CC BY
8Научная статья
УДК 581.19*632.152
doi:10.37614/2949-1185.2022.1.2.015
ФЕНОЛЬНЫЕ СОЕДИНЕНИЯ И ЛИГНИН В РАСТЕНИЯХ ЕЛОВЫХ И СОСНОВЫХ ЛЕСОВ В УСЛОВИЯХ ПРОМЫШЛЕННОГО ВОЗДУШНОГО ЗАГРЯЗНЕНИЯ
Наталья Александровна Артемкина
Институт проблем промышленной экологии Севера Кольского научного центра Российской академии наук, Апатиты, Россия, n.artemkina@ksc.ru
Аннотация
Установлено изменение содержания фенольных соединений и лигнина в хвое/листьях шести видов растений, произрастающих в еловых и сосновых лесах Кольского полуострова, в том числе подверженных промышленному воздушному загрязнению (Cu, Ni) различной степени интенсивности. Полученные результаты свидетельствуют о том, что реакция на промышленное загрязнение в значительной степени зависит от вида растения и места произрастания. Одни виды растений адаптируются к повышенным антропогенным нагрузкам за счет повышения концентраций фенольных соединений и лигнина, другие, наоборот, снижают эти показатели, Такие изменения в многолетних органах растений (хвое/листьях) могут привести к изменению скорости разложения их опада, что может повлиять на функционирование экосистем, например, замедлить биогеохимические циклы элементов питания. Очень перспективным выглядит биохимический мониторинг вечнозеленого кустарничка водяники Empetrum hermaphroditum из-за его устойчивости к загрязнению и однозначной реакции на него как в еловых, так и в сосновых лесах. Ключевые слова:
Picea obovata, Pinus sylvestris, мониторинг, промышленное загрязнение, фенольные соединения, лигнин, тяжелые металлы. Финансирование:
работа выполнена в рамках государственного задания темы НИР № 1021051803679-9 и проекта НОЦ «Комплексные исследования лесов Мурманской области».
Original article
PHENOLICS AND LIGNIN IN PLANTS OF SPRUCE AND PINE FORESTS UNDER INDUSTRIAL AIR POLLUTION
Natalia A. Artemkina
Institute of North Industrial Ecology Problems of the Kola Science Centre of the Russian Academy of Sciences, Apatity, Russia, n.artemkina@ksc.ru
Abstract
The changes in the content of phenolic compounds and lignin in the needles/leaves of six plant species growing in spruce and pine forests of the Kola Peninsula, including those exposed to industrial air pollution (Cu, Ni) of varying degrees of intensity, were established. The results obtained indicate that the reaction to industrial pollution largely depends on the type of plant and the place of growth. Some plant species adapt to increased anthropogenic loads by increasing concentrations of phenolic compoundsand lignin, while others, on the contrary, reduce these indicators. Such, changes in perennial needles/leaves of plants can lead to a change in the rate of decomposition of this litter, which can affect the functioning of the ecosystem (for example: slowing down the biogeochemical cycles of nutrients). Biochemical monitoring of Empetrum hermaphroditum looks very promising, because of its resistance to contamination and an unambiguous reaction to it in both spruce and pine forests. Keywords:
Picea obovata, Pinus sylvestris, monitoring, industrial pollution, phenolic compounds, lignin, heavy metals Funding:
This study was carried out as part of government contracts with Institute of Industrial Ecology Problems in the North number 1021051803679-9 as well as project of Scientific and educational center of the world level "Integrated research of forests of the Murmansk Region".
Введение
Основным антропогенным фактором, влияющим на условия произрастания растений в центральной части Мурманской области, является воздушное промышленное загрязнение, связанное с деятельностью Мончегорской площадки АО «Кольская горно-металлургическая компания» (КГМК) ПАО «ГМК
Норильский никель» (г. Мончегорск, 67°51N 32°48'E). Промышленные выбросы (Ni, Cu, SO2) служат одной из главных причин повреждения лесов [Kashulina et al., 2014]. Для лучшего понимания возможных механизмов адаптации лесных сообществ, испытывающих техногенные воздействия, необходимо комплексное изучение реакций растений-доминантов.
