CC BY
25
Химия растительного сырья. 2021. №1. С. 139-150. DOI: 10.14258/jcpim.2021018281
УДК 582.734.4:547.972
ФЕНОЛЬНЫЕ СОЕДИНЕНИЯ SANGUISORBA OFFICINALIS (ROSACEAE), ПРОИЗРАСТАЮЩЕЙ В ВОСТОЧНОЙ СИБИРИ
© Т.М. Шишмарева*, В.М. Шишмарев, Д.Н. Оленников
Институт общей и экспериментальной биологии СО РАН,
ул. Сахьяновой, 6, Улан-Удэ, 670047 (Россия), e-mail: shishmarevatm@mail.ru
Настоящая работа посвящена изучению фенольных соединений кровохлебки лекарственной (Sanguisorba officinalis L.), произрастающей в Восточной Сибири. В результате было определено количественное содержание флавоноидов в экстрактах S. officinalis спектрофотометрическим методом (в траве - 0.68-5.41%, в корневищах и корнях - 0.20-0.51%), катехинов - спектрофотометрическим ванилин-сернокислотным методом (в траве - 0.05-0.75%, в корневищах и корнях - 0.08-9.86%) и процианидинов - спектрофотометрическим методом по Porter (в траве - 0.02-1.45%, в корневищах и корнях - 0.08-1.05%). Регрессионный анализ зависимостей «широта/долгота/высота-содержание фенольных соединений» показал, что высокие значения коэффиента корреляции были отмечены для зависимостей между содержанием катехинов в траве, корневищах и корнях S. officinalis и долготой места произрастания, а также высотой; на содержание флавоноидов в траве, корневищах и корнях S. officinalis оказывали влияние долгота и широта места сбора; на концентрацию процианидинов в органах S. officinalis географические показатели оказывали менее выраженное влияние. С использованием метода ВЭЖХ-ДМД-ИЭР-МС было осуществлено хроматографическое профилирование травы и корневищ и корней S. officinalis. В результате анализа данных о хроматографической подвижности, УФ- и масс-спектров было выявлено присутствие 52 соединений, в том числе 45 - в траве и 31 - в корневищах и корнях. Представители семи групп фенольных соединений были обнаружены в S. officinalis, в том числе галлотаннины, флавонол-О-гликозиды, проциани-дины, эллаготаннины, гидроксициннаматы, катехины и пироны, среди которых 12 соединений, описанных ранее для вида, а присутствие 40 компонентов показано впервые.
Ключевые слова: Sanguisorba officinalis, Rosaceae, флавоноиды, эллаготаннины, ВЭЖХ, масс-спектрометрия.
Исследование выполнено при поддержке Министерства науки и высшего образования Российской
Федерации в рамках научного проекта № АААА-А17-117011810037-0.
Введение
Кровохлебка лекарственная (Sanguisorba officinalis L.) - многолетнее травянистое растение семейства Розоцветные (Rosaceae) до 110 см высотой [1]. На территории Российской Федерации S. officinalis встречается в Сибирской и Восточной Арктике, во всех районах Европейской части, Западной и Восточной Сибири и Дальнего Востока [1]. Данный вид произрастает на лугах, луговых склонах, опушках, обочинах дорог, залежах, в луговых степях, кустарничковых тундрах, разреженных смешанных лесах, по берегам рек [1].
В официнальной медицине, а также в медицине стран Азии (Тибет, Китай, Корея, Монголия, Россия) корневища и корни S. officinalis применяются как вяжущее и кровоостанавливающее средство при диарее и
маточных кровотечениях [2]. Надземная часть S. of-
Шишмарева Татьяна Михайловна - кандидат фармацевтических наук, научный сотрудник лаборатории медико-биологических исследований, e-mail: shishmarevatm@mail.ru Шишмарев Вячеслав Михайлович - кандидат биологических наук, младший научный сотрудник лаборатории медико-биологических исследований, e-mail: shishmarev.2015@mail.ru Оленников Даниил Николаевич - доктор фармацевтических наук, ведущий научный сотрудник лаборатории медико-биологических исследований, e-mail: olennikovdn@mail.ru
ficinalis применяется в китайской медицине аналогично подземной части [3], в народной медицине -в качестве гемостатического и ранозаживляющего средства, в тибетской - протистоцидного [4]; листья S. officinalis рекомендуются в корейской медицине для лечения артрита, невралгии, белей, рвоты, диареи и при укусах змей [5]. Спиртовой экстракт корневищ и корней S. officinalis обладает антибак-
* Автор, с которым следует вести переписку.
териальной активностью [6], водный экстракт - антиаллергической [7], антиоксидантной [8] и антивирусной в отношении вируса гепатита В [9]. Наибольшее влияние на угнетение роста изученных штаммов микроорганизмов и проявление антирадикальной активности показывает экстракт травы кровохлебки [10]. В растении обнаружены различные группы биологически активных веществ - тритерпеноиды, фенолкарбоновые кислоты и их производные, углеводы, стероиды, хромоны, флавоноиды, антоцианы, катехины и проантоци-анидины [11-16].
В промышленно развитых странах Запада почти полностью истощены естественные запасы многих полезных растений, в том числе лекарственных. Запасы лекарственных растений в природе в южных и юго-западных районах России также истощены, в связи с чем возникла необходимость в исследовании лекарственных растений местной флоры. Изучены ресурсы и онтогенетическая структура ценопопуляций S. officinalis в разных районах Республики Бурятия [15, 16]. Самые высокие показатели удельной фитомассы наблюдаются в популяциях, которые характеризуются высокой фитомассой одного экземпляра и высокой плотностью S. officinalis. Установлено, что S. officinalis имеет достаточные запасы корневищ и корней, а также травы в Республике Бурятия и может быть использована для фармацевтических нужд.
Целью настоящей работы является изучение фенольных соединений S. officinalis, произрастающей в Восточной Сибири.
Экспериментальная часть
Растительное сырье. Образцы S. officinalis были собраны в 2019 г. в шести районах Республики Бурятия (табл. 1, рис. 1) в фазе цветения/плодоношения. Растительное сырье высушивали в конвекционной печи (45 °С) до значений влажности <5% и измельчали (1-2 мм).
Карта-схема района исследований ценопопуляций S. officinalis, произрастающей в Восточной Сибири, выполнена при помощи программы SAS.Planet.Release.121010.
