CC BY
33
DOI: 10.24411/2074-5036-2019-10046 УДК 616.995.122:619(470.23)
Ключевые слова: Pseudamphistomum truncatum, описторхидоз, Северо-восточная часть Финского залива, Выборгский залив, карповые рыбы.
Key words: Pseudamphistomum truncatum, opisthorchidosis, North-eastern part of the Gulf of Finland, Vyborg Bay, cyprinidfishes.
Кудрявцева Т. М.
ЭКОЛОГО-БИОЛОГИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ РАСПРОСТРАНЕНИЯ МЕТАЦЕРКАРИЙ ОПИСТОРХИД В РЫБАХ ФИНСКОГО ЗАЛИВА
ECOLOGICAL AND BIOLOGICAL FEATURES OF DISTRIBUTION OF OPISTHORCHID'S METACERCARIAE IN FISHES OF THE GULF OF FINLAND
Федеральный селекционно-генетический центр рыбоводства филиала ФГБУ «Главрыбвод». 188514, Россия, Ленинградская обл., Ломоносовский р-н, пос. Ропша, Стрельнинское ш., д.4
The Federal Breeding and Genetic Center of Fish Culture of the branch of the FGBU «Glavrybvod». 188514, Russia, Leningrad region, Lomonosov district, pos. Ropsha, Strelninskoe sh., 4
Кудрявцева Татьяна Михайловна, ихтиопатолог. E-mail: [email protected]. Тел.: 8(812)347-94-02
Kudriavceva TatjanaMikhailovna, ichthyopathologist. E-mail: [email protected]. Tel.: 8(812)347-94-02
Аннотация. Цель настоящего исследования - изучение распространения метацеркарий Pseudamphistomum truncatum в рыбах Ленинградской области и выявление особенностей очага псевдамфистомоза в северо-восточной части Финского залива. Сравнение полученных результатов с литературными данными по распространению описторхид в акваториях других частях России: бассейне Верхнего Дона, в реке Волга, Терек, а также на побережье Литвы, показало, что новый очаг характеризуется низкой экстенсивностью инвазии первых и вторых промежуточных хозяев - моллюсков Bithynia tentaculata и карповых рыб. Экологические условия в этой части Финского залива ограничивают распространение метацеркарий в рыбах в связи с малочисленностью B. tentaculata, а тем самым и их заражение. Можно предположить, что в северо-восточной части Финского залива очаг имеет характер смешанного типа.
Summary. The purpose of this investigation is to study the distribution of the metacercariae of Pseudamphistomum truncatum in fihes of the Leningrad Region and to detect the type of focus ofpseudamphistomosis in the northeastern part of the Gulf of Finland. Comparison of the results with studies of opisthorchids in the waters of other parts of Russia: the Upper Don basin, the Volga River, the Terek River, and the coast of Lithuania showed that the new focus is characterized by a low extent of infection of the first and second intermediate hosts - Bithynia tentaculata and cyprinidfish. Ecological conditions in this part ofFinnish Bay restrict the distribution of metacercariae in fishes due to the small number B. tentaculata and their infection. It can be assumed that in the northeastern part of the Gulf of Finland the focus is a mixed type.
Введение
Описторхидоз - паразитарная, природ-но-очаговая, опасная для плотоядных животных, в том числе и человека, болезнь. Её возбудителями в России являются трематоды семейства Opisthorchiidae: Opisthorchis feli-neus, Pseudamphistomum truncatum, Metorchis bilis, Clonorchis sinensis, а в странах Юго-Восточной Азии - Opisthorchis viverrini. Жизненный цикл описторхид протекает с участием двух промежуточных хозяев: моллюсков сем. Bithyniidae, рыб сем. Cyprinidae, и окончательных - плотоядных млекопитающих, включая человека, составляющих структуру этой очаговой болезни. В 2015 году впервые был установлен факт инвазии рыб Выборгского залива ме-
тацеркариями Pseudamphistomum truncatum, что свидетельствует о появлении нового для России очага описторхидоза в условиях северо-западного региона [4].
Цель работы: показать эколого-биологиче-ские особенности очага описторхидоза в условиях северо-восточной части Финского залива.
Материалы и методы
Границами очага в российской части Финского залива на севере являются многочисленные бухты, в том числе бухта Чистопольская рядом с Финляндией, а на юге - г. Приморск (рис. 1).
