CC BY
104
Химия растительного сырья. 2010. №3. С. 153-160.
УДК 630.181:630.425
СОДЕРЖАНИЕ ФЕНОЛЬНЫХ СОЕДИНЕНИЙ В V. VITIS-IDAEA L. СОСНОВЫХ ЛЕСОВ КОЛЬСКОГО ПОЛУОСТРОВА
© Н.А. Артемкина
Институт проблем промышленной экологии Севера КНЦ РАН, ул. Академгородок, 14а, Апатиты, Мурманская обл., 184209 (Россия) e-mail: artemkina@inep.ksc.ru
Исследовали изменения в содержании общего количества фенолов (реактив Фолина-Чокальте), флавоноидов и химических элементов [K, Ca, Mg, Mn, Al, Fe, Cu, Zn, Ni, S и P] в вегетативных органах V. vitis-idaea, произрастающей в сосняках Кольского полуострова в условиях аэротехногенного загрязнения. Концентрация фенолов и флавоноидов показала отрицательную корреляцию с главными питательными веществами [Ca, Mg, Mn, Zn] и положительную с некоторыми токсичными элементами [Al, Ni, Cu, S].
Ключевые слова: Vaccinium vitis-idaea, Ericaceae, фенольные соединения, флавоноиды, динамика, сосновые леса, Кольский полуостров, бореальные леса, кустарнички, аэротехногенное загрязнение, корреляционный анализ.
Работа выполнена при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (проект №07-04-01189-а).
Введение
Воздействие на растения различных стрессовых факторов (техногенное загрязнение, увеличение УФ-излучения, влияние озона и др.) вызывает усиление синтеза фенольных соединений [1-5], в том числе и флавоноидов [6, 7]. Накопление фенолов является механизмом защиты от обширного окислительного повреждения фотосинтетического аппарата в неблагоприятных условиях. Анализ временной и пространственной организации синтеза вторичных метаболитов значительно расширяет представления об адаптивных возможностях растений. Известно, что растения семейства вересковых (Ericaceae) накапливают высокие концентрации фенолов [8-11].
Vaccinium vitis-idaea L., наряду с V. myrtillus L. и Empetrum hermaphroditum Hagerup., является одним из доми-нантов нижнего яруса растительности сосновых лесов Кольского полуострова [12, 13] и играет важную роль в бореальных лесах, обладая способностью поглощать из почвы и вовлекать в круговорот элементы питания [14].
Цель данной работы - выявление закономерностей изменения состава фенольных соединений и химических элементов V. vitis-idaea L., произрастающей в сосновых лесах Кольского полуострова в условиях атмосферного загрязнения окружающей среды выбросами комбината «Североникель».
Экспериментальная часть
Объектом исследований послужили вегетативные органы V. vitis-idaea, произрастающей в сосняках Кольского полуострова, на разных стадиях их техногенной трансформации, обусловленных различным уровнем промышленного воздушного загрязнения выбросами медно-никелевого комбината «Североникель». Главная лесообразующая порода на выбранных площадках Pinus sylvestris L.
Выделены основные стадии дигрессионной (деградационной) сукцессии: фон - 270 км; дефолиирующие леса (ДЛ) - 48 и 31 км; техногенное редколесье (ТР) - 8 км от комбината. Результаты многолетних исследований свидетельствуют об увеличении концентрации тяжелых металлов в органогенных горизонтах почв сосновых лесов, росте содержания соединений серы в атмосферных выпадениях, повышении их кислотности по мере приближения к источнику загрязнения [15]. Характеристика пробных площадок приведена в таблице 1.
Таблица 1. Характеристика пробных площадей
Местоположение пробной площади Тип сообщества Состав древостоя Класс возраста Степень сомкнутости крон Краткое геоботаническое описание напочвенного покрова
Мурманская обл., 270 км от комбината, 66°57' с. ш., 29°36'в. д. Сосняк кустар-ничково-лишайниковый 10C ед. Б VI-VII 0,4 Доминируют: V. vitis-idaea, Em-petrum hermaphroditum, реже V. myrtillus, толткнянка (Arc-tostaphyllos uva-ursi). Зеленые мхи: Pleurozium schreberi (Brid.) Mitt. Лишайники родов Cladina и Cladonia. Эпифигные лишайники родов Bryoria и Hypogymnia
Мурманская обл., 48 км от комбината, 67°32'с. ш., 32°19'в. д. Сосняк кустар-ничково-лишайниковый 10С II-III 0,5 Доминируют: V. vitis-idaea, Em-petrum hermaphroditum, реже V. myrtillus, Arctostaphyllos uva-ursi. Лишайники родов Cladina и Cladonia. Эпифигные лишайники родов Bryoria и Hypogymnia
Мурманская обл., 31 км от комбината, 67°38' с. ш., 32°42' в. д. Сосняк кустар-ничковый 8С2Б ед. Е IV-V 0,4 Доминируют: V. myrtillus, V. vitis-idaea, E. hermaphroditum, Arc-tostaphyllos uva-ursi, Cetraria islandica.
