CC BY
71Энергетика фотосинтеза растений на Севере
Владимир Леонидович Осаковский,
кандидат биологических наук, заведующий лабораторией генома человека Института здоровья АН РС(Я).
Вопросы повышения продуктивности фитоценозов на Севере никогда не теряли актуальности. Промышленное освоение этого региона делает решение их особенно важным. Однако без знания физиологии арктических видов растений, сумевших приспособиться к суровой природе, невозможно добиться каких-либо реальных результатов.
Как известно, основные факторы произрастания растений - это свет, вода и температура. Они определяют их адаптацию к разным географическим зонам. Особенностью светового режима на Севере является более продолжительная (почти круглосуточная) освещенность в летний период по сравнению с другими широтами. Однако такой режим может быть токсичным для растений из-за фотодеструкции хлорофилла. В качестве примера разрушительного действия света можно привести выгорание красок, нанесенных на деревянные, металлические или другие материалы. У растений выцветание хлорофилла предотвращается выработанными в процессе эволюции защитными механизмами, которые мы рассмотрим ниже.
Определяющим процессом в жизни растений является фотосинтез -процесс выработки углеводов их листьями под действием солнечного света. Схематически его можно представить следующим образом:
свет
->С„Н|3Ой+60,.
6СО, + 6Н.О-
' хпорофипл — -
Материальными ресурсами для синтеза углеводов являются атмосферный углекислый газ и вода, источником энергии - световое излучение, которое при участии хлорофилла - зеленого пигмента растений - трансформируется в биохимическую энергию. В данной схеме фотосинтеза не раскрывается энергетическая сторона процесса, хотя именно она является определяющей, а
В. Л. Осаковский
синтез углеводов, несмотря на огромную биологическую значимость, вторичным процессом.
Растения оптимизируют вид потребляемой ими световой энергии. Это достигается избирательностью поглощения и защитой от токсичного для растений излучения (жесткого ультрафиолета) посредством кутикулы (рис. 1) - твердого прозрачного воскового внешнего слоя на листе (основной состав - парафиновые углеводороды и высшие спирты).
Утилизация поступающей световой энергии и обеспечение жизнедеятельности растений осуществляется механизмом фотохимических реакций, происходящих в них. Этот механизм дает ответ на вопрос о том, почему для растений необходимо световое излучение с низкой энергией.
Поглощение хлорофиллом света ионизирует его, индуцируя образование электрического тока. Происходит трансформация световой энергии в электрическую, которая и обеспечивает биосинтез углеводов - фотосинтез. Фотохимическая реакция происходит на молекулярном уровне при участии электронов химической связи, выбиваемых светом. Это электроны молекул, образующие устойчивую ковалентную (сигма) или двойную (пи) связь. Существуют также свободные, не связанные (п) пары электронов.
Для освобождения электронов из связей необходима энергия ультрафиолетового излучения, но ее поглощение привело бы к появлению неспецифических межмолекулярных взаимодействий, нарушающих функциональную активность молекул. Поэтому растения защищаются от этого жесткого для него излучения и утилизируют менее энергоемкое, что достигается использованием в фотохимических реакциях металлорганичес-ких молекул - так называемых хелат-ных (от греч. оЬ/ёШ -клешня) соединений, удерживающих один или не-
Рис. 1. Поперечный разрез листа и структура хлоропласта: строма - внутренняя среда хлоропласта; тилакоид - плоская мешковидная мембранная структура хлоропласта; граны -стопка тилакоидов, формирующаяся для увеличения мощности фотохимических реакций.
[2, стр. 686].
сколько атомов металла. Включение атома металла в органическую молекулу создает дополнительные орби-тали с более низким энергетическим барьером (сопоставимым с энергией видимой области спектра) для перехода на них электрона атома. Таким путем понижается энергетической уровень процессов биосинтеза.
