CC BY
30
Turczaninowia 21 (2): 78-85 (2018) DOI: 10.14258/turczaninowia.21.2.9 http://turczaninowia.asu.ru
ISSN 1560-7259 (print edition)
TURCZANINOWIA
ISSN 1560-7267 (online edition)
УДК 581.821:582.998.4(571.6)
Эпидерма листа эндемичных видов Ligularia аШсо1а и Ь. саШЬ/оНа (Asteraceae), произрастающих на российском Дальнем Востоке
С. А. Волкова, П. Г. Горовой
ФГБУН «Тихоокеанский институт биоорганической химии им. Г. Б. Елякова» ДВО РАН, пр. 100 лет Владивостоку, 159,
г. Владивосток, 690022, Россия. E-mail: volkova_lana@mail.ru
Ключевые слова: адаксиальная и абаксиальная поверхности, лист, тип устьиц, эпидермальные клетки, Ligularia.
Аннотация. Исследована эпидерма листьев Ligularia alticola и L. calthifolia (Asteraceae) из Приморского края. Изученные виды имеют амфистоматные листья; выявлены аномацитный, гемипарацитный и гемидиа-цитный типы устьичного аппарата. Преобладающий аномоцитный тип устьиц на абаксиальной стороне листа составляет примерно 90 % от общего числа устьиц у обоих видов. На одном листе встречается одновременно несколько типов устьиц. Наиболее распространенными являются аномоцитные устьица в окружении 4 и 5 соседних клеток. У L. alticola стоматотипы с пятью соседними клетками встречаются чаще, чем устьица с четырьмя соседними клетками. Для L. calthifolia отмечено больше устьичных комплексов с четырьмя соседними клетками, чем с пятью клетками. У L. alticola стоматотипов с шестью окружающими клетками в 2,6 раза больше, чем у L. calthifolia. Число устьиц и клеток на 1 мм2 у L. alticola на обеих поверхностях приблизительно в 1,5 раза больше, чем у L. calthifolia. Очертания эпидермальных клеток верхней стороны листа L. alticola прямолинейно округлые и слегка извилистые, L. calthifolia имеет извилистые стенки. На нижней эпидерме очертания клеток извилисто-волнистые у L. alticola и крупно-извилистые у L. calthifolia. Основными диагностическими признаками у изученных видов являются: количество устьиц и клеток на единице площади, характер очертаний клеток адаксиальной и абаксиальной поверхности листа, размеры клеток эпидермы, а также количество прилегающих к устьицам клеток. Вариабельность признаков эпидермы у обоих видов не превышает средний показатель. Результаты исследования эпидермы листьев L. alticola и L. calthifolia дополняют сведения об отличительных признаках высокогорного и неморального видов и подтверждают видовой статус изученных таксонов.
The leaf epidermis of endemic species Ligularia alticola and L. calthifolia (Asteraceae), growing in Russian Far East
G. B. Elyakov Pacific Institute of Biioorganic Chemistry, Far East Branch of Russian Academy of Sciences, Pr-t 100 let
Vladivostoku, 159, Vladivostok, 690022, Russia
Keywords, adaxial and abaxial surface, epidermal cell, leaf, Ligularia, stomata.