Брусника (Vaccinium vitis-idaea L.), черника (V. myrtillus L.) и вороника (Empetrum hermaphroditum Hager.) являются кустарничками-доминантами в напочвенном покрове северотаежных еловых и сосновых лесов. В подлеске повсеместно встречается береза пушистая (Betula pubescens Ehrh.). Химический состав хвои/листьев этих видов растений, а именно определение тяжелых металлов, наряду с хвоей лесообразующих пород — ели (Picea obovata L.) и сосны (Pinus sylvestris L.), широко используется в экологическом мониторинге. В более ранних исследованиях была установлена реакция на промышленное загрязнение для сосны [Афанасьева и др., 2010], ели и сосны [Сухарева, Лукина, 2014], сосны, черники, брусники, голубики (Vaccinium uliginosum L.), вороники и толокнянки (Arctostaphylos uva-ursi (L.) Spreng.) [Лянгузова, 2017], березы пушистой [Зверев, 2009].
Вторичные метаболиты имеют большое значение для выживания растений под действием абиотических факторов окружающей среды, в частности, в условиях загрязнения тяжелыми металлами. Фенольные соединения (флавоноиды, танины, лигнин и др.) — самый богатый класс вторичных метаболитов. С каждым годом увеличивается количество работ, подтверждающих, что фенольные соединения успешно выступают в качестве антиокислительных и антирадикальных соединений при усилении техногенной нагрузки, обусловленной накоплением тяжелых металлов [Role of secondary..., 2013; Carbon fluxes..., 2015]. Установлено, что увеличенная концентрация тяжелых металлов смещает баланс свободного радикального метаболизма к накоплению одной из активных форм кислорода (АФК) — H2O2, накопление высоких уровней АФК потенциально вредно для растительных клеток, вызывает повреждение ДНК, протеинов, липидов, пигментов и компонентов мембран, что, в свою очередь, приводит к окислительному стрессу. Антиокислительные свойства фенольных соединений позволяют им, жертвуя электронами, связывать свободные радикалы. Гидроксильные группы фенольных соединений инактивируют ионы металлов (например, железо, медь, никель), образуя хелатные комплексы, и подавляют реакцию Фентона, которая, как полагают, является самым важным источником АФК [Heavy metal-induced., 2013; Role of secondary., 2013]. Отдельно можно отметить повышение содержания лигнина в растениях при загрязнении тяжелыми металлами [Abiotic., 2010; Cell wall., 2015], однако все зависит от типа металла и вида растения [Abiotic., 2010].
Нам известно, что накопление фенилпропаноидов является механизмом защиты от окислительного повреждения фотосинтетического аппарата в условиях стресса при загрязнении тяжелыми металлами [Abiotic., 2010; Heavy metal-induced., 2013; Role of secondary., 2013; Carbon fluxes..., 2015; Cell wall., 2015]. Поскольку содержание фенольных соединений зависит от концентраций тяжелых металлов, их можно использовать в качестве биомаркеров состояния окружающей среды вокруг металлургических предприятий, кроме того, фенилпропаноиды играют существенную роль в экосистемах [Plant phenolics., 2013; Plant secondary., 2016]. Действие абиотического стрессового фактора — загрязнения тяжелыми металлами — является причиной изменения их количественного и качественного состава [Mroz, Demczuk, 2010; Артемкина, 2010а, б, 2012; The effects., 2012; Long-term., 2013], что, в свою очередь, может повлиять на другие параметры экосистем [Plant-soil feedbacks., 2013; Артемкина и др., 2018].
Целью данной работы являлось изучение особенностей изменения содержания лигнина, а также фенольных соединений (ФС) шести видов растений, отобранных на разных стадиях деградации еловых и сосновых лесов, вызванной воздушным промышленным загрязнением,
Материалы и методы
Еловые леса. Объектом исследований послужили многолетние хвоя/листья следующих растений: Picea obovata, Betula pubescens, Vaccinium vitis-idaea, Vaccinium myrtillus, Empetrum hermaphroditum, произрастающих в ельниках Мурманской области на разных стадиях их техногенной трансформации, обусловленной различным уровнем воздушного загрязнения выбросами медно-никелевого комбината «Североникель».
Расположение объектов исследования на территории Кольского полуострова: фоновая территория (200 км от комбината «Североникель», 67°29'N, 32°12'E), дефолиирующие леса (30 км, 67°38N, 32°41'E) и техногенное редколесье (7 км, 67°51N, 32°47'E). Образцы фотосинтетических органов (хвоя/листья) растений были собраны в октябре 1996 г. в пятикратной повторности с каждого объекта исследования [Mass-loss..., 2017].
Сосновые леса. Объектом исследований послужили многолетние хвоя/листья следующих растений: Pinus sylvestris, Betula pubescens, Vaccinium vitis-idaea, Vaccinium myrtillus, Empetrum hermaphroditum, произрастающих в сосняках Кольского полуострова на разных стадиях их техногенной трансформации.
