CC BY
0
ISSN 1026-5627
Русский орнитологический журнал 2024, Том 33, Экспресс-выпуск 2441: 3284-3290
Факультативная полигамия и экстрапарное отцовство у пеночки-веснички Phylloscopus trochilus в разных частях ареала
Н.В.Лапшин, М.В.Матанцева, С.А. Симонов, Л.В.Топчиева, Н.Л.Рендаков
Николай Васильевич Лапшин, Мария Валерьевна Матанцева, Сергей Александрович Симонов, Людмила Владимировна Топчиева, Николай Львович Рендаков. Институт биологии, Карельский научный центр РАН, Петрозаводск, Россия. E-mail: lapshin@krc.karelia.ru; Maria.Matantseva@bio.krc.karelia.ru; Sergey.Simonov@bio.krc.karelia.ru; topchieva67@mail.ru; nlrend@mail.ru
Второе издание. Первая публикация в 2017*
Сезонная моногамия — тип репродуктивных отношений, наиболее характерный для европейских воробьиных птиц Passeriformes (Haartman 1969; Паевский 2007). Это справедливо и для представителей семейства пеночек Phylloscopidae, в том числе для пеночки-веснички Phylloscopus trochilus — вида с обширным ареалом, являющегося модельным объектом многих популяционно-экологических исследований. Однако за период длительного изучения этого вида накоплен большой объём данных, свидетельствующих о том, что при явном доминировании моногамии в популяциях веснички в разных условиях обитания проявляются случаи полигамии (Haartman 1969; Lawn 1978, 1982; Шутов 1980; da Prato 1982; Лапшин 1983; Ильина 1991; Паевский 1991; Рябицев 1993; Neergaard, Arvidson 1995; Горецкая 2007). Кроме того, с применением методов молекулярно-генетического анализа у веснички было обнаружено явление экстрапарного отцовства (Bj0rnstad, Lifjeld 1997; Fridolfs-son et al. 1997), указывающее на то, что не только самцы, но и самки в течение гнездового сезона могут иметь более одного партнёра. Приведённые факты свидетельствуют о том, что репродуктивные отношения у этого вида довольно сложны и вызывают ряд вопросов. Насколько распространены случаи отклонения от типичной для вида сезонной моногамии у веснички? Каков уровень полигинии и экстрапарного отцовства у этого вида в разных регионах? В каких условиях обитания, в частности, в каких частях обширного ареала, они проявляются? Все эти вопросы требуют дальнейшего изучения. В связи с этим цель наших исследований заключалась в изучении уровня полигинии и экстрапарного отцовства у веснички в разных частях её области гнездования.
* Лапшин Н.В., Матанцева М.В., Симонов С.А., Топчиева Л.В., Рендаков Н.Л. 2017. Факультативная полигамия и экстрапарное отцовство пеночки-веснички в разных частях ареала // Учён. зап. Петрозаводск. ун-та 8 (169): 59-64.
Методы и материалы
В 2006-2008 и 2015-2017 годах с помощью молекулярно-генетических методов и наблюдений за индивидуально мечеными особями были проведены исследования уровня полигинии и экстрапарного отцовства у веснички в европейской части России: в Мурманской области, Карелии, Псковской области и Мордовии. Указанные регионы охватывают разные части области гнездования изучаемого вида: от северной периферии до южных зон.
На участках исследований проводили отлов птиц с целью индивидуального ме-чения, необходимого для дальнейших наблюдений, и поиск гнёзд весничек. Птиц
отлавливали переносными паутинными сетями и специальными автоматическими
« *
ловушками, устанавливаемыми на гнёзда, в том числе оригинальной конструкции . При мечении птиц кольцевали стандартными номерными и цветными пластиковыми кольцами в уникальных комбинациях, распознаваемых дистанционно. В течение всего репродуктивного сезона проводили регулярные наблюдения за взрослыми особями и отслеживали судьбу их гнёзд.
В ходе сбора материала для ДНК-анализа у птенцов в возрасте 6-7 сут брали 12 растущих пера, возобновляемых при постювенальной линьке, то есть через 25-30 дней (с целью минимизировать негативное влияние изъятия элементов оперения на лётные способности молодых птиц). У взрослых особей проводили забор крови (до 10 мкл) из кончика когтя. Образующуюся ранку дезинфицировали. Установлено, что подрезанные таким образом когти отрастают в течение 3 недель. Также брали пробы содержимого яиц, из которых по каким-либо причинам птенцы не вылупились. Пробы фиксировали в SDS-буфере или 75% этаноле и хранили в полевых условиях в течение 2-3 недель в прохладном месте. Дальнейшее хранение проб осуществляли в лаборатории в морозильной камере при температуре минус 20°С.