Основой фотохимического аппарата растений является хлоропласт - мембранная субклеточная органелла (см. рис. 1), в которой фотохимический процесс образования биохимической энергии сопряжен с реакциями синтеза углеводов. В хлоропластах сосредоточен весь хлорофилл растений, содержание которого в них составляет в среднем около 1% сухого веса. Такое небольшое количество хлорофилла обеспечивает энергией жизнедеятельность всего растения. При этом до 90% хлорофилла участвует в образовании с белками комплекса (ХБК), который не обладает фотохимической или ферментативной активностью. Основная его функция - све-тосбор. Энергия света, поглощенная молекулами хлорофилла, стекает к двум особым реакционным центрам, называемым фотосистемами I и II (рис. 2). ХБК структурирован с этими реакционными центрами в хлоропласте. В мембране тилакоида (элемент хлоропласта; см. рис. 1) сосредоточены компоненты энергетического аппарата, где непосредственно улавливается свет и протекают фотохимические реакции (см. рис. 2). Ядром реакционного центра является также хлорофилл, но, в отличие от хлорофилла, содержащегося в ХБК, он обладает более низким энергетическим барьером для перехода электрона. Поэтому сток энергии к обоим фотосистемам ионизирует молекулу хлорофилла реакционного центра. Чтобы процесс ионизации молекулы не был обратимым, электрон направленно удаляется. Для обеспечения этого процесса фотосистемы I и II структурированы в осо-
1НАДФН - никотинамидадениндинуклеотид восстановленный.
2 АТФ - аденозинтрифосфорная кислота.
бое устройство - электрон-транспортную цепь (ЭТЦ) (см. рис. 2), вследствие чего энергия поглощенного света индуцирует в хлоропластах электродвижующую силу порядка 1,1 В. При этом катодом, поставщиком электронов, является сильный восстановитель-хлорофилл (поглощающий свет длиной волны 680 нм) фотосистемы II, анодом служит окислитель - молекула хлорофилла (700 нм) фотосистемы I. Работа этого источника тока окисляет воду, выделяя при этом в атмосферу кислород, а также производит НАДФН1 и АТФ2 - две формы энергоемких молекул. НАДФН является восстановительной силой - поставщиком электронов для биосинтеза сложных молекул из простых. АТФ-стабильная энергоемкая молекула, обеспечивающая химическое превращение веществ. Эта фотохимическая система является поистине удивительной машиной трансформации световой энергии в стабильную биохимическую, доступную для живых организмов!
В силу специфики источника энергии фотохимический аппарат хлоропласта является консервативным (запускает его работу только свет), мощным и небезопасным для растения устройством. Поэтому при нарушении нормального физиологического режима развития растений, которое происходит под воздействием факторов окружающей среды и при смене фаз развития, необходимо включение защитных механизмов, приспосабливающих их метаболизм к особенностям функционирования фотохимического аппарата. Это особенно важно в условиях полярного лета, так как свет является мощным фактором в жизни высокоширотных растений.
Рассмотрим выработанные растениями механизмы регуляции фотохимических реакций и особенности их функционирования. Общим негативным эффектом воздействия экологических и онтогенетических факторов является фотоингибирование работы фотосистем, которое вызывается торможением тока электронов при насыщении запасенной энергией в форме НАДФН и АТФ. Оно возникает с прекращением ростовых процессов, замедляющем реакции ассимиляции СО2, и ингибированием водорасщепляющего комплекса водным или температурным стрессом. Хлорофилл реакционного центра фотосистемы II (ион +680 нм) является сильным окислителем, и задержка реакции восстановления его водорас-щепляющим комплексом может инициировать неспецифические окислительные реакции разрушения пигментной системы хлоропласта. Поэтому защитные механизмы должны обеспечивать адекватную состоянию организма стабилизацию указанной системы и тока электронов. Это осуществляется перебросом световой энергии к той или иной фотосистеме, что зависит от окисленности или восстановленности ЭТЦ, то есть ее способности пропускать ток электронов. При высокой пропускной способности этой цепи световая энергия стекает преимущественно к фотосистеме II, активируя линейную цепь переноса электронов (от воды к НАДФ). При ограничении линейного тока электронов (когда ЭТЦ восстановлена) сток ее происходит к фотосистеме I, активируя циклическую цепь. Замкнутый ток электронов не обеспечивает образования НАДФН. Тем самым энергопродуцирующий аппарат хлоропласта предохраняется от восстановле-
НАДФН
Тилакоидная мембрана
2Н20
Водорасщепляющий. комплекс
Электрохимический градиент протона
Фотосистема II Ъ6-Г комплекс Фотосистема I НАДФ-редуктаза
Рис. 2. Электрон-транспортная цепь (ЭТЦ) тилакоидной мембраны. Красные стрелки показывают направление тока электронов (от воды к молекуле НАДФ); большая синяя стрелка справа - градиент протонов, формирующийся между внутренней и наружной поверхностями мембраны тилакоида хлоропласта в ходе движения электронов по цепи. Энергия градиента протонов используется для синтеза молекулы АТФ. Пластохинон пластоциан, ферредоксин и Ь6-Т-комплекс - промежуточные переносчики электронов в ЭТЦ. НАДФ-редуктаза - фермент, восстанавливающий НАДФ
[2, стр. 694].