Таблица 1. Описание ценопопуляций S. officinalis
Номер ЦПа Географические координаты Высота н.у.м., м Дата сбора Местообитание Ассоциация ОППб, % Плотность, экз./м2 ЧВв
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Кижингинский район
1 N 51°59'15.52" E 110°33'16.93" 985 01.07.2019 окр. с. Булаг (2 км на север) Злаково-разно-травная 70 1.9 27
2 N 52°00'09.10" E 110°33'24.24" 893 01.07.2019 окр. с. Булаг (3.5 км на север) Злаково-по-лынно-разнотрав-ная 85 2.0 21
3 N 51°57'45.05" E 110°50'53.11" 1052 02.07.2019 окр. с. Хуртэй Термопсисово-лапчатково-раз-нотравная 55 2.9 27
4 N 51°56'34.16" E 110°19'06.82" 886 02.07.2019 окр. с. Могсохон Злаково-разно-травная 75 2.0 37
5 N 51°48'14.90" E 109°39'19.13" 717 03.07.2019 окр с. Ушхайта (1 км на юго-запад) Злаково-разно-травная 60 7.8 30
6 N 51°51'07.54" E 109°40'58.11" 918 03.07.2019 окр. с. Ушхайта (2 км на северо-запад) Полынно-зла-ково-осоковая 45 6.6 14
Прибайкальский район
7 N 52°16'49.03" E 107°52'06.61" 825 04.07.2019 окр. с. Ангыр (0.5 км на север) Осоково-крово-хлебково-разно-травная 70 9.8 22
N 52°17'03.42" E 107°51'42.70" окр. с. Ангыр Зопниково-осо-
8 967 04.07.2019 (1 км на северо-запад) ково-разнотрав-ная 75 4.6 26
9 N 52°12'14.50" E 107°41'37.44" 552 22.08.2019 окр. с. Иркилик Лапчатково-иван-чайно-злаковая 60 4.2 26
Окончание таблицы 1
1 2 3 4 5 6 7 8 9
10 N 52°15'28.11" E 107°45'20.22" 563 22.08.2019 окр. с. Зырянск Злаково-крово-хлебково-разно-травная 75 10.3 25
11 N 52°14'06.76" E 107°42'54.28" 613 22.08.2019 окр. с. Карымск Злаково-разно-травная 70 1.6 28
Иволгинский район
12 N 51°51'19.01" E 107°23'06.55" 830 14.08.2019 окр. с. Гурульба (3 км на север) Горцево-крово-хлебково-разно-травная 60 7.2 39
13 N 51°48'12.57" E 107°19'58.12" 656 20.08.2019 окр. с. Гурульба (5 км на юг) Горцево-лапчат-ково-разнотрав-ная 30 1.4 12
14 N 51°50'49.74" E 107°23'18.81" 540 20.08.2019 окр. с. Гурульба (2 км на север) Злаково-крово-хлебково-разно-травная 70 9.6 27
15 N 51°44'21.45" E 107°08'48.24" 642 20.08.2019 окр. с. Каленово Горцево-разно-травная 45 4.7 28
16 N 51°46'33.52" E 107°15'18.28" 918 20.08.2019 окр. с. Ивол-гинск Злаково-по-лынно-разнотрав-ная 30 6.0 25
Заиграевский район
17 N 51°52'37.08" E 107°52'27.23" 919 12.08.2019 окр. с. Сосновый Бор Осоково-разно-травная 60 6.1 37
18 N 51°49'40.14" E 108°06'46.85" 566 12.08.2019 окр. с. Тодогто Злаково-тер-мопсисово-разно-травная 30 0.6 11
19 N 51°54'33.11" E 107°52'24.67" 575 11.09.2019 окр. с. Дабаты Кровохлебково-колосняково-раз-нотравная 70 10.6 15
Мухоршибирский район
20 N 51°02'59.15" E 107°49'47.28" 742 26.08.2019 окр. с. Мушор-шибирь Лапчатково-раз-нотравная 85 6.4 35
Селенгинский район
21 N 51°25'32.54" E 106°41'30.58" 877 18.08.2019 окр. с. Жарга-ланта Осоково-крово-хлебково-разно-травная 80 14.1 28
а Цифрами обозначены номера ценопопуляций S. officinalis; б общее проективное покрытие травяного яруса; в число видов.
Рис. 1. Карта-схема района исследований в Республике Бурятия (▲ - местонахождения ценопопуляций
S. officinalis)
Фитоценотическая характеристика изученных ценопопуляций дается на основании геоботанических описаний, проводившихся по общепринятой методике [17, 18].
Общие экспериментальные условия. Количественное содержание флавоноидов в экстрактах определяли спектрофотометрическим методом в присутствии хлорида алюминия (вещество сравнения - кверцетин-7-глюкозид) [19], катехинов - спектрофотометрическим ванилин-сернокислотным методом (вещество сравнения - (+)-катехин) [20], процианидинов - спектрофотометрическим методом по Porter (вещество сравнения - процианидин В1) [20]. В работе использованы коммерческие образцы веществ сравнения следующих производителей: Sigma-Aldrich (St. Louis, MO, USA) - галловая кислота (No G7384), 1-О-галлоил глюкоза (No 69288), 1,3,6-три-О-галлоил глюкоза (No 78864), 1,2,3,4,6-пента-О-галлоил глюкоза (No 67548), 4-О-ко-феилхинная кислота (No 65969), кверцетин-3-О-рутинозид (No R5143), кверцетин-3-О-глюкозид (No 17793), кверцетин-3-О-галактозид (No 00180585), кверцетин-3-О-арабинозид (No 44006), кемпферол-3-О-рутинозид (No 90242), кемпферол-3-О-глюкозид (No 79851); Extrasynthese (Lyon, France) - процианидины В1 (No 0983), В2 (No 0984), С1 (No 0988), катехин (No 0976S), 5-О-кофеилхинная кислота (No 4961S); ChemFaces (Wuhan, Hubei, PRC) - кверцетин-3-О-софорозид (No CFN90630), кемпферол-3-О-арабинозид (No CFN97572), кемп-ферол-3-О-(6''-О-ацетил)-глюкозид (No CFN97134); Toronto Research Chemicals (North York, ON, Canada) -1,6-ди-О-галлоил глюкоза (No D293195); BioBioPha (Kunming, Yunnan, PRC) - 1,2,3,6-тетра-О-галлоил глюкоза (No BBPP05354). Некоторые соединения были выделены нами ранее из растительных объектов и имели чистоту >95%: 2-пирон-4,6-дикарбоновая кислота [21], 3-О-кумароилхинная кислота, теллимаграндин II [22], сангуиин Н-11, казуаринин [23], кверцетин-3-О-(6''-О-ацетил)-глюкозид [24].
