CC BY
230
УДК 577.127:547.973
Обзор
ЭКОЛОГИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ РЕГУЛЯЦИИ ПЛАСТИЧНОСТИ НАКОПЛЕНИЯ ФЛАВОНОИДОВ НА ЮЖНОМ УРАЛЕ
© А. В. Щербаков1, М. В. Чистякова1, И. Ю. Усманов2*
1 Башкирский государственный университет Россия, Республика Башкортостан, 450074 г. Уфа, ул. Заки Валиди, 32.
Тел./факс: +7 (347) 229 96 14.
E-mail: humanist314@rambler.ru 2 Уфимская государственная академия экономики и сервиса,
Россия, Республика Башкортостан, 450078 г. Уфа, Чернышевского, 145.
Тел.: +7(347) 252 77 05.
E-mail: iskander.usmanov@mail.ru
В обзоре обобщены современные современные представления о влиянии различных экологических факторов на качественный и количественный состав накапливаемых растениями флавоноидов. Высказывается предположение, что на территории Южного Урала большое разнообразие условий обитания растений может способствовать образованию у них уникальных комбинаций накапливаемых флавоноидов и появлению уникальных соединений — химических эндемиков.
Ключевые слова: флавоноиды, биосинтез, Введение
Одним из активно изучаемых классов защитных веществ растений являются фенольные соединения. Кроме того, что многие из этих веществ имеют чисто практическое значение, изучение динамики содержания этих веществ вызывает и большой научный интерес [1-5].
С одной стороны, недостаточно изученными остаются сложные механизмы регуляции внешними условиями биосинтеза отдельных классов соединений. Часто это приводит к отсутствию понимания, в целом, почему данное растение в данных природно-климатических условиях на данной фазе своего развития синтезировало именно данный качественный и количественный состав биологически активных веществ. Как результат, практически отсутствует возможность прогноза ситуации с составом накапливаемых растениями веществ в ответ на изменения внешних условий на территории естественного ареала, или, тем более, при интродукции растения-источника в новые места обитания и отработке агротехники его выращивания [6-7]. Это вынуждает исследователей активно заниматься вопросом поиска путей повышения общего содержания биологически активных веществ в растениях.
С другой стороны, считается, что особенности химического состава накапливаемых метаболитов могут иметь важное диагностическое значение, например для уточнения систематического положения вида или для определения путей его расселения. Кроме того, утверждается, что пластичность состава синтезируемых метаболитов, в частности фенольных соединений, может служить критерием внутрипопуляционной и межпопуляционной изменчивости видов [3, 8, 9].
Наиболее распространенная группа фенольных соединений - флавоноиды, имеют большое практическое значение для медицины [10, 11], пре-
механизмы регуляции, пластичность.
имущественно из-за своих антиоксидантных, анти-атеросклеротических, антитромбогенных, противовоспалительных и противоопухолевых свойств [1, 12]. Кроме того, хорошо известно капилляроукрепляющее действие некоторых классов флавоноидов, что было в свое время отражено в названии - био-флаваноиды [12]. Все вышеперечисленное обуславливает широкое применение флавоноидов при производстве лекарственных и косметических средств на основе растительного сырья.
Значение флавоноидов в жизни растений активно изучается. Обсуждается их участие в защите растений от различного рода стрессов биогенной и абиогенной природы [9, 10, 12, 13, 14], участие в аллелопатических отношениях [15]. Кроме того, хорошо известно многоплановое участие флаво-ноидов в формировании генеративных органов и в процессе опыления растений [16].
Также считается, что флавоноиды, наряду с другими специализированными метаболитами, могут пригодиться в качестве маркера для оценки внутри и межпопуляционных различий, определения адаптивого потенциала и норм реакции видов. Более того, изучение состава накапливаемых растениями флавоноидов может дать важную информацию о месте изначального возникновения вида и о путях его расселения [9].
В целом, предположения различных авторов о причинах накопления растениями различных фла-воноидов в тех или иных условиях можно свести к нескольким альтернативным гипотезам:
1. Накопление флавоноидов связано с их защитной неспецифической антиксидантной активностью, следовательно, по мере развития того или иного стресса их содержание должно возрастать.
2. Накопление фенольных соединений вообще и флавоноидов в частности наоборот, зависит от оптимальности условий или и (или) от их сезонных изменений
* автор, ответственный за переписку
Рис. 1. Структурные элементы молекул флавоноидов, обеспечивающие антирадикальную активность. Примечания: 1- 5, 7 -дигидроксизамещение кольца А; 2- 3', 4'- дигидроксизамещение кольца В; 3 - сочетание 5-ОН-группы в кольце А, 3-ОН
группы и 4-оксогруппы с наличием в кольце С двойной связи.
3. Флавоноиды играют важную специфическую роль в обеспечении защитных механизмов растений.
4. Качественный и количественный состав накапливаемых растениями флавоноидов тесно связан с происхождением и эволюцией того или иного вида.