Summary. The epidermis of leaves of Ligularia alticola and L. calthifolia (Asteraceae) from the Primorsky Territory are investigated. The studied species have amphistomatic leaves; anomocytic, hemiparacitic and hemidiacitic types of the stomatal apparatus are revealed. The predominant anomocyte type of stomata on the abaxial side of the leaf constitutes approximately 90 % of the total number of stomata in both species. The most common is the anomocytic stomata in the surroundings of 4 and 5 neighboring cells. In L. alticola, dentotypes with 5 adjacent cells is more common than the stomata with 4 neighboring cells. For L. calthifolia, more stomatal complexes with 4 neighboring
S. A. Volkova, P. G. Gorovoy
Поступило в редакцию 08.08.2017 Принято к публикации 25.05.2018
Submitted 08.08.2017 Accepted 25.05.2018
cells were noted than with 5 cells. Stomatotypes with 6 surrounding cells are 2.6 times larger in L. alticola than in L. calthifolia. The number of stomata and cells per 1 mm2 in L. alticola on both surfaces is approximately 1.5 times more than in L. calthifolia. The outlines of the epidermal cells of the upper side of L. alticola leaf are rectilinearly rounded and slightly sinuous, L. calthifolia has sinuous walls. On the lower epidermis, the outlines of cells are sinuous-wavy in L. alticola and coarse-sinuous in L. calthifolia. The main diagnostic features in the studied species are: the number of stomata and cells per unit area, the shape of the cells of the adaxial and abaxial leaf surface, the size of the epidermal cells, and the number of cells adjacent to the stomata. The results of studies of the epidermis of leaves of L. alticola and L. calthifolia are the supplement information on the distinctive characteristics of the alpine and nonalpine species and confirm the species status of the studied taxa.
Введение
Род Ligularia Cass. (Asteraceae) объединяет свыше 150 видов, распространенных в умеренных районах Евразии, в основном, в Восточной и Центральной Азии. Несколько видов произрастают в Передней Азии, на Кавказе и в Европе. Центром видового разнообразия является Юго-Западный Китай. На территории бывшего СССР распространено около 40 видов. В России наибольшее число видов (13) рода Ligularia произрастает на Дальнем Востоке, из них 5 являются эндемичными (Pojarkova, 1961; Barkalov, 1992; Illarionova, 2013).
В таксономическом отношении род Ligularia является одной из наиболее сложных групп в семействе Asteraceae Dumort. и нуждается в ревизии, основанной на исследовании совокупности признаков.
Мнения о видовом статусе Ligularia alticola Worosch. и L. calthifolia Maxim. противоречивы. Автор вида L. alticola В. Н. Ворошилов (Voroshilov, 1978) изучил эти виды в природе, проверил стойкость признаков в культуре и отметил, что как по экологии местообитания, так и по морфологическим особенностям между ними есть значительная разница.
Растения вида L. alticola растут на лужайках среди каменистых россыпей, влажных луговинах в подгольцовом поясе, реже встречаются в каменноберезниках. L. calthifolia произрастает в дубняках по сухим приморским склонам, на разнотравных лугах с кустарником. Позже В. Ю. Баркалов (Barkalov, 1992) также рассматривает эти виды как самостоятельные. И. Д. Илларионова (Illarionova, 2013) считает название L. alti-cola синонимом L. calthifolia, отмечая, что экземпляры, относимые к L. alticola, по морфологическим признакам не выходят за пределы изменчивости L. calthifolia и являются всего лишь его высокогорной формой. Однако изучаемые виды различаются и по результатам химических исследований (Ponomarenko et al., 2017; Silchenko et al., 2017).
Целью работы явилось выявление признаков строения эпидермы листа у видов Ligularia аШ-соШ и Ь. calthifolia, которые отличаются по морфологическим признакам, экологии и по химическому составу.
Материал и методика
Нами исследована эпидерма пластинки листьев Ligularia alticola и Ь. calthifolia, собранных в местах их естественного произрастания в Приморском крае.
Для изучения строения эпидермы листа использовали гербарные экземпляры из коллекции лаборатории хемотаксономии растений ФГБУН «Тихоокеанский институт биоорганической химии им. Г. Б. Елякова» ДВО РАН (ТИБОХ).
Места сбора образцов.