ВЭЖХ-ДМД-ИЭР-МС. Анализ осуществляли на жидкостном хроматографе LCMS-8050 (Shimadzu, Columbia, MD, USA), соединенном с диодно-матричным детектором (ДМД) и 3Q детектором с ионизацией электрораспылением (ИЭР/МС; electrospray ionization, ESI), используя колонку GLC Mastro C18 (150*2.1 мм, 03 мкм; Shimadzu, Kyoto, Japan). Условия ВЭЖХ: подвижная фаза, элюент A - 0.5% HCOOH в воде, элюент В - 0.5% HCOOH в ацетонитриле; программа градиента - 0-5 мин 3-5% B, 5-8 мин 5-11% B, 8-15 мин 1132% B, 15-19 мин 32-65% B, 19-25 мин 65-3% B; инжектируемый объем - 1 мкл; скорость потока - 150 мкл/мин, температура колонки - 30 °C; диапазон сканирования спектров поглощения - 200-600 нм. Условия ИЭР-МС: режим ионизации - электрораспыление; температура интерфейса ИЭР - 300 °C; температура линии десольватации - 250 °C; температура нагревательного блока - 400 °C; скорость газа-распылителя (N2) -3 л/мин; скорость газа-нагревателя (воздух) - 10 л/мин; давление газа, используемого для диссоциации, индуцируемой соударением (CID gas, Ar) - 270 кПя; скорость Ar - 0.3 мл/мин; напряжение на капилляре - 3 кВ; диапазон сканирования масс (m/z) 100-1900. Для анализа растительного сырья измельченный образец (0.5 мм; 200 мг) экстрагировали 60% этанолом (2 мл) в ультразвуковой ванне (50 °С) в течение 30 мин, центрифугировали (6000 g, 15 мин) и переносили супернатант в мерную колбу на 5 мл. Экстракцию повторяли еще раз в тех же условиях, после чего доводили объем объединенного извлечения до метки 60% этанолом. Перед анализом экстракт фильтровали через фильтр (0.15 мкм). Критерием достоверности идентификации соединений было совпадение времени удерживания (отличие не более 1%), УФ-спектров (совпадение >95%) и масс-спектров положительной и отрицательной ионизации (совпадение >95%) с таковыми известных веществ коммерческих образцов или выделенных и идентифицированных нами ранее соединений.
Ординационный анализ. Анализ методом главных компонент (PCA) осуществляли с применением модуля Graph 2.0 (Коми НЦ УрО РАН). Регрессионный анализ (линейная регрессия) осуществляли с использованием пакета программа Statistica 10 (StatSoft). Статистический анализ проводили с использованием од-нофакторного дисперсионного анализа (ANOVA). Значимость различий средних определяли с помощью многорангового теста Дункана. Отличия при р<0.05 считались статистически значимыми. Результаты представлены в виде средних значений ± SD (стандартное отклонение).
Обсуждение результатов
На территории Республики Бурятия S. officinalis произрастает на лугах, луговых склонах, обочинах дорог, залежах и в разреженных смешанных лесах. Краткая фитоценотическая характеристика изученных ценопопуляций S. officinalis приведена в таблице 1. Общее проективное покрытие травяного яруса колеблется в пределах 30-85%. В зависимости от условий произрастания плотность особей в ценопопуляциях принимает значения от 0.6 до 14.1 особей на 1 м2. Видовой состав растительных сообществ варьирует от 11
Фенольные соединения SANGUISORBA OFFICINALIS (Rosaceae)
143
до 39 видов высших растений. Общее число зарегистрированных видов достигает 103. Наибольшее число видов было отмечено в ЦП-4, 12, 17 и 20. Наибольшая встречаемость кровохлебки лекарственной отмечена в злаково-разнотравном (ЦП-1, 4, 5 и 11) и злаково-полынно-разнотравном (ЦП-2 и 16) сообществах.
Количественное содержание основных групп фенольных соединений в траве S. officinalis составляет: катехинов - 0.05-0.75%, процианидинов - 0.02-1.45%, флавоноидов - 0.68-5.41%; в корневищах и корнях: катехинов - 0.08-9.86%, процианидинов - 0.08-1.05%, флавоноидов - 0.20-0.51% (табл. 2). Из литературных данных известно, что в траве S. officinalis, собранной на территории Республики Башкортостан, содержание суммы флавоноидов в пересчете на рутин составляет не менее 3.5% (изменялось от 3.54% до 4.25%) и по сравнению с нашими образцами представляет собой среднее значение; в корневищах и корнях S. officinalis содержание суммы флавоноидов в пересчете на кверцетин-7-глюкозид - не менее 1.5% (изменялось от 1.52% до 1.85%), что характеризует это сырье как сырье с высоким содержанием флавоноидов в корневищах и корнях по сравнению с нашим сырьем [25]. Листья S. officinalis из коллекции Ботанического сада БФУ им. И. Канта (Калининград) содержат 158.1±15.3 мг% катехинов, что согласуется с полученными нами данными [26].
Влияние географических показателей (широта, долгота, высота) на накопление фенольных соединений в S. officinalis проявлялось различным образом. Регрессионный анализ зависимостей «широта/долгота/высота-содержание фенольных соединений» показал, что высокие значения коэффиента корреляции (r>0.5) были отмечены для зависимостей между содержанием катехинов в траве, корневищах и корнях S. officinalis и долготой места произрастания, а также высотой (табл. 3). Похожее влияние оказывали географические показатели на накопление катехинов в сырье чая оолонг (Camellia sinensis L.), выращиваемого в Центральном Тайване [27]. На содержание флавоноидов в траве и корневищах и корнях S. officinalis оказывали влияние долгота и широта места сбора, что также характерно для других растительных видов [28]. Географические показатели оказывали менее выраженное влияние на концентрацию процианидинов в органах S. officinalis.
Согласно данным ординационного анализа изученные образцы S. officinalis Байкальского региона представляли собой гетерогенную группу, в которой наиболее плотные группы восточных ценопопуляций Кижин-гинского района (левая часть диаграммы) и западных ценопопуляций Иволгинского района (правая часть диаграммы) были максимально удалены друг от друга по оси РС1 (рис. 2). Причиной послужило то, что восточные ценопопуляции характеризовались наибольшим содержанием фенольных соединений в отличие от западных. Отличия между северными и южными ценопопуляциями оказались не столь выраженными.
Таблица 2. Количественное содержание фенольных соединений в траве, корневищах и корнях S. officinalis, % ± S.D."
Катехины Процианидины Флавоноиды
ЦПб Трава Корневища Трава Корневища Трава Корневища
и корни и корни и корни
1 0.37±0.01 5.52±0.12 0.04±0.00 0.25±0.00 4.27±0.08 0.30±0.01
2 0.38±0.01 5.12±0.11 0.10±0.00 0.31±0.01 3.94±0.07 0.23±0.00
3 0.43±0.01 6.18±0.13 0.07±0.00 0.27±0.01 4.55±0.09 0.42±0.01
4 0.б5±0.02 7.86±0.16 0.0б±0.00 0.35±0.01 3.б4±0.07 0.39±0.01
5 0.б5±0.02 6.24±0.14 0.09±0.00 0.32±0.01 5.41±0.10 0.27±0.00
б 0.75±0.02 5.94±0.11 0.11±0.00 0.42±0.01 2.98±0.06 0.20±0.00
7 0.29±0.00 9.86±0.19 0.02±0.00 0.42±0.01 3.40±0.07 0.23±0.00
8 0.28±0.01 3.16±0.06 0.23±0.01 0.74±0.02 1.27±0.03 0.39±0.01
9 0.12±0.00 0.74±0.02 0.15±0.00 0.39±0.01 2.02±0.04 0.30±0.01
10 0.25±0.01 0.08±0.00 1.45±0.03 0.37±0.01 1.3б±0.03 0.21±0.00
11 0.09±0.00 5.07±0.09 0.1б±0.00 1.05±0.03 1.07±0.03 0.42±0.01
12 0.13±0.00 1.18±0.02 0.11±0.00 0.08±0.00 1.4б±0.02 0.50±0.02
13 0.14±0.00 0.09±0.00 0.40±0.01 0.81±0.02 2.3б±0.05 0.48±0.01
14 0.31±0.01 0.19±0.00 0.85±0.02 0.44±0.01 0.93±0.03 0.43±0.01
15 0.15±0.00 0.24±0.01 0.03±0.00 0.17±0.00 1.54±0.04 0.48±0.02
1б 0.21±0.00 0.19±0.00 0.50±0.02 0.90±0.02 1.00±0.03 0.44±0.01
17 0.2б±0.01 1.48±0.03 0.41±0.01 0.20±0.00 1.0б±0.04 0.37±0.01
18 0.05±0.00 0.71±0.02 0.14±0.00 0.34±0.01 0.б8±0.02 0.33±0.00
19 0.07±0.00 0.33±0.01 0.50±0.01 0.68±0.02 2.15±0.04 0.31±0.00
20 0.49±0.02 3.27±0.07 0.14±0.00 0.18±0.00 3.54±0.07 0.51±0.01
21 0.28±0.01 1.61±0.04 0.21±0.00 0.42±0.01 1.25±0.03 0.38±0.01
1 От массы воздушно-сухого сырья; б номер ценопопуляции.