1. Неспецифичечская антиоксидантная роль флавоноидов.
При большинстве стрессов в клетке в избытке образуются активные формы кислорода (супероксид-анион, синглетный кислород, гидроперoксиль-ный радикал и т.д.). Выступая в качестве повреждающих факторов, они приводят к образованию различных перекисных соединений, например, липидов. Обладая способностью к обратимому окислению, флавоноиды являются эффективными природными антиоксидантами, способными прерывать каскад реакций перекисного окисления липидов и, тем самым, предотвращать последствия окислительного стресса для клеток. Хорошо изучено такое действие флавоноидов на организмы животных и человека [6, І2, І7]. Аналогичной предполагается защитная антиоксидантная роль флавоноидов при стрессе и у растительных организмов.
Считается, что антиоксидантная активность флавоноидов может реализовываться через З основных механизма [І2]:
І) Ингибирование активных форм кислорода (АФК) - радикал ингибирующая функция. Флавоноиды являются идеальными ловушками АФК, сами становясь при этом радикалами, но гораздо менее агрессивными и более устойчивыми. Основными структурными элементами, сообщающие молекулам этих веществ антирадикальные свойства являются следующие группировки (рис. І):
Антирадикальную активность флавоноидов принято оценивать в единицах TEAC (тролокс-эквивалентах, trolox equivalent antioxidant capacity, мМ, миллимоль), то есть в условных единицах концентрации, получаемых при сравнении антиокси-дантной активности исследуемых веществ с актив-
ностью синтетического антиоксиданта тролокса, используемого в качестве стандарта [12].
Из всех флавонов и флаванонов всеми вышеуказанными структурными элементами обладает кверцетин, и его антиоксидантная активность в ТЕАС составляет 4.70 мМ, что для флавоноидов является одним из самых высоких показателей. Однако, представители другого класса флавоноидов -флаван-3-олов могут иметь более высокие значения антирадикальной активности. Это в частности, может происходить с теафлавинами (флаван-3-олами, накапливаемыми в черном чае). Эти вещества могут образовывать эфирные связи с галловой кислотой - С6-С1 фенольным соединением, у которого к бензольному кольцу присоединены 3 ОН- группы, очевидно способствующие его антирадикальной активности. Установлено, что по мере увеличения количества присоединенных остатков антиради-кальная активность возрастает, и у теафлавин 3,3'-дигаллата показатель ТЕАС достигает 6.18 мМ.
Таким образом, антирадикальная активность молекул флавоноидов в ходе биосинтеза может меняться, по мере появления или исчезновения соответствующих элементов. Например образование двойной связи С2=С3 при превращении дигидрок-верцетина в кверцетин повышает антирадикальную активность с 1.9 до 4.7 мМ ТЕАС, а уменьшение в ходе биосинтеза количества ОН-групп в кольце В у антоцианов приводит с снижению этого показателя. Негативно на антирадикальной активности сказывается также и гликозилирование молекул (кверцетин - 4.7 мМ, гликозид кверцетина рутин - 2.9 мМ ТЕАС), однако для разных классов величина снижения этого показателя различна [12]. Однако следует упомянуть, что на сегодняшний момент отсутствует единая методика определения антиоксидантной активности веществ. Поэтому численные значения показателей антирадикальной активности соединений могут различаться, в зависимости от выбранной методики, хотя в целом зависимость этого показателя от природы вещества сохраняется [18].
2) Ингибирование ферментов, связанных с продуцированием АФК - фермент-ингибирующая функция. Флавоноиды способны ингибировать ферменты, ответственные за синтез супероксид-аниона -протеинкиназу и ксантиноксидазу и др. Наиболее хорошо изучены механизмы взаимдействия флаво-ноидов с ксантиноксидазой, модибден-содержащего фермента, превращающего гипоксантин в ксантин и ксантин- в мочевую кислоту, что сопровождается образованием АФК. Структурные элементы молекул флавоноидов, предположительно способные конкурировать с молекулами ксантина в активном центре ксантиноксидазы, представлены на рис. 2.
Как следует из рисунка, фермент-ингиби-рующую функцию молекулам флавоноидов предположительно обеспечивает одна из группировок, обуславливающая и антирадикальную активность этих модекул - гидроксильные группы, присоединенные к кольцу А в положениях 5 и 3 (см. также рис. 2).
3) связывание в хелатные соединения металлов, включенных в процесс ферментативного продуцирования свободных радикалов - хелатирую-щая функция. Известно, что ионы металлов (меди, железа, цинка и т.д.) могут инициировать реакции образования активных форм кислорода [І9, 20, 2І]. Поэтому связывание этих ионов способствует снижению скорости свободнорадикальных процессов.
Сайты молекул флавоноидов, участвующие, согласно современным представлениям [І2], в связывании ионов двухвалентных металлов, представлены на рис. З.
Как следует из представленных данных, в хе-латном связывании ионов металлов участвуют группировки молекул флавоноидов, которые отвечают и за их антирадикальную активность.