Мурманская обл., 8 км от комбината, 67°50'с. ш., 32°47' в. д. Сосновое техногенное редколесье (средневозрастные единичные деревья в угнетенном виде) 9С1Б I 0,2 Доминируют: V. vitis-idaea, Em-petrum hermaphroditum, Arctostaphyllos uva-ursi, луговик извилистый (Deschampsia flexu-osa).
Отбор листьев и побегов производился в пятикратной повторности в конце августа (конец периода вегетации) 2003 г., в подкроновых (П) и межкроновых (М) пространствах сосняков. Листья, побеги и корни разделяли. Из-за недостаточной для химического анализа массы образцы корней (п=5) объединяли в одну среднюю пробу. Заготовленные элементы хранили в холодильнике при температуре -15 °С. Аналитические пробы измельчали до размера частиц, проходящих сквозь сито с отверстиями диаметром 1 мм. Измельченные образцы экстрагировали 80%-ным этанолом (3 раза) при 40 °С на перемешивающем устройстве ЛАБ-ПУ-01. Полученные фракции объединяли. Суммарный этанольный экстракт обрабатывали гексаном для удаления сопутствующих веществ (смолы, воска, пигментов и др.), мешающих анализу.
Количественное определение общего содержания фенольных соединений в образцах проводили фотоко-лориметрическим методом Свейна-Хиллиса с реактивом Фолина-Чокальте на КФК-3 при длине волны 730 нм в кюветах с толщиной слоя 10 мм [16].
Количественное определение флавоноидов в пробах проводили фотоколориметрическим методом [17]. В мерную пробирку вместимостью 10 мл помещали 1 мл растительного экстракта, прибавляли 2 мл 5%-го спиртового раствора хлорида алюминия (А1С13) и доводили раствор до метки 95% этанолом. Через 30 мин измеряли оптическую плотность раствора на КФК-3 в максимуме поглощения при длине волны 410 нм в кюветах с толщиной слоя 10 мм. В качестве раствора сравнения использовали раствор, состоящий из 2 мл 5%-ного спиртового раствора А1С13 и 8 мл 95% этанола. Расчет количества фенольных соединений и флавоноидов производили по калибровочным графикам, построенным по кверцетину.
Содержание химических элементов в растительных образцах определяли после разложения концентрированной азотной кислотой (мокрое озоление). Содержание калия определяли методом атомно-эмиссионной спектрометрии; Са, Mg, А1, Бе, 2п, Си, N1, Мп - методом атомно-абсорбционной спектрометрии; Р - фотоколориметрическим методом (метод Лоури-Лопеса); 8 - турбидиметрическим методом.
Обсуждениерезультатов
Динамика общего содержания фенольных соединений в V. \itis-idaea. На фоновой территории концентрация фенолов для многолетних листьев и листьев текущего года отличается незначительно и составляет в среднем 25,0 и 24,0 мг/г сухого сырья (далее мг/г) для межкроновых пространств и 17,4 и 30,5 мг/г для
подкроновых пространств соответственно. В побегах фенолов содержится в межкроновом пространстве 35,8 мг/г, в подкроновом пространстве - 35,8 мг/г, а в корнях - 33,1 и 24,9 мг/г соответственно (рис. 1). Обращают на себя внимание относительно низкие концентрации общих фенолов в фотосинтезирующих органах V. vitis-idaea на этой стадии.