Таблица 3. Коэффициенты корреляции зависимостей «широта/долгота/высота-содержание фенольных соединений» в траве, корневищах и корнях S. officinalis
Показатель Катехины Процианидины Флавоноиды
Трава Корневища и корни Трава Корневища и корни Трава Корневища и корни
широта (N) 0.1095 0.2642 0.1606 0.2356 0.1086 0.5583
долгота(Е) 0.6693 0.6735 0.3824 0.2848 0.7825 0.4113
высота (h) 0.4843 0.5097 0.4245 0.1655 0.3909 0.0100
ВЭЖХ-ДМД-ИЭР-МС профилирование фенольных соединений травы, корневищ и корней S. officinalis. Ввиду отсутствия сравнительных данных о составе фенолома травы и корневищ и корней S. officinalis, нами было осуществлено хроматографическое профилирование с использованием метода ВЭЖХ-ДМД-ИЭР-МС.
В результате анализа данных о хроматографической подвижности, УФ - и масс-спектров было выявлено присутствие 52 соединений, в том числе 45 - в траве и 31 - в корневищах и корнях, включая 27 соединений, идентифицированных с применением веществ сравнения (рис. 3, табл. 4). Представители семи групп фенольных соединений были обнаружены в S. officinalis, в том числе галлотаннины, флавонол-О-гликозиды, процианидины, эллаготаннины, гидроксициннаматы, катехины и пироны.
Наиболее многочисленная группа производных галловой кислоты (галлотаннинов) включала 22 n-галлоил-О-гексозы с различным количеством галлоильных фрагментов (n = 0-7), для идентификации которых применяли данные о депротонированном ионе [M-H]- и числе уходящих частиц с m/z 152 (фрагмент галловой кислоты) [29]. Шесть известных соединений были идентифицированы в S. officinalis: галловая кислота (2), 1-О-галлоил глюкоза (3), 1,6-ди-О-галлоил глюкоза (12), 1,3,6-три-О-галлоил глюкоза (22), 1,2,3,6-тетра-О-галлоил глюкоза (32) и 1,2,3,4,6-пента-О-галлоил глюкоза (48). Остальные дериваты были определены как моно-О-галлоил гексозы (4-6), метил-О-галлоил гексоза (7), ди-О-галлоил гексозы (16-18), три-О-галлоил гексозы (23, 24), тетра-О-галлоил гексозы (31, 33, 34), пента-О-галлоил гексоза (47), гекса-О-галлоил гексозы (49, 50) и гепта-О-галлоил гексоза (52). Ранее только галловая кислота (2) и 1-О-галлоил глюкоза (3) были описаны для корней S. officinalis [30], поэтому основная часть галлотаннинов обнаружена в траве и корневищах и корнях данного вида впервые.
Один катехин 13 и восемь процианидинов (9-11, 15, 20, 21, 28, 42) были выявлены в траве, корневищах и корнях S. officinalis, в том числе известные катехин (13), димер эпикатехина и катехина процианидин В1 (11), димер эпикатехина процианидин В2 (15) и триммер эпикатехина процианидин С1 (42). Учитывая особенности масс-спектров [31], оставшиеся процианидины были описаны как димеры эпикатехина и эпи-галлокатехина (9, 10), эпикатехина и эпигаллокатехин галлата (20, 21) и эпикатехина и эпикатехин галлата (28). Известно о наличии соединений 13 в корнях [30], а 11 и 15 [32] - в цветках S. officinalis, поэтому компоненты 9, 10, 20, 21, 28 и 42 обнаружены впервые.
Рис. 2. Ординационная диаграмма (score plot), построенная на основании данных о содержании катехинов, процианидинов и флавоноидов в S. officinalis с применением метода главных компонент. Числами указаны номера ценопопуляций
О 2 4 6 8 10 12 14 16 IS min
Рис. 3. Хроматограммы (ВЭЖХ) спиртовых экстрактов из травы (А), корневищ и корней (В) S. officinalis (образец из ценопопуляции 5): DAD - диодно-матричный детектор, 330 нм; BPC - масс-спектрометрический детектор, отрицательная ионизация, режим регистрации основных пиков. Числами 1-52 отмечено положение соединений согласно таблице 4.