Подводя итог вышесказанному, можно сделать следующие обобщения:
І) Антиоксидантная активность молекул возрастает по мере увеличения количества приоседи-ненных гидроксильных групп.
2) Молекулы с двойной связью между 2 и З атомами углерода, обладают более высокой анти-оксидантной активностью, чем молекулы с одинарной.
3) Гликозилированные формы флавоноидов, как правило, менее активные антиоксиданты, чем негликозилированные.
Таким образом, можно ожидать, что по мере усиления стресса в тканях будет возрастать оксида-тивный стресс, и растение будет усиливать биосинтез и накопление антиоксидантов - флавоноидов. Различными авторами накопление флавоноидов изучалось на следующих видах стрессов:
І) Повышенное содержание тяжелых металлов в растениях. Существуют данные, что воздействие тяжелых металлов может сказываться на накоплении растениями флавоноидов по-разному и запускать различные защитные механизмы [20]. Показано, что влияние повышенных концентраций меди в почве угнетающим образом сказывается на продукции флавоноидов тысячелистником благородным (Achillea nobilis L.) в условиях Башкирского Зауралья [7]. Аналогичная картина обратной зависимости между содержанием меди и флавоноидов в тканях была отмечена и на другом характерном для этого региона растении - можжевельнике казацком (Juniperus sabina L.) [22, 23].
В то же время было показано, что обработка каллуса растительных тканей препаратами кадмия способно вызвать прямо противоположный эффект-рост содержания флавоноидов. Это было выявлено на каллусе льна- долгунца (Linum isitatissimum L.) [І9] и чая (Camellia sinensis L, Kuntse) [24] и наблюдаемый эффект предположительно был объяснен защитной ролью этих соединений. Обработка растений препаратами цинка, в зависимости от концентрации, может привести как к увеличению, так и к уменьшению содержания в них флавонои-дов, что было показано на зверобое продырявленном (Hypericum perforatum L.) [25].
OH
5'
Рис. 2. Структурные элементы молекул флавоноидов - ингибиторов ксантиноксидазы.
n""M
OH
OH
Рис. 3. Возможные сайты хелатирования ионов металлов молекулами флавоноидов. Примечание: Ме - Ре2+, Си2+ и др.
2) Техногенное загрязнение. Анализ работ, посвященных изучению влияния различных техногенных воздействий на накопление растениями фенольных соединений, показывает, что в целом, картина достаточно противоречивая. Встречаются работы, в которых описывается рост содержания отдельных веществ или целых классов в ответ на негативное техногенное воздействие [26]. В таких случаях авторы обычно объясняют полученную картину защитной (чаше всего антиоксидантной ролью фенольных веществ). В то же время достаточно часто встречаются работы, в которых описываются прямо противоположные явления- при техногенном воздействии содержание тех или иных фенольных соединений снизилось. В этом случае авторы объясняют наблюдаемую картину угнетением исследуемых событий вредными экологическими факторами [І9, 23, 24, 27, 28].
Примечательна работа ученых из Тулы, изучавших влияние выбросов металлургических предприятий этого города на деревья [28]. У конского каштана (Aesculus spp. L), липы (Tilia cordata Mill.), лиственницы (Larix decidua Mill.), клена платанолистного (Acer platanoides L.) и рябины (Sorbus aucuparia L.) в зависимости от вида превышение содержания флавоноидов в листьях составило І2-5І%, по сравнению с контролем [28]. Однако этот же автор в той же работе показывает, что у тополя черного (Populus nigra L.) и березы бородавчатой (Betula pendula Roth) при аналогичных условиях наблюдалась прямо противоположная картина. У этих видов содержание флавоноидов, наоборот, снизилось на 30-60% относительно контроля.
3) Избыточная ветровая нагрузка. Этот вид стресса может также вызывать повышенное накопление флавоноидов, что показано, например, у растений, обитателей Куршской косы в Калининградской области [29].
4) Экстремальные значения температур. Возрастание содержания флавоноидов в надземной части при снижении температур было зарегистри-
ровано у озимых сортов пшеницы (Triticum aestivum L.) [30] При повышении температуры до 40 и более градусов аналогичная картина была зарегистрирована для проростков пшеницы и тыквы (Cucurbita pepo L.) [31]. У других культур была зарегистрирована более сложная картина. Например, в корнях проростков гороха (Pisum sativum L.) выращивание при низких положительных температурах не выявило с контролем значимых различий в содержании общей суммы флавоноидов. Однако содержание флаванов на начальных этапах роста было ниже, но впоследствии этот показатель значительно возрос и стал превышать аналогичный показатель контрольных растений на 40% [32].
2. Накопление фенольных соединений вообще и флавоноидов в частности в первую очередь зависит от оптимальности условий или и (или) от их сезонных изменений.