Ь. alticola: 1) Чугуевский р-н, гора Облачная, высота 1850 м над ур. м., гольцовый пояс, 31 VII 65, № 10055, Павлова Н. С.; 2) Чугуевский р-н, гора Снежная, верховье реки Ян-Муть-Хоуза, 3 VII 1971, 26066, Горовой П. Г., Басаргин Д. Д., Бойко Э. В., Бендик Л. М.; 3) Ольгинский р-н, гора Снежная, 3 VII 1977, № 39364, Бойко Э. В.; 4) Чугуевский р-н, гора Облачная, 16 VII 1978, № 39845, Шаповал И. И., Пономарчук Г. И.; 5) Чугуевский р-н, гора Снежная, 14 VIII 1988, № 90187, Марин С. Н., Мамаева Т. М., Волкова С. А.; 6) Чугуевский р-н, гора Снежная, истоки реки Уссури, лужайки в альпийской зоне, 10 VII 1997, № 103604, Горовой П. Г., Лобода С. Е.;
Ь. calthifolia: 1) Ольгинский р-н, 4 км от пос. Серафимовка, вдоль дороги, около дубового леса, 12 VII 1964, № 6552, Павлова Н. С.; 2) Кавалеровский р-н, с. Ново-Тадуши, скалистый склон, под пологом леса, 25 VII 1969, № 18307, Здоровьева Е. Н.; 3) Тернейский р-н, пос. Тер-ней, склон у моря, 1 VII 1977, № 39363, Бойко Э. В.; 4) Лазовский р-н, окр. села Киевка, 25 VII 2014, № 103605, Дудкин Р. В.
Для приготовления стоматографических препаратов применяли традиционный метод ма-
Волкова С. А., Горовой П. Г. Эпидерма листа Ligularia alticola и L. calthifolia
церации с использованием раствора Шульце. Для анализа вырезали кусочки из средней части листовой пластинки между главной жилкой и краем листа. Фрагменты листа каждого вида для исследования брали у разных растений и из разных мест произрастания. Пробы листьев помещали в отдельные закупоренные пробирки со смесью Шульце на 1-5 суток при комнатной температуре. Затем материал промывали в дистиллированной воде, снимали эпидерму, окрашивали ее красителями: метиленовым синим или сафранином, промывали холодной водой от избытка красителя и заключали в глицерин-желатину. Исследование эпидермы проводили на микроскопах Axiostar plus и Amplival (Carl Zeiss, Germany). Рисунки эпидермы выполнены с помощью рисовального аппарата РА-7 при увеличении 10 х 16. Просматривали верхнюю и нижнюю эпидерму, устанавливали тип устьичного аппарата, число эпидермальных клеток и устьиц в поле зрения микроскопа с пересчетом на 1 мм2 площади, измеряли длину и ширину устьиц и клеток. Определение количества устьиц и клеток на 1 мм2 площади, измерения (длина и ширина устьиц и эпидермальных клеток) проведены в 30-кратной повторности. Статистическую обработку данных проводили по Г. Ф. Лакину (Lakin, 1990) с использованием программы «Statistica» и «Excel». Для каждого изучаемого признака определяли среднее значение (М), его ошибку
(m), коэффициент вариации (Cv). Варьирование считается слабым, если коэффициент вариации не превосходит 10 %, средним, когда Cv составляет 11-25 %, значительным при Cv > 25 % (Lakin, 1990). Биометрические показатели приведены в таблице 1. При характеристике типов устьиц (типов устьичных аппаратов, устьичных комплексов или стоматотипов) пользовались современными классификациями, предложенными М. А. Барановой (Baranova, 1985, 1990) и Т. А. Остроумовой (Ostroumova, 1985). Для каждого вида была исследована форма антиклинальных стенок клеток эпидермы, количество эпидер-мальных клеток, окружающих устьице. Форма и очертания эпидермальных клеток описаны по методике С. Ф. Захаревича (Zaharevich, 1954). Устьичный индекс (YJ определяли по формуле Уи = унэ/кнэ + унэ, где кнэ - число эпидермаль-ных клеток нижней эпидермы на 1 мм2, унэ -число устьиц нижней эпидермы на 1 мм2.
Морфометрические данные эпидермы листа L. alticola получены на материале образца 6: Чугуевский р-н, гора Снежная, истоки реки Уссури, 10 VII 1997, № 103604, Горовой П. Г., Лобода С. Е. Для L. calthifolia использовали образец 4: Лазовский р-н, окр. с. Киевки, 25 VII 2014, № 103605, Дудкин Р. В.