Таблица 4. Хроматографическая подвижность (t), данные УФ- (Vax) и масс-спектров (ESI-MS) соединений 1-52, обнаруженных в траве и корневищах и корнях S. officinalis
№ t, мин Соединение3 ^max, НМ ESI-MS, m/z6 Обнаружено в
в траве в корневищах и корнях
1 2 3 4 5 6 7
1 1.42 2-Пирон-4,6-дикарбоновая кислотаС 314 183*, 139, 111 + -
2 1.53 Галловая кислота С 272 169* + +
3 1.85 1-О-Галлоил глюкоза С 268 331*, 169 + +
4 1.97 О-Галлоил гексоза Л 268 331*, 169 + +
5 2.04 О-Галлоил гексоза Л 268 331*, 169 + -
6 2.14 О-Галлоил гексоза Л 268 331*, 169 + -
7 2.45 Метил-О-галлоил гексоза Л 268 345*, 169 + +
8 2.53 4-О-Кофеилхинная кислота С 329 353*, 191, 179,173,135 + -
9 2.56 Процианидин димер (EC-EGC) Л 270 593*, 305, 289 + +
10 2.92 Процианидин димер (EC-EGC) Л 270 593*, 305, 289 - +
11 4.58 Процианидин В1 С 270 577*, 289 + +
12 4.97 1,6-Ди-О-галлоил глюкоза С 272 483*, 331, 169 + +
13 5.45 Катехин С 270 289* + +
14 5.49 5-О-Кофеилхинная кислота С 329 353*, 191, 179,173,135 + -
15 5.84 Процианидин В2 С 270 577*, 289 + +
16 6.08 Ди-О-галлоил гексоза Л 272 483*, 331, 169 + +
17 6.54 Ди-О-галлоил гексоза Л 272 483*, 331, 169 + +
18 6.98 Ди-О-галлоил гексоза Л 272 483*, 331, 169 + +
19 7.06 Кверцетин тетра-О-гексозид 254, 268, 351 949*, 787, 625, 463, 301 - +
20 7.47 Процианидин димер (EC-EGCG) Л 270 745*, 457, 289 - +
Окончание таблицы 4
1 2 3 4 5 6 7
21 7.84 Процианидин димер (EC-EGCG) Л 270 745*, 457, 289 + +
22 8.22 1,3,6-Три-О-галлоил глюкоза С 271 635*, 483, 331, 169 + +
23 8.48 Три-О-галлоил гексоза Л 271 635*, 483, 331, 169 - +
24 8.76 Три-О-галлоил гексоза Л 271 635*, 483, 331, 169 + +
25 8.94 3-О-Кумароилхинная кислота С 322 337*, 191, 163, 119 + -
26 9.32 Кверцетин три-О-гексозид Л 255, 269, 350 787*, 625, 463, 301 + -
27 9.47 Сангуиин Н-11 С 270 951*, 475** + +
28 9.67 Процианидин димер (эпикатехин- 270 729*, 441, 289 + +
эпикатехин галлат) Л
29 10.02 Казуаринин С 269 935*, 467** + +
30 10.57 Теллимаграндин II С 269 937*, 468** + +
31 10.65 Тетра-О-галлоил гексоза Л 270 787*, 635, 483, 331, 169 + -
32 10.81 1,2,3,6-Тетра-О-галлоил глюкоза С 270 787*, 635, 483, 331, 169 + +
33 10.97 Тетра-О-галлоил гексоза Л 270 787*, 635, 483, 331, 169 + +
34 11.22 Тетра-О-галлоил гексоза Л 270 787*, 635, 483, 331, 169 + -
35 11.31 Кверцетин ди-О-гексозид-О-дезок- 254, 269, 352 771*, 609, 463, 301 + -
сигексозид Л
36 11.67 Кверцетин-3-О-софорозид С 255, 269, 351 625*, 463, 301 + +
37 11.74 Кверцетин ди-О-гексозид Л 255, 269, 351 625*, 463, 301 - +
38 12.19 Кверцетин-3-О-рутинозид С 255, 269, 350 609*, 463, 301 - +
39 12.51 Кверцетин-3-О-глюкозид С 255, 270, 352 463*, 301 + +
40 13.03 Кверцетин-3-О-галактозид С 255, 270, 351 463*, 301 + -
41 13.64 Кверцетин-3-О-(6''-О-ацетил)-глю- 254, 269, 352 505*, 463, 301 + -
козид С
42 13.79 Процианидин С1 С 270 865*, 577, 289 - +
43 14.58 Кемпферол-3-О-рутинозид С 265, 344 593*, 447, 285 + -
44 14.87 Кемпферол-3-О-глюкозид С 265, 345 447*, 285 + -
45 15.56 Кверцетин-3-О-арабинозид С 254, 270, 350 433*, 301 + -
46 16.26 Кемпферол-3-О-(6 "-О-ацетил)-глю- 264,343 489*, 447, 285 + -
козид С
47 16.71 Пента-О-галлоил гексоза Л 270 939*, 787, 635, 483, 331, + -
169
48 16.92 1,2,3,4,6-Пента-О-галлоил глюкоза С 270 939*, 787, 635, 483, 331, + -
169
49 17.50 Гекса-О-галлоил гексоза Л 270 1091*, 939, 787, 635, 483, + -
331, 169
50 17.69 Гекса-О-галлоил гексоза Л 270 1091*, 939, 787, 635, 483, + -
331, 169
51 18.04 Кемпферол-3-О-арабинозид С 264,345 417*, 285 + +
52 18.47 Гепта-О-галлоил гексоза Л 270 1243*, 1091, 939, 787, + -
635, 483, 331, 169
а Соединения идентифицированы с использованием веществ сравнения (С) или данных литературы (Л). б Отмечены ионы [М-Н]- (*) и [М-2Н]2- (**). в Отмечено присутствие (+) или отсутствие (-) соединения.
Три эллаготаннина, идентифицированных как сангуиин Н-11 (27), казуаринин (29) и теллимаграндин II (30) с применением веществ сравнения, были обнаружены во всем растении S. officinalis. Соединения 27 и 29 являются маркерными для S. officinalis [33], в то время как 30 выявлено в данном виде впервые. Гид-роксициннаматы были отмечены только в траве S. officinalis, в составе которых были известная для вида 5-О-кофеилхинная кислота (14) [33] и ранее не описанные 4-О-кофеилхинная кислота (8) и 3-О-кумароилхин-ная кислота (25). Присутствие маркерного для трибы Sanguisorbeae метаболита 2-пирон-4,6-дикарбоновой кислоты (1) также было показано в S. officinalis [34].
Обнаруженные флавонол-О-гликозиды согласно данным о спектрах поглощения и величине деглико-зилированного фрагмента относились к производным кверцетина (19, 26, 35-41, 45; Vax 255±1, 270±1, 350±2 нм; агликон с m/z 301) и кемпферола (43, 44, 46, 51; Vax 265±1, 344±2 нм; агликон с m/z 285). Десять известных флавоноидов были описаны как кверцетин-3-О-софорозид (36), кверцетин-3-О-рутинозид (38), кверце-тин-3-О-глюкозид (39), кверцетин-3-О-галактозид (40), кверцетин-3-О-(6"-О-ацетил)-глюкозид (41), кемп-ферол-3-О-рутинозид (43), кемпферол-3-О-глюкозид (44), кверцетин-3-О-арабинозид (45), кемпферол-3-О-
(6''-О-ацетил)-глюкозид (46) и кемпферол-3-О-арабинозид (51). Соединения 19, 26 и 37 были идентифицированы как производные кверцетина содержащие гексозные фрагменты (Hex) в числе четыре (19; m/z 949 [M-H]-^787 [(M-H)-Hex]-, 625 [(M-H)-2xHex]-, 463 [(M-H)-3 xHex]-, 301 [(M-H)-4xHex]-), три (26; m/z 787 [M-H]-^625 [(M-H)-Hex]-, 463 [(M-H)-2xHex]-, 301 [(M-H)-3 xHex]-) и два (37; m/z 625 [M-H] ^463 [(M-H)-Hex]-, 301 [(M-H)-2xHex]-) [35]. Тригликозид кверцетина 35 содержал два фрагмента гексозы и один фрагмент дезоксигексозы (dHex) (m/z 771 [M-H] ^609 [(M-H)-Hex]- 463 [(M-H)-Hex-dHex]- 301 [(M-H)-2xHex-dHex]-). Известные сведения литературы указывают на то, что ранее были обнаружены только три гликозида 36, 38 и 41 в цветках S. officinalis [32], таким образом флавоноиды 19, 26, 35, 37-40, 43, 44, 45, 46, 51 впервые описаны для вида.
Таким образом, в сырье S. officinalis, произрастающем в Республике Бурятия, было выявлено наличие 12 соединений, описанных ранее для вида, а присутствие 40 компонентов показано впервые.