В подкроновом и межкроновом пространствах сосняков происходит достоверное накопление общих фенолов на стадиях дефолиации - 31 и 48 км по сравнению с фоном в листьях текущего года V. vitis-idaea (р<0,05) и многолетних (р<0,05), скорее всего, за счет интенсивного внесения фенолов из опада [18] или с кроновыми водами верхнего соснового яруса (увеличение аллелопатического эффекта). Содержание органического углерода в водах, прошедших крону сосны, составляет 8,4-19,3 мг/л [19], при этом на долю фенольных соединений приходится 35-57% [20]. На стадиях дефолиации идет обогащение подстилки тяжелыми металлами и обеднение элементами питания [15]. Рост содержания фенольных соединений по сравнению с условно фоновыми территориями (фоном, 270 км) выступает, скорее всего, как адаптационный механизм произрастания в данных условиях.
На стадии техногенного редколесья (8 км) сосняков происходит разрушение биогеоценозов, нарушение питательного режима почв [15, 21]. Характерными особенностями этой стадии дигрессии являются снижение биоразнообразия, вымывание фенолов из живых тканей за счет нарушения восковой кутикулы, снижение свободных форм срдао-дифенолов за счет их взаимодействия с А1 и Бе, что, в свою очередь, ведет к изменению хода метаболических процессов и, вследствие этого, к уменьшению содержания фенолов в фотосинтезирующих органах растений по сравнению со стадиями дефолиации (31 и 48 км) (рис. 1). В подкроновом пространстве импактной зоны происходит достоверное накопление фенольных соединений по сравнению с фоном в листьях текущего года (Б=6, р<0.05) и многолетних (Б=5,3, р<0,05). Эти данные сочетаются с исследованием, в котором показано, что роль положительных взаимодействий древесный ярус - нижний ярус (в частности V. vitis-idaea (рост, воспроизводство под кроной)) увеличивается с усилением экологического напряжения, обусловленного долгосрочным загрязнением [22].
В побегах V. vitis-idaea наблюдаем слабую тенденцию к увеличению фенольных соединений по мере приближения к источнику загрязнения. В зоне техногенного редколесья по сравнению с фоновыми показателями происходит достоверное накопление фенолов в побегах V. vitis-idaea в подкроновом (Б=7,4, р<0,05) пространстве (рис. 1).
В межкроновом пространстве концентрация фенолов в корнях на основных стадиях дигрессионной сукцессии колеблется незначительно и лежит в пределах 28,5-47,5 мг/г. В подкроновом пространстве показатель общих фенолов в корнях в импактной зоне (8 км) больше в 1,7 раза по сравнению с фоном (270 км). Эндотрофная микориза эрикоидного типа V. vitis-idaea чувствительна к антропогенному стрессу, что влияет на состав и содержание фенолов в ее органах за счет понижения способности поглощать элементы питания.
Рис.1. Содержание фенолов в различных органах V. vitis-idaea. На рисунке представлены среднее содержание (п=5) и пределы вариации
Динамика общего содержания флавоноидов в бруснике (Уасстшш уШъ-1йаеа Ь.). На фоновой территории концентрация флавоноидов для многолетних листьев и листьев текущего года составляет в среднем -20,6 и 24,0 мг/г сухого сырья для межкроновых пространств и 13,7 и 29,9 мг/г для подкроновых пространств соответственно. В побегах флавоноидов содержится в межкроновом пространстве 20,0 мг/г, в подкроновом пространстве - 20,6 мг/г, а в корнях - 15,1 и 7,4 мг/г соответственно (рис. 1).
По уровню содержания флавоноидов в органах V. vitis-idaea можно предложить следующий ряд: листья текущего года > многолетние листья ~ побеги > корни. Повышенное содержание флавоноидов характерно для молодых органов V. vitis-idaea, что связано с особенностями биосинтеза (более активный биосинтез флавоноидов связан с более интенсивным обменом веществ в молодых тканях) [23].
Парцеллярные различия наиболее свойственны листьям V. vitis-idaea текущего года, но математически этот вывод не подтверждается из-за высокой вариабельности полученных результатов. Для остальных органов V. vitis-idaea парцеллярные различия незначительны. Сосновые леса характеризуются средней сомкнутостью и высоким расположением крон и, следовательно, хорошей освещенностью в подкроновых пространствах, что размывает парцеллярные различия (р>0,05).