ния. При этом состояние окисленности фотосистемы II поддерживается сбросом электронов с фотосистемы I на кислород. Это приводит кобразованию восстановленной формы кислорода (супероксида), активирующей фотодыхание (дыхание листьев на свету с участием хлоропласта) -альтернативный фотосинтезу процесс метаболизма.
Поддержание и регулирование функциональной активности хлоропласта определяется потребителями энергии. Основным из них является процесс биосинтеза углеводов из углекислого газа и воды за счет биохимической энергии. Углеродным ресурсом в этих реакциях является атмосферный СО2, доступность которого зависит в основном от экологических факторов.
Для поддержания необходимого уровня СО2 в клетке растение формирует разные пути его ассимиляции. Для связывания углекислого газа хлоропласты содержат большое количество бифункционального фермента -рибулозабифосфаткарбоксилаза (РБФК). С помощью определенного субстрата этого фермента СО2 образует трехуглеродную карбоновую кислоту, которая используется в последующих реакциях для синтеза углеводов. Это и есть реакция фотосинтеза, получившая название реакции Бенсона-Кальвина в честь ее открывателей. Именно в этой реакции углеводного синтеза утилизируется значительная часть энергии в форме молекул НАДФН и АТФ. Окисленные их формы поддерживают ток электронов при последующих фотохимических реакциях. Вот почему доступность СО2 является важнейшим фактором не только оптимизации работы энергетического аппарата, но и наращивания биомассы растений в реакциях фотосинтеза.
Регуляция доступа атмосферного СО2 и удаление кислорода из листьев осуществляется посредством устьиц (см. рис. 1), открытость которых зависит от уровня окисленнос-ти ЭТЦ. Задержка утилизации молекул НАДФН и АТФ восстанавливает ЭТЦ, что приводит к закрытию устьиц. Это активирует процесс фотодыхания, при котором используется запасенная энергия молекул НАДФН и АТФ. Данный процесс осуществляется одним и тем же ферментом - РБФК. Фотодыхание обеспечивает поставку веществ, необходимых в большом количестве для синтеза белков и нуклеиновых кислот. При нормальных условиях развития растений фотосинтез и фотодыхание сбалансированы, что определяется наличием и доступностью молекул НАДФН и АТФ. В неблагоприятных условиях, приводящих к длительному закрытию устьиц, активируется дыхание клеток, или темновое дыхание, происходящее с участием митохондрий3. Это позволяет рассматривать такое дыхание как процесс удаления избыточного кислорода в листьях при закрытых устьицах.
Высшие растения в ходе эволюции приобрели альтернативные возможности ассимилировать СО2 из атмосферы. Кроме непосредственного способа фиксации атмосферного углекислого газа (реакция Бенсо-на-Кальвина), получившего название «С3-путь», некоторые виды растений выработали (в соответствии с экологическими условиями произрастания) другие механизмы его ассимиляции. С3-путь (растения умеренной зоны) и С4-путь (тропической зоны) - это дневная фиксация углекислого газа в форме трехуглеродной и четырехугле-родной карбоновых кислот, соответственно. САМ-путь (растения аридной зоны) - ночная его ассимиляция в форме четырехуглеродной кислоты. В основе реализации С4- и САМ-пути лежит создание пула - запаса СО2 в форме четырехуглеродных карбоновых кислот, - обеспечивающего эффективный фотосинтез за счет освобождения связанного кислотами атмосферного углекислого газа. Другим возможным источником углекислого газа является дыхание листьев и особенно корневой системы. При этом выделяется эндогенный СО2.