ДНК из проб выделяли с помощью набора «ДНК-Экстран-2» (Синтол) в соответствии с прилагаемыми протоколами. Полимеразную цепную реакцию (ПЦР) для выяснения структуры семей у весничек проводили с использованием видоспецифич-ных микросателлитных праймеров Phtr1, Phtr2 и Phtr3 (Fridolfsson вЬ а1. 1997) в амплификаторе MaxyGene (AxyGene, США), используя реакционную смесь Screen-Mix-HS (Евроген, Россия). Реакционная смесь (объём 25 мкл) содержала 5 мкл смеси для ПЦР, 1 пкМ обратного и прямого праймеров и 50 нг ДНК. Температура отжига праймеров составляла +55°С. Сиквенс праймеров представлен в таблице 1.
Таблица 1. Сиквенс используемых праймеров
Праймер
Сиквенс
Phtrl Phtr2 Phtr3
5'-CTGGGAGAAGACTCTAAGCCTT-3' 5'-CTACTTTTTAATGTGAGATCCAAACT-3' 5'-CGCAGGCTCAGAAATACTTGA-3' 5'-GCCCACAGCTCAATAGTCTT-3' 5'-ATTTGCATCCAGTCTTCAGTAATT-3 5'-CTCAAAGA AGTGCATAG AGATTTCAT-3'
Полученные ПЦР-продукты разделяли в 8% полиакриламидном геле, используя трисацетатный буфер. ПЦР-продукты окрашивали бромистым этидием, после чего визуализировали в проходящем УФ свете и фотографировали. Фотографии электрофореграмм ДНК обрабатывали в программе Kodak 1D. Количество экстрапарного отцовства определяли в программе PROBMAX (Danzmann 1997).
* Симонов С.А., Матанцева М.В. 2013. Устройство для отлова дендрофильных птиц. Патент РФ, № 2501217.
Всего с помощью молекулярно-генетического анализа исследовано 36 семей вес-ничек, включающих 187 птенцов (в том числе погибших зародышей).
Результаты
По данным наблюдений за индивидуально мечеными особями, подтверждённым с помощью молекулярно-генетических методов (табл. 2), частота полигинии у веснички в 2006-2008 годах в Карелии составила 11.5% (3 случая на 26 исследованных самцов). Отмеченные случаи полигинии были социальными — самцы-полигамы привлекали по 2 самки и имели по 2 гнезда со значительно перекрывающимися сроками гнездования.
Таблица 2. Параметры полигинии веснички в Карелии в 2006-2008 годах
Параметр 2006 2007 2008 2006-2008
Число исследованных самцов 7 13 6 26
Число полигинных самцов 1 1 1 3
Частота полигинии, % 14.3 7.7 16.7 11.5
Таблица 3. Доля семей с экстрапарным потомством (ЭПП) от числа всех исследованных семей весничек
Регион и годы исследований Число семей Число семей с ЭПП Доля семей с ЭПП, %
Мурманская область, 2016 6 5 83.3
Карелия, 2006-2008 19 13 68.4
Псковская область, 2017 3 2 66.7
Мордовия, 2016-2017 8 6 75.0
Итого 36 26 72.2
Таблица 4. Доля экстрапарных потомков (ЭПП) от числа всех исследованных потомков
Регион и годы исследований
Число потомков
Число ЭПП в выборке
Число ЭПП в гнезде (Нт)
Доля ЭПП, %
Мурманская область, 2016 32
Карелия, 2006-2008 98
Псковская область, 2017 17
Мордовия, 2016-2017 38
Итого 185
12 1-4 37.5
15 1-2 15.3
2 1 11.8
7 1-2 18.4
36 1-4 19.5
В других районах исследований в годы проведения работы фактов социальной полигамии, когда бы один самец привлекал более одной самки, не отмечали. Посредством молекулярно-генетического анализа не было также выявлено фактов скрытой полигамии самцов, образовавших стабильные репродуктивные пары. Единственное подозрение на «скрытую» полигинию вызывали самцы, являющиеся отцами экстрапарных потомков в исследованных семьях (см. далее), однако их статус как
полигинных на основании собранных материалов не подтверждён. Параметры частоты встречаемости экстрапарного отцовства в районах исследований, когда во внешне «моногамных» парах самцы не были отцами некоторых птенцов, представлены в таблицах 3 и 4. Согласно полученным данным (табл. 3), во многих семьях самки совершали «внебрачные» копуляции, хотя пары сохранялись как минимум до вылета птенцов из гнезда или его разорения. Общая доля экстрапарного отцовства в исследованных выборках варьировала от 11.8 до 37.5% (табл. 4).