Сравнительная характеристика суммы флавоноидов в листьях текущего года показала, что их содержание постепенно повышается по мере приближения к источнику загрязнения: фон (270 км) < буферная зона (48 км) < буферная зона (31 км). Причем такая тенденция характерна для V. vitis-idaea, произрастающей как на открытых участках, так и в подкроновых пространствах (рис. 2). Для многолетних листьев этот ряд типичен для V. vitis-idaea, произрастающей в межкроновом пространстве. Общее содержание флавоноидов листьев V. vitis-idaea в соответствующих позициях ландшафта в импактной зоне (8 км) достоверно меньше, чем в буферной зоне (31 км). Отмечен достоверный (Б=7,1, р<0.05) рост содержания флавоноидов в листьях текущего года V. vitis-idaea в подкроновом пространстве в зоне техногенного редколесья (8 км) по сравнению с фоном, что может быть связано с изрежением древесного полога и, как следствие, усилением действия УФ-излучения [24, 25].
Содержание флавоноидов в побегах и корнях V. vitis-idaea на разных стадиях их техногенной трансформации колеблется незначительно 16,0-24,9 и 8,3-17,3 мг/г соответственно. Проявляются те же закономерности, что и для общей суммы фенолов, представленные выше.
Содержание флавоноидов колеблется в пределах 25-100% от общего содержания фенолов. Доля флавоноидов в составе фенольных соединений V. vitis-idaea, произрастающей в сосняках, своего наивысшего показателя достигает на фоновых территориях и в импактной зоне (табл. 2).
Рост доли флавоноидов в фотосинтезирующих органах V. vitis-idaea в межкроновом и подкроновом пространствах в импактной зоне (8 км), скорее всего, связан с увеличением влияния УФ-излучения [5, 24, 25] и техногенной нагрузки [6].
Рис. 2. Содержание флавоноидов в различных органах V. vitis-idaea. На рисунке представлены среднее содержание (п=5) и пределы вариации
Таблица 2. Доля флавоноидов в составе фенольных соединений (флавоноиды/фенолы)
Расстояние, Многолетние листья Листья текущего года Ветви Корни
км м П М П М П М П
270 0,82 0,79 1,0 0,98 0,58 0,60 0,46 0,30
48 0,32 0,31 0,29 0,37 0,42 0,47 0,29 0,29
31 0,33 0,28 0,31 0,36 0,43 0,46 0,29 0,42
8 0,71 0,47 0,74 0,45 0,41 0,47 0,48 0,30
Связь между химическими элементами и общим содержанием фенолов, флавоноидов. В соответствии с химическим составом ассимилирующих органов (высокое содержание калия и кальция) брусника относится к низкозольным кали-кальцефилам [14, 26]. Кроме того, кустарнички рода УассШыт названы концентраторами марганца [27]. Наблюдается наибольшая концентрация К, Са, М£, Мп (табл. 3). Это явление связано с повышенными концентрациями данных элементов в органогенных горизонтах почв древесных парцелл, а также дополнительным поступлением их с промывными кроновыми водами. Ранее были выявлены достоверные зависимости аккумуляции этих элементов в ассимилирующих органах V. vitis-idaea от содержания их доступных соединений в почвах [28]. При приближении к источнику загрязнения установлено значительное превышение условно фоновых значений для калия в фотосинтезирующих органах V. уШі-idaea в межкроновых и подкроновых пространствах, в ветвях такое повышение зафиксировали только в подкроновом пространстве. Кустарнички, произрастающие в приствольных зонах, обогащаются таким элементом питания, как марганец, что подтверждается и другими исследованиями [13]. Известно, что брусника может компенсировать недостаток солнечной энергии, накапливая значительное количество сильных окислителей, содержащих марганец [28].