1) Условия увлажнения. Рядом авторов выявлена роль уровня доступной влаги в накоплении флавоноидов. Так, согласно Поляковой с соавт. [9], изучавших динамику накопления флавоноидов в градиенте увлажнения в разнообразных эколого-ценотических рядах у бобовых растений нескольких видов, накопление флавоноидов было максимальным в условии пойменных лугов, что по данным авторов, соответствует мезофильной предко-вой экологии вида. Соответственно, предполагается, что любое отклонение условий увлажненности от исходных. соответствующих предковой экологии вида, может вызывать уменьшение содержания флавоноидов.
2) Сезонная динамика и фазы онтогенеза. Имеется много работ, в которых описывается сезонная динамика накопления растениями фенольных соединений вообще и флавоноидов в частности. Например, для растений чины приморской (Lathyrus Maritimus L), колосняка песчаного (Leymus arenarius (L.) Hocht), песколюба песчаного (Ammophila arenaria Host) и осоки песчаной (Carex arenaria L.) динамика накопления рутина повышается в начале
онтогенеза и в период летнего максимума температур [29]. В то же время для растений рода рододендрон (Rhododendron spp., L) максимум накопления рутина и других флаваноидов зафиксирован при переходе растений к зиме, поздней осенью перед заморозками [33]. Последнее обстоятельство авторы объясняют возможной криопротекторной функцией флавоноидов, обусловленной входящими в состав гликозилированных форм молекулами углеводов. Имеются данные и о других перспективных видах, в частности о сабельнике болотном (Comarum palustre L.), для которого установлена сложная динамика накопления фенольных веществ и распределения их между органами [34].
3) Режим освещенности и спектральный состав света. Показано, что характер освещенности и спектральный состав света может значительно сказываться на составе накапливаемых растениями флавоноидов и их производных. Например, на растениях ряски (Spirodela intermedia, клон ІІ5) было установлено, что замена освещения красным, дальним красным и синим светом на освещение белым привела к снижению в растениях содержания витек-сина, ориентина и цианидин-3 могоглюкозида [35].
В целом установлено, что экспрессия генов ферментов, отвечающих за синтез флавоноидов, индуцируется светом [5]. Однако есть данные, что для накопления растениями флавоноидов важен оптимальный уровень освещенности. Например, у Анек-тохилуса (Anoectochilus formosanus Wall.), ценного лекарственного растения, было установлено, что наибольшее накопление флавоноидов, а равно как и биомассы, происходит в условиях малой освещенности, оптимальной для этого тенелюбивого вида [36].
З. Участие флавоноидов в специфических защитных механизмах.
І) Защита от избыточного ультрафиолетового излучения, в частности, на больших высотах произрастания. На сравнительно больших высотах, порядка І-І.5 км было показано, что содержание флавоноидов в надземных частях растений может достигать максимума. По мнению авторов, это связано, очевидно с их фотопротекторной функцией. Так, показано что, сумма флаваноидов и дубильных веществ возрастает по мере увеличения высоты над уровнем моря до отметки в І550 км у растений шалфея мутовчатого (Salvia verticillata L.)
[37]. У растений клевера лугового (Trifolium pratense L.) содержание изофлаваноидов в высокогорье выше по значению, чем содержание этих же соединений у растений из предгорных популяций
[38]. По мере увеличения высоты над уровнем моря у растений мяты длиннолистной увеличивается сумма флаваноидов в стеблях и уменьшается в листьях и соцветиях, [39]. Аналогичная картина ранее наблюдалась на проростках нескольких популяций березы в модельных опытах по изучению влияния ультрафиолетового излучения на состав накапливаемых флаваноидов. Показано, что воздействие
УФ-излучением (280-320 нм) на надземную часть проростков повышало содержание в них флавонои-дов, однако полученная картина накопления веществ зависила от дозы излучения и от места расположения популяции [40]. В ходе лабораторные опыты по изучению влияния УФ-излучения на каллус табака (Nicotiana spp. L.) были выявлены значительные изменения в динамике накопления фла-воноидов по сравнению с контролем - максимум накопления веществ сместился с 25 на 45 день эксперимента [4І].
2) Участие во взаимоотношениях растений с бактериями и грибами.
Кроме хорошо известной фитоиммунной активности, для фенольных соединений, выделяемых корнями, характерна аллелопатическая активность. Показано ингибирование ими клубеньковых бактерий у бобовых трав в сложных травосмесях [І5]. Активно изучается также стимуляция и ингибирование флавоноидами nod-генов бобовых и сопутствующие события [42, 43, 44, 45]. В частности, при изучении белого клевера (Trifolium repens L.) установлено, что образующиеся в корнях при нодуляции флаваноиды участвуют в регуляции баланса в этих клетках ауксинов [46, 47]. Показано участие флавоноидов в стимуляции nod-генов у ризобий при организации их отношений с люцерной [48]. Но особенно сложную динамику эти вещества имеют в случае инфицирования растения фитопатогеном, что показано на фенольных комплексах ржи, ячменя и пшеницы [49, 50]. Установлено, что источником флаво-ноидных гликозидов могут служить как ткани растения - хозяина, так и внедрившийся фитопатоген. Изначально при облигатном паразитизме отношения скорее дружественные (синергизм), но в дальнейшем между фенольными соединениями, синтезируемыми фитопатогенном и растением- хозяином, возникает дисбаланс, что и вызывает у растения -хозяина защитную реакцию. При этом установлено, что облигатные фитопатогены индуцируют более сильное и длительное накопление фенольных соединений, чем факультативные [49].
