се = [Се]/Ск можно найти из уравнения (19), тогда Р: = V: * Р: (индекс "С" означает лимитирование углекислотой).

При лимитировании углекислотой из уравнения (19) световая зависимость может быть представлена в виде:

^^ = 1 - (гР + гср . (20)

1 - V /I Р 1 - V / Се

Кривая (20) является уравнением третьей степени относительно скорости V, т.е. более высокого порядка, чем уравнение непрямоугольной гиперболы.

Так как при лимитировании углекислотой максимальная относительная скорость VС <1, то для анализа параметров такой зависимости удобно перейти к новой переменной V = V / V: = Р / Р". Уравнение (20) примет вид:

Г * V

т * ■ 1 -г\с V (21)

ЧР

1 - V/I

Здесь Гр = Г,Р *УС, 1= [/]/ 1к, 1к =1к V,7К = (Гр +=1 - Гр = 1 - Гр V .

Таким образом, в рассматриваемом приближении лимитирование углекислотой не изменяет характера световой зависимости фотосинтеза: она остается непрямоугольной гиперболой, как и в случае отсутствия лимитирования углекислотой. Как видно, при лимитировании углекислотой происходит уменьшение максимального уровня фотосинтеза УС", пропорционально V: уменьшаются световая константа 1к и сопротивление сопряжения г1Р (возрастает параметр непрямоугольности у1 = 1 - г1Р). Иными словами, при лимитировании углекислотой понижается уровень плато насыщения световой кривой фотосинтеза, а переход к насыщению происходит более резко и при более низкой интенсивности света (рис. 5, а). Увеличение сопротивления

диффузии проявляется в форме световой кривой как дополнительное уменьшение концентрации углекислоты (рис. 5, а). Важно отметить, что тангенс угла наклона начального участка световой кривой не изменяется при изменении степени лимитирования углекислотой: ас = рт / 1к = V™ * Р^ / V™ * 1к = Р^ / 1к =а.

е;

л

н

U

о а о

X и

№ ез S Л

4 ш н

5 о о S н О

Ce=20; rd=0 Ce=1; rd=0

Относительная интенсивность I=[I]/IK

Относительная скорость V=P/Pm

г

Рч

о а

н О

1=20

1=1.0

1=0.6

(1) - I=20; rd=0

(2) - I=1.0; rd=0

(3) - I=0.6; rd=0

(4) - I=20; rd=1.0

(5) - I=1.0; rd=1.0

(6) - I=0.6; rd=1.0

(7) - I=20; rd=2.0

0 2 4 6

Относительная концентрация CO2 Ce=[Ce]/KC

i>

U II

>H

CP

н

«

CP

«

И

1.6

1.2

0.8

0.4

0.2 0.4 0.6 0.8 Относительная скорость V=P/Pm

Рис. 5. Световые (а, б) и углекислотные (в, г) теоретические кривые фотосинтеза в обычных (а, в) и спрямляющих (б, г) координатах, построенные по уравнению (19) при различных соотношениях интенсивности света I, концентрации C и сопротивления диффузии rd углекислоты (цифры на кривых). BL — ломаная Блэкмана

Fig. 5. Light (a, б) and CO2- (в, г) theoretical photosynthesis curves in usual (а, в) and straightening (б, г) coordinates obtained from Equation (19) at different rations of I, C and rd values (figures on curves)

Световая зависимость (21) имеет вид прямой в предложенных выше специ-

альных координатах Y = [Ce ]*

1 - V

V

от X = V при различных уровнях лимитиро-

вания углекислотой (рис. 5, б), она представляет собой уравнение непрямоугольной гиперболы. На рис. 5 (б) также видно, что световая константа должна уменьшаться при уменьшении концентрации углекислоты, а параметр кривизны у! непрямоугольной гиперболы должен увеличиваться.

Влияние лимитирования углекислоты на параметры световой кривой показано в табл. 6.

3.8

3.6

3.4

3.2

2

0

0

Таблица 6

Значения параметров световой кривой УС = РсС / РС = 1к / 1к и у, / у,

при различных концентрациях углекислоты [Се]/ Ск и различном относительном сопротивлении диффузии тл (уравнения (18) и (21),

гР = 0,90, г!Р = гСР = 0,05, у, = 0,95)

Table 6

Values of the light-saturation curve parameters VCm = Pc / P^ = !K / !K and yl /yl at different CO2 concentrations [Ce]/ CK and different relative diffusion resistance rd _(Equations 18 and 21, rP = 0.90, r!P = rCP = 0.05, yI = 0.95)_