Таблица 3. Содержание химических элементов (п=5) в органах V. yitis-idaea (мг/кг)
р* км Место отбора Са Mg К А1 Бе Мп 7п N1 Си Б Р
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13
Многолетние листья
270 М 9236 1337 3180 133 103 3047 47 3 5 1449 597
48 М 8743 1226 3433 238 47 2850 28 15 7 2853 755
31 М 6222 968 3690 148 51 1890 16 25 14 3198 697
8 М 6018 944 3737 155 133 216 9 131 42 2297 417
270 П 8011 1247 3796 147 36 2362 36 3 5 2271 681
48 П 7998 1245 4679 185 67 2628 27 12 7 4022 913
31 П 6413 735 5326 194 44 1850 13 27 12 2908 709
8 П 5678 1145 6072 340 83 2483 22 37 14 3237 1082
Листья текущего года
270 М 6166 1518 4723 50 43 1374 33 2 7 1535 1289
48 М 5207 1282 4921 103 36 1176 22 9 7 1939 1304
31 М 4767 1309 5181 130 51 1094 14 16 11 2106 914
8 М 4759 1090 4925 156 130 527 11 105 30 2239 886
270 П 6918 1356 4813 66 47 1723 25 1 5 1732 683
48 П 4580 1126 6328 136 37 1589 24 8 7 2271 1355
31 П 4464 935 6403 161 43 1444 17 18 11 2553 830
8 П 4225 1253 7618 93 56 1508 14 19 13 2381 3257
Побеги
270 М 8026 605 3690 95 43 1079 34 3 10 720 882
48 М 9684 821 3966 182 111 1246 30 21 16 942 1009
31 М 5184 561 2724 144 129 950 20 68 22 651 877
8 М 9611 678 2664 253 298 631 24 416 205 612 914
270 П 8170 627 3242 101 49 1148 35 5 9 684 841
48 П 8343 705 3736 171 107 1306 28 17 14 915 1053
31 П 5294 453 3838 116 81 950 14 48 23 608 945
8 П 6235 572 4072 109 91 1160 19 51 32 756 1151
Продолжение таблицы 3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13
Корни
270 М 1886 362 2150 158 78 762 29 4 10 618 744
48 М 1368 382 2485 677 452 573 20 52 40 727 870
31 м 1922 384 2110 290 199 738 17 112 80 624 -
8 м 6156 868 2288 1963 1063 727 29 596 415 647 1139
270 п 2263 434 2581 266 142 670 29 5 12 730 874
48 п 1888 463 2583 370 312 793 20 42 38 784 -
31 п 1549 355 2270 243 170 716 15 97 121 644 223
8 п 2012 412 2567 236 188 845 27 105 161 707 -
Примечание. П - подкроновое пространство, М - межкроновое пространство, * - расстояние от источника загрязнения.
В многолетних листьях V. vitis-idaea и листьях текущего года при техногенном загрязнении наблюдается достоверное (р<0.05) снижение концентраций кальция, магния, марганца (в межкроновом пространстве) и цинка, тогда как содержание калия, никеля, меди, серы, железа, алюминия, напротив, увеличивается. Полученные данные по концентрациям химических элементов в многолетних листьях V. vitis-idaea в импакт-ной зоне хорошо сочетаются с результатами других исследователей [29].
В ветвях V. vitis-idaea установлено увеличение содержания железа, алюминия, никеля, меди, фосфора. Достоверное уменьшение (р<0,05) в содержании цинка.
Корни V. vitis-idaea характеризуются значительным увеличением концентраций железа, алюминия, никеля, меди (особенно в межкроновом пространстве), что еще раз напоминает нам о барьерной функции корней на пути миграции загрязнителей из почвы в репродуктивные органы растения. Также корни показывают большое снижение в содержании кальция, магния, калия по сравнению с листьями и ветвями.
На основе корреляционного анализа данных по составу листьев V. vitis-idaea на разных стадиях дигрессии сосновых лесов (исключая стадию техногенного загрязнения) раскрываются взаимосвязи между параметрами минерального питания и накоплением вторичных метаболитов (табл. 4). Приведенные в таблице величины свидетельствуют о тесной корреляционной зависимости между валовым содержанием фенолов и флавоноидов в многолетних листьях V. vitis-idaea, произрастающей в сосняках (г = 0,85, г = 0,87, р<0,05). Для листьев текущего года характерна более слабая корреляционная зависимость (г = 0,66, г = 0,55, р<0,05).
Результаты корреляционного анализа свидетельствуют о том, что при увеличении антропогенного стресса, т.е. при повышении содержания в листьях V. vitis-idaea А1, N1, Си и снижении содержания элементов питания К, Са, М^, Мп и особенно 2п, уровень содержания фенолов и флавоноидов в фотосинтезирующих органах возрастает. Этот вывод особенно характерен для многолетних листьев брусники, произрастающей в межкроновом пространстве (табл. 4).