С 2015 по 2018 годы было исследовано 737 экземпляров карповых рыб одиннадцати видов, выловленных из северо-восточной
части Финского залива: плотва, красноперка, лещ, густера, рыбец, синец, чехонь, язь, уклея, линь, карась. Западная точка вылова -бухта Чистопольская и устье реки Серьга, восточная - бухта Закрытая, северная - впадение Сайменского канала в бухту Защитная, южная -остров Ольховый (рис. 1).
Для исследования на зараженность ме-тацеркариями описторхид у карповых рыб удаляли кожу, вырезали небольшие кусочки спинных мышц, помещали их в компрес-сориум и просматривали под разными увеличениями микроскопов ЛОМО Микмед-1 и МБС-10. Метацеркарий освобождали с помощью препаровальных игл от тканей хозяина, стенок капсулы и цисты и изготовляли постоянные препараты по общепринятой методике. Определялась относительная интенсивность инвазии на 1 грамм мышц. Она рассчитывалась путём деления числа найденных метацеркарий на навеску мышц, взятых для анализа.
Для оценки степени заражения первого промежуточного хозяина партеногенетическими поколениями описторхид, из пяти участков прибрежной зоны Выборгского залива (пос. Медянка, Подборовье, Ландышевка, Чулково, Соколинское) было собрано 336 экз. БиЬута 1еЫасиШа. Моллюсков живыми доставляли в лабораторию, где выдерживали индивидуально в пластиковых емкостях с водой для наблюдения выхода из них церкарий. В положительном случае последних изучали прижизненно под разными увеличениями микроскопа, фотографировали и измеряли с целью определения их систематического положения. Для определения видовой принадлежности метацеркарий проводили их морфометрию и фотографирование с использованием микроскопа Микромед 3-20 с микрофотокамерой Levenhuk С510-116.
Результаты и обсуждение
В соответствии с Методическими Указаниями (МУК 3.2.988-00), на основании крупных размеров личинок, с учётом их морфометрии и сравнения с данными литературных источников был сделан вывод, что они принадлежат к виду Pseudamphistomum 1типсаЫш [8].
Проведённые исследования показали заражение рыб метацеркариями описторхид на всей исследованной северо-восточной части
А - район, неблагополучный по О) - районы, благополучные по $®Щ<дайЯДЙЙС-
Рис. 1. Места отбора проб при исследовании рыб на наличие метацеркарий описторхид в северо-восточной части Финского залива
I - Впадение Сайменского канала; 2 - бухта Защитная; 3 - бухта Закрытая; 4 - пос. Медянка (бухта Медянка); 5 - о. Высоцкий; 6 - о. Майский; 7 - пос. Ландышевка (бухта Ландышевка); 8 - пос. Ключевое (вблизи бухты Ключевская); 9 - Приморск; 10 - о. Ольховый;
II - пос. Подборовье; 12 - бухта Дальняя; 13 - пос. Большой Бор; 14 - бухта Чистопольская; 15 - устье р. Серьга.
Финского залива. Экстенсивность и интенсивность инвазии рыб в границах этого очага опи-сторхидоза различалась в зависимости от мест их вылова. На самой северной станции, в месте впадения Сайменского канала в бухту Защитная, в 2017 г: при исследовании 52 экз. разных видов карповых рыб метацеркарии описторхид не обнаружены. В самой бухте Защитная, которая находится в границах города Выборга, выявлена незначительная (3,6%) экстенсивность инвазии (исследовано 56 экз. рыб). По направлению к югу, в бухте Закрытая зараженной оказалась только 1 из 6 рыб. В расположенной южнее бухте Медянка экстенсивность инвазии взрослой красноперки в 2017 г. составила 45,5% с интенсивностью 1,2 паразита на 1 грамм мускулатуры, в то время как в 50-и экз. мальков красноперки метацеркарии отсутствовали. В 2018 г. были исследованы 24 экз. линей вблизи бухты Медянка, их экстенсивность инвазии соста-
вила 4,2% с интенсивностью - 0,1. В 2015 г. в акватории островов Майский и Высоцкий отмечено заражение плотвы, но небольшое количество исследованных рыб не позволяет их сравнивать с другими результатами. По бухте Ключевская данные за 2 года были разными: в 2015 г. отмечено присутствие опи-сторхид в мускулатуре 2 из 7 экз. плотвы, в то время как в 2017 г. заражение отсутствовало (8 экз.). В бухте Ландышевка оказались сильно заражены как плотва - 93% с относительной интенсивностью инвазии 0,73, так и краснопёрка