Для каждого вида были сделаны несколько препаратов из разных мест произрастания. Существенных различий в пределах вида обнару-
Таблица 1
Морфометрическая характеристика эпидермы листа видов рода Ligularia
Признаки Ligularia alticola L. calthifolia
Поверхность листа Верхняя Нижняя Верхняя Нижняя
Число устьиц на 1 мм2 С, % 17,0 ± 1,1 35,3 106,4 ± 2,3 11,8 9,8 ± 0,9 50,0 79,1 ± 1,9 13,2
Число клеток на 1 мм2 С, % 216,0 ± 2,5 6,3 210,9 ± 3,1 8,1 138,7 ± 2,2 8,7 158,1 ± 4.0 13,8
Длина устьиц, мкм С, % 54,5 ± 1,0 10,1 46,2 ± 1,0 11,9 53,4 ± 0,8 8,2 45,4 ± 0,9 10,8
Ширина устьиц, мкм с, % 34,0 ± 0,5 8,1 38,4 ± 0,8 11,5 39,9 ± 0,6 8,3 35,4 ± 07 10,7
Длина клеток, мкм С, % 80,0 ± 3,1 21,2 75,6 ± 3,3 23,9 110,7 ± 4,2 20,8 82,9 ± 3,5 23,2
Ширина клеток, мкм С, % V 52,1 ± 1,2 12,7 44,9 ± 2,2 26,9 67,1 ± 3,0 24,4 52,7 ± 2,1 21,8
У, % и 7,3 ± 0,4 33,5 ± 0,5 6,6 ± 0,6 33,3 ± 0,6
жено не было, что позволяет считать стоматогра-фические признаки постоянными.
Результаты и обсуждение
Таксономическая ценность стоматографиче-ских признаков (и типов устьичного аппарата, в частности), очень различна у разных таксонов (Baranova, Ostroumova, 1987). Для диагностики и систематики растений определенное значение имеет преобладающий тип (или типы) устьиц. Типам устьичного аппарата придается большое таксономическое и эволюционное значение, так как этот признак отличается высокой стабильностью и почти не изменяется в различных экологических условиях (Ninova, 1973; Volkova, Goro-voy, 2010, 2012; Pshennikova, 2011).
Несмотря на то, что исследованием эпидермы листа занимались многие авторы, все еще не имеется в достаточной мере детально разработанных классификаций типов устьиц. Признаки побочных клеток не всегда выражены достаточно четко, чтобы отнести устьице к определенному типу. В работах по морфологии устьичных аппаратов используются различные классификации и по-разному проводятся границы между типами, поэтому Т. А. Остроумова (Ostroumova, 1985) рекомендует уточнять значение применяемых терминов.
Некоторые авторы считают, что в стоматогра-фических описаниях следует обращать внимание не только на морфологические типы устьиц, но и на количество прилегающих к устьицам
Волкова С. А., Горовой П. Г. Эпидерма листа Ligularia аШео1а и Ь. саЫЫ/оНа
клеток. Этот признак отличается большой устойчивостью, и на него обращают внимание исследователи, пытающиеся использовать особенности строения эпидермы для целей таксономии (Kotaeva et al., 1985; Ostroumova, Kljuykov, 2007; Ostroumova, Oskolski, 2010; Volkova, 2016).
В результате наших исследований установлено, что изученные виды имеют амфистоматный тип листа. На листьях выявлен аномоцитный тип устьичного аппарата, редко встречаются гемипарацитные и гемидиацитные устьица. К аномоцитному типу нами отнесены устьица, окруженные 3-7 соседними клетками, которые не отличаются размерами или формой от остальных клеток эпидермы. У гемипарацитного типа устьице с одной мелкой побочной клеткой, располагающейся вдоль одной из замыкающих клеток, и 2-3 соседними клетками. Гемидиацитный тип - побочная клетка - находится в полярном положении.