Таблица 4. Коэффициенты корреляции между содержанием фенолов, флавоноидов и отдельных минеральных элементов в листьях V. vitis-idaea в процессе дигрессионной сукцессии
Место
отбора Параметр ф* Са Mg К А1 Бе Мп 7п N1 Си Б Р
Многолетние листья
М флавоноиды 0,85 -0,42 -0,30 -0,08 -0,09 -0,46 -0,68 -0,78 0,79 0,28 0,10 -0,48
М фенолы 1,00 -0,55 -0,51 0,05 0,16 -0,59 -0,64 -0,88 0,95 0,54 0,37 -0,32
П флавоноиды 0,87 0,14 -0,08 0,38 0,43 0,01 -0,18 -0,42 0,50 0,63 0,51 0,24
п фенолы 1,00 0,02 -0,13 0,47 0,38 0,26 -0,15 -0,66 0,75 0,62 0,46 0,32
Листья текущего года
М флавоноиды 0,66 -0,09 -0,28 -0,10 0,62 0,45 0,49 -0,47 0,61 0,70 -0,03 0,09
М фенолы 1,00 -0,54 -0,60 -0,23 0,70 0,40 0,28 -0,77 0,74 0,51 0,11 0,56
П флавоноиды 0,55 -0,30 -0,33 0,55 0,72 -0,14 0,06 0,01 -0,02 0,18 -0,52 -0,10
П фенолы 1,00 -0,50 -0,62 0,58 0,70 -0,37 -0,55 -0,63 0,84 0,67 0,66 0,21
Примечание: * - фенолы; жирным шрифтом выделены коэффициенты корреляции, значимые при р<0,05.
Заключение
На основании полученных данных о содержании фенолов и флавоноидов в фотосинтезирующих органах можно сказать, что реакция растений в условиях загрязнения носит двухфазный характер. В первой фазе усиливается активность функциональных адаптивных реакций, в данном случае - увеличение содержания фенолов и флавоноидов в многолетних листьях V. vitis-idaea и листьях текущего года на загрязненных территориях (буферная зона). Для второй (импактная зона) - типично угнетение метаболических процессов. Содержание фенолов и флавоноидов показало отрицательную корреляцию с главными питательными веществами [Ca, Mg, Mn, Zn] и положительную с некоторыми токсичными элементами [Al, Ni, Cu, S].
Список литературы
1. Turunen M., Heller W., Stich S., Sandermann H., Sutinen M.-L., Norokorpi Y. The effects of UV exclusion on the soluble phenolics of young Scots pine seedlings in the subarctic // Environmental Pollution. 1999. V. 106. N2. Pp. 219228.
2. Loponen J., Ossipov V., Lempa K., Haukioja E., Pihlaja K. Concentrations and among-compound correlations of individual phenolics in white birch leaves under air pollution stress // Chemosphere. 1998. V. 37. N8. Pp. 1445-1456.
3. Loponen J., Lempa K., Ossipov V., Kozlov M.V., Girs A., Hangasmaa K., Haukioja E., Pihlaja K. Patterns in content of phenolic compounds in leaves of mountain birches along a strong pollution gradient // Chemocphere. 2001. V. 45. N3. Pp. 291-301.
4. Saleem A., Loponen J., Pihlaja K., Oksanen E. Effects of long-term open-field ozone exposure on leaf phenolics of European silver birch (Betula pendula ROTH) // Journal of Chemical Ecology. 2001. V. 27. N5. Pp. 1049-1062.
5. Кашулин П.А., Калачева H.B., Артемкина H.A., Черноус С.А. Фотохимические процессы в растениях на Севере и окружающая среда // Вестник Мурманского государственного технического университета. 2009. Т. 12. №1. С. 137-142.
6. Немерешина О.Н., Гусев Н.Ф. Влияние техногенного загрязнения на содержание флавоноидов в растениях семейства норичниковых степного Предуралья // Вестник ОГУ. Естественные науки. 2004. №10. С. 123-126.
7. Храмова Е.П., Тарасов О.В., Крылова Е.И., Сыева С.Я. Особенности накопления флавоноидов у растений в условиях радиоактивного загрязнения // Вопросы радиационной безопасности. 2006. №4. C. 13-21.
8. Gallet C., Lebreton P. Evolution of phenolic patterns in plants and associated litters and humus of a mountain forest ecosystem // Soil Biol. Biochem. 1995. V. 27. N2. Pp. 157-165.
9. Wardle D.A., Nilsson M.-C., Zackrisson O., Gallet C. Determinants of litter mixing effects in a Swedish boreal forest // Soil Biol. Biochem. 2003. V. 35. N6. P. 827-835.
