CC BY
62
Journal of Stress Physiology & Biochemistry, Vol. 11 No. 4 2015, pp. 58-67 ISSN 1997-0838 Original Text Copyright © 2015 by Garnik, Deeva, Belkov, Tarasenko and Konstantinov
ORIGINAL ARTICLE
Effects of Light Intensity on Development and Chlorophyll Content in the Arabidopsis Mutant Plants with Defects in
Photosynthesis
E.Yu. Garnik1*, D.V. Deeva2, V.I. Belkov1, V.I. Tarasenko1,
1 2
Yu.M. Konstantinov ’
1 Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, SB RAS, Irkutsk, Russia
2 Irkutsk State University, Irkutsk, Russia
*E-Mail: elsa 74@yandex.ru
Received November 25, 2015
The developmental stages and adaptability to different light intensity (150 pmol*m'2*s'1 and 100 pmol*m'2*s'1) in Arabidopsis mutant lines with defects of photosynthetic apparatus were analyzed. Plant development in the mutant lines depended on the light intensity to varying degrees. Lines ch1-1 (lack of the chlorophyllide a oxygenase) and rtn16 (decreased chlorophyll a and b amounts) were the most susceptible to the light decrease. No one of the investigated lines demonstrated chlorophyll a/b rate alteration under the different light conditions. The depleted chlorophyll content has had the major effect on the mutant plants development under the different light conditions. The different chlorophyll a/b rate correlated with the different adaptability of mutant plants to low light.
Key words: Arabidopsis thaliana, chlorophyll a, chlorophyll b, plant development, flowering index
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
59
Effects of Light Intensity on Development and Chlorophyll Content...
Свет является важнейшим фактором, растений к пониженной освещенности (Turbina et
влияющим на развитие растительного организма. У al., 2013). Поскольку как коровые комплексы, так и
высших растений энергия света улавливается субструктуры светособирающих антенн связывают
антеннами светособирающих комплексов строго определенное число молекул хлорофилла, и
фотосистем I и II, с которыми связаны хлорофиллы при этом структуры фотосистемы I не содержат
а и b. Реакционные центры фотосистемы I хлорофилла b, то соотношение хлорофиллов a/b
содержат только хлорофилл а, реакционные косвенно отражает соотношение числа фотосистем
центры фотосистемы II — хлорофилл а и его I и II в тилакоидной мембране (Biswal et al., 2012) -
безмагниевый аналог феофитин. Хлорофилл b при условии, что у растения не нарушен биосинтез
входит только в состав антенн светособирающего хлорофиллов. Таким образом, данные об
комплекса II (Biswal et al., 2012). Эффективность изменении содержания и соотношения
работы пигментной системы зависит от хлорофиллов могут нести важную информацию о
соответствия ее структуры и функции структурных перестройках фотосинтетического
климатическим и/или экологическим условиям, аппарата.
прежде всего условиям освещения. Тенелюбивые Для арабидопсиса как модельного растения
растения обычно имеют более высокое известно множество разнообразных мутаций, так
содержание хлорофиллов, чем светолюбивые, и или иначе затрагивающих структуру и
более высокую долю хлорофилла b, повышающего функционирование фотосинтетического аппарата.
светособирающую способность листа в области Фенотипические проявления таких мутаций очень
дальнего красного света (Ivanov et al., 2013). При различны: от формирования бесцветных
этом фотосинтетический аппарат растений проростков до фенотипов, внешне не
способен адаптироваться к изменениям отличающихся от растений дикого типа. В
освещенности, позволяя скоординировать настоящей работе проанализированы развитие и
распределение ресурсов для достижения и способность к адаптации к двум уровням
поддержания оптимальных скоростей фотосинтеза освещенности у ряда мутантных линий
(Valladares and Niinemets, 2008) . Так, при арабидопсиса, дефектных по различным
акклимации субтропических растений семейств компонентам фотосинтетического аппарата.
Araceae и Liliaceae к выращиванию в интерьере MATERIALS AND METHODS
соотношение хлорофиллов а/b возрастало при Выращивание растений и морфометрия.