3) Рострегулирующая активность.
Имеются данные о функционировании флаво-
ноидов в качестве гормоноподобных соединений [5І]. При этом обсуждаются:
1) непосредственная гормональная активность этих соединений. Некоторыми авторами отмечается, что гликозилированные формы флавоноидов обладают рострегулирующей активностью. Активность их растет в ряду: флавоны <флавонолы < ок-сикумарины < фенолкарбоновые кислоты. Отмечается, что гликозиды флавонов флавонолов и окси-кумаринов по сравнительной активности уступают агликонам [50].
2) участие в изменении активности самих растительных гормонов. Например, было показано, что флавоноиды могут регулировать, и в частности подавлять системы, ответственные за трансмем-
бранный перенос ауксинов (auxin efflux carrier complex) у арабидопсиса сначала in vitro а затем in vivo [52]. Также было показано воздействие и на полярный транспорт ауксинов. В результате этого у различных растений может нарушаться гравитропизм и снижается скорость роста корней [53].
3) регуляция их активности гормонами растений. Например, на развивающихся цветках петунии (Petunia hybrida Hort.) было показано, что гиббе-реллины повышают активность халкон-флаванон-изомеразы - одного из важнейших ферментов биосинтеза флавоноидов. При этом активируется также и синтез антоцианов [54].
4) Участие в морфогенезе и функционировании генеративных органов. У разных растений (в частности, у кукурузы и петунии) было выявлено активное участие флавоноидов в процессах полово -го размножения - развитии пыльцы и пестика, привлечении опылителей, прорастании пыльцевой трубки и т.д. В частности, растениях томата (Solanum lycopersicum L.) показано, что РНК-зависимое блокирование гена халкон-синтазы, работа которого лежит в основе всего метаболизма флавоноидов, приводит к образованию плодов пар-тенокарпического типа, не имеющих семян [І6].
4. Эволюционные изменения в составе накапливаемых флавоноидов.
Считается, что эволюция растений и эволюция их метаболических путей биосинтеза флавоноидов тесно связаны [3, 55]. Существует даже теория, что, появляясь в ходе эволюции, отдельный вид растений изначально синтезирует максимально возможный список флавоноидов. Это можно наблюдать в местах, соответствующих «предковой экологии вида» [9]. Показано, что у бобовых растений это связано с «оптимальностью» условий влагообеспе-ченности. По мере расселения из мест с оптимальными условиями список синтезируемых соединений постепенно уменьшаться, отражая эволюцион-но- экологическое становление вида [8]. Следовательно, можно ожидать, что на границах ареала пластичность и многообразие синтезируемых соединений будут минимальными.
Таким образом, влияние условий произрастания на качественный и количественный состав накапливаемых растениями флавоноидов велико и многообразно. Поэтому можно ожидать, что в тех регионах, в которых наблюдается высокое разнообразие экологических условий, разнообразие накапливаемых растениями флавоноидов будет также высоко. Южный Урал, и особенно его горные районы, относится именно к таким регионам [6, 7, 22, 56].
С одной стороны, Южный Урал, в силу уникальности своего географического положения, отличается очень большим количеством произрастающих на его территории лекарственных растений и растений народной медицины. Всего на территории России произрастает 250 видов лекарственных растений, из которых І50 встречаются на территории
Республики Башкортостан. [57]. Среди них встречаются и уникальные эндемичные виды [58].
С другой стороны, высокое разнообразие условий произрастания в этом регионе накладывается на специфический погодный режим - это режим непредсказуемого изменения (флуктуирования) неблагоприятных факторов [56]. Годы с устойчивым доминированием какого-то одного режима (только засуха, или только переувлажнение) в этом регионе скорее исключение, чем правило.
В результате произрастающие в этом регионе растения отличаются чрезвычайной пластичностью химического состава.
Так при исследовании химсостава произрастающих в этом регионе растений Можжевельника казацкого (Juniperus sabina L.) методом ВЭЖХ всего было выделено:
в мужских растениях: в стеблях - 60, в хвое -40 соединений;
в женских растениях: в стеблях - 51, в хвое -42, в шишкоягодах - 43 соединения. При этом было обнаружено, чтов зависимости от места произрастания содержание выявленных соединений от общего их перечня может варьировать от 35 до 70%. Установлено, что наиболее консервативным химическим составом отличаются шишкоягоды можжевельника, а наиболее пластичным - стебли. [22]
При изучении накопления биологически активных веществ эндемиком Южного Урала солодкой Коржинского (Glycyrrhiza korshinskyi Grig.) было выявлено, что количественный состав накапливаемых метаболитов сильно зависит от микроэлемент-ного состава и показателя кислотности почвы. Так, установлено, что в зависимости от гидролитической кислотности почвы содержание глицирризиновой кислоты в корнях растений этого вида может варьировать от 0.8 до 1.9 %, а содержание флавоноидов в корнях при разных концентрациях в почве ионо в алюминия и калия может меняться от 0.08 до 0.18%, т.е. больше чем в 2 раза [59].