Ь. аШсоШ (рис. 1А, Б). На адаксиальной стороне листа клетки многоугольные, распластанной и вытянутой формы. Верхняя эпидерма крупноклеточная.
Очертания оболочек клеток верхней эпидермы прямолинейно округлые и слегка извилистые. Проекция площади клеток на абаксиальной эпидерме многоугольная, распластанная и вытянутая. Очертания клеток извилисто-волнистые. Преобладающий аномоцитный тип составляет примерно 90 % от общего числа устьиц. Наиболее распространенные аномоцитные устьица с пятью окружающими клетками, доля которых составляет 44 % от аномоцитных комплексов. Приблизительно около 38 % аномоцитных устьиц с четырьмя соседними клетками и 13 % устьиц с шестью клетками. Иногда встречаются стоматотипы с тремя и семью соседними клетками. Устьица овальные, округлые. Устьичные щели ориентированы в основном в одном направлении. Размеры устьиц верхней эпидермы варьируют от 37,5 х 35,0 мкм до 62,5 х 40,0 мкм. На нижней стороне листа от 37,5 х 32,5 мкм до 55,0 х 42,5 мкм. Число устьиц на 1 мм2 площади на абаксиальной стороне листа более чем в 6 раз выше по сравнению с адаксиальной стороной.
Ь. calthifolia (рис. 2А, Б). Эпидермальные клетки на верхней стороне листа многоугольные, распластанные и вытянутые, с крупными извилистыми и волнистыми очертаниями стенок. Верхняя эпидерма крупноклеточная. Проекция площади клеток нижней эпидермы распластанная и вытянутая. Очертания клеток
крупно-извилистые. Доминирующий аномоцит-ный тип составляет примерно 93 % от общего числа устьиц. Аномоцитные устьица с четырьмя соседними клетками составляют 54 % от аномо-цитных комплексов. Приблизительно 40 % ано-моцитных устьиц с пятью соседними клетками и 5 % устьиц с шестью окружающими клетками. Устьица овальные, округлые, расположены хаотично. Размеры устьиц верхней эпидермы варьируют от 45,0 х 37,5 мкм до 60,5 х 45,0 мкм, нижней - от 37,5 х 27,5,5 мкм до 55,0 х 40,0 мкм. На абаксиальной стороне устьиц в 8 раз больше, чем на адаксиальной.
У обоих исследованных видов обнаружены аномоцитные, гемипарацитные и гемидиацит-ные устьичные комплексы. Преобладающим типом устьичного аппарата является аномоцитный. Наиболее распространенными являются ано-моцитные устьица в окружении 4 и 5 соседних клеток. У Ь. аШсоЫ стоматотиты с пятью соседними клетками встречаются чаще, чем устьица с четырьмя соседними клетками. Для Ь. calthifolia характерно больше устьичных комплексов с четырьмя соседними клетками, чем с пятью клетками. Стоматотипов с шестью соседними клетками для Ь. аШсоШ отмечено в 2,6 раза больше, чем обнаружено у Ь. calthifolia. На некоторых образцах Ь. alticola очень редко встречаются устьица с тремя и семью соседними клетками. Гемипарацитный и гемидиацитный комплексы у обоих видов встречаются редко, в окружении 3-4 соседних клеток. Гемипарацитных устьиц приблизительно в 2,5 раза больше, чем гемидиацитных. На адаксиальной стороне листа Ь. alticola количество устьиц в 1,7 раза больше, чем у Ь. calthifolia. Абаксиальная сторона Ь. alticola имеет в 1,3 раза устьиц больше, чем отмечено нами для Ь. calthifolia. Число клеток у Ь. alticola на верхней стороне в 1,5 раза и на нижней в 1,3 раза больше, чем у Ь. calthifolia. Клетки верхней эпидермы обоих видов отличаются очертаниями антиклинальных стенок незначительно. Нижняя сторона листа Ь. calthifolia состоит из более крупных клеток, чем у Ь. alticola. По устьичным индексам различия незначительны. Для большинства признаков эпидермы у изученных видов вариабельность не превышает средний уровень (11-25 %).