Обсуждение
Данные по частоте полигинии у веснички в южной Карелии, подтверждённые с помощью молекулярно-генетического анализа (11.5%), в целом соответствуют полученным с помощью наблюдений за мечеными птицами результатам многолетних исследований в Юго-Восточном При-ладожье. Согласно этим материалам, уровень полигинии у птиц изучаемого вида в разные годы составляет от 5 до 17% (в среднем 9.9%, 36 полигамов из 364 проконтролированных самцов) (Лапшин 1983). Следует отметить, что число самцов-полигамов, отмеченных за сезон, обычно невелико - в 2006-2008 годах, когда проводили исследования в Карелии, лишь по одному самцу из числа контролируемых были полигин-ными (табл. 2). Сравнительно низкая частота встречаемости социальной полигамии, вероятно, явилась причиной того, что это явление не было отмечено нами в других регионах. Тем не менее факультативная полигиния у веснички зарегистрирована и в других частях ареала (Haartman 1969; Lawn 1978, 1982; Шутов 1980; da Prato 1982; Ильина 1991; Паев-ский 1991; Рябицев 1993; Neergaard, Arvidson 1995; Fridolfsson et al. 1997; Горецкая 2007. Л.Хаартман (1969), анализируя это явление у европейских воробьиных, констатировал, что 44% видов являются факультативными полигамами, а у 5% полигиния обычна.
Полагают (Лапшин 1983; Зимин 1988; Fridolfsson et al. 1997), что у веснички способствовать возникновению полигинии могут такие факторы, как оптимальная температура среды; достаточное обилие корма; способность к повторному гнездованию после неудачи первого; высокая плотность населения; меньшее, по сравнению с самками, участие самцов в заботе о потомстве; терпимость самок к присутствию друг друга в условиях повышенной плотности населения и их способность самостоятельно выкормить выводок.
С помощью молекулярно-генетического анализа у веснички также были выявлены случаи экстрапарного отцовства, когда во внешне «моногамных» парах самцы не были отцами всех птенцов (табл. 3, 4). Такое могло произойти в результате «добровольных» или «принудительных» внепарных копуляций, которые периодически отмечают у птиц (Лапшин 1983 Alatalo et al. 1987; Westneat et al. 1990; Kempenaers, Dhondt 1993;
Lifjeld et al. 1993; Dunn, Lifjeld 1994; Birkhead, M0ller 1995; Westneat, Shermrestan 1997; Westneat, Stewart 2003; Schlicht, Kempenaers 2011; Canal et al. 2012). По обобщённым данным (Griffith et al. 2002), более чем у 70 % видов хотя бы часть птенцов в гнезде не являются потомками самца — хозяина гнезда. Согласно нашим данным и данным других исследователей (Bj0rnstad, Lifjeld 1997; Fridolfsson et al. 1997), значительная доля экстрапарного отцовства в поселениях веснички характерна для разных частей её гнездовой части ареала. Логично предположить, что в конечном итоге экстрапарные копуляции самки ведут к увеличению генетической гетерогенности её потомства, о чём говорили и ранее (Foerster et al. 2003).
Если доказанные случаи копуляции самки более чем с одним самцом идентифицировать как факты полиандрии, будет очевидно, что частота выявленной полигамии самцов (от полного отсутствия до 5-17%) намного уступала частоте выявленной полигамии самок (68-83% скрытой полиандрии). Последнее, по-видимому, может быть обусловлено численным преобладанием взрослых самцов, отмеченным во всех районах исследований (Лапшин 2012; Лапшин и др. 2012, 2015; новые данные). При этом, конечно, следует учитывать тот факт, что в ходе работы могли быть упущены некоторые случаи полигинии, когда она не была социальной (то есть, когда самец не образовывал более одной стабильной репродуктивной пары, но при этом мог периодически спариваться с более чем одной самкой).