снижении освещенности от 500-2500 лк до 72-124 Семена Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. экотип
лк у одних видов и, наоборот, снижалось у других; Columbia-0 (далее Col-0), а также семена
при этом у всех исследованных видов соотношение хлорофиллов a/b увеличивалось по мере адаптации мутантных линий ch1-1, rtn16, psaL, и rpl35 были
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
Garnik et al.
60
получены из Arabidopsis Biological Resource Center (The Ohio State University, USA). Для морфометрических измерений растения выращивали на грунте с добавлением вермикулита (размер частиц 1-2 мм) в пластиковых горшочках. Режим светового дня составлял 16 часов света, 8 часов темноты, температура 22 °С в темное время и 24 °С в светлое. Освещенность составляла 150 ^mol*m"2*s"1 (умеренная освещенность) и 100 ^mol*m-2*s-1 (слабая освещенность). Для определения содержания хлорофиллов растения выращивали стерильно на плотных средах следующего состава: соли MS (Sigma-Aldrich, США) - половинный состав, фитогель (Sigma-Aldrich, США) - 0,8%. После стратификации при +4 °С в течение трех суток чашки устанавливали в ростовой камере горизонтально и выращивали в тех же условиях, что и растения, выращиваемые на земле. Для морфометрических измерений брали по 5 растений из каждого горшочка на каждую точку измерения. Измерения проводили с интервалом 23 суток. Определяли цвет и количество настоящих листьев, диаметр розетки. Индексом цветения для растений, выращиваемых на земле, считали день раскрытия первого цветка в каждом горшочке. Определение содержания хлорофиллов.
Экстракцию и измерение содержания хлорофиллов проводили согласно (Ni et al., 2009). Навеску листьев (50 мг) гомогенизировали в жидком азоте в фаянсовых ступках, затем заливали 2 мл 80% ацетона (ЗАО Реактив, Россия), экстрагировали хлорофиллы в темноте на льду 30 минут, затем центрифугировали при +4 °С при
15000 g 15 минут (Centrifuge 5415 R, Eppendorf, Германия). Супернатант разбавляли в 10 раз 80% ацетоном и измеряли оптическую плотность в диапазоне от 400 до 700 нм на спектрофотометре (УВИ-спектрофотометр СФ-56, ОКБ «Спектр», Россия). Содержание хлорофиллов а и b в экстракте рассчитывали по следующим формулам:
Са (мг/мл) = 12,7*OD663 - 2,69*OD645
Сь (мг/мл) = 22,9*OD645 - 4,86*OD663
Содержание хлорофиллов a и b
пересчитывали на сырой вес листьев, мг хлорофилла на г сырого веса листьев. Статистическая обработка данных.
Статистическую обработку данных и построение диаграмм проводили с помощью пакета программ Microsoft Exсel. Рассчитывали средние арифметические и стандартные отклонения. Достоверность различий оценивали по критерию Стьюдента при уровне вероятности p < 0,05.
RESULTS
Морфометрическое исследование растений Arabidopsis thaliana линии дикого типа и мутантных линий.
В экспериментах были использованы следующие мутантные линии арабидопсиса: ch1-1-мутант по ядерному гену AT1G44446, кодирующему хлорофиллид а оксигеназу. Мутация приводит к полному отсутствию хлорофилла b и уменьшению размеров антенны светособирающего комплекса II (Yamasato et al., 2005). Растения характеризуются замедленным развитием при умеренной освещенности (Oster et al., 2000). rpl35 - мутант по ядерному гену AT2G24090,
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
61
Effects of Light Intensity on Development and Chlorophyll Content...
кодирующему пластидный рибосомальный белок ^mol*m"2*s-1. Выделяли следующие стадии
L35. Мутация приводит к нарушению пластидной развития: 1 - от прорастания до разворачивания
трансляции (www.arabidopsis.org). rtn16 - мутант по семядольных листьев; 2 - от 1 до 2 настоящих
ядерному гену RTNLB16 (AT3G10915), листьев; 3 - от 3 до 4 настоящих листьев; 4 - от 5 до
кодирующему белок из семейства ретикулонов. 7 настоящих листьев; 5 - от 8 настоящих листьев до
Растения характеризуются желто-зеленым цветом начала цветения. Результаты представлены на рис.