Приводим характеристику отличительных морфологических признаков изученных таксонов, составленную на основании исследований В. Н. Ворошилова ОКио^Ы, 1982, 1985), В. Ю. Баркалова (Вш"ка1о^ 1992) и наших наблюдений (табл. 2).
Таблица 2
Морфологические признаки растений Ligularia alticola и L. calthifolia
Признаки Ligularia аШсо1а L. calthifolia
Высота растений 30(50) см До 80 см
Прикорневые листья 7-25 см дл., 5-15 шир. Отмирают (буреют и засыхают) обычно у цветущих растений 10-15 см дл., 7-15 см шир. Сохраняются до осени
Стеблевые листья 1-2 с широкоокрыленными черешками, листовая пластинка 3-7(13) см дл., 4-7(11) см шир., по краю мелкозубчатая Один, уменьшенный, с расширенным в основании черешком, листовая пластинка 8-18 см дл., 6-16 см шир., по краю с крупными зубцами
Прицветные листья 3-5, самый верхний из них линейно-ланцетный, короче обертки 2-3, ладьевидно сложенные, от яйцевидных или продолговато-яйцевидных (нижние, в основании цветоноса) до продолговато-ланцетных (верхние, в основании корзинки); верхние, охватывающие цветонос и обертку, длиннее обертки.
Корзинки Всегда одиночные, до 5 см в диам., иногда с 1-2 дополнительными мелкими корзинками 2-9, до 7 см в диам.
Цветки Краевые цветки желтовато-оранжевые, с язычком 20-25 мм дл., 2,5-3 мм шир., цветки диска с венчиком 9-10 мм дл., пыльники 3-3,5 мм дл., их придатки около 0,5 мм дл. Краевые цветки желтые, 25-40 мм дл., 4-7 мм шир., цветки диска с венчиком 12-13 мм дл., пыльники 4-5 мм дл., их придатки 0,6-0,8 дл.
Семянки Около 10 мм дл., хохолок 7-8 мм дл., красновато-буроватый 7,5 мм дл., хохолок 11-12 мм дл., беловато-рыжеватый
Заключение
Проведенный анализ эпидермы листьев L. alticola и L. calthifolia показал, что изученные виды имеют амфистоматные листья. У обоих видов обнаружены аномоцитные, гемипарацитные и гемидиацитные типы устьиц. Преобладающий тип аномоцитный. Число аномоцитных устьиц от общего числа устьиц примерно одинаковое у обоих видов. Имеются отличия в процентном соотношении аномоцитных устьичных комплексов соседних клеток. Количество устьиц у L. alticola на адаксиальной стороне и на абаксиальной больше, чем у L. calthifolia. На нижней эпидерме у L. alticola устьичные щели ориентированы в одном направлении, тогда как у L. calthifolia они
расположены хаотично. Отличительными признаками у исследованных видов являются число устьиц и клеток на единице площади, характер очертаний клеток верхней и нижней стороны листа, размеры (длина и ширина) клеток эпидермы. Исследования эпидермы листьев L. alticola и L. calthifolia дополняют сведения об отличительных признаках высокогорного и неморального видов и подтверждают видовой статус изученных таксонов.
Благодарности
Авторы выражают искреннюю благодарность к. б. н., доценту Р. В. Дудкину за предоставленные образцы растений L. calthifolia.
Волкова С. А., Горовой П. Г. Эпидерма листа Ligularia alticola и L. calthifolia
REFERENCES/ЛИТЕРАТУРА
Baranova M. A. 1985. Classifications of the morphological types of stomata. Bot. Zhurn. (Moscow & Leningrad) 70(12): 1585-1595 [In Russian]. (БарановаМ. А. Классификация морфологических типов устьиц // Бот. журн., 1985. Т. 70, № 12. С. 1585-1595).