10. Охрименко Л.П., Калинкина Г.И., Дмитрук C.E. Сравнительное исследование толокнянки, брусники и близких к ним видов, произрастающих в Республике Саха (Якутия) // Химия растительного сырья. 2005. №1. С. 31-35.
11. Горбачева Т.Т., Лукина Н.В., Артемкина Н.А. Динамика содержания полифенолов при разложении опада и подстилки в ельниках зеленомошных Кольского полуострова // Лесоведение. 2006. №3. С. 15-23.
12. Лянгузова И.В., Мазная Е.А., Ефимова М.А. Оценка пространственной структуры ценопопуляций на примере Vaccinium myrtillus L. и Vaccinium vitis-idaea L. в сосновых лесах Кольского полуострова // Растительные ресурсы. 2007. Т. 43. Вып. 1. С. 67-88.
13. Никонов В.В., Лукина Н.В., Смирнова Е.В., Исаева Л.Г. Влияние Picea obovata и Pinus sylvestris на первичную продуктивность нижних ярусов хвойных лесов Кольского полуострова // Ботанический журнал. 2002. Т. 87. №8. С. 107-118.
14. Лукина Н.В., Никонов В.В. Питательный режим лесов северной тайги: природные и техногенные аспекты. Апатиты, 1998. 316 с.
15. Лукина Н.В., Черненькова Т.В. Техногенные сукцессии в лесах Кольского полуострова // Экология. 2008. №5. С. 329-337.
16. Waterman P.G., Mole S. Analysis of Phenolic Plant Metabolites. Blackwell Scientific Publications. London. 1994.
17. Lebreton P., Jay M., Voirin B. Sur l’analyse qualitative et quantitative des flavonoids // Chimi Analytique. 1967. V. 49, N3. Pp. 375-383.
18. Прокушкин С.Г., Степень Р.А., Прокушкин А.С., Каверзила Л.Н. Водорастворимые органические вещества сосновых подстилокиихаллелопатическая роль // Химия растительного сырья. 1998. №3. С. 13-20
19. Starr M., Ukonmaanaho L. Levels and characteristics of TOC in throughfall, forest floor leachate and soil solution in undisturbed boreal forest ecosystems // Water, Air, and Soil Pollution. 2004. V. 4. Pp. 715-729.
20. Qualls R.G., Haines B.L. Geochemistry of Dissolved Organic Nutrients in Water Percolating through a Forest Ecosystem // Soil Science Society of America Journal. 1991. V. 55. N4. Pp. 1112-1123.
21. Nieminen T.M., Derome J., Helmisaari H.-S. Interactions between precipitation and Scots pine canopies along a heavy-metal pollution gradient // Environmental Pollution. 1999. V. 106. Pp. 129-137.
22. Zvereva E.L., Kozlov M.V. Facilitative effects of top-canopy plants on four dwarf shrub species in habitats severely disturbed by pollution // Journal of Ecology. 2004. V. 92. N2. Pp. 288-296.
23. Запрометов M.H. Фенольные соединения: распространение, метаболизм и функции в растениях. М., 1994. 240 с.
24. Johanson, U., Gehrke, C., Björn, L.O. & Callaghan, T.V. The effects of enhanced UV-B radiation on the growth of dwarf shrubs in a Subarctic heathland // Functional Ecology. 1995. V. 9. N6. Pp. 713-719.
25. Johanson U.M. Future stratospheric ozone depletion will affect a subarctic dwarf shrub ecosystem. Lund. 1997.
26. Ingestad T. Mineral nutrient requirements of Vaccinium vitis-idaea and Vaccinium myrtillus // Physiologia Plantarum. 1973. V. 29. N2. Pp. 239-246.
27. Ковальский В.В., Петрунина Н.С. Геохимическая экология и эволюционная изменчивость растений // Проблемы геохимии. М., 1965. С. 161-167.
28. Лукина Н.В., Никонов В.В. Поглощение аэротехногенных загрязнителей растениями сосняков на северо-западе Кольского полуострова // Лесоведение. 1993. №6. С. 34-41.
29. Reimann C., Koller F., Kashulina G., Niskavaara H., Englmaier P. Influence of extreme pollution on the inorganic chemical composition of some plants // Environmental Pollution. 2001. V. 115. N2. Pp. 239-252.
Поступило в редакцию 25 мая 2009 г.
После переработки 9 апреля 2010 г.