Адаптационные модификации ассимиляции углекислого газа необходимы для стабильного обеспечения растений, поскольку он является основным материальным источником наращивания органической массы и поддержания оптимума фотохимических реакций.
Митохондрия - клеточная органелла, являющаяся энергетическим источником клетки. В отличие от животных, растительные митохондрии способны окислять широкий спектр веществ.
зКИРЧ
Рис. 3. Пушица (ЕпорЬогит уад1паит I..) - одно из основных пастбищных растений на Севере - во время цветения в тундровой зоне в низовьях р. Колымы. Учетная площадка на стационаре
Походска*.
Таким образом, высокоширотный световой режим, несущий большой энергетический потенциал, вынуждает растения оптимизировать механизм энергопродукции хлоропласта и темп своего онтогенетического развития. Это достигается высокой эффективностью защитных систем, описанных выше, которые обеспечивают состояние окисленности ЭТЦ и функциональную активность пигментной системы. Таким путем осуществляется отвод продуктов фотосинтеза, запускаются механизмы эффективной подачи субстратов (в том числе углекислоты), поддерживается низкая концентрация кислорода в листьях. Однако возможности светового и митохондри-ального дыхания листьев при длительной инсоляции недостаточны для обеспечения отвода избыточной поступающей энергии и предотвращения фотоингибиро-вания энергетического аппарата. Поэтому распространение растений на Север сопровождается активным развитием подземной их части, что отличает северные виды растений от произрастающих, например, в средних широтах. Эволюция идет в сторону развития преимущественно нефотосинтезирующих органов (корней, корневищ) и в меньшей степени - стеблей с листьями. Потому северные многолетние растения имеют, как правило, довольно мощную корневую систему при небольшой надземной части, развивающейся в течение короткого вегетационного периода. Можно сказать, что под давлением света растение на Севере «зарывается» в землю. В южных широтах с коротким фотопериодом эволюционный процесс направлен на формирование однолетних растений с более развитой листовой массой.
В чем преимущество усиленного корнеобразования? Корневая система является мощным потребителем продукции фотосинтеза, утилизация которой поддерживает, как мы говорили, эффективность механизмов защиты хлорофилла листа от деструкции. Здесь стоит отметить наблюдения якутских физиологов, подтверждающих указанное положение. Так, А.Я. Перк, на основе опыта своей многолетней практики (культурные ягодные кустарники), отмечает связь продолжительности освещения в течение суток и корне-образования [3].
Первые сравнительные ботанические наблюдения, приведшие к выводу о специфике формирования корневой системы культурных растений, произрастающих на почвах в зоне вечной мерзлоты, были сделаны В.Н. Дохунаевым. Сравнивая развитие одного и того же сорта пшеницы в Карелии и Якутии, он показал, что на якутском Севере пшеница образует более мощную корневую систему. Этот исследователь связывал такую ее особенность с почвенными условиями [4], однако при этом отмечал также и неравенство светового режима регионов. В Якутии фотоактивный период на 32,6% длиннее, чем в Карелии.
Стоит отметить и работы П.Н. Никитина по разработке агротехники оптимизации условий обитания корневой системы растений в Якутии [5]. Позже И.К. Лазаревым и Т.Х. Максимовым была показана положительная связь процессов фотосинтеза и дыхания корневой системы зерновых в северных условиях [6]. Отсутствие системного подхода к изучению роли света в корнеобразовании было обусловлено недостатком теоретической разработки проблемы.
Ярким примером отбора биологической формы растений на Севере является пушица влагалищная (Егю-рЬогит vaginatum¿.). Соотношение надземной и подземной частей пушицы, в зависимости от условий ее произрастания, изменяется от 1:2 до 1:10. Пушица - многолетнее вечнозеленое растение -одно из основных пастбищных растений, поедаемых тундровыми животными в зимне - весенний период. В субарктической тундре она достигает экологического оптимума и является эдифика-тором4 в тундровых фитоценозах (рис. 3). Несмотря на широкие ботанические и биохимические исследования пушицы, физиология фотосинтезирующих процессов в ней изучена недостаточно. Не выяснены пути фотоассимиляции углерода, не раскрыта в целом уникальность биологии этого северного растения. Полученные данные
4 Эдификаторы - виды растений, формирующие фитоценоз.