В ходе исследований химического состава тысячелистника великолепного (Achillea nobilis L.) на Южном Урале было выявлена значительная пластичность в накоплении этими растениями эфирных масел и флавоноидов. Так содержание эфирных масел в корнях варьировало от 6 до 8, в корнях от 5 до 9%. [7, 60] Количество метаболитов зарегистрированных методом ВЭЖХ, накопленных в отдельных соцветиях, варьировало в пределах от 52 до 65.5% от максимально возможного (29 соединений), у листьев этот показатель составил 38.2 от 55.9% (всего - 34 вещества), а у стеблей - от 55 до 85% (всего - 20 веществ). Таким образом, максимальная пластичность химического состава зарегистрирована у листьев, минимальная - у стеблей тысячелистника великолепного. Соцветия по этому показателю занимали промежуточное положение [7, 60].
В результате можно ожидать, что в силу высокой мозаичности условий жизни, растения Южного
Урала будут отличаться повышенным, по сравнению с другими регионами, разнообразием состава накапливаемых флавоноидов. Более того, не исключено, что у отдельных видов растений можно будет обнаружить некие уникальные и характерные только для Южного Урала флавоноидные соединения или их комбинации, то есть своеобразные «химические эндемики»[57].
ЛИТЕРАТУРА
1. Nijveldt R. J., et.al. Flavonoids: a review of probable mechanisms of action and potential applications.- Am J Clin Nutr 2001 ;74: pp. 418-425.
2. Winkel-Shirley B. Flavonoid Biosynthesis. A Colorful Model for Genetics, Biochemistry, Cell Biology, and Biotechnology Plant Physiology. June 2001. V. 126. P. 485-493.
3. Winkel-Shirley B. It Takes a Garden. How Work on Diverse Plant Species Has Contributed to an Understanding of Flavonoid Metabolism. Plant Physiology, December 2001, V.127. P. 1399-1404.
4. Grotewold E. The science of flavonoids. USA, Springer Science+Business Media, 2006. 274 p.
5. Buer C. S. et.al. Flavonoids are differentially taken up and transported long distances in Arabidopsis. Plant Physiology, October 2007. V.145. P. 478-490.
6. Усманов И. Ю., Баширова Р. М., Янтурин С. И. Новые лекарственные вещества растительного происхождения: биология и перспектива поиска на Южном Урале.// Вестник АН РБ 2000. Т.5. №4. С. 33-39.
7. Щербаков А. В., Бускунова Г. Г., Аминева А. А., Иванов С. П, Усманов И. Ю. Вариабельность содержания вторичных метаболитов у Achillea nobilis L. в условиях Южного Урала.// Известия Самарского научного центра РАН, 2009. Т.11. №1. С. 198-204.
8. Gouyon P. H., Vernet Ph., Guillerm J. L., Valdeyron G. Polymorphisms and environment: the adaptive value of the oil polymorphisms in Thymus vulgaris L. // Heredity. 1986. V.57. Part 1. P. 59-66.
9. Полякова Л. В., Ершова Э. А. Изменчивость фенольных соединений у некоторых травянистых и древесных растений от межпопуляционного до внутрииндивидуального (эндогенного) уровня.// Химия растительного сырья. 2000. №1. С. 121-129.
10. Dixon R. A., Pasinetti G. M. Flavonoids and Isoflavonoids: From Plant Biology to Agriculture and Neuroscience.- Plant Physiology, October 2010. V.154. P. 453-457.
11. Барабой В. А. Фармакология флавоноидов. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям, Москва, 19-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 26-27.
12. Тюкавкина Н.А. и др. Органическая химия. Спец курс в 2 кн. Кн.2. М.: Дрофа, 2008. 592 с.
13. Носов А. М. Функции вторичных метаболитов растений in vivo и in vitro // Физиология растений. 1994. Т.41. №6. С. 873-878.
14. Высочина Г. И. Проблемы изменчивости в хемотаксоно-мических исследованиях растений.// Сибирский ботанический вестник, 2007. Т.2. Вып.1. С. 101-110.
15. Будкевич Т. А. и др. Фенольный статус и аллелопатиче-ская активность почвы в ризосфере агроценозов многолетних трав различного видового состава и режима использования. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям, Москва, 19-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им. К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 38-39.