листьев и мелкими размерами розеток при 2.
умеренной и высокой освещенности. Причинно- Для линии дикого типа при освещенности 150
следственная связь между мутацией и ^mol*m"2*s-1 развитие от прорастания до цветения
формированием такого фенотипа остается занимало 28 суток. При освещенности 100 ^mol*m"
невыясненной (Tarasenko et a/., 2012). psaL - 2*s"1 развитие замедлилось на 8 суток за счет
мутант по ядерному гену AT4G12800, удлинения стадий 1 и 5 (рис. 2А).
кодирующему L-субъединицу корового комплекса Продолжительность развития растений всех
фотосистемы I, фенотипические отличия от мутантных линий от прорастания до начала
растений дикого типа не описаны (Pesaresi et al., цветения была увеличена при освещенности как
2009). 150 ^mol*m"2*s"1, так и 100 ^mol*m"2*s-1 по
Внешний вид растений четырех из пяти сравнению с растениями дикого типа. Наибольшее
исследованных линий (Col-0, rtn16, ch1-1, psaL) на замедление развития при 150 ^mol*m"2*s-1 по
стадии вегетации при освещенности 150 ^mol*m" сравнению с линией дикого типа наблюдали для
2*s-1 представлен на рис. 1. Растения psaL растений rtn16 (на 14 сут), наименьшее - у
практически не отличались от растений Col-0 по растений psaL (на 2 сут). При освещенности 100
внешнему виду. Растения ch1-1 характеризовались ^mol*m"2*s-1 наибольшее замедление развития по
значительно более светлой, зеленовато-желтой сравнению с растениями дикого типа наблюдали у
равномерной окраской листьев. У растений rtn16 растений ch1-1 (на 24 сут), наименьшее - у
наблюдали неравномерную окраску листьев растений psaL (на 6 сут). Наиболее
(зеленые центральные жилки, остальная площадь чувствительными к уровню освещенности
листа желтого цвета) (рис. 1). Растения линии rpl35 оказались стадии 3 (от 3 до 4 настоящих листьев) и
отличались от растений Col-0 несколько более 5 (от 8 настоящих листьев до начала цветения): в
светлой окраской листьев (данные не большинстве случаев замедление развития
представлены). происходило за счет именно этих стадий (рис. 2А).
Исследовали развитие проростков линии Тенденция к снижению диаметра розетки при
дикого типа и мутантных линий psaL, rpl35, ch1-1 и снижении освещенности наблюдалась у всех
rtn16 при освещенности 100 ^mol*m"2*s-1 и 150 линий, кроме rtn16 (рис. 2B). Растения psaL не
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
Garnik et al.
62
показали достоверных различий от растений Col-0 по данному признаку при обоих значениях освещенности. Розетки остальных трех мутантных линий - rtn16, rpl35 и ch1-1 - имели достоверно меньшие диаметры розетки по сравнению с линией дикого типа при всех условиях освещенности (рис. 2В).
Индексом цветения в данной работе считали день раскрытия первого цветка в группе растений каждой линии. У растений Col-0 цветение наступило на 28 сутки после прорастания при освещенности 150 цтоГт"2*^1 и на 36 сутки при освещенности в 100 цтюГт"^"1. У всех мутантных линий цветение наступало позже, чем у Col-0 в тех же условиях: при 150 цтюГт"^"1 задержка по
сравнению с Col-0 составила от 2 суток у psaL до 7 суток у ch1-1; при 100 цтоГт'2*^1 - от 2 суток у psaL до 21 суток у ch1-1. Для всех линий наблюдали более позднее наступление цветения при освещенности 100 цтоГт'^"1, чем при 150 цтоГт'2*^1. Для растений дикого типа разница между индексом цветения при 150 цтюГт"^"1 и 100 цтоГт'2*^1 составила 8 суток. Наименьшую разницу между индексом цветения при 150
цтоГт'2*^1 и 100 ^ol*m-2*s-1 наблюдали у
растений rtn16 (4 сут), наибольшую - у ch1-1 (22 сут) (рис. 2С).