* Фото (рис. 3 и 4) любезно предоставлены старшим научным сотрудником Института биологических проблем криолитозоны СО РАН В.И. Босиковой.
■ ... •
■
Рис. 4. Тамара Федоровна Галактионова, геоботаник, к.б.н. С 1970 по 1993 гг. она руководила Походским геоботаническим стационаром в низовьях р. Колымы, более 20 лет посвятила изучению продуктивности кормовых растений якутской тундры. Академия Наук РС(Я) наградила Т.Ф. Галактионову серебряной медалью «За развитие науки в Якутии». На снимке: Тамара Федоровна рядом с любимой кочкой
пушицы.
важные биологические особенности и, в частности, что «... общий запас надземной фито-массы - величина довольно постоянная, подверженная по-годовым изменениям лишь в небольшой степени и в меньших масштабах по сравнению с луговыми и степными фитоце-нозами средних широт боре-альной области»[8, стр. 113].
Таким образом, в высоких широтах световой фактор является доминирующим. Он определяет продуктивность северных фитоценозов, а также нивелирует ее изменения от года к году.
Разработка стратегии землепользования на Севере невозможна без раскрытия основных механизмов адаптации к его световому режиму произрастающих здесь растений и учета описанных выше особенностей их физиологии. В высоких широтах биологический путь использования солнечной энергии является и остается важнейшей задачей хозяйственной деятельности человека.
показали, что листья пушицы имеют некоторые физио-лого-биохимические признаки растений САМ-пути: высокая кислотность клеточного сока и накопление крахмало-подобного вещества в ее листьях. Эти показатели характеризуют адаптацию растения, находящегося в аридных условиях произрастания. Таким образом, несмотря на различие факторов окружающей среды в тундровой и засушливой зонах, физиологический ответ пушицы оказывается схожим. Длительные периоды устьичного сопротивления (закрытые устьица) и, следовательно, низкая транспирация листьев, отмечаемые в ходе развития пушицы, свидетельствуют о ее способности переносить дефицит воды и атмосферного СО2 при вегетации. Предполагается наличие у пушицы смешанного типа (С3- и "САМ"-путь) углеводного метаболизма, обеспечивающего оптимизацию фотохимических реакций [7]. Если С3-путь связан с наращиванием органической массы растения, то "САМ" - это путь без увеличения биомассы («холостой»), при котором реутилизируется СО2 эндогенного дыхания. Доля эндогенного углекислого газа - продукта дыхания мощной корневой системы - в общем объеме его потребления растениями в высоких широтах может быть в определенные периоды их развития весьма существенной. Этим объясняется низкий прирост за вегетационный период надземной биомассы растений на Севере, что является следствием оптимизации фотохимических процессов в них, обусловленной типом углеводного метаболизма, сдерживающего развитие надземной биомассы.
Т.Ф. Галактионова (рис. 4) провела многолетние геоботанические исследования растений субарктической тундры Якутии (с 1970 по 1993 гг.). Она выявила их
Литература
1. Stryer L. Biochemistry. Third Edition. - New York, 1988.-1080 р.
2. Allerts B., Bray D., Levis J., Raff M., Roberts K., Watson J. Molecular biology of the Cell. Third Edition. - New York, 1994.-1294 р.
3. Перк А.Я. Культивирование смородины в Якутии. -Якутск:Якутскоекнижн. изд-во,1989.-14с.
4. Дохунаев В.Н. Корневая система растений, выращенных в Якутии //Автореферат дисс. ... канд. биол. наук. - Л.: Изд-во ЛГУ, 1983.
5. Никитин Г.П. Агрофизиологические особенности пропашных культур в условиях Якутии.-Якутск: Якутское книжн. изд-во, 1968. -127с.
6. Лазарев И.К., Григорьева Д.В., Максимов Т.Х. Интенсивность фотосинтеза зерновых в условиях Якутии // IX Всесоюзный симпозиум по биологическим проблемам Севера: Тезисы докладов. Ч. 1. - Сыктывкар, 1981.-С. 228.
7. Осаковский В.Л. Энергетика фотосинтеза растений на Севере. - Якутск: ЯФ Изд-ва СО РАН, 2001. -116с.
8. Андреев В.Н., Галактионова Т.Ф. Продуктивность кормовых растений якутской тундры. - Якутск, 1993.-120 с.