16. Schijlen G W. M., et.al. RNA Interference Silencing of Chalcone Synthase, the First Step in the Flavonoid Biosynthesis Pathway, Leads to Parthenocarpic Tomato Fruits. Plant Physiology, July 2007. V.144. P. 1520-1530.
17. O’Byrne D. J., Devaraj S., Grundy S. M., Jialal I. Comparison of the antioxidant effects of Concord grape juice flavonoids a-tocopherol on markers of oxidative stress in healthy adults.
American Journal of Clinical Nutrition, 2002. V.76. №6. P. 1367-1374.
18. Ильясов И. Р. Исследование антирадикальной активности композиций на базе диквертина. Автореф. дисс. ... канд. фарм. наук. Москва, 2009. 31 с.
19. Гончарук Е. А., Загоскина Н. В. Изучение действия кадмия на каллусные культуры льна-долгунца и образование в них фенольных соединений. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, 19-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений РАН им К. А. Тимирязева, 2009. С. 74-75.
20. Демидчкик В. В., Соколик А. И., Юрин В. М. Токсичность избытка меди и толерантность к нему растений.// Успехи современной биологии, 2001. Т.1. №5. С. 511-525.
21. Schutzendubel A., Polle A. Plant responses to abiotic stresses: heavy metal, induced oxidative stress and protection by mycorrhization. J. of Experimental Botany, V.53. Issue 372. З. 1351-1365.
22. Щербаков А. В. и др. Вариабельность содержания вторичных метаболитов у Juniperus sabina L. в условиях Южного Урала. // Уфа, Башкирский химический журнал, 2009. Том
16. №2. С. 132-138.
23. Щербаков А. В. и др. Влияние меди на накопление флаво-нолов группы кверцетина растениями можжевельника казацкого в условиях Башкирского Зауралья. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, 19-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 288-289.
24. Алявина А. К. Загоскина Н. В. Изменения в локализации фенольных соединений при действии абиотических стрессовых факторов на каллусные культуры чайного растения. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям, Москва. 19-23 октября 2009 г., М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 15-16.
25. Баяндина И. И. Влияние сернокислого цинка на содержание гиперицинов и флавоноидов зверобоя продырявленного. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям, Москва. 19-23 октября 2009 г., М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 30-31.
26. Серегин И. В., Иванов В. Б. Физиологические аспекты токсического действия кадмия и свинца на высшие растения.// Физиология растений, 2006. Т.53. С. 285-308.
27. Храмова Е. П. Флавоноиды в адаптации растений к условиям среды (на примере Potentilla fruticosa) (Центральный сибирский ботанический сад СО РАН, Новосибирск). Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, 19-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 276-277.
28. Гарифзянов А. Р. и др. Фенольные соединения и устойчивость древесных растений к промышленному загрязнению. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, 19-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 67-68.
29. Головина Е. Ю., Бороненкова Н. Ю., Струговец Е. А. Динамика накопления рутина, антоцианов и каротиноидов в листьях некоторых растений Куршской косы. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, 19-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С.70-71.
30. Олениченко Н.А и др. Участие фенольных соединений в формировании морозостойкости озимой пшеницы. Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, 19-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений РАН им К. А. Тимирязева, 2009. С. 199-200.
31. Олюнина и др. Изменение содержания фенольных соединений у проростков пшеницы и тыквы в ответ на гипер-термическое воздействие. Материалы YII международно-
го симпозиума по фенольным соединениям. Москва, І9-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений рАн им К.А. Тимирязева, 2009. С. 200-20І.
32. Рудиковская Е. Г. и др. Влияние температуры выращивания на состав фенольных соединений в корнях гороха. //Физиология растений. 2008. Т.55. №5. С. 793-797.
33. Антонюк Т. М. и др. Флавоноиды как биомаркеры абиотического стресса на примере представителей рода Rhododendron L. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, І9-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 20-2І.
34. Борисова П. И. и др. Изучение фенольного метаболизма сабельника болотного (Comarum palustre L.) в условиях Вологодской области. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, І9-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К.А. Тимирязева РАН, 2009. С. 35-36.
35. McGlure J. W. Photocontrol of Spirodela intermedia flavonoids Plant Physiol. І968 43, pp.!93-200.
36. Zengqiang M. et al. Light Intensity Affects Growth, Photosynthetic Capability, and Total Flavonoid Accumulation of Anoectochilus Plants. J.Hort. Science.-20!0.,45: pp. 863-867.
37. Вагабова Ф. А и др. Исследование некоторых видов Achillea L, встречающихся во флоре Дагестана на содержание фенольных соединений. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, І9-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 50-5І.
38. Бекузарова С. А., Беляева В. А. Измененение качественных показателей клевера лугового в естественном фитоценозе с учетом вертикальной зональности. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, І9-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 33.
39. Вагабова Ф. А, Ибрагимова Ш. Г. Изучение содержания суммы флавоноидов и дубильных веществ в дагестанских популяциях Menta longifolia L. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, І9-23 октября 2009 г., М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 5І-52.