Состав хлорофиллов в листьях растений исследуемых линий при различной освещенности.
Определяли состав и соотношение хлорофиллов у растений линий Col-0, psaL, rtn16 и ch1-1, выращенных при освещенности 150 цтоГт" 2*s-1 и 100 цтоРт"2*^1 (рис. 3). Ни по одному из исследованных показателей (содержание хлорофилла а, хлорофилла b, соотношение хлорофиллов а/b) не обнаружили достоверных различий между растениями, выращенными при 150 цтоГт"2*^1 и 100 цтоГт'^"1. При этом наблюдали достоверно более низкое по сравнению с растениями дикого типа содержание хлорофилла а у растений ch1-1 и rtn16, хлорофилла b - у растений rtn16 (растения ch1-1 полностью лишены хлорофилла b). Несмотря на различия в содержании хлорофиллов а и b, их соотношение при обоих значениях освещенности у мутантных растений psaL и rtn16 не отличалось от данного показателя у растений дикого типа (рис. 3A, 3B, 3C).
Figure 1. Внешний вид растений арабидопсиса линий Col-0, rtn16, ch1-1, psaL. Растения выращивали стерильно в чашках Петри, возраст растений - 20 суток.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
63
Effects of Light Intensity on Development and Chlorophyll Content...
Figure 2. (A, B, C). Морфометрические показатели для растений линии Col-0 и мутантных линий, выращенных на земле. (А) Продолжительность стадий развития растений. Стадия 1 - от прорастания до разворачивания семядольных листьев, стадия 2 - от 1 до 2 настоящих листьев, стадия 3 - от 3 до 4 настоящих листьев, стадия 4 - от 5 до 8 настоящих листьев, стадия 5 - от 9 настоящих листьев до начала цветения. Слева обозначены названия линий и уровень освещенности в ^mol*m"2*s"1 . (B) Средний диаметр розетки растений в разном возрасте. Справа обозначены названия линий и уровень освещенности в ^mol*m'2*s-1. Звездочкой обозначена достоверность различий с растениями линии Col-0 в том же возрасте и тех же условиях. (С) Значения индекса цветения для исследуемых линий при различной освещенности. Справа обозначены названия линий и уровень освещенности в |imol*m-2*s-1.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
Garnik et al.
64
Figure 3. (A, B, C). Содержание хлорофиллов и соотношение хлорофиллов a/b в листьях растений исследованных линий при различной освещенности. (A) Содержание хлорофилла a. (B) Содержание хлорофилла b. (C) Соотношение хлорофиллов a/b. На всех диаграммах внизу обозначены названия линий и уровень освещенности. Звездочкой обозначена достоверность различий с растениями линии Col-0 в тех же условиях.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
65
Effects of Light Intensity on Development and Chlorophyll Content...
DISCUSSION отсутствие хлорофилла b размер антенны
Каждая из четырех взятых в исследование уменьшается за счет деградации несвязанных с
мутантных линий арабидопсиса несет какой-либо мембраной белков протеазами (Hoober and Eggink,
дефект фотосинтетического аппарата: отсутствие 2001). Показано, что у растений ch1-1 отсутствие
L-субъединицы корового комплекса фотосистемы I хлорофилла b приводит к дестабилизации и
у растений psaL; отсутствие рибосомального белка, уменьшению размеров антенны светособирающего
приводящее к нарушению пластидной трансляции, комплекса II (Yamasato et a/., 2005), что, в свою
у rpl35; полное отсутствие хлорофилла b у ch1-1; очередь, снижает способность этих растений к
значительное снижение содержания хлорофиллов фиксации углерода при слабой и умеренной
у rtn16. По внешнему виду наиболее яркие отличия освещенности. При этом повышение освещенности
от растений дикого типа наблюдали у растений с отчасти компенсирует уменьшенный размер антенн
измененным составом хлорофиллов (ch1-1, rtn16) светособирающего комплекса II и уменьшает
(рис. 1). По морфометрическим показателям также отставание ch1-1 в развитии от растений дикого
выделялись ch1-1 и rtn16. Замедление развития у типа (Ogawa et a/., 2004). Любопытно, что
растений этих двух линий по сравнению с небольшое (судя по отсутствию изменений в
растениями дикого типа, вероятно, можно соотношении хлорофиллов у растений Col-0)
напрямую связывать со сниженным содержанием снижение освещенности в наших экспериментах
хлорофиллов и пониженной способностью к привело к такой значительной (22 суток) задержке
фиксации углерода. цветения у растений ch1-1 по сравнению с
Интересно, что способность растений ch1-1 и растениями дикого типа (рис. 2С).