Расположение объектов исследования на территории Мурманской области: фоновая территория (110 км от медно-никелевого комбината «Североникель», 67°62'N, 30°32'E), дефолиирующие леса (31 км, 67°38'N, 32°42'E) и техногенное редколесье (10 км, 67°49'N, 32°46'E). Образцы фотосинтетических органов (хвоя/листья) растений были собраны в сентябре 1997 г. в пятикратной повторности с каждого объекта исследования [Влияние., 2019].
Определение фенольных соединений (ФС). Точную навеску измельченного сухого образца, равную 0,130 г, взвешивали в пробирке на 15 мл с завинчивающейся пробкой, прибавляли 2,5 мл 80 %-го этанола, встряхивали, оставляли на 2 часа при комнатной температуре. Экстракцию повторяли 4 раза, полученные извлечения объединяли и центрифугировали 10 мин при 2500 об/мин. Количественное определение суммы ФС в образцах проводили фотоколориметрическим методом с реактивом Фолина — Чокальтеу (Sigma). К 0,1 мл этанольного экстракта добавили 7 мл дистиллированной воды, тщательно перемешали, прибавили 0,2 мл реактива Фолина — Чокальтеу и 2 мл 20 %-го Na2CO3, тщательно перемешивали, выдерживали 30 мин. Снимали на фотометре КФК-3 (730 нм) в кюветах на 10 см. Расчет количества ФС проводили по калибровочным графикам, построенным по кверцетину.
Определение лигнина. Навеску 0,5 г измельченного сухого образца взвешивали (W1) в колбе на 250 мл, добавляли 100 мл раствора ЦТАБ (1 г цетилтриметиламмония бромида в 100 мл 0,5М H2SO4) и 6 капель 2-октанола (для предотвращения вспенивания). Кипятили полученную смесь в течение часа на песчаной бане. Образовавшуюся суспензию фильтровали под вакуумом через пористый фильтр (пор 100) с помощью насадки Вюрца и присоединенного водяного насоса. Полученные волокна 3 раза промывали 50 мл дистиллированной горячей водой и ацетоном до обесцвечивания фильтрата. Волокна помещали в стеклянные бюксы на 10 мл, сушили в течение 2 часов при температуре 105 °C, охлаждали и взвешивали. К сухому остатку добавляли 6 мл 72 %-й H2SO4, перемешиваали и оставляли на 3 часа. Затем смесь снова фильтровали, промывали дистиллированной горячей водой и ацетоном, остаток помещали в стеклянные бюксы на 10 мл, высушивали в течение 2 часов при температуре 105 °C, охлаждали и взвешивали (W2), переносили в фарфоровые тигли и озоляли в течение 2 часов при температуре 550 °C, охлаждали и взвешивали (W3). Содержание лигнина (%) вычисляли по формуле
(W2 - W3)100/W1.
Статистическая обработка данных проведена с использованием пакета Statistica 7.
Результаты и обсуждение
Фенольные соединения. Сравнительная характеристика содержания ФС в доминирующих растениях ельников и сосняков представлена на рис. 1. Определили, что уровень содержания ФС в многолетних органах растений следующий, мг/г: листья Vaccinium vitis-idaea 97,2-138,5 > листья Vaccinium myrtillus 79,7-134,8 > хвоя Picea obovata 67,9-86,3 > хвоя Pinus sylvestris 39,4-57,8 > листья Betula pubescens 26,5-68,6 > листья Empetrum hermaphroditum 13,4-44,0. Таким образом, максимальное содержание ФС характерно для кустарничков рода Vaccinium, минимальное — для водяники Empetrum hermaphroditum. На основании данных, представленных на рис. 1, можно подчеркнуть биогеоценотическую изменчивость содержания ФС в растениях напочвенного покрова и березы.
Анализ данных показал, что концентрации ФС в листьях Betula pubescens (p < 0,003), Vaccinium vitis-idaea (p < 0,007), Vaccinium myrtillus (p < 0,015), Empetrum hermaphroditum (p < 0,08) сосновых лесов выше, чем еловых. Ранее мы установили, что растения сосновых лесов содержат примерно такое
же количество Ni и Cu, что и растения еловых лесов, за исключением вороники [Mass-loss..., 2017; Влияние..., 2019], поэтому дополнительным фактором влияния может быть световой режим биогеоценозов: в сосняках освещенность лучше, чем в ельниках, а ФС, в том числе лигнин, накапливаются под действием УФ-излучения [Фотохимические..., 2009; Abiotic..., 2010].