- 48,4% с интенсивностью инвазии 0,98 соответственно. Высокая экстенсивность инвазии установлена в плотве из акватории г. Приморска
- 80%, при интенсивности инвазии 0,5. Южной границей северо-восточной части Финского залива в 2016 г: была акватория о. Ольховый с заражением 8 из 9 рыб с большой интенсивностью инвазии - 2,8. На запад от Выборга, вблизи поселка Подберезье в 2018 г. исследованы 3 экз. карася, но они оказались не заражены. В бухте Подборовская в 2015-2016 гг. в крупной плотве, полученной от рыбаков (21 экз.), описторхиды не были обнаружены. В 2017 году там же в рыбах небольшого размера (до 15 см), пойманных на удочку у берега, преимущественно красноперки, экстенсивность инвазии составляла 33,3% (из 51 экз.), в то время как мальки (50 экз.) не были заражены. Вылов рыб из акватории пос. Большой Бор и бухты Дальняя производился приблизительно в одном месте. В 2015 г. были заражены 4 из 5 экз. плотвы, а в 2017 г. 16 экз. плотвы были свободны от инвазии. Река Серьга впадает в бухту Чистопольская, что свидетельствует о возможно единстве стад рыб из этих акваторий. В них и выявлена наибольшая инвазии рыб опистор-хидами. В 2017 году в устье реки Серьга экстенсивность инвазии 34 экз. уклеи составила 38% с относительной интенсивностью 2,45. В бухте Чистопольская зараженность красноперки была 62,5% (из 16 экз.) при интенсивности инвазии 4,1, а плотвы - 8 из 9 экземпляров с интенсивностью - 1. В 2018 г. экстенсивность инвазии плотвы составила 87%, интенсивность - 2,1.
Восточная часть Финского залива (рис. 2) охватывает акваторию от Санкт-Петербурга примерно до меридиана о. Гогланд, основные зоны сосредоточены по восточному побережью - Нев-
ская губа (рис. 2-1); по северному побережью -Выборгский залив (рис. 2-2) и бухты у границы с Финляндией (рис. 2-3, 4, 5); по южному побережью - устье реки Систа (рис. 2-6), Лужская губа (рис. 2-7), Нарвский залив (рис. 2-8).
Побережье северного района восточной части Финского залива характеризуется сильной изрезанностью береговой линии, наличием бухт, островов. В бухте «Медянка» моллюски Бикута tenta.cula.ta встречались под каменистыми плитами, что для них не характерно. Отсутствие зараженных рыб в восточном районе - у г. Сестрорецка (74 экз.) и южном районе - вблизи устьев реки Луги (15 экз.) и Нарвы (12 экз.) можно объяснить неподходящими условиями для жизни данных моллюсков. В отличие от северного района, их экосистемы по большей части представляют из себя литораль с песчаным грунтом и отсутствием растительности.
Степень зараженности рыб метацеркария-ми псевдамфистом в зависимости от их вида имеет теоретический интерес и практическое значение, особенно при проведении диагностических исследований. Для сравнения экстенсивности инвазии плотвы и красноперки в 2017 г. выбрали места вылова, где присутствовали два данных вида: бухты Ландышевка, Защитная, Чистопольская, у пос. Подборовье и Медянка. Плотва в нерестовое время (весной) концентрируется на мелководье, где заражается церкари-ями описторхид от моллюсков сем. Бithyniidae, которые также обитают на небольших глубинах
о. Мл: и
Рис. 2. Схема восточной части Финского залива: I - Восточный, II - Северный, III - Южный районы; 1 - Невская губа, 2 - Выборгский залив, 3-5 - бухты у границы с Финляндией, 6 - устье реки Систа, 7 - Луж-ская губа, 8 - Нарвский залив.
в прибрежной части. Когда плотва возвращается в более глубокие места водоема, где осуществляется её промышленный лов, она уже заражена описторхидами. Только несколько из исследованных рыб (красноперка, линь, карась) обитают преимущественно постоянно на мелководье, в зоне водной растительности, где и происходит их заражение. Учитывая, что карась и линь малочисленны в Финском заливе, с 2017 г. стали рассматривать красноперку как индикаторный вид зараженности рыб в прибрежной части водоема.