40. Lavola A., Accumulation of flavonoids and related compounds in birch induced by UV-B irradiance. Tree Physiology, І998. V.!8. P. 53-58.
41. Загоскина Н. В. И др. Образование фенольных соединений и фотосинтетический электронный транспорт в каллусных культурах чайного растения, подвергнутых действию УФ-В радиации. / Материалы VI Международного симпозиума «Новые и нетрадиционные растения и перспективы их использования», І3-І7 июня 2005. Москва - Пущино. Т. 3. С. 293-297.
42. Cooper J. E., Raghavendra J. Rao. Localized Changes in Flavonoid Biosynthesis in Roots of Lotus pedunculatus after Infection by Rhizobium loti. Plant Physiol, І992. V.!00. P. 444-450.
43. Novak K. et al. Effect of exogenous flavonoids on nodulation of pea (Pisim sativum)/ J. of Exp. Botany, 2002,V 53, № 375, pp. І735-І745.
44. Рудиковская Е.Г. и др. Динамика накопления фенольных соединений в корнях гороха при взаимодействии с сим-
биотическими бактериями Rhizobium leguminosarum.// Физиология растений, 20І0. Т.57. №2. С. 266-272.
45. Макарова Л. Е. Физиологическое значение фенольных соединений при формировании бобово-ризобиального симбиоза в неблагоприятных условиях. Автореферат дисс. на соискание ученой степени доктора биол.наук. Иркутск. Изд-во Сибирского ин-та физиологии и биохимии растений СО РАН. 20І0. 38 с.
46. Mathesius U. Flavonoids induced in cells undergoing nodule organogenesis in white clover are regulators of auxin breakdown by peroxidase. J. Exp.Bot., 200І. V.52. P. 4І9-426.
47. Wasson A. P., Pellerone F. I., Mathesius U. Silencing the Flavonoid Pathway in Medicago truncatula Inhibits Root Nodule Formation and Prevents Auxin Transport Regulation by Rhizobia. The Plant Cell, 2006. УІ8. P. І6І7-І629.
48. Eckardt N. A., The Role of Flavonoids in Root Nodule Development and Auxin Transport in Medicago truncatula.-The Plant Cell, 2006. V.!8. P. І539-І540.
49. Волынец А. П. Образование защитных фенольных соединений при инфекционном стрессе. / Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, І9-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 60-6І.
50. Волынец А. П. Росторегулирующая активность фенольных коньюгатов./ Материалы YII международного симпозиума по фенольным соединениям. Москва, І9-23 октября 2009 г. М.: Изд-во Института физиологии растений им К. А. Тимирязева РАН, 2009. С. 6І-62.
51. Николаева Т. Н., Загоскина Н. В., Запрометов М. Н. Образование фенольных соединений в каллусных культурах чайного растения под действием 2,4-Д и НУК. // Физиология растений, 2009. Т.56. №І. С. 53-58.
52. Brown D. E., et al. Flavonoids Act as a Negative Regulators of Auxin Transport in Vivo in Arabidopsis. Plant Physiology, June 200І. V.!26. P. 524-535.
53. Santelia D., et al., Flavonoids Redirect PIN-mediated Polar Auxin Fluxes during Root Gravitropic Responses. J. of biological chemistry, 2008. V.283. №45. P. 3І2І8-3І226.
54. Weiss, et al. Stamens and Gibberellic Acid in the Regulation of Flavonoid Gene expression in the Corolla of Petunia Hybrida.-Plant Physiol, І990. V.94. P. 5ІІ-5І5.
55. Stafford H. A., Flavonoid evolution: an enzymic approach. Plant Physiol, І99І. V.96. P. 680-685.
56. Усманов И. Ю., Рахманкулова З. Ф., Янбухтина Д. М. Экологические аспекты устойчивости растений в Башкортостане // Вестник Академии наук Республики Башкортостан, І998. Т.З. №4. С. 4І-49.
57. Усманов И, Нафиков А., Прочухан Ю., Лекарственные
растения: перспективы создания импортзамещающих
произдводств. / Экономика и управление. Уфа: изд-во БАГСУ, 2000. С. 55-59.
58. Ишмуратова М. М. Родиола иремельская на Южном Урале / М. М. Ишмуратова; Рос. акад. наук, Уфим. науч. центр,Ботан. сад-ин-т. М.: Наука, 2006. 249 с.
59. Муртазина Ф. К., Баширова Р. М., Янтурин С. И., Усманов И. Ю. Род солодка - Glycyrrhiza на Южном Урале: Моно-графия.-Уфа, изд-во РИЦ БашГУ, 2002. І04 с.
60. Бускунова Г. Г., Аминева А. А. Результаты исследования влияния погодно-климатических условий на внутрипопу-ляционные особенности Achillea nobilis L. в Степном Зауралье // Аграрная Россия, 2009. №2. С. 38-42.
Поступила в редакцию 02.11.2011 г. После доработки - 13.12.2011 г.