Рис. 1. Содержание фенольных соединений (мг/г) в различных видах растений еловых (А) и сосновых (Б) лесов, произрастающих в условиях антропогенного загрязнения различной интенсивности
В ельниках в хвое Picea obovata и листьях Vaccinium myrtillus происходит накопление ФС на загрязненных территориях по сравнению с фоном, а в листьях остальных растений, наоборот, отмечено снижение содержания этих соединений. В сосняках повышение концентраций ФС в техногенном редколесье по сравнению с фоном наблюдается в хвое Pinus sylvestris, листьях Betula pubescens и Vaccinium myrtillus. Только в листьях Empetrum hermaphroditum происходит достоверное снижение содержания ФС (p < 0,05) в обоих типах леса. Для некоторых растений (Betula pubescens в сосновых и еловых лесах; Pinus sylvestris) характерно повышение концентрации ФС в дефолиирующих лесах, с последующим ее снижением на стадии техногенного редколесья. Ранее И. Л. Фуксман с соавторами установили такую закономерность для хвои Pinus sylvestris, подверженной воздействию промышленных поллютантов [Физиолого-биохимическая..., 1997]. Была установлена двухфазная реакция ФС растений на произрастание в условиях загрязнения. В первой фазе происходило усиление синтеза фенольных соединений, во второй (при дальнейшем увеличении концентраций поллютантов) наблюдалось угнетение метаболических процессов производства ФС, то есть рост содержания ФС в растениях может идти только до определенного уровня загрязнения тяжелыми металлами и для каждого растения этот уровень индивидуален.
Лигнин. По содержанию лигнина (%) в различных растениях (рис. 2) можно предложить следующий ряд: листья Empetrum hermaphroditum 36,4-44,1 > листья Betula pubescens 18,7-33,1 > хвоя Pinus sylvestris 18,2-21,4 ~ листья Vaccinium myrtillus 10,9-27,9 ~ хвоя Picea obovata 15,7-16,2 > листья Vaccinium vitis-idaea 11,7-15,1. При приближении к источнику загрязнения отмечено накопление лигнина в исходных образцах листьев B. pubescens, V. myrtillus и E. hermaphroditum в еловых лесах, а также E. hermaphroditum в сосновых лесах. Снижение его содержания в листьях V. vitis-idaea в еловых и сосновых лесах и в литьях V. myrtillus в сосновых лесах. В остальных случаях определенных тенденций в изменении количества лигнина в зависимости от интенсивности загрязнения не выявлено. Концентрации лигнина на стадии техногенного редколесья достоверно (p < 0,05) выше в листьях
B. pubescens и V. myrtillus в еловых лесах. На остальных стадиях техногенной трансформации обоих типов лесов явных отличий в содержании лигнина в различных растениях не установлено ^ > 0,05). Известно, что при загрязнении тяжелыми металлами либо измененяется содержание лигнина, либо лигнин начинает действовать как абсорбирующая матрица для металлов.
Рис. 2. Содержание лигнина (%) в различных видах растений еловых (А) и сосновых (Б) лесов, произрастающих в условиях антропогенного загрязнения различной интенсивности
Медь (Cu) увеличивает биосинтез лигнина за счет активизации деятельности биосинтеза лигниновых ферментов, таких как PAL [L-phenylalanine ammonia-lyase; L-фенилаланин-аммоний-лиаза (EC 4,3,1,24)] и CAD [cinnamyl-alcohol dehydrogenase; циннамил-алкоголь дегидрогеназа (EC 1,1,1,195)]. Другие металлы тоже могут влиять на накопление лигнина [Abiotic., 2010; Lignins..., 2014]. На биосинтезе лигнина одновременно сказываются многие факторы окружающей среды, и при их наложении для различных растений могут проявляться совершенно противоположные эффекты (повышение или понижение содержания лигнина, а также отсутствие реакции на воздействие) [Abiotic., 2010].