В 2017 г. были выловлены мальки красноперки с прибрежного мелководья бухт Медянка (50 экз.) и Подборовье (50 экз.), но метацерка-рии описторхид не были найдены. Взрослые же рыбы в данных пунктах заражены на 45,5% и 33,3% соответственно. Это свидетельствует о заражении красноперок церкариями опистор-хид в более старшем возрасте.
Сравнительный анализ показал, что только в одном случае (пос. Подборовье) заражение красноперки оказалось выше, чем у плотвы. Если сравнить интенсивность инвазии у этих рыб, то можно увидеть, что у красноперки во всех районах исследования (см. выше) она выше, чем у плотвы. Одной из причин является более частая локализация метацеркарий в мускулатуре грудных плавников у красноперок по сравнению с плотвой. Язь, индикаторный вид рыбы, согласно МУК 3.2.988-00, был исследован только из бухты Чистопольская в количестве 5 экземпляров в 2017 г. Зараженными оказались 4 из 5 рыб при сравнительно большой относительной интенсивностью инвазии (1,84). Сходная ситуация наблюдается у плотвы из того же места. Её экстенсивность инвазии - 8 из 9 экземпляров, интенсивность - 1. Уклея не является промысловым видом, но исследования показали также достаточно высокую её зараженность в бухте Чистопольская (2017 г.). По сравнению с красноперкой, у которой экстенсивность инвазии составила 62,5% (исследовано 16 экз.), экстенсивность инвазии у уклеи была меньше в 2 раза - 33% (исследовано 30 экз.).
Всего за четыре года наблюдений экстенсивность инвазии по видам рыб в бухте Чистопольская составила: лещ - 21%, язь - 4 из 5, красноперка - 36,2%, плотва - 45,8%, линь - 7,1%,
рыбец - 1 из 7, густера - 10,7%, уклея - 33,0%. Таким образом, первые места по зараженности метацеркариями псевдамфистом занимают язь, плотва, красноперка, уклея. По другим станциям значительный интерес представляет низкий уровень инвазии у леща, линя, рыбца и густеры, также отсутствие заражения у карася (3 экз.), чехони (5 экз.) и синца (29 экз.).
При сравнении результатов заражённости рыб метацеркариями описторхид с данными других авторов по разным водоемам отмечены как совпадения, так и расхождения. У многих исследователей наиболее высокая зараженность и интенсивность инвазии отмечена у язя [11, 12], что соответствует и нашим данным. В очаге описторхидо-за бассейна Верхнего Дона ключевую роль играют плотва, уклея и язь (экстенсивность инвазии свыше 60%), следующий уровень формируют краснопёрка (59.1%), лещ (51,1%), голавль (46.2%), густера (40,4%) и линь (33.3%). Отсутствие заражения у карасей (80 экз.) и чехони (2 экз.) было сходным с заражением рыб в Финском заливе. Наибольший удельный вес в качестве дополнительных хозяев O. felineus в Днепровском очаге занимают язь, елец, красноперка, плотва, густера, в Обь-Иртышском - язь, елец, плотва сибирская, в Западно-Казахстанской области -язь, красноперка [1].
Беэр считает, что наилучшим индикатором неблагополучия водоема по описторхозу является язь, далее по убывающей - елец, линь, красноперка, плотва, лещ и др. [1]. На территории Литвы [2] также был обнаружен очаг описторхоза, при этом наиболее поражен был язь (26,6%). В Курской области М. В. Буряк и Н. С. Малышева сообщают, что экстенсивность инвазии O. felineus плотвы составляет 18,4%, леща 12,7%, красноперки 9,4%, густеры 5,3% [3]. В Чеченской республике зараженность рыб О. felineus составила у язя 8,62%, плотвы 7,25% и красноперки 1,82 %. В мышцах уклеи, карася, леща и густеры метацеркарий описторхисов не нашли [7].
У разных авторов в очагах упоминаются одни и те же виды рыб: язь, плотва, красноперка. Несмотря на небольшое количество исследованных язей, в новом очаге Финского залива его зараженность, также как плотвы и красно-
пёрки, наиболее высокие. В Воронежской области лещ, густера и линь заражены О. felineus и другими трематодами из сем. Opisthorchiidae от 51.4 до 33.0%, а в этих же видах рыб из Финского залива встречались метацеркарии только P truncatum и в очень небольшом количестве. Данное несоответствие можно объяснить разными экологическими условиями жизни всех хозяев в разнотипных водоёмах (залив и бассейны реки). Также важную роль могут играть биологические отличия разных видов описторхид: О. felineus и P truncatum.