Таким образом, репродуктивные отношения веснички в районах исследований оказались весьма разнообразны. Всё разнообразие этих взаимоотношений, по-видимому, направлено на максимальную реализацию репродуктивного потенциала особей популяции и служит увеличению генетической гетерогенности потомства.
Заключение
В районах исследований в поселениях весничек преобладали сезонные моногамные отношения, однако были распространены и случаи «супружеской измены» со стороны самок и/ или насильственной копуляции, фактически являющиеся подтверждением факультативной полиандрии некоторых самок и приводящие к экстрапарному происхождению части птенцов. Также был установлен факт полигинии отдельных самцов.
Таким образом, репродуктивные отношения веснички оказались довольно сложны и не ограничены сезонной моногамией, что характерно для разных частей области гнездования этого вида. Усложнение репродуктивных отношений в популяции, по-видимому, направлено на максимальную реализацию репродуктивного потенциала особей, в конечном итоге ведёт к увеличению генетической гетерогенности потомства и, следовательно, поставляет материал для отбора.
Благодарим руководство и сотрудников Института биологии КарНЦ РАН, станции «Лувеньга» Кандалакшского заповедника, национальных парков «Себежский» и «Смольный», а также экологического центра «Дронт» за предоставление возможности проведения исследований и проживания на базе указанных организаций. Авторы очень признательны Н.П.Токаревой (Канцеровой) за участие в обработке и обсуждении материалов в 2006-2008 годах, а также С.С.Демьянец и Е.А.Карабаниной за помощь в работе в 2017 году. Особую благодарность авторы выражают А.В.Артемьеву за ценные рекомендации.
Исследования проведены с использованием оборудования Центра коллективного пользования ИБ КарНЦ РАН при финансовой поддержке РФФИ (проекты № 06-05-64368-а и 15-05-03493-а) и частично - в рамках темы № 0221-2014-0037 «Динамика фауны птиц и млекопитающих Европейского Севера России в условиях интенсивных антропогенных и климатических изменений: мониторинг, управление и сохранение биоразнообразия» (номер гос. регистрации АААА-А17-117022850042-8).
Литератур а
Горецкая М.Я. 2007. Случай полигинии пеночки-веснички Phylloscopus trochilus (Sylviidae, Passeriformes) в средней полосе России, отличия песен полигамного и моногамных самцов // Вестн. Моск. ун-та. Сер. 16: биол. 4: 43-48. Зимин В.Б. 1988. Экология воробьиных птиц Северо-Запада СССР. Л.: 1-184. Ильина Т.А. 1991. Брачные взаимоотношения и факт существования необычной семейной группировки у пеночки-веснички (Phylloscopus trochilus) // Тр. Зоол. ин-та АН СССР 231: 26-30.
Лапшин Н.В. (1983) 2004. Факультативная полигиния у веснички Phylloscopus trochilus в условиях таёжного Северо-Запада России // Рус. орнитол. журн. 13 (274): 931-936. EDN: IBYFNN
Лапшин Н.В. (2012) 2018. Соотношение полов у пеночек Phylloscopus в Карелии // Рус. орнитол. журн. 27 (1682): 5111-5116. EDN: YIXAWD Лапшин Н.В., Матанцева М.В., Симонов С.А. 2015. Особенности популяционно-демографи-ческой структуры популяций пеночек-весничек (Phylloscopus trochilus) в Карелии: дисбаланс в соотношении полов и полигамия // Энергетика и годовые циклы птиц (памяти В.Р.Дольника). М.: 170-176. Лапшин Н.В., Топчиева Л.В., Матанцева М.В., Симонов С.А., Малышева И.Е., Токарева Н.П. 2012. Особенности экологии мигрирующих воробьиных птиц (анализ с применением методов молекулярной биологии) // Поволж. экол. журн. 1: 53-64. Паевский В.А. (1991) 2010. Биология гнездования веснички Phylloscopus trochilus на Курш-ской косе Балтийского моря // Рус. орнитол. журн. 19 (578): 1071-1077. EDN: MQHVQH Паевский В.А. 2007. Пернатые многоженцы: браки, измены и разводы в мире птиц. СПб.; М.: 1-144.