C ]/CK

r = 0

vm

Yi

vm

rd = 1

Yi

1

0,5 0,3 0,2 0,1

1,0 0,82 0,48 0,294 0,198 0,0995

0,95

0,978

0,9975

0,9985

0,99978

0,99997

1,0

0,488

0,248

0,149

0,0997

0,0499

0,95

0,9975

0,9987

0,9997

0,99987

0,99997

эо

Аналогичным образом из уравнения (18) может быть получено соотношение для описания углекислотной зависимости при лимитировании светом:

*V .г , r *V

у -, m ' 'TD ' ГТ> у

'cp

= 1 -Vm *(rp +-—r)*V, или CP , , = 1 -Yd *v, (22)

1 - V/ Ce 1 1 - Vm *v/1 1 - v/ c,

где V'= P/Pm, rCp = rep *V m, Ce = [Ce]/CK, Ck =Ck*V m, ya = (rp + ^-V—) = 1 - rCp,

остальные параметры определены так же, как и в уравнении (19).

Уравнение (22) является полной аналогией уравнения (21) для световой кривой при лимитировании углекислотой. Как видно из уравнения (22), изменение формы углекислотной кривой, если она исследуется при лимитировании светом, происходит аналогичным образом: она имеет более низкий уровень насыщающего фотосинтеза, переход к насыщению происходит более резко, а насыщение фотосинтеза достигается при более низких концентрациях углекислоты (рис. 5, в). Как и в случае световых кривых, при лимитировании углекислотой уменьшение угле-кислотной константы при лимитировании светом происходит пропорционально уменьшению максимальной скорости фотосинтеза: V¡m = Pm / P^ = CK / CK (индекс I указывает, что исследование углекислотной кривой проводится при лимитировании светом). Учет сопротивления диффузии углекислоты проявляется на углекис-лотных кривых как уменьшение тангенса угла наклона (увеличение CO2-constant). Углекислотные кривые, измеренные при лимитировании светом, также спрямляются в специальных координатах при любых уровнях лимитирования (рис. 5, в). Отсюда следует, что форма этих кривых в исследуемом приближении соответствует форме кривой непрямоугольной гиперболы. Величина тангенса угла наклона начального участка углекислотной кривой остается неизменной при любой степени лимитирования светом: KC = Pm / CK = Vm * Pm /Vm * CK = Pm / CK = KC.

Проведенный анализ показывает, что для любой фотосинтетической системы должен существовать единственный абсолютный максимальный фотосинтез Pmm, который реализуется при отсутствии лимитирования светового и углекислотного факторов. При других условиях, когда возможно лимитирование одного из этих факторов, насыщающий уровень фотосинтеза, как правило, ниже максимального pm. Следовательно, в случае возможного лимитирования одного из факторов максимальный уровень носит относительный характер, таких "максимальных" уровней PCm или Pjm может быть бесчисленное множество. Эти относительные максимальные уровни фотосинтеза чаще всего отражают степень лимитирования тем или иным фактором и не являются характеристикой самой фотосинтетической системы.

Таким образом, простейшая модель (см. рис. 3, а) и соответствующее ей достаточно простое уравнение (18), а также его различные варианты (19)-(22) позволяют вполне удовлетворительно описать взаимодействие двух факторов при фотосинтезе: интенсивности света и концентрации углекислоты. При этом форма световых и углекислотных кривых соответствует форме непрямоугольной гиперболы. Кривизна световой и углекислотной кривых может быть различной: это различие определяется различием относительных сопротивлений сопряжения r и rCp соответствующих субстратных циклов с циклом внесубстратных процессов. Сопротивления карбоксилирования и диффузии углекислоты включены в углекислотную константу и аналогичным образом влияют на ее величину и кривизну углекислотной кривой (18). Из анализа уравнения (18) может быть найдена только максимальная величина углекислотной константы (которая включает вклад сопротивления диффузии), величины сопротивлений диффузии и кар-боксилирования по отдельности найдены быть не могут. Уравнение (18) описывает целый класс задач о взаимодействии двух факторов и совместном лимитировании процесса этими двумя факторами.