По результатам исследований карповые рыбы были заражены в местах, где дно илистое с большим объемом водной растительности, что является благоприятным местом обитания моллюсков-битиниид. В бассейне Верхнего Дона встречались несколько видов моллюсков сем. Бithyniidae: Бithynia tentaculata и Codiella тАаа. Е. Г. Сидоров [4] утверждает, что вероятность заражения бити-ний описторхами и степень их инвазивности определяются целым комплексом факторов (количество инвазионного начала в водоеме, возраст моллюсков, продолжительность активного периода их жизни, течение в водоеме, температура воды, др.) [10]. Для изучения степени заражения первого промежуточного хозяина было собрано с дальнейшим содержанием и вскрытием в лабораторных условиях 336 экз. моллюсков битиниид Бithynia tentaculata с разных прибрежных станций пос. Медянка, Со-колинское, Подборовье (рис. 3), Ландышевка, Подборовье, Чулково. Выделения ими церка-рий описторхид не отмечено при общей 6,8% инвазии другими видами партенит трематод [6]. Приблизительная плотность распределения моллюсков была 5 экз. на 1 квадратный метр. В условиях Верхнего Дона при средней плотности моллюсков битиниид 10-50 экз./м2, заражение партенитами описторхид составило 3,4% [9]. Таким образом, в сравнительном аспекте как очень низкая заражённость моллюсков, так и незначительная инвазия рыб метацеркария-ми описторхид в условиях нового Выборгского очага в значительной степени может определяться неблагоприятными условиями жизни для первого промежуточного хозяина, которые сложились в северо-восточной части Финского залива.
Из дефинитивных хозяев описторхид вблизи берегов Финского залива обитают разные виды грызунов, енот, енотовидная собака, лисица, норка и другие рыбоядные животные. В заливе многочисленны тюлень и нерпа. При низком, но достаточно широко распространенном заражении рыб возникает большая вероятность заражения плотоядных животных, с фекалиями которых яйца попадают в окружающую среду и увеличивают возможность распространения паразита.
Стоит отметить, что в акватории, прилегающей к Выборгу, так и в его окрестностях (бухта Защитная, впадение в нее Сайменского канала), заражение рыб метацеркариями наименьшая. Ластоногие, как вероятные дефинитивные хозяева, здесь крайне редки, но многочисленны домашние плотоядные (кошки и собаки). В то же время, по словам сотрудников государственного контроля, надзора и рыбоохраны, тюлени и нерпы многочисленны в мористых участках Выборгского залива, где питаются, устраивают лежки и размножаются зимой. Сходно, в очаге псевдамфистоматоза в дельте Волги [5] основным источником инвазии являлись каспийский тюлень (авандельтовый участок) и енотовидная собака (надводная дельта). Очевидно, что в условиях мелководной, с богатой водной растительностью прибрежной зоны северо-восточной части Финского залива, где заражение плотвы и красноперки достаточно высокие (пос. Подборовье, Лан-дышевка, Медянка и др.) вместо ластоногих поддержание очага могут обеспечивать другие рыбоядные млекопитающие, такие как ондатра, выдра, норка, лиса и енотовидная собака. С. Бизюлявичюс установил очаг опи-сторхоза на территории Литвы на побережье залива Кюршю Марес [2]. Моллюски им не
Рис. 3. Типичный берег вблизи пос. Подборовье.
были изучены, но выявлены благоприятные условия для их жизни в заливе. Исследованные люди (6059 взрослых и детей от 7 лет) не были заражены, но паразит был обнаружен у 128 из 186 кошек, 2 из 5 экз. свиней, 2 из 3 экз. лисиц и 1 из 2 экз. диких кабанов. Из карповых рыб наиболее заражённым был язь (26,6%).
В бассейне верхнего Дона наиболее высокая зараженность описторхидами отмечена у американской норки, выдры и речного бобра [9]. Среди других животных-хозяев заметную роль играет лиса.