Baranova M. A. 1990. Principia examinationis stomatographicae comparativae Magnoliophytorum. In: Kom-arovskiye chteniya [Komarov Memorial Lectures]. Iss. 38. Nauka, Leningrad, 3-67 pp. [In Russian]. (Баранова M. А. Принципы сравнительно-стоматографического изучения цветковых растений // Комаровские чтения. Л.: Наука, 1990. Вып. 38. С. 3-67).
Baranova M. A., Ostroumova T. A. 1987. Signs of stomata in the taxonomy. ltogi nauki i tekhniki. Seriya botanika [Results of science and technology. Series botany] 6, 1: 173-192 [In Russian]. (Баранова М. А., Остроумова Т. А. Признаки устьиц в систематике // Итоги науки и техники. Сер. ботаника, 1987. Т. 6, вып. 1. С. 173-192).
Barkalov V. J. 1992. Ligularia Cass. In: Plantae vasculares orientis extremi sovietici. Nauka, St. Petersburg, 6: 198-208 [In Russian]. (Баркалов В. Ю. Род Бузульник - Ligularia Cass. // Сосудистые растения советского Дальнего Востока. СПб.: Наука, 1992. Т. 6. С.198-208).
Illarionova I. D. 2013. The genus Ligularia (Asteraceae, Senecioneae) in Flora of the Russian Far East. Bot. Zhurn. (Moscow & St. Petersburg) 98(9): 1147-1165 [In Russian]. (Илларионова И. Д. Род Ligularia (Asteraceae, Senecioneae) во флоре Дальнего Востока // Бот. журн., 2013. Т. 98, № 9. С. 1147-1165).
Kotaeva D. V., Kezeli T.A., ChhubianishviliE. I. 1985. Atlas epidermy lista dvudomnykh rasteniy [Atlas leaf epidermis dioecious plants]. Metsniereba, Tbilisi, 138 pp. [In Russian]. (Котаева Д. В., Кезели Т. А., Чхубианишвили Е. И. Атлас эпидермы листа двудомных растений. Тбилиси: Мецниереба, 1985. 138 с.).
Lakin G. F. 1990. Biometriya [Biometrics]. Higher Schol, Moscow, 352 pp. [In Russian]. (Лакин Г. Ф. Биометрия. М.: Высшая школа, 1990. 352 с.).
NinovaD. 1973. Comparative-anatomical study of Centaurea spp. In Bulgaria. I. Epiderm and stomatic apparatus. Bot. Zhurn. (Moscow & Leningrad) 58(9): 1357-1360 [In Russian]. (Нинова Д. Сравнительно-анатомическое исследование васильков Болгарии. I. Эпидерма и устьичный аппарат // Бот. журн., 1973. Т. 58, № 9. С. 1357-1360).
Ostroumova T. A. 1985. Structure of the leaf epidermis in some species of the genus Elaeosticta (Umbelliferae). Bot. Zhurn. (Moscow & Leningrad) 70(12): 1625-1628 [In Russian]. (Остроумова Т. А. Структура эпидермы листа некоторых видов рода Elaeosticta (Umbelliferae) // Бот. журн., 1985. Т. 70, № 12. С. 1625-1628).
Ostroumova T. A., Kljuykov E. V. 2007. Stomatal types in Chinese and Himalayan Umbelliferae. Feddes Repert. 118(3-4): 84-102. DOI: 10.1002/fedr.200711129.
Ostroumova T. A., OskolskiA. A. 2010. Syrvey of the leaf anatomy of Araliaceae and some related taxa. PlantDiv. Evol. 128(3-4): 423-441. DOI: 10. 1127/1869-6155/2010/0128-0020.
Pojarkova A. I. 1961. Ligularia Cass. In: Flora SSSR. Т. 26 [Flora of USSR. Vol. 26]. Publishers of Sciences of USSR, Moscow, Leningrad, 788-857 pp. [In Russian]. (Пояркова А. И. Род Бузульник - Ligularia Cass. // Флора СССР. Т. 26. М., Л.: Изд-во АН СССР, 1961. С. 788-857).