Экспериментальная проверка модели

Световые кривые фотосинтеза. Прежде всего важно было установить адекватность предлагаемой модели. Исследование световых (углекислотных) кривых фотосинтеза на адекватность модели проводилось следующим образом. Полученные экспериментальные точки зависимости скорости фотосинтеза P от интенсивности света [I] пересчитывались в относительную скорость X = V = P / Pm и параметр Y = [/]*(1 -V)/V . Полученные в результате этих расчетов величины строились в координатах Y от X. В соответствии с предлагаемой моделью связь X и Y должна моделироваться уравнением прямой линии Y = A * X + B. На основании этого уравнения находились основные параметры световой кривой: при X = 0 Y0 = = IK (или CK); при Y = 0 X0 = V0 = -B/A = 1/% (или 1/yc). Таким образом, первое соотношение позволяет найти световой субстратный параметр I-constant, второе — параметр непрямоугольности гиперболы уг = 1/ V0. По найденным таким образом параметрам моделировалась исходная световая кривая (уравнение (14)):

[/] = IK *V*(1 -y *V)/(1 -V), (24)

р = V * Pm

На рис. 6 представлены световые кривые фотосинтеза нескольких видов водорослей в обычных и спрямляющих координатах. Экспериментальные точки световой зависимости для всех исследованных видов водорослей достаточно хо-

1 - V

рошо укладываются на прямую линию в спрямляющих координатах Y = [I]*

от X = V (рис. 6, б, г, е). Это характерно как для образцов из хорошо освещенных мест обитания, так и для образцов из затененных мест (рис. 6, в, г); как при возбуждении белым светом (рис. 6, а—г), так и при возбуждении монохроматическим светом (рис. 6, д—е). В исследованных случаях величина параметра непрямоугольности гиперболы находилась в пределах 0,92-0,97.

На рис. 7 показаны экспериментальные точки 6 видов морских макроводорослей и симбиотической микроводоросли Zooxanthellae, выделенных из 6 видов рифостроящих кораллов (экспериментальные точки скорости фотосинтеза и интенсивности света для каждого образца выражены в относительных единицах: V = P/Pm, I = [I]/IK). Как видно, вся совокупность экспериментальных точек достаточно хорошо укладывается на прямую в спрямляющих координатах и, следовательно, световые кривые исследованных видов водорослей могут быть описаны уравнением непрямоугольной гиперболы с достаточно высокой степенью точности. Найденная из этих данных величина параметра непрямоугольности

293

1.0

Cu

cÙ

0.8

0.6

0.4

0.2

0.0

0 40 80 120 160

Интенсивность света, [I] (мкмоль м-2 с-1)

"и 40 Ik=42 (мкмоль м-2 с-1) Михаэлис-Ментен

л

ч

g 30 (м

20 -

>н

& 10

н

и

м

а а а

а

Porphyridium cruentum

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2 Относительная скорость, V = P/Pm

0.8

Él 0.6 о

а

■■ 0.4

= °.2

н

О

Ik=15.7

Свет

Тень

Viva fenestrata

IK=31.5

0 20 40 60 8

Интенсивность света, [I] (мкмоль м-2 с-1)

30

а

н

я а

IK=31.5

Ulva fenestrata

- 20

10

0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 Относительная скорость, V=P/Pm

1

0

0

s

5ч Рч

II >

H

О

0.8

0.6

0.4

0.2

BL j ^--^- Porphyra sp.

j Длина волны возбуждающего света 680 нм ^efc ✓

f Ik=87 à , 1 ,

80

0 100 200 300

Интенсивность света, [I] (мкмоль м-2 с-1)

60 -

IK=87 Михаэлис-Ментен

Длина волны возбуждающего света 680 нм

а а

И

140 -

■ 20

.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Относительная скорость, V = P/Pm

Рис. 6. Световые кривые различных видов морских водорослей при облучении белым (а—г) и монохроматическим (д—е) светом, построенные в обычных (а, в, д) и спрямляющих (б, г, е) координатах. "Свет" и "Тень" (в, г) — объекты соответственно из хорошо освещенных и затененных мест обитания

Fig. 6. The light-saturation curves of different species of marine alga (presented on Figures) at different condition of measurements plotted in usual (a, в, д) and straightening (б, г, е) coordinates

Y близка к 0,95. Это означает, что измеренные нами световые кривые фотосинтеза морских водорослей по своей форме значительно ближе к ломаной Блэкма-на, чем к прямоугольной гиперболе Михаэлиса-Ментен. Непрямоугольная гипербола с параметром непрямоугольности у ~ 0,95 по форме близка к кривой, которая описывается функцией гиперболического тангенса (см. рис. 4, a-б). Именно поэтому большинство исследованных световых кривых были по форме ближе всего к кривой гиперболического тангенса (Jassby, Platt, 1976). В литературе имеются данные о моделировании световых кривых фотосинтеза функцией непрямоугольной гиперболы, и параметр непрямоугольности также находился в пределах 0,93-0,96 (Marshall, Biscoe, 1980). Проведенное нами построение этих

1 - V

кривых в координатах Y = [/]* от X = V показало, что экспериментальные

точки хорошо укладываются на прямую линию, параметр непрямоугольности имел значение, близкое к 0,95.