Для характеристики очага Сидоров выделил 3 типа: природный, антропический и смешанный [10]. Очаг северо-восточной части Финского залива не полностью исследован из-за малого количества исследованных дефинитивных хозяев и отрицательных результатов выделения церкарий первыми промежуточными хозяевами. Можно только предположить, что этот очаг смешанного типа. Люди и домашние плотоядные животные не смогли бы распространить данного паразита по всему побережью Финского залива за короткий срок, тем более имеются данные о резком уменьшении заражения рыб метацеркариями псевдамфистом вблизи густонаселенного города Выборга. Одним из главных вероятных распространителей Р. truncatum в бассейне Балтийского моря, по данным шведских учёных, являются морские млекопитающие (тюлени, нерпы). В прибрежной зоне обитают такие окончательные хозяева, как ондатры, выдры, еноты, лисы и др. Влияние человека и его домашних животных (кошка, собака) пока не установлено.
Заключение
Очаг псевдамфистомоза в Выборгском заливе не похож на другие описторхидозные очаги, в первую очередь из-за низкой зараженности моллюсков и рыб. Экологические условия в данном очаге неблагополучны для жизнедеятельности моллюсков, и не исключается низкое заражение дефинитивных хозяев. Отличие от других очагов заключается также в очень слабой заражённости таких видов рыб, как лещ, густера, рыбец. Вблизи города Выборга экстенсивность инвазии рыб была крайне низкая по сравнению с други-
ми, малонаселёнными пунктами их отлова. Это свидетельствует, что очаг очевидно природный или смешанного типа (природно-антропиче-ский), что требует уточнения. Дефинитивные хозяева, вероятно, представлены ластоногими и околоводными рыбоядными млекопитающими. Ограничение очага в Финском заливе только северо-восточным районом можно объяснить отсутствием условий для обитания моллюсков битиниид (песчаная литораль и отсутствие высшей водной растительности) в его восточном и южном районах.
Список литературы
1. Беэр С. А. Биология возбудителя описторхоза / С. А. Беэр. М.: Тов. научн. изд. КМК, 2005. 340 с.
2. Бизюлявичюс С. К. К вопросу природного очага описторхоза на побережье залива Куршю Марес / С. К. Бизюлявичюс. // Acta Parasitol. Lituanica. 1969. № 9. С. 5-10.
3. Буряк М. В. Зараженность моллюсков партени-тами Opisthorchis felineus в водоемах Курской области / М. В. Буряк, Н. С. Малышева. // Российский паразитол. журнал. 2009. №1. - С. 20-23.
4. Воронин В. Н. О заражённости карповых рыб ме-тацеркариями Pseudamphistomum truncatum (Rudolphi, 1819) в Выборгском заливе Ленинградской области /
B. Н. Воронин, Л. М. Белова, Т. М. Кудрявцева, В. И. Кротов, Е. И. Портнова, Е. В. Баева // Ветеринария. 2017. №3.
C. 38-42.
5. Воронин В. Н. Влияние экологических условий на появление и поддержание очага описторхидоза в Северо-восточной части Финского залива / В. Н. Воронин, Т. М. Кудрявцева, М. И. Никитина // Мат-лы II междунар. паразитолог. симпозиума «Современные проблемы общей и частной паразитологии». СПб., 2017. 316 с.
6. Заблоцкий В.И. Природный очаг псевдамфистомоза в дельте Волги и его структура/ В. И. Заболоцкий // Вопросы природной очаговости болезней. Алма-Ата. 1975. С.127-137.
7. Ирисханов И. В. Эколого-биологические особенности Opisthorchis felineus и распространение описторхоза в бассейне реки Терек : дис. ... канд. биол. наук / Ислам Вахаевич Ирисханов. М., 2011. 120 с.
8. Кудрявцева Т. М. Идентификация метацеркарий трематод сем. Opisthorchiidae из плотвы Выборгского залива Ленинградской области / Т. М. Кудрявцева // Актуальные проблемы биологии и медицинской паразитологии. Военно-медицинская академия. СПб. 2016. С. 10-13.
9. Ромашов Б. В. Описторхоз в бассейне Верхнего Дона (Воронежская область): фауна опистор-хид, эколого-биологические закономерности циркуляции и очаговость описторхидозов / Б. В. Ромашов, В. А. Ромашов, В. А. Семёнов, Л. В. Филимонова. Воронеж: Воронежский гос. унив., 2005. 201 с.
10. Сидоров Е. Г. Природная очаговость описторхоза. Атма-Ата.: Наука Казахской ССР. 1983. 240 с.