Заключение
Приведенные материалы свидетельствуют о том, что реакция на промышленное загрязнение в значительной степени зависит от вида растения и места его произрастания. Одни виды адаптируются к повышенным антропогенным нагрузкам за счет повышения концентраций фенольных соединений (хвоя Picea obovata, листья Betulapubescens в сосновых лесах и Vaccinium myrtillus в еловых и сосновых лесах) и лигнина (листья Betula pubescens в еловых и сосновых лесах, Vaccinium myrtillus в еловых лесах и Empetrum hermaphroditum в еловых и сосновых лесах), другие, наоборот, снижают содержание фенольных соединений (хвоя Pinus sylvestris, листья Betula pubescens в еловых лесах), Empetrum hermaphroditum в еловых и сосновых лесах) и лигнина (хвоя Pinus sylvestris, листья Vaccinium vitis-idaea в еловых и сосновых лесах), Vaccinium myrtillus в сосновых лесах). Изменение содержания фенольных соединений и лигнина в хвое/листьях многолетних растений может привести к изменению скорости разложения этого опада, что, в свою очередь, отразится на функционировании экосистем, например, замедлятся биогеохимические циклы элементов питания. Кустарничек Empetrum hermaphroditum из-за устойчивости к загрязнению и однозначной реакции на него как в еловых, так и сосновых лесах можно использовать в биохимическом мониторинге.
Список источников
1. Артемкина Н. А., Орлова М. А., Лукина Н. В. Микромозаика растительности и вариабельность химического состава L-горизонтов северотаежных ельников кустарничково-зеленомошных // Лесоведение. 2018. № 2. С. 97-106. doi:10.7868/S002411481802002X.
2. Артемкина Н. А. Особенности накопления фенольных соединений в Empetrum hermaphroditum HAGER, в различных экологических условиях // Новые достижения в химии и химической технологии растительного сырья: материалы V Всерос. конф. с междунар. участием / под редакцией Н. Г. Базарновой, В. И. Маркина. 2012. С. 499-501.
3. Артемкина Н. А. Содержание фенольных соединений в V. vitis-idaea L. сосновых лесов Кольского полуострова // Химия растительного сырья. 2010. № 3. С. 153-160.
4. Артемкина Н. А. Содержание фенольных соединений и элементный состав в Vaccinium vitis-idaea (Ericaceae) в еловых лесах Кольского полуострова в условиях техногенного загрязнения // Растительные ресурсы. 2010. Т. 46, № 2. С. 86-98.
5. Афанасьева Л. В., Михайлова Т. А., Кашин В. К. Состояние сосновых древостоев в условиях техногенного загрязнения в Республике Бурятия // Растительные ресурсы. 2010. T. 46, № 2. С. 51-61.
6. Влияние аэротехногенного загрязнения на скорость разложения растительных остатков в сосновых лесах на северном пределе распространения / Е. А. Иванова [и др.] // Лесоведение. 2019. № 6. С. 533-546. doi: 10.1134/S0024114819060044.
7. Зверев В. Е. Смертность и возобновление березы извилистой в зоне воздействия медно-никелевого комбината в период значительного сокращения выбросов: результаты 15-летнего мониторинга // Экология. 2009. № 4. C. 271-277.
8. Лянгузова И. В. Динамические тренды содержания тяжелых металлов в растениях и почвах при разном режиме аэротехногенной нагрузки // Экология. 2017. № 4. C. 250-260. doi: 10.7868/S0367059717040114.
9. Сухарева Т. А., Лукина Н. В. Минеральный состав ассимилирующих органов хвойных деревьев после снижения уровня атмосферного загрязнения на Кольском полуострове // Экология. 2014. № 2. С. 97-104. doi: 10.7868/S0367059714020085.
10. Физиолого-биохимическая индикация состояния сосны обыкновенной в связи с воздействием промышленных поллютантов / И. Л. Фуксман [и др.] // Экология. 1997. № 3. С. 213-217.
11. Фотохимические процессы в растениях на Севере и окружающая среда П. А. Кашулин [и др.] // Вестник МГТУ. 2009. Т. 12, № 1. С. 137-142.
12. Abiotic and biotic stresses and changes in the lignin content and composition in plants / J. C. Moura [d; al.] // J. integrative plant biology. 2010. Vol. 52, №. 4. P. 360-376. doi:10.1111/j.1744-7909.2010.00892.x.
13. Carbon fluxes between primary metabolism and phenolic pathway in plant tissues under stress / S. Caretto [d al.] // Intern. J. Molecular Sci. 2015. Vol. 16, №. 11. Р. 26378-26394. doi:10.3390/ijms161125967.
14. Cell wall metabolism in response to abiotic stress / H. Le Gall ^t al.] // Plants. 2015. Vol. 4, №. 1. P. 112-166. doi:10.3 390/plants4010112.
15. Heavy metal-induced oxidative damage, defense reactions, and detoxification mechanisms in plants / O. Sytar ^t al.] // Acta physiologiae plantarum. 2013. Vol. 35, №. 4. Р. 985-999. doi:10.1007/s11738-012-1169-6.