Он £

1

0.8

л

н

е° 0.6

о

ы

0 № Я

« 0.4

л Ч и н

1 0.2 н

0

6 видов морских макроводорослей n=77

-''"M-M

1 / J / J / • / 1 / - Mi m

[i]/ik=i [ ] .K i . i a . i . i

£ £ 0.8

0.6

"1 0.4

а

н

а>

S

ts

я 0.2

и

M-M

6 видов водорослей п = 77; r2 = 0.99

0 1 2 3 4 5 Относительная интенсивность света I=[I]/IK

7=0.954

0.4 0.8 1.2

Относительная скорость V = P/Pm

0

0

Относительная интенсивность света I=[I]/IK Относительная скорость V=P/Pm

Рис. 7. Обобщенные световые кривые фотосинтеза: а—б — для 6 видов макроводорослей; в—г — для Zooxanthellae из 6 различных видов рифостроящих кораллов в обычных (а, в) и спрямляющих (б, г) координатах

Fig. 7. The general P-I curves for 6 species of macroalga (а—б) and for simbiotic Zooxanthellae from 6 different species of reef-building corals (в—г) plotted in usual (a, в) and straightening (б, г) coordinates

Нами было исследовано большое количество световых кривых фотосинтеза, как измеренных самостоятельно, так и литературных. Абсолютное большинство экспериментальных точек этих кривых достаточно хорошо укладывалось на прямую линию в спрямляющих координатах. Величина параметра непрямоугольнос-ти гиперболы y была близка к 0,95.

Необходимо отметить, что нередко наблюдалось отклонение от прямой в

1 - V

координатах Y = [I]* от X = V на завершающем участке световой кривой

(при V > 0,8, см., например, рис. 7, г). Усложнением модели (см. рис. 3 (a) и уравнение (8)) эти отклонения от прямой линии могут быть объяснены. Однако этот вопрос выходит за рамки данной работы.

Основной вывод, который следует из проведенного анализа, заключается в том, что предлагаемая достаточно простая модель световой кривой фотосинтеза (уравнение (11)) вполне адекватно описывает реальные световые кривые. В большинстве случаев световая зависимость фотосинтеза с достаточно высокой степенью точности может быть описана уравнением непрямоугольной гиперболы (уравнения (11), (14)) с параметром непрямоугольности у ~ 0,95.

Высокое значение параметра уг означает, что относительное сопротивление реакций субстратного цикла (фотохимические реакции фотосинтеза) примерно в 20 раз ниже (а скорость этих реакций соответственно в 20 раз выше) по сравнению с суммарным сопротивлением реакций за пределами субстратного цикла (т.е. темновых реакций фотосинтеза, реакций "переработки"). Отсюда следует второй, на наш взгляд важный, вывод: фотосинтезирующие системы устроены таким образом, чтобы максимально обеспечить процесс фотосинтеза световой энергией, а темновые процессы протекали с максимально возможной скоростью.

1 -V

Построение световой зависимости в координатах Y = [I]* от X = V

позволяет проверить адекватность модели и отыскать главные параметры этой зависимости — световую субстратную константу /к и параметр непрямоугольности у 1 • Здесь еще раз уместно отметить, что именно /-constant / является параметром световой кривой, а не тангенс угла наклона на ее начальном участке а.

Предлагаемый подход позволяет определить с достаточно высокой точностью параметр / с использованием экспериментальных точек во всем измеряемом интервале интенсивности света, а не только по начальным точкам световой кривой. По найденным значениям / и Pm можно определить величину а = Pm / 1K со значительно более высокой точностью. Это весьма важно как в теоретическом, так и в практическом отношении.

Углекислотные кривые фотосинтеза. Мы не измеряли углекислотные кривые фотосинтеза, поэтому ограничились анализом литературных данных. На рис. 8 приведены углекислотные кривые фотосинтеза различных видов водных

растений в обычных (Р от [C]) и спрямляющих (Y = [Ce]*1 ^ от X = V) координатах. Как видно, экспериментальные точки углекислотных кривых фотосинтеза также достаточно хорошо укладываются на прямую линию в спрямляющих координатах. Таким образом, углекислотные кривые в первом приближении также достаточно хорошо описываются уравнением непрямоугольной гиперболы с параметром непрямоугольности ус ~ 0,95 (уравнения (15)—(17)). Величина основного параметра углекислотной зависимости фотосинтеза субстратной константы Ск может быть найдена после представления экспериментальных точек в спрямляющих координатах по их совокупности во всем интервале концентраций бикарбоната натрия или углекислоты (рис. 8, б, г). Зная Pm и Ск, можно найти тангенс угла наклона начального участка углекислотной кривой фотосинтеза