Ponomarenko L. P., Ermolaeva S. D., Doudkin R. V., Dyshlovoy S. A., Gorovoy P. G. 2017. Eremophilane-tipe glucosides from the leaves of Ligularia calthifolia Maxim. Phytochem. Lett. 21, 264-268. DOI: j.phytol.2017.07.013.
Silchenko A. S., Ponomarenko L. P., Kalinovsky A. I., Berdyshev D. V., Avilov S. A., Andryjaschenko P. V., Lyak-hova E. G., Kuzmich A. S., Gorovoy P.G. 2017. Structures of minor glucosides from the Far Eastern high-mountain endemic plant Ligularia alticola Worosch. Screening of bioactivity for some glycosides from L. alticola. Phytochem. Lett. 20, 234-238. DOI: 10.1016/j.phytol.2017.05.011.
Volkova S. A. 2016. The leaf epidermis of Conioselinum longifolium and C. tataricum (Apiaceae, Ligusticeae), growing in Siberia. Turczaninowia 19, 1: 19-26 [In Russian]. (Волкова С. А. Эпидерма листа видов Conioselinum longifolium и C. tataricum трибы Ligusticeae (Apiaceae), произрастающих в Сибири // Turczaninowia, 2016. Т. 19, вып. 1. С. 19-26). DOI: 10.14258/turczaninowia.19.1.2.
Volkova S. A., Gorovoy P. G. 2010. The leaf epidermis in some far eastern species of the tribe Ligusticeae (Apiaceae). // Bot. Zhurn. (Moscow & St. Petersburg) 95(7): 930-936 [In Russian]. (Волкова С. А., Горовой П. Г. Эпидерма листа некоторых дальневосточных видов трибы Ligusticeae (Apiaceae) // Бот. журн., 2010. Т. 95, № 7. С. 930-936).
Volkova S. A., Gorovoy P. G. 2012. The leaf epidermis in species of Conioselinum chinense and C. filicinum of the tribe Ligusticeae (Apiaceae). Turczaninowia 15, 2: 80-84 [In Russian]. (Волкова С. А., Горовой П. Г. Эпидерма листа видов Conioselinum chinense и C. filicinum трибы Ligusticeae (Apiaceae) // Turczaninowia, 2012. Т. 15, вып. 2. С. 80-84).
Volkova S. A., Pshennikova L. M. 2011. The leaf epidermis in species of genus Dasiphora (Rosaceae). Turczaninowia 14, 2: 123-129 [In Russian]. (Волкова С. А., Пшенникова Л. М. Эпидерма листа видов рода Dasiphora (Rosaceae) // Turczaninowia, 2011. Т. 14, вып. 2. С. 123-129).
Voroshilov V. N. 1978. Ten new taxons from the flora of the far East. Byulleten MOIP. Otdel biologicheskiy [Bulletin of Moscow Society of Naturalists. Biological series] 83, 5: 116-118 [In Russian]. (Ворошилов В. Н. Десять новых таксонов из флоры Дальнего Востока // Бюл. МОИП. Отд. биол., 1978. Т. 83, вып. 5. С. 116-118).
Voroshilov V. N. 1982. Opredelitel rasteniy sovetskogo Dalnego Vostoka [The determinant ofplants of the Soviet Far East]. Moscow, 672 pp. [In Russian]. (Ворошилов В. Н. Определитель растений советского Дальнего Востока. М.: Наука, 1982. 672 с.).
Zaharevich S. F 1954. To the technique of describing the epidermis of leaf. Vestnik Leningraskogo universiteta [Bulletin of the Leningrad University] 2, 4: 65-75 [In Russian]. (Захаревич С. Ф. К методике описания эпидермиса листа // Вестн. Ленингр. ун-та, 1954. Вып. 2, № 4. С. 65-75).