16. Kashulina G., Caritat P., Reimann C. Snow and rain chemistry around the "Severonikel" industrial complex, NW Russia: Current status and retrospective analysis // Atmospheric Environment. 2014. Vol. 89. Р. 672-682. https://doi.org/10.1016/j.atmosenv.2014.03.008.
17. Long-term effects of boron and copper on phenolics and monoterpenes in Scots pine (Pinus sylvestris L.) needles / A. Rummukainen ^t al.] // Plant and soil. 2013. Vol. 373. №. 1-2. P. 485-499. doi: 10.1007/s11104-013-1817-7.
18. Mass-loss rates from decomposition of plant residues in spruce forests near the northern tree line subject to strong air pollution / N. V. Lukina ^t al.] // Environmental Science and Pollution Research. 2017. Vol. 24, №. 24. P. 19874-19887. doi:10.1007/s11356-017-9348-z.
19. Mroz L., DemczukM. Contents of phenolics and chemical elements in bilberry (Vaccinium myrtillus L.) leaves from copper smelter area (SW Poland) // Polish J. Ecology 2010. Vol. 58, №. 3. Р. 475-486.
20. Physiological Mechanisms and Adaptation Strategies in Plants Under Changing Environment / R. Bhardwaj [et al.]; eds. P. Ahmad, M. R. Wani. New York: Springer Science; Business Media, 2014. P. 267-296. doi: 10.1007/978-1-4614-8591-9_10.
21. Plant phenolics: Recent advances on their biosynthesis, genetics, and ecophysiology / V. Cheynier [et al.] // Plant Physiology and Biochemistry. 2013. Vol. 72. P. 1-20. http://dx.doi.org/10.1016Zj.plaphy.2013.05.009.
22. Plant secondary metabolites: a key driver of litter decomposition and soil nutrient cycling / M. Chomel [et al.] // J. Ecology. 2016. Vol. 104, No. 6. P. 1527-1541. doi: 10.1111/1365-2745.12644.
23. Plant-soil feedbacks: the past, the present and future challenges / W. H. Van der Putten [et al.] // J. Ecology. 2013. Vol. 101, No. 2. P. 265-76. doi: 10.1111/1365-2745.12054.
24. Role of secondary metabolites and brassinosteroids in plant defense against environmental stresses / A. Bartwal [et al.] // J. Plant Growth Regulation. 2013. Vol. 32, No. 1. P. 216-232. doi:10.1007/s00344-012-9272-x.
25. The effects of simulated acid rain and heavy metal pollution on the mountain birch-autumnal moth interaction / T. van Ooik [et al.] // Chemoecology. 2012. Vol. 22, No. 4. P. 251-262. doi:10.1007/s00049-012-0114-x.
References
1. Artemkina N. A., Orlova M. A., Lukina N. V. Mikromozaika rastitel'nosti i variabel'nost' khimicheskogo sostava L-gorizontov severotayezhnykh yel'nikov kustarnichkovo-zelenomoshnykh [Microscale mosaic of vegetation and variability in chemical composition of subhorizon L in dwarf-shrub-moss spruce forests of the north taiga]. Lesovedeniye [Contemporary Problems of Ecology], 2018, No. 2, pp. 97-106 (In Russ.).
2. Artemkina N. A. Osobennosti nakopleniya fenol'nykh soyedineniy v Empetrum hermaphroditum HAGER, v razlichnykh ekologicheskikh usloviyakh [Features of the accumulation of phenolic compounds in Empetrum hermaphroditum HAGER, in various environmental conditions]. Materialy V Vserossiyskoy konferentsii s mezhdunarodnym uchastiyem "Novyye dostizheniya v khimii i khimicheskoy tekhnologii rastitel'nogo syr'ya" [Materials of the V All-Russian Conference with International Participation "New advances in chemistry and chemical technology of plant raw materials"], 2012, pp. 499-501 (In Russ.).
3. Artemkina N. A. Soderzhaniye fenol'nykh soyedineniy v V. vitis-idaea L. sosnovykh lesov Kol'skogo poluostrova [The content of phenolic compounds in V. vitis-idaea L. pine forests of the Kola Peninsula]. Khimiya rastitel'nogo syr'ya [Chemistry of Plant Raw Material], 2010, No. 3, pp. 153-160 (In Russ.).