Кс = Рт/Ск (удельная молярная активность карбоксилирующего фермента, см.: Рабинович, 1953; Гудвин, Мерсер, 1986). Однако найденное таким образом значение субстратной углекислотной константы включает в себя влияние сопротивления диффузии (см. уравнения (15)—(17)), т.е. определяется константа Ск = Ск *(1 + гл). Если сопротивление диффузии сопоставимо с сопротивлением карбоксилирования (т.е. га ~ 1), величина экспериментально определяемой константы Ск может существенно превышать величину субстратной константы карбоксилирования Ск. Влияние сопротивления диффузии углекислоты на величину константы карбоксилирования было отмечено еще Е. Рабиновичем (1953). Для определения величины Ск необходимо найти величину относительного сопротивления диффузии г которая, однако, не может быть найдена ни при измерении световой кривой, ни при измерении углекислотной кривой фотосинтеза в стационарном состоянии.

а. а:

-

S-

и о а о

х

и

в

а =

-

5

SS

U

о =

S-

О

0.8

0.6

0.4

0.2

BL -

/ ► Egeria densa

/*

- В <* * M-M

' я * w * ■ / # / — Г /

T /

' Tt

Tt

л a T . i CK=145 . I.I. 1 . 1

100 200 300 400 Концентрация NaHCO3 (мкМ)

500

0.4 0.8 1.2

Относительная скорость V=P/Pm

0

0

0

Рис. 8. Углекислотные кривые фотосинтеза водорослей: а, б — Egeria densa (Browse et al., 1979); в, г — Hormidium flaccidum (Рабинович, 1953), измеренные при температурах 12 и 20 oC: V(12 oC)/V(20 oC) = 0,6; CK(12 oC)/CK(20 oC) = 0,616

Fig. 8. The CO2-saturation curves of the photosynthesis for macrophyte Egeria densa (Browse et al., 1979) and algae Hormidium flaccidum (Рабинович, 1953). The last — for temperature 12 oC and 20 oC: Vm(12 oC)/Vm(20 oC) = 0.6; CK(12 oC)/CK(20 oC) = 0.616

Форма углекислотной кривой описывается уравнением непрямоугольной гиперболы при различных температурах (рис. 8, в—г). Некоторое наблюдаемое

1 - V

отклонение углекислотной зависимости от прямой в координатах У = [Се ]*

от X = V на ее заключительном участке, как и в случае световой зависимости, может быть описано с помощью усложненной модели, которая требует специального обсуждения и в данной работе не рассматривается.

Влияние концентрации углекислоты на световую зависимость фотосинтеза. Нами были измерены световые кривые фотосинтеза различных видов морских водорослей в обычной морской воде и при насыщении ее 1 % С02 (рис. 9). Во всех случаях световые зависимости имели вид прямой линии в спе-

1 - V

циальных координатах У = [Се]* от X = V. Как видно, в обычной морской

воде во всех случаях максимальный уровень фотосинтеза Рт и величина световой константы I примерно в 2,5 раза ниже, чем в морской воде с 1 % С02. Тангенс угла наклона начального участка световых кривых при разных концентрациях углекислоты остается неизменным. Эти эксперименты, а также проведенный нами анализ аналогичных экспериментов, описанных в литературе, свидетельствуют, что предлагаемая двухфакторная модель фотосинтеза, уравнения (18)—(21), достаточно хорошо отражает реальное взаимодействие углекислоты и интенсивности света для морских водорослей.

Влияние интенсивности света на углекислотную зависимость фотосинтеза. Мы провели анализ литературных углекислотных кривых, измеренных при различной интенсивности возбуждаемого света (рис. 10). В полном соответствии с моделью экспериментальные точки всех кривых укладываются на пря-

1 - V

мую линию в координатах У = [Се]*-от X = V (рис. 10, б); величина углекислотной константы Ск изменяется пропорционально изменению максимального уровня фотосинтеза V¡n.