Выводы
1. В экстрактах S. officinalis было определено количественное содержание флавоноидов спектрофото-метрическим методом (в траве - 0.68-5.41%, в корневищах и корнях - 0.20-0.51%), катехинов - спектрофо-тометрическим ванилин-сернокислотным методом (в траве - 0.05-0.75%, в корневищах и корнях - 0.089.86%) и процианидинов - спектрофотометрическим методом по Porter (в траве - 0.02-1.45%, в корневищах и корнях - 0.08-1.05%).
2. В траве и корневищах и корнях S. officinalis были обнаружены представители семи групп феноль-ных соединений, в том числе галлотаннины, флавонол-О-гликозиды, процианидины, эллаготаннины, гид-роксициннаматы, катехины и пироны, среди которых 12 соединений, описанных ранее для вида, а присутствие 40 компонентов показано впервые.
Список литературы
1. Растительные ресурсы России: Дикорастущие цветковые растения, их компонентный состав и биологическая активность. Т. 2. Семейства Actinidiaceae - Malvaceae, Euphorbiaceae - Haloragaceae. СПб.; М., 2009. 513 с.
2. Машковский М.Д. Лекарственные средства. М., 2008. 1206 с.
3. Ибрагимов Ф.И., Ибрагимова В.С. Основные лекарственные средства китайской медицины. М., 1960. 412 с.
4. Макаров А.А. Растительные лечебные средства якутской народной медицины. Якутск, 1974. 64 с.
5. Park J.H., Han J.A., Kim J.S., Moon J.O., Cai S.Q. Pharmacognostical studies on the «O-I-Pul» // Korean J. Pharma-cogn. 1997. Vol. 28. N3. Pp. 124-130.
6. Kokoska L., Polesny Z., Rada V., Nepovim A., Vanek T. Screening of some Siberian medicinal plants for antimicrobial activity // J. Ethnopharmacol. 2002. Vol. 82. N1. Pp. 51-53. DOI: 10.1016/S0378-8741(02)00143-5.
7. Kwan H.P., Koh D., Kim K., Park J., Lim Y. Antiallergic activity of a disaccharide isolated from Sanguisorba officinalis // Phytother. Res. 2004. Vol. 18. N8. Pp. 658-662. DOI: 10.1002/ptr.1545.
8. Liao H., Banbury L.K., Leach D.N. Antioxidant activity of 45 Chinese herbs and the relationship with their TCM characteristics // Evid. Based Complement. Alternat. Med. 2008. Vol. 5. N4. Pp. 429-434. DOI: 10.1093/ecam/nem054.
9. Kim T.G., Kang S.Y., Jung K.K., Kang J.H., Lee E., Han H.M., Kim S.H. Antiviral activities of extracts isolated from Terminalia chebula Retz., Sanguisorba officinalis L., Rubus coreanus Miq. and Rheum palmatum L. against hepatitis B virus // Phytother. Res. 2001. Vol. 15. N8. Pp. 718-720. DOI: 10.1002/ptr.832.
10. Егорова Н.О., Мальцева Е.М., Егорова И.Н., Егорова О.Н., Серикова Н.Б. Антимикробная и антирадикальная активность сухих экстрактов травы Sanguisorba officinalis L. // Современные проблемы науки и образования. 2018. № 3. URL: http://science-education.ru/ru/article/view?id=27581.
11. Mimaki Y., Fokushima M., Yokosuka A., Sashida Y., Furuya S., Sakagami H. Triterpene glycosides from the roots of Sanguisorba officinalis // Phytochemistry. 2001. Vol. 57. N5. Pp. 773-779. DOI: 10.1016/S0031-9422(01)00083-8.
12. Cao A., Zhang D., Sha M., Liu G., Wu L. Isolation, identification and content determination of saponins from Sanguisorba officinalis // Zhongcaoyao. 2003. Vol. 34. N5. Pp. 397-399.
13. Zou S., Chen W. Determination of ursolic acid and oleanolic acid in Sanguisorba officinalis L. by HPLC // Shizhen Guoyi Guoyao. 2006. Vol. 17. N8. Pp. 1373-1374.
14. Zhang L., Zhao H. Preparation comprising polysaccharide of Sanguisorba officinalis, and its production method and use for treatment obesity // Chem. Abstrs. 2006. Vol. 145. 443863.
15. Шишмарев В.М., Шишмарева Т.М. Ресурсная оценка ценопопуляций Sanguisorba officinalis (Rosaceae) в Бурятии // Растит. ресурсы. 2016. №3. С. 339-351.
16. Шишмарев В.М., Шишмарева Т.М. Ресурсы лекарственных растений Забайкалья. Улан-Удэ: Изд-во БНЦ СО РАН, 2017. 200 с.
17. Заугольнова Л.Б., Денисова Л.В., Никитин С.В. Подходы к оценке состояния ценопопуляций растений // Бюлл. Моск. общ. испыт. природы, отдел биол. 1993. Т. 98. №5. С. 100-108.
18. Ценопопуляции растений (очерки популяционной биологии). М., 1988. 184 с.
19. Chirikova N.K., Olennikov D.N., Tankhaeva L.M. Quantitative determination of flavonoid content in the aerial part of Baical scullcap (Scutellaria baicalensis Georgi) // Russ. J. Bioorg. Chem. 2010. Vol. 36. Pp. 915-922. DOI: 10.1134/S1068162010070204.
20. Sun B., Ricardo-da-Silva J.M., Spranger I. Critical factors of vanillin assay for catechins and proanthocyanidins // J. Agric. Food Chem. 1998. Vol. 46. Pp. 4267-4274. DOI: 10.1021/jf980366j.
21. Olennikov D.N., Kashchenko N.I., Chirikova N.K. Phenolic profile of Potentilla anserina L. (Rosaceae) herb of Siberian origin and development of a rapid method for simultaneous determination of major phenolics in P. anserina pharmaceutical products by microcolumn RP-HPLC-UV // Molecules. 2015. Vol. 20. Pp. 224-248. DOI: 10.3390/mole-cules20010224.
22. Olennikov D.N., Kruglova M.Yu. New quercetin glucoside and other phenolic compounds from Filipendula genus // Chem. Nat. Comp. 2013. Vol. 49. Pp. 524-529. DOI: 10.1007/s10600-013-0691-0.
23. Кащенко Н.И., Чирикова Н.К., Оленников Д.Н. Эллаготаннины в растениях семейства Rosaceae из флоры республики Саха (Якутия) // Бутл. сообщ. 2014. Т. 39. №8. С. 127-138.
24. Olennikov D.N., Kashchenko N.I. New isorhamnetin glucosides and other phenolic compounds from Calendula officinalis // Chem. Nat. Comp. 2013. Vol. 49. Pp. 833-840. DOI: 10.1007/s10600-013-0759-x.
25. Казеева А.Р. Фармакогностическое изучение кровохлебки лекарственной (Sanguisorba officinalis L.) и перспективы ее использования в медицине: автореф. дис. ... канд. фармацев. наук. Самара, 2017. 25 с.