rtn16 к адаптации к освещенности оказалась Для растений линии rtn16 нами были показаны
контрастной: для растений ch1-1 характерно ранее повышенный уровень активных форм
сильное замедление развития и большая задержка кислорода и повышенная активность ряда
начала цветения при понижении освещенности, антиоксидантных ферментов, причем все эти
тогда как для растений rtn16, напротив, наблюдали отличия от растений дикого типа были выражены у
минимальную разницу в скорости развития при 150 растений rtn16 тем сильнее, чем выше была
^mol*m"2*s-1 и 100 ^mol*m"2*s-1. Мы видим для таких освещенность. Мы пришли к выводу, что растения
различий несколько взаимодополняющих rtn16 на свету испытывают фотоокислительный
объяснений. стресс, сила которого возрастает с повышением
Хлорофилл b необходим для сборки и уровня освещенности (Tarasenko et al., 2012).
функционирования большинства белков Вероятно, это одна из причин, по которым более
светособирающего комплекса II и обеспечивает его высокая освещенность в наших экспериментах не
стабилизацию в тилакоидной мембране. В приводила к значительному ускорению развития
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
Garnik et al.
66
растений rnt16 (рис. 2А), а по среднему диаметру Дефект пластидного рибосомального белка у
розетки различия между растениями rtn16, растений линии rpl35 также приводил к
выращенными при 150 ^mol*m-2*s-1 и 100 ^mol*m- замедлению развития и снижению среднего
2*s-1, вовсе не наблюдали (рис. 2B). С другой диаметра розетки во всех использованных
стороны, хотя по суммарному содержанию условиях, но не приводил к существенному
хлорофиллов растения линий ch1-1 и rtn16 очень изменению (увеличению либо сокращению)
близки, соотношение хлорофиллов a/b у них резко разницы в сроках начала цветения при
различается: у растений rtn16 - не отличается от освещенности 150 ^mol*m-2*s-1 и 100 ^mol*m-2*s-1.
данного параметра у растений дикого типа, тогда Отсутствие L-субъединицы фотосистемы I
как у растений ch1-1 хлорофилл b отсутствует практически не отразилось ни на одном из
полностью. Известно, что соотношение исследованных признаков растений линии psaL.
хлорофиллов a/b косвенно отражает соотношение Эта линия оказалась фенотипически наиболее
числа фотосистем I и II в тилакоидной мембране близка к линии дикого типа. Предполагается, что
(Biswal et al., 2012). В случае мутанта ch1-1 субъединица L у высших растений, как и у
невозможно судить о соотношении числа водорослей, отвечает за стабильность сборки
фотосистем по содержанию хлорофиллов (при корового комплекса фотосистемы I (Ihalainen et al.,
полном отсутствии хлорофилла b уменьшается 2002). Однако отсутствие этой субъединицы, судя
размер антенн светособирающего комплекса II, но по нашим результатам, не является критичным для
коровые комплексы фотосистемы II могут растений в условиях, близких к оптимальным.
формироваться нормально), однако у растений ACKNOWLEDGMENT
rtn16 соотношение числа фотосистем I и II, судя по соотношению хлорофиллов, остается таким же, как Работа выполнена при финансовой поддержке
у растений дикого типа. Возможно, это объясняет РФФИ и Правительства Иркутской области
высокую приспособляемость к пониженной (постановление № 545-пп от 29 октября 2015)
освещенности у растений rtn16. грант 14-44-04001 р_сибирь_а. В работе
использовано оборудование Байкальского
Наши данные позволяют сделать некоторые аналитического центра (ЦКП) СО РАН при
выводы о значимости отдельных компонентов Президиуме ИНЦ СО РАН, а также оборудование
фотосинтетического аппарата для адаптации растений к уровню освещенности. Очевидно, что ЦКП Фитотрон СИФИБР СО РАН.