Заключение

Рассмотрены модели процесса первичного продуцирования, который представляет собой превращение неорганической формы углекислоты в органическое вещество с использованием энергии света. Этот процесс зависит от двух субстратных факторов среды — интенсивности света и концентрации углекислоты. В отличие от предложенных ранее моделей (см. табл. 1-5), которые в большинстве своем являются эмпирическими, в основе предлагаемой модели лежат биохимические циклические реакции включения света и углекислоты как субстратов процесса фотосинтеза и процесса диффузии углекислоты из внешней среды в растительную клетку. Максимально упрощенная модель фотосинтеза (см. рис. 3) предполагает существование как минимум трех типов циклических реакций (процессов): I — циклического процесса утилизации энергии света, С — циклического процесса карбоксилирования и Р — циклического процесса переработки энергии света и углекислоты. Все три типа циклических процессов сопряжены между собой в линейную цепь посредством реакций второго порядка. Такая концептуальная модель позволяет получить достаточно простое математическое выражение (уравнение (8)) для описания как зависимости фотосинтеза от одного из указанных субстратных факторов — интенсивности света и концентрации углекислоты, — так и совместного влияния этих двух факторов на скорость фотосинтеза. Из анализа модели следует, что и световая, и углекислотная зависимости фотосинтеза описываются уравнением непрямоугольной гиперболы (уравнения (11)—(12) и уравнения (15)—(17)). Построение этих зависимостей в спрям-

s

0.8

л н u

ft 0.6

о

SÄ

u

OS

a

И 0.4 л

5

H =

u

= 0.2 H

О

bl/ " ' ___л ш

/' if Морская вода + 1% CO2

' if Ulva fenestrata

' ¡г VCm=0.37

Морская вода

a

f . ¡1^=31.5 IK=83 Ki . I . I . I

Ik=83

Ulva fenestrata Морская вода +1% CO2

Морская вода

0 50 100 150 200 250

Интенсивность света [I] (мкмоль*м-2*с-1)

0.4 0.8

Относительная скорость V=P/Pm

0.8

а

а.

ь

£

ь т

ft 0.6 о

OS

а н ь л е т и с о н т

О

0.4

0.2

0

■ Ik=75

160

Интенсивность света [I] (мкмоль м

t Морская вода + 1% CO2 Zooxanthellae

Yj=0.888

V0=1.125

Y=0.977 =1.023

0.4 0.8

Относительная скорость V=P/Pm

1.2

Рис. 9. Световые кривые фотосинтеза для Ulva fenestrata (а, б) и Zooxanthellae (в, г) в воде с равновесным содержанием CO2 и в морской воде, насыщенной воздухом с 1 % CO2

Fig. 9. The photosynthesis P-I curves for Ulva fenestrata (а, б) and Zooxanthellae (в, г) in two kind of seawater: at equilibrium with air and saturated by air with 1 % CO2

1 - V 1 - V

ляющих координатах (Y = [/]*-от X = Vдля световых кривых и Y = [C ]*-

V e V

от X = V для углекислотных кривых) позволяет с достаточно высокой степенью точности проверить адекватность модели и отыскать три основные параметра кривых: максимальную скорость Pm, световую I (или углекислотную CK) константы и параметр непрямоугольности гиперболы у (или yC).

Сравнение предложенных математических моделей с данными экспериментов позволило показать высокую степень адекватности этих моделей реальным световым и углекислотным кривым. Проведенный анализ показал, что в первом приближении реальные световые и углекислотные зависимости с достаточно высокой степенью точности могут быть описаны уравнением непрямоугольной гиперболы с параметром непрямоугольности у ~ 0,95 (в большинстве случаев этот параметр находится в пределах 0,9-0,99). Непрямоугольная гипербола с параметром у = 0,95 по своей форме близка к кривой, которая описывается гиперболическим тангенсом (Jassby, Platt, 1976). Таким образом, рассмотренная

0

0

1 г

0

10 Г

I=123

I=22

Cabomba caroliniana

I=6.3

CK=9.6 J_i_L

в

_L

0 10 20 30

Концентрация CO2 (мкМ)

& 8

Cabomba it Ck=6-9 • caroliniana

0

С 6 -

cT -

U II 4 -

S*

& №k=2.7

a>

S r, я 2 a я

В

40

0 0.4 0.8 1.2

Относительная скорсть V=P/Pm

Рис. 10. Углекислотные кривые фотосинтеза водоросли Hormidium flaccidum и водного растения Cabomba caroliniana (Рабинович, 1953), измеренные при различных интенсивностях света (цифры на кривых): а, б — в относительных единицах; в, г — в тысячах люкс. Вверху: P(2)/P(6,2) = 0,57, CK(2)/ CK(6,2) = 0,55; внизу: P(6,3)/P(123) = 0,33, P(22)/P(123) = 0,7, CK(6,3)/CK(123) = 0,28, CK(22)/CK(123) = = 0,72

Fig. 10. The photosynthesis CO-saturation curves of algae Hormidium flaccidum and aquatic plant Cabomba caroliniana (Рабинович, 1953), measured at different light intensity (figures on curves): а, б — in relative units; в, г — in thausends of lux. Up: P(2) : : P(6.2) = 0.57, CK(2)/CK(6.2) = 0.55; below: P(6.3)/P(123) = 0.33, P(22)/P(123) = = 0.7, CK(6.3)/CK(123) = 0.28, CK(22)/CK(123) = 0.72

простейшая модель позволяет описать особенности зависимости процесса фотосинтеза от интенсивности света и концентрации углекислоты, а также взаимодействие этих двух факторов при взаимном их лимитировании.