26. Масленников П.В., Чупахина Г.Н., Скрыпник Л.Н., Федураев П.В., Селедцов В.И. Анализ активности накопления биофлавоноидов в лекарственных растениях // Вестник Балтийского федерального университета им. И. Канта. 2014. Вып. 7. С. 110-120.
27. Chen G.-H., Yang C.-Y., Lee S.-J., Wu C.-C., Tzen J.T.C. Catechin content and the degree of its galloylation in oolong tea are inversely correlated with cultivation altitude // J. Food Drug Anal. 2014. Vol. 22. Pp. 303-309. DOI: 10.1016/j.jfda.2013.12.001.
28. del Valle J.C., Buide M.L., Casimiro-Soriguer I., Whittall J.B., Narbona E. On flavonoid accumulation in different plant parts: variation patterns among individuals and populations in the shore campion (Silene littorea) // Front. Plant Sci. 2015. Vol. 6. 939. DOI: 10.3389/fpls.2015.00939.
29. Olennikov D.N., Chirikova N.K., Vasilieva A.G., Fedorov I.A. LC-MS profile, gastrointestinal and gut microbiota stability and antioxidant activity of Rhodiola rosea herb metabolites: A comparative study with subterranean organs // Antioxidants. 2020. Vol. 9. 526. DOI: 10.3390/antiox9060526.
30. Zhao Z., He X., Zhang Q., Wei X., Huang L., Fang J.C., Wang X., Zhao M., Bai Y., Zheng X. Traditional uses, chemical constituents and biological activities of plants from the genus Sanguisorba L. // Am. J. Chin. Med. Vol. 45. Pp. 1-26. DOI: 10.1142/S0192415X17500136.
31. Rockenbach I.I., Jungfer E., Ritter C., Santiago-Schübel B., Thiele B., Fett R., Galensa R. Characterization of flavan-3-ols in seeds of grape pomace by CE, HPLC-DAD-MSn and LC-ESI-FTICR-MS // Food Res. Int. 2012. Vol. 48. Pp. 848-855. DOI: 10.1016/j.foodres.2012.07.001.
32. Bunse M., Lorenz P., Stintzing F.C., Kammerer D.R. Characterization of secondary metabolites in flowers of Sanguisorba officinalis L. by HPLC-DAD-MSn and GC/MS // Chem. Biodiver. 2020. Vol. 17. e1900724. DOI: 10.1002/cbdv.201900724.
33. Okuda T., Yoshida T., Hatano T., Iwasaki M., Kubo M., Orime T., Yoshizaki M., Naruhashi N. Hydrolysable tannins as chemotaxonomic markers in the Rosaceae // Phytochemistry. 1992. Vol. 31. Pp. 3091-3096. DOI: 10.1016/0031-9422(92)83451-4.
34. Wilkes S., Glasl H. Isolation, characterization, and systematic significance of 2-pyrone-4,6-dicarboxylic acid in Rosaceae // Phytochemistry. 2001. Vol. 58. Pp. 441-449. DOI: 10.1016/S0031-9422(01)00256-4.
35. Olennikov D.N., Chirikova N.K., Kashchenko N.I., Nikolaev V.M., Kim S.-W., Vennos C. Bioactive phenolics of the genus Artemisia (Asteraceae): HPLC-DAD-ESI-TQ-MS/MS profile of the Siberian species and their inhibitory potential against a-amylase and a-glucosidase // Front. Pharmacol. 2018. Vol. 9. No. 756. DOI: 10.3389/fphar.2018.00756.
Поступила в редакцию 7 августа 2020 г.
После переработки 26 октября 2020 г.
Принята к публикации 27 октября 2020 г.
Для цитирования: Шишмарева Т.М., Шишмарев В.М., Оленников Д.Н. Фенольные соединения Sanguisorba officinalis (Rosaceae), произрастающей в Восточной Сибири // Химия растительного сырья. 2021. №1. С. 139-150. DOI: 10.14258/jcprm.2021018281.
Фенольные соединения SANGUISORBA OFFICINALIS (Rosaceae)
149
Shishmareva T.M. *, Shishmarev V.M., Olennikov D.N. PHENOLIC COMPOUNDS SANGUISORBA OFFICINALIS (ROSACEAE) GROWING IN EASTERN SIBERIA
Institute of General and Experimental Biology, Siberian Branch, Russian Academy of Science, ul. Sakh 'yanovoy, 6,
Ulan-Ude, 670047 (Russia), e-mail: shishmarevatm@mail.ru
The present work aimed at the study of the phenolic compounds of Sanguisorba officinalis L. (Rosaceae) growing in Eastern Siberia. The quantitative content of flavonoids in S. officinalis extracts determined by the spectrophotometry method was 0.68-5.41% in herb and 0.20-0.51% in rhizomes and roots. Catechin content was 0.05-0.75% in herb and 0.08-9.86% in rhizomes and roots, and procyanidin content found with spectrophotometric Porter method was 0.02-1.45% in herb and 0.081.05% in rhizomes and roots. Regression analysis of the relationships "latitude / longitude / altitude - phenolic compounds content" showed the high values of the correlation coefficient for the catechin content in herb and roots of S. officinalis and the longitude of the place of growth, as well as altitude. The content of flavonoids in the herb and roots of S. officinalis was connected with the longitude and latitude of the collection place. The values of procyanidin content in S. officinalis organs and geographic indicators have fewer relationships. Using the HPLC-DAD-ESI-MS method, chromatographic profiles of the herb and rhizomes and roots of S. officinalis was investigated. The data of chromatographic mobility, UV and mass spectra allowed estimating 52 compounds, including 45 in herb and 31 in rhizomes and roots. The members of seven groups of phenolic compounds have been found in S. officinalis, including gallotannins, flavonol-O-glycosides, procyanidins, ellagotannins, hydroxycinnamates, catechins, and pyrones, of which 12 are previously described for the species and the presence of 40 components, has been shown for the first time in the species.
Keywords: Sanguisorba officinalis, Rosaceae, flavonoids, ellagotannins, HPLC, mass-spectrometry. References
1. Rastitel'nye resursy Rossii: Dikorastushchie tsvetkovye rasteniya, ih komponentnyj sostav i biologicheskaya aktivnost'. T. 2. Semejstva Actinidiaceae - Malvaceae, Euphorbiaceae - Haloragaceae [Plant resources of Russia: Wild flowering plants, their component composition and biological activity. Vol. 2. Families Actinidiaceae - Malvaceae, Euphorbiaceae - Haloragaceae]. St. Petersburg; Moscow, 2009, 513 p. (in Russ.)
2. Mashkovskiy M.D. Lekarstvennye sredstva [Medicines]. Moscow, 2008, 1206 p. (in Russ.)
3. Ibragimov F.I., Ibragimova V.S. Osnovnye lekarstvennye sredstva kitayskoy meditsyny [Essential Medicines of Chinese Medicine]. Moscow, 1960, 412 p. (in Russ.)
4. Makarov A.A. Rastitel'nye lechebnye sredstvayakutskoy narodnoy meditsiny [Herbal remedies of the Yakut folk medicine]. Yakutsk, 1974, 64 p. (in Russ.)