4. Artemkina N. A. Soderzhaniye fenol'nykh soyedineniy i elementnyy sostav v Vaccinium vitis-idaea (Ericaceae) v yelovykh lesakh Kol'skogo poluostrova v usloviyakh tekhnogennogo zagryazneniya [The content of phenolic compounds and elemental composition in Vaccinium vitis-idaea (Ericaceae) in the spruce forests of the Kola Peninsula under the technogenic pollution]. Rastitel'nyye resursy [Plant resources], 2010, Vol. 46, No. 2, pp. 86-98 (In Russ.).
5. Afanas'yeva L. V., Mikhaylova T. A., Kashin V. K. Sostoyaniye sosnovykh drevostoyev v usloviyakh tekhnogennogo zagryazneniya v Respublike Buryatiya [State of pine forest stands in conditions of technogenic pollution in the Republic of Buryatia]. Rastitel'nyye resursy [Plant resources], 2010, Vol. 46, No. 2, pp. 51-61 (In Russ.).
6. Ivanova Ye. A., Lukina N. V., Danilova M. A., Artemkina N. A., Smirnov V. E., Yershov V. V., Isayeva L. G. Vliyaniye aerotekhnogennogo zagryazneniya na skorost' razlozheniya rastitel'nykh ostatkov v sosnovykh lesakh na severnom predele rasprostraneniya [The effect of air pollution on the rate of decomposition of plant litter at the northern limit of pine forests]. Lesovedeniye [Contemporary Problems of Ecology], 2019, No. 6, pp. 533-546 (In Russ.).
7. Zverev V. Ye. Smertnost' i vozobnovleniye berezy izvilistoy v zone vozdeystviya medno-nikelevogo kombinata v period znachitel'nogo sokrashcheniya vybrosov: rezul'taty 15-letnego monitoringa [Mortality and recruitment of mountain birch (Betula pubescens ssp. czerepanovii) in the impact zone of a copper-nickel smelter in the period of significant reduction of emission: the results of 15-year monitoring]. Ekologiya [Russian Journal of Ecology], 2009, No. 4, pp. 271-277 (In Russ.).
8. Lyanguzova I. V. Dinamicheskiye trendy soderzhaniya tyazhelykh metallov v rasteniyakh i pochvakh pri raznom rezhime aerotekhnogennoy nagruzki [Dynamic trends of heavy metal contents in plants and soil under different industrial air pollution regimes]. Ekologiya [Russian Journal of Ecology], 2017, No. 4, pp. 250-260 (In Russ.).
9. Sukhareva T. A., Lukina N. V. Mineral'nyy sostav assimiliruyushchikh organov khvoynykh derev'yev posle snizheniya urovnya atmosfernogo zagryazneniya na Kol'skom poluostrove [Mineral composition of assimilative organs of conifers after reduction of atmospheric pollution in the Kola Peninsula]. Ekologiya [Russian Journal of Ecology], 2014, No. 2, pp. 97-104 (In Russ.).
10. Fuksman I. L., Poykalaynen Ya. Shreders S. M., Kanyuchkova G. K., Chinenova L. A. Fiziologo-biokhimicheskaya indikatsiya sostoyaniya sosny obyknovennoy v svyazi s vozdeystviyem promyshlennykh pollyutantov [Physiological and biochemical indication of the state of Scots pine in connection with the impact of industrial pollutants]. Ekologiya [Russian Journal of Ecology], 1997, No. 3, pp. 213-217 (In Russ.).
11. Kashulin P. A., Kalacheva N. V., Artemkina N. A., Chernous S. A. Fotokhimicheskiye protsessy v rasteniyakh na Severe i okruzhayushchaya sreda [Photochemical processes in plants in the North conditions and the environment]. VestnikMurmanskogo gosudarstvennogo tekhnicheskogo universiteta [Vestnik of MSTU], 2009, Vol. 12, No. 1, pp. 137-142 (In Russ.).
12. Moura J. C., Bonine C. A., de Oliveira F. V., Dornelas M. C., Mazzafera P. Abiotic and biotic stresses and changes in the lignin content and composition in plants. Journal of integrative plant biology, 2010, Vol. 52, No. 4, рр. 360-376, doi: 10.1111/j.1744-7909.2010.00892.x.
13. Caretto S., Linsalata V., Colella G., Mita G., Lattanzio V. Carbon fluxes between primary metabolism and phenolic pathway in plant tissues under stress. International Journal of Molecular Sciences, 2015, Vol. 16, No. 11, рр. 26378-26394, doi:10.3390/ijms161125967.
14. Le Gall H., Philippe F., Domon J. M., Gillet F., Pelloux J., Rayon C. Cell wall metabolism in response to abiotic stress. Plants, 2015, Vol. 4, No. 1, рр. 112-166, doi:10,3390/plants4010112.