Рябицев В.К. 1993. Территориальные отношения и динамика сообществ птиц в Субарктике. Екатеринбург: 1-283. Шутов С.В. 1980. Значение полигамии в поддержании численности популяции пеночки-веснички на Приполярном Урале // Информ. материалы Ин-та экологии. Свердловск: 34-35. Alatalo R.V., Carlson A., Lundberg A., Ulfstrand S. 1984. Male deception of female choice in the
Pied Flycatcher Ficedula hypoleuca: a reply // Amer. Natur. 123: 282-285. Alatalo R.V., Gottlander K., Lundberg A. 1987. Extra-pair copulations and mate guarding in
the polyterritorial pied flycatcher, Ficedula hypoleuca // Behaviour 101, 1: 139-154. Birkhead T.R., M0ller A.P. 1995. Extra-pair copulation and extra-pair paternity in birds // Anim. Behav. 49: 843-848.
Bj0rnstad G., Lifjeld J. 1997. High frequency of extra-pair paternity in a dense and synchronous
population of Willow Warblers Phylloscopus trochilus // J. Avian Biol. 28, 4: 319-324. Canal D., Jovani R., Potti J. 2012. Male decisions or female accessibility? Spatiotemporal patterns of extra pair paternity in a songbird // Behav. Ecol. 23, 5: 1146-1153. da Prato S.R.D. 1982. Polygamy by Willow Warbler (Phylloscopus trochilus) // Brit. Birds 75: 409-411.
Dunn P.O., Lifjeld J.T. 1994. Can extra-pair copulations be used to predict extra-pair paternity in birds? // Anim. Behav. 47: 983-985.
Danzmann R.G. 1997. PROBMAX: A computer program for assigning unknown parentage in pedigree analysis from known genotypic pools of parents and progeny // Heredity 88: 333.
Foerster K., Delhey K., Johnsen A., Lifjeld J.T., Kempenaers B. 2003. Females increase offspring heterozygosity and fitness through extra-pair matings // Nature 425; 714-717.
Fridolfsson A.-K., Gyllensten U.B., Jacobsson S. 1997. Microsatellite markers for paternity testing in the Willow warbler Phylloscopus trochilus: high frequency of extra-pair young in an island population. Sweden // Heredity 126: 127-132.
Griffith S.C., Owens I.P.F., Thuman K.A. 2002. Extra pair paternity in birds: a review of interspecific variation and adaptive function // Mol. Ecol. 11: 2195-2212.
Haartman L., von. 1969. Nest-site and evolution of polygamy in European passerine birds // Ornis fenn. 46, 1: 1-12.
Kempenaers B., Dhondt A. 1993. Why do females engage in extra-pair copulations? A review of hypothesis and their predictions // Belg. J. Zool. 1: 93-103.
Lawn M.R. 1978. Bigamous willow warbler // Brit. Birds 71: 592-593.
Lawn M.R. 1982. Pairing systems and side tenacity of the Willow Warbler Phylloscopus trochi-lus in Southern England // Ornis scand. 13: 193-199.
Lifjeld J.T., Dunn P.O., Robertson R.J., Boag P.T. 1993. Extra-pair paternity in monogamous tree swallows // Anim. Behav. 45: 213-229.
Lifjeld J.T., Robertson R.J. 1992. Female control of extra pair fertilization in tree swallows // Behav. Ecol. Sociobiol. 31: 89-96.
Neergaard R., Arvidson B.A. 1995. Polygyny in the Willow Warbler Phylloscopus trochilus in Swedish Lapland // Ibis 137: 64-69.
Schlicht E., Kempenaers B. 2011. Extra-pair paternity and sexual selection // From genes to animal behavior: social structures, personalities, communication by color. Tokyo: 35-65.
Westneat D.F., Sherman P.W., Morton M. 1990. The ecology and evolution of extra-pair copulations in birds // Current Ornithol. 7: 331-369.
Westneat D.F., Shermrestan P.W. 1997. Density and extra-pair fertilizations in birds: a comparative analysis // Behav. Ecol. Sociobiol. 41: 205-215.
Westneat D.F., Stewart I.R.K. 2003. Extra-pair paternity in birds: causes, correlates, and conflict // Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 34: 365-396.