5. Park J.H., Han J.A., Kim J.S., Moon J.O., Cai S.Q. Korean J. Pharmacog, 1997, vol. 28, no. 3, pp. 124-130.
6. Kokoska L., Polesny Z., Rada V., Nepovim A., Vanek T. J. Ethnopharmacol., 2002, vol. 82, no. 1, pp. 51-53. DOI: 10.1016/S0378-8741(02)00143-5.
7. Kwan H.P., Koh D., Kim K., Park J., Lim Y. Phytother. Res., 2004, vol. 18, no. 8, pp. 658-662. DOI: 10.1002/ptr.1545.
8. Liao H., Banbury L.K., Leach D.N. Evid. Based Complement. Alternat. Med., 2008, vol. 5, no. 4, pp. 429-434. DOI: 10.1093/ecam/nem054.
9. Kim T.G., Kang S.Y., Jung K.K., Kang J.H., Lee E., Han H.M., Kim S.H. Phytother. Res., 2001, vol. 15, no. 8, pp. 718720. DOI: 10.1002/ptr.832.
10. Egorova N.O., Maltseva E.M., Egorova I.N., Egorova O.N., Serikova N.B. Sovremennye problemy nauki i obra-zovaniya, 2018, no. 3. URL: http://science-education.ru/ru/article/view?id=27581. (in Russ.)
11. Mimaki Y., Fokushima M., Yokosuka A., Sashida Y., Furuya S., Sakagami H. Phytochem., 2001, vol. 57, no. 5, pp. 773-779. DOI: 10.1016/S0031-9422(01)00083-8.
12. Cao A., Zhang D., Sha M., Li u G., Wu L. Zhongcaoyao, 2003, vol. 34, no. 5, pp. 397-399.
13. Zou S., Chen W. Shizhen Guoyi Guoyao, 2006, vol. 17, no. 8, pp. 1373-1374.
14. Zhang L., Zhao H. Chem. Abstrs., 2006, vol. 145, 443863.
15. Shishmarev V.M., Shishmareva T.M. Rastitel'nye resursy, 2016, no. 3, pp. 339-351. (in Russ.)
16. Shishmarev V.M., Shishmareva T.M. Resursy lekarstvennyh rasteniy Zabajkal'ya [Resources of medicinal plants of Transbaikalia]. Ulan-Ude, 2017, 200 p. (in Russ.)
17. Zaugol'nova L.B., Denisova L.V., Nikitin S.V. Byulleten'Moskovskogo obshchestva ispytateleyprirody, otdel biolog-icheskiy [Bulletin of the Moscow Society of Naturalists, Biological Department], 1993, vol. 98, no. 5, pp. 100-108. (in Russ.)
18. Tsenopopulyacii rasteniy (ocherkipopulyatsionnoy biologii) [Plant cenopopulations (essays on population biology)]. Moscow, 1988, 184 p. (in Russ.)
19. Chirikova N.K., Olennikov D.N., Tankhaeva L.M. Russ. J. Bioorg. Chem., 2010, vol. 36, pp. 915-922. DOI: 10.1134/S1068162010070204.
20. Sun B., Ricardo-da-Silva J.M., Spranger I. J. Agric. Food Chem., 1998, vol. 46, pp. 4267-4274. DOI: 10.1021/jf980366j.
21. Olennikov D.N., Kashchenko N.I., Chirikova N.K. Molecules, 2015, vol. 20, pp. 224-248. DOI: 10.3390/mole-cules20010224.
22. Olennikov D.N., Kruglova M.Yu. Chem. Nat. Comp., 2013, vol. 49, pp. 524-529. DOI: 10.1007/s10600-013-0691-0.
* Corresponding author.
23. Kashchenko N.I., Chirikova N.K., Olennikov D.N. Butlerovskie soobshcheniya, 2014, vol. 39, no. 8, pp. 127-138. (in Russ.)
24. Olennikov D.N., Kashchenko N.I. Chem. Nat. Comp, 2013, vol. 49, pp. 833-840. DOI: 10.1007/s10600-013-0759-x.
25. Kazeeva A.R. Farmakognosticheskoe izuchenie Sanguisorba officinalis L. i perspektivy ee ispol'zovaniya v medicine [Pharmacognostic study of medicinal burnet (Sanguisorba officinalis L.) and the prospects for its use in medicine: Abstr. dis. ... Cand. Pharmacist. Sciences]. Samara, 2017, 25 p. (in Russ.)
26. Maslennikov P.V., Chupakhina G.N., Skrypnik L.N., Feduraev P.V., Seledtsov V.I. VestnikBaltiyskogofederal'nogo universiteta im. I. Kanta, 2014, no. 7, pp. 110-120. (in Russ.)
27. Chen G.-H., Yang C.-Y., Lee S.-J., Wu C.-C., Tzen J.T.C. J. Food Drug Anal., 2014, vol. 22, pp. 303-309. DOI: 10.1016/j.jfda.2013.12.001.
28. del Valle J.C., Buide M.L., Casimiro-Soriguer I., Whittall J.B., Narbona E. Front. Plant Sci., 2015, vol. 6, 939. DOI: 10.3389/fpls.2015.00939.
29. Olennikov D.N., Chirikova N.K., Vasilieva A.G., Fedorov I.A. Antioxidants, 2020, vol. 9, 526. DOI: 10.3390/an-tiox9060526.
30. Zhao Z., He X., Zhang Q., Wei X., Huang L., Fang J.C., Wang X., Zhao M., Bai Y., Zheng X. Am. J. Chin. Med, vol. 45, pp. 1-26. DOI: 10.1142/S0192415X17500136.
31. Rockenbach I.I., Jungfer E., Ritter C., Santiago-Schübel B., Thiele B., Fett R., Galensa R. Food Res. Int., 2012, vol. 48, pp. 848-855. DOI: 10.1016/j.foodres.2012.07.001.
32. Bunse M., Lorenz P., Stintzing F.C., Kammerer D.R. Chem. Biodiver, 2020, vol. 17. e1900724. DOI: 10.1002/cbdv.201900724.
33. Okuda T., Yoshida T., Hatano T., Iwasaki M., Kubo M., Orime T., Yoshizaki M., Naruhashi N. Phytochem., 1992, vol. 31, pp. 3091-3096. DOI: 10.1016/0031-9422(92)83451-4.
34. Wilkes S., Glasl H. Phytochem, 2001, vol. 58, pp. 441-449. DOI: 10.1016/S0031-9422(01)00256-4.
35. Olennikov D.N., Chirikova N.K., Kashchenko N.I., Nikolaev V.M., Kim S.-W., Vennos C. Front. Pharmacol., 2018, vol. 9, no. 756. DOI: 10.3389/fphar.2018.00756.
Received August 7, 2020 Revised October 26, 2020 Accepted October 27, 2020
For citing: Shishmareva T.M., Shishmarev V.M., Olennikov D.N. Khimiya Rastitel'nogo Syr'ya, 2021, no. 1, pp. 139150. (in Russ.). DOI: 10.14258/jcprm.2021018281.