15. Sytar O., Kumar A., Latowski D., Kuczynska P., Strzalka K., Prasad M. N. Heavy metal-induced oxidative damage, defense reactions, and detoxification mechanisms in plants. Acta physiologiae plantarum, 2013, Vol. 35, No. 4, рр. 985-999, doi: 10.1007/s11738-012-1169-6.
16. Kashulina G., Caritat P., Reimann C. Snow and rain chemistry around the "Severonikel" industrial complex, NW Russia: Current status and retrospective analysis. Atmospheric Environment, 2014, Vol. 89, рр. 672-682, https://doi.org/10.1016/j.atmosenv.2014.03.008.
17. Rummukainen A., Julkunen-Tiitto R., Ryyppo A., Kaunisto S., Kilpelainen J., Lehto T. Long-term effects of boron and copper on phenolics and monoterpenes in Scots pine (Pinus sylvestris L.) needles. Plant and soil, 2013, Vol. 373, No. 1-2, рр. 485-499, doi:10.1007/s11104-013-1817-7.
18. Lukina N. V., Orlova M. A., Steinnes E., Artemkina N. A., Gorbacheva T. T., Smirnov V. E., Belova E. A. Mass-loss rates from decomposition of plant residues in spruce forests near the northern tree line subject to strong air pollution. Environmental Science and Pollution Research, 2017, Vol. 24, No. 24, рр. 1987419887, doi:10.1007/s11356-017-9348-z.
19. Mroz L., Demczuk M. Contents of phenolics and chemical elements in bilberry (Vaccinium myrtillus L.) leaves from copper smelter area (SW Poland). Polish Journal of Ecology 2010, Vol. 58, No. 3, рр.475-486.
20. Bhardwaj R., Handa N., Sharma R., Kaur H., Kohli S., Kumar V., Kaur P. Lignins and abiotic stress: An overview. Physiological Mechanisms and Adaptation Strategies in Plants Under Changing Environment. New York, Springer Science+Business Media 2014, рр. 267-296, doi: 10.1007/978-1-4614-8591-9_10.
21. Cheynier V., Comte G., Davies K. M., Lattanzio V., Martens S. Plant phenolics: Recent advances on their biosynthesis, genetics, and ecophysiology. Plant Physiology and Biochemistry, 2013, Vol. 72, рр. 1-20, http://dx.doi.org/10.1016/j.plaphy.2013.05.009.
22. Chomel M., Guittonny-Larcheveque M., Fernandez C., Gallet C., DesRochers A., Paré D., Jackson B. G., Baldy V. Plant secondary metabolites: a key driver of litter decomposition and soil nutrient cycling. Journal of Ecology, 2016, Vol. 104. No. 6, рр. 1527-1541, doi: 10.1111/1365-2745.12644.
23. Van der Putten W. H., Bardgett R. D., Bever J. D., Bezemer T. M., Casper B. B., Fukami T., Kardol P., Klironomos J. N., Kulmatiski A., Schweitzer J. A., Suding K. N., Van de Voorde T. F., Wardle D. A. Plant-soil feedbacks: the past, the present and future challenges. Journal of Ecology, 2013, Vol. 101, No. 2, рр. 265-276, doi: 10.1111/1365-2745.12054.
24. Bartwal A., Mall R., Lohani P., Guru S. K., Arora S. Role of secondary metabolites and brassinosteroids in plant defense against environmental stresses. Journal of Plant Growth Regulation, 2013, Vol. 32, No. 1, рр. 216-232, doi: 10.1007/s00344-012-9272-x.
25. van Ooik T., Rantala M. J., Salminen J. P., Yang S., Neuvonen S., Ruuhola T. The effects of simulated acid rain and heavy metal pollution on the mountain birch-autumnal moth interaction. Chemoecology, 2012, Vol. 22, No. 4, рр. 251-262, doi:10.1007/s00049-012-0114-x.
Информация об авторе
Н. А. Артемкина — кандидат химических наук, старший научный сотрудник, https://orcid/org/0000-0003-0350-0783.
Information about the author
N. A. Artemkina — PhD (Chemistry), Senior Researcher, https://orcid/org/0000-0003-0350-0783.
Статья поступила в редакцию 07.05.2022; одобрена после рецензирования 03.08.2022; принята к публикации 24.09.2022.
The article was submitted 07.05.2022; approved after reviewing 03.08.2022; accepted for publication 24.09.2022.