После Е. Рабиновича (1953) уравнение непрямоугольной гиперболы для описания световой кривой было получено рядом исследователей (см., например, Chartier and Prioul, 1976; Browse et al., 1979; Marshall, Biscoe, 1980). Это удавалось сделать при использовании электрической схемы для сопротивления диффузии и сопротивления карбоксилирования С02. Однако при насыщающих концентрациях углекислоты и при низкой величине сопротивления диффузии по

отношению к сопротивлению карбоксилирования все эти уравнения трансформируются в уравнение прямоугольной гиперболы.

Полученные нами уравнения, как для световой, так и для углекислотной кривой, остаются непрямоугольными гиперболами, независимо от степени лимитирования одним из субстратов и при любом соотношении сопротивлений диффузии и карбоксилирования.

Предлагаемый нами подход имеет, на наш взгляд, два преимущества перед предложенными эмпирическими подходами. Во-первых, в основе модели лежит механизм протекающих при фотосинтезе циклических биохимических реакций, которые имеют ясный биологический смысл. Во-вторых, при описании экспериментальных световых или углекислотных кривых эти зависимости вначале проверяются на адекватность предлагаемой модели с помощью специальных координат, в которых экспериментальные точки ложатся на прямую линию. Представление экспериментальных точек в этих координатах позволяет найти численные значения основных параметров исследуемой зависимости и только после этого экспериментальная зависимость моделируется уравнением непрямоугольной гиперболы с найденными для конкретного случая параметрами.

Достоинством подхода является также и то, что предлагаемая модель фотосинтеза в виде двух- и трехциклического процесса (рис. 3) и описание этой модели уравнением непрямоугольной гиперболы являются максимально упрощенной моделью. При необходимости можно рассмотреть более полную концептуальную и математическую модель (см. рис. 1, уравнение (1)) или какой-либо иной вариант упрощения этой более полной модели.

Ясно, что процесс создания органического вещества не ограничивается фотосинтезом. Он включает в себя еще процессы роста, дыхания, адаптации, фото-ингибирования и т.д. Эти сопряженные с фотосинтезом процессы зависят от других факторов, таких как концентрация соединений азота, фосфора, кремния и других биогенных макро- и микроэлементов. В последующем мы попытаемся рассмотреть сопряжение двух основных процессов создания органического вещества — фотосинтеза и роста.

Литepaтypa

Гудвин T., Mepcep Э. Введение в биохимию растений. — M.: Mиp, 1986. — T. 1. — 392 с.

Звaлинcкиñ В.И., Литвин Ф.Ф. Стационарная кинетика цепей сопряженных циклических реакций // Биохимия. — 1986. — T. 51. — С. 1741-1755.

Звaлинcкиñ В.И., Литвин Ф.Ф. Зависимость фотосинтеза от концентрации углекислоты, интенсивности и спектрального состава света // Физиология растений. — 19ВВ. — T. 35. — С. 444-457.

Ивлeв B.C. Биологическая продуктивность вод // Успехи совр. биологии. — 1945. — T. 19. — С. 98-120.

Рaбинович E. Фотосинтез. — M.: ИЛ, 1953. — T. 2. — 652 с.

Cтpaшкpaбa M., Гнayк А. Пресноводные экосистемы. Maтeмaтичecкoe моделирование. — M.: Mиp, 1989. — 376 с.

Baly E.C.C. The kinetics of photosynthesis // Proc. R. Soc. Lond. Ser. B. — 1935. — Vol. 117. — P. 218-239.

Bannister T.T. Quantitative description of steady state, nutrient saturated algal growth, including adaptation // Limnol. Oceanogr. — 1979. — Vol. 24 — P. 76-96.

Blackman F.F. Optima and limiting factors // Ann. Bot. — 1905. — Vol. 19. — P. 281-295.

Browse J.A., Dromgoole F.I. and Brown J.M.A. Photosynthesis in the aquatic macrophyte Egeria densa. III. Gas exchange studies // Aust. J. Plant Physiol. — 1979. — Vol. 6. — P. 499-512.

Chalker B.E. Modelling light saturation curves for photosynthesis: an exponential function // J. Theor. Biol. — 1980. — Vol. 84. — P. 205-215.

Chartier P. and Prioul J.L. The effects of irradiance, carbon dioxide and oxygen on the net photosynthetic rate of the leaf: a mechanistic model // Photosynthetica. — 1976. — Vol. 10. — P. 20-24.