наибольшее влияние на характер развития REFERENCES
растений оказало пониженное содержание Biswal A.K., Pattanayak G.K., Pandey S.S., Leelayathi
хлорофиллов (линии ch1-1 и rtn16) и изменение S., Reddy V.S., Tripathy G., Tripathy B.C. (2012)
соотношения хлорофиллов a/b (линия ch1-1). Light intensity-dependent modulation of
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
67
Effects of Light Intensity on Development and Chlorophyll Content...
chlorophyll b biosynthesis and photosynthesis by overexpression of chlorophyllide a oxygenase in tobacco. Plant Physiol., 159(1), 433-449.
Hoober J.K., Eggink L. (2001) A potential role of chlorophylls b and c in assembly of lightharvesting complexes. FEBS Letters, 489(1), 13.
Ihalainen J.A., Jensen P.E., Haldrup A., van Stokkum I.H.M., van Grondelle R., Scheller H.V., Dekker Y.P. (2002) Pigment organization and energy transfer dynamics in isolated photosystem i (psi) complexes from Arabidopsis thaliana depleted of the PSI-G, PSI-K, PSI-L, or PSI-N subunit. Biophys. J, 83, 2190-2201.
IvanovL.A., Ivanova L.A., Ronzhina D.A., Yudina P.K. (2013) Changes in the chlorophyll and carotenoid contents in the leaves of steppe plants along a latitudinal gradient in South Ural. Rus. J.Plant Physiol., 60(6), 812-820.
Ni Z., Kim E.-D., Yf M., Lackey E., Liu J., Zhang Y., Sun Q., Chen Z.J. (2009) Altered circadian rhythms regulate growth vigor in hybrids and allopolyploids. Nature, 457(7227), 327-331.
Ogawa K., Hatano-Iwasaki A.,Yanagida M., Iwabuchi M. (2004) Level of glutathione is regulated by atp-dependent ligation of glutamate and cysteine through photosynthesis in Arabidopsis thaliana: mechanism of strong interaction of light intensity with flowering. Plant Cell Physiol. 45(1), 1-8.
Oster U., Tanaka R., Tanaka A., Rudiger W. (2000) Cloning and functional expression of the gene encoding the key enzyme for chlorofhyll b
biosynthesis (CAO) from Arabidopsis thaliana. Plant J, 21(30), 305-310.
Pesaresi P., Hertle A., Pribil M., Kleine T., Wagner R., Strissel H., Ihnatowicz A., Bonardi V., Scharfenberg M., Schneider A., Pfannschmidt T., Leister D. (2009) Arabidopsis STN7 kinase provides a link between short- and long-term photosynthetic acclimation. Plant Cell, 21, 24022423.
Tarasenko V.I., Garnik E.Yu., Katyshev A.I., Subota
I.Yu., Konstantinov Yu.M. (2012) Disruption of
Arabidopsis reticulon gene RTNLB16 results in
chloroplast dysfunction and oxidative stress. Proceedings of the 2nd International Conference «Plant Genetics, Genomics, and
Biotechnology», Irkutsk, 2012 - p.69.
Turbina I.N., Gorban M.V., Kravchenko I.V, Vdovkin R.S. (2013) Comparative characteristics of the photosynthetic pigments contents of some greenhouse plants under various conditions of illumination. Vestnik OSU, 12(161), 179-181.
Valladares F., Zaragoza-Castells J., Sanchez-Gomez D., Matesanz S., Alonso B., Portsmuth A., Delgardo A., Atkin O.K. (2008) Is shade beneficial for mediterranean shrubs experiencing periods of extreme drought and late-winter frosts? Ann. Bot., 102(6), 923-933.
Yamasato A., Nagata N., Tanaka R.,Tanaka A. (2005) The N-terminal domain of chlorophyllide a oxygenase confers protein instability in response to chlorophyll b accumulation in Arabidopsis. Plant Cell, 17, 1585-1597.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 4 2015