Dubinsky Z. and Berman-Frank I. Uncoupling primary production from population growth in photosynthesizing organisms in aquatic ecosystems // Aquat. Sci. — 2001. — Vol. 63. — P. 4-17.

Fasham M.J.R. Variations in the seasonal cycle of biological production in subarctic oceans: a model sensitivity analysis // Deep-Sea Research. — 1995. — Vol. 42. — P. 1111-1149.

Haxo F.T., Blinks L.R. Photosynthetic action spectra of marine algae // J. Gen. Phys. — 1960. — Vol. 33. — P. 389-422.

Jassby A.D., Platt T. Mathematical formulation of the relationship between photosynthesis and light for phytoplankton // Limnol. Oceanogr. — 1976. — Vol. 21. — P. 540-547.

Jorgensen S.E. Lake managment. — Oxford: Pergamon Press, 1980. — 167 p.

Kawamiya M., Kishi M.J., Yamanaka Y., Suginohara N. Obtaining resonable results in different oceanic regimes with the same ecological physical coupled model // J. Oceanogr. — 1997. — Vol. 53. — P. 397-402.

Marshall B., Biscoe P.V. A model for C3 leaves describing the dependence of net photosynthesis on irradiance // J. Exp. Bot. — 1980. — Vol. 31. — P. 29-39.

Michaelis L., Menten M.L. Die Kinetik der Invertinwirkung // Biochem. Z. — 1913. — Vol. 49. — P. 333-343.

Monod I. La technique de culture continue. Theoretic and application // Ann. Inst. Pasteur. — 1950. — Vol. 79. — P. 390-410.

Oguz T., Ducklow H., Malanotte-Rizzoli P. et al. Simulation of annual plankton productiviny cycle in the Black Sea by a one-dimensional physical-biological model // J. Geophys. Res. — 1996. — Vol. 101. — P. 16585-16599.

Oguz T., Ducklow H., Malanotte-Rizzoli P. et al. A physical-biochemical model of plankton productivity and nitrogen cycling in the Black Sea // Deep-Sea Res. — 1999. — Vol. 46(I) — P. 597-636.

O'Neil R.V., Angelis D.L., Pastor J.J. et al. Multiple nutrient limitation in ecological models // Ecological modelling. — 1989. — Vol. 46. — P. 147-163.

Paasche E. Silicon and the ecology of marine plankton diatoms. 2. Silicon uptake kinetics in five diatom species // Mar. Biol. — 1973. — Vol. 19. — P. 262-269.

Peeters J.C.H., Eilers P. The relationship between light intensity and photosynthesis — a simple mathematical model // Hydrobiological Bulletin (Amsterdam). — 1978. — Vol. 12. — P. 134-136.

Platt T., Denman K.L., Jassby A.D. Modelling the productivity of phytoplankton // The sea: ideas and observations of progress in the study of the seas. — N.Y.: John Wiley & Sons, 1977. — Vol. 6. — P. 807-856.

Platt T., Gallegos C., Harrison W.G. Photoingibition of photosynthesis in natural assemblages of marine phytoplankton // J. Mar. Res. — 1980. — Vol. 38. — P. 687-701.

Smith E.L. Photosynthesis in relation to light and carbon dioxide // Proc. Nat. Acad. Sci. — 1936. — Vol. 22. — P. 504-511.

Steele J.H. Ecological modelling of the upper layers // Modelling and prediction of the upper layers of the ocean. — Oxford, Pergamon Press, 1977. — P. 243-250.

Steele J.H. Environmental control of photosynthesis in the sea // Limnol. Oceanogr. — 1962. — Vol. 7. — P. 137-150.

Talling J.F. Photosynthetic characteristics of some freshwater plankton diatoms in relation to underwater radiation // New Phytol. — 1957. — Vol. 56. — P. 29-50.

Vollenweider R.A. Calculation models of photosynthesis depth curves and some implications regarding day rate estimation in primary productivity measurements // Mem. 1st. Ital. Idrobiol., Suppl. — 1965. — Vol. 18. — P. 452-457.

Webb W.L., Newton M., Starr D. Carbon dioxide exchange of Alnus rubra: A mathematical model // Oecologica. — 1974. — Vol. 17. — P. 281-291.

Wroblewski J.S. A model of phytoplankton plume formation during Oregon upwelling // J. Mar. Res. — 1977. — Vol. 35. — P. 357-394.

Zvalinsky V.I. A new approach to the modeling of marine ecosystems // PICES Scientific Report. — 2001. — № 16. — P. 43-59.

Поступила в редакцию 5.09.06 г.