CC BY
42
Оригинальная статья / Original article
УДК 581.5, 582.948, б15.322
DOI: 10.18470/1992-1098-2019-1-126-136
ДИНАМИКА НАКОПЛЕНИЯ АЛЛАНТОИНА В ПОДЗЕМНОЙ ФИТОМАССЕ ВИДОВ СЕМЕЙСТВА BORAGINACEAE И ЕГО РОЛЬ В АДАПТАЦИИ РАСТЕНИЙ К НЕБЛАГОПРИЯТНЫМ ЭКОЛОГИЧЕСКИМ ФАКТОРАМ
Аида Я. Тамахина*, Амина А. Ахкубекова, Абдуллах Б. Иттиев
Кабардино-Балкарский государственный аграрный университет, Нальчик, Россия, aida17032007@yandex.ru
Резюме. Цель. Целью работы стало исследование динамики накопления аллантоина в подземной фитомассе Echium vulgare L., Symphytum caucasicum M. Bieb. и S. asperum Lepech., уточнение роли аллантоина в адаптации растений к стресс-факторам. Методы. Изучали корни растений, произрастающих в предгорной (г. Нальчик, 490-512 м над у. м.) и горной зоне Кабардино-Балкарской Республики (с. Терскол, 2530 м над у.м.; с. Верхняя Балкария, 2680 м над у.м.). Сбор корней производили в фазе розеткообразования, цветения, плодоношения и в конце вегетации. Водно-спиртовые вытяжки измельчённых корней анализировали методом высокоэффективной жидкостной хроматографии. Результаты. Максимальное содержание аллантоина в корнях растений Echium vulgare, Symphytum caucasicum, S. asperum отмечено в конце вегетации - соответственно 0,915; 0,342-0,658; 2,842-3,426%. В условиях низких температур и повышенной солнечной радиации содержание аллантои-на в корнях возрастает в 1,2-1,9 раза по сравнению с растениями предгорной зоны. Выводы. Аллантоин играет важную роль в процессе адаптации видов семейства Boraginaceae к окислительному стрессу, вызванному гипотермией и повышенной солнечной радиацией. Ключевые слова: Echium vulgare, Symphytum caucasicum, Symphytum asperum, аллантоин, окислительный стресс, адаптация.
Формат цитирования: Тамахина А.Я., Ахкубекова А.А., Иттиев А.Б. Динамика накопления аллантоина в подземной фитомассе видов семейства Boraginaceae и его роль в адаптации растений к неблагоприятным экологическим факторам // Юг России: экология, развитие. 2019. Т.14, N1. C.126-136. DOI: 10.18470/1992-1098-2019-1-126-136
ACCUMULATION BEHAVIOUR OF ALLANTOIN IN THE UNDERGROUND PHYTOMASS OF THE BORAGINACEAE FAMILY AND ITS ROLE IN ADAPTING THE PLANTS TO ADVERSE ENVIRONMENTAL FACTORS
Aida Ya. Tamakhina*, Amina A. Akhkubekova, Abdullakh B. Ittiev
Kabardino-Balkarian State Agrarian University, Nalchik, Russia, aida17032007@yandex.ru
Abstract. Aim. The aim of the work described herein was to study the dynamics of allantoin accumulation in the underground phytomass of Echium vulgare L., Symphytum caucasicum M. Bieb. and S. asperum Lepech. as well as to clarify the role of allantoin in plant adaptation to stress factors. Methods. We studied the roots of plants growing in the foothill (Nalchik, 490-512 m above sea level) and the mountain zones of the Kabardino-Balkarian Republic (Terskol village, 2530 m above sea level; Verkhnyaya Balkaria village, 2680 m above sea level). The roots were collected at the stages of rosetting, flowering, fruiting and at the end of the growing season. Aqueous-alcoholic extracts of shredded roots were analyzed by high-performance liquid chromatography. Results. The highest content of allantoin in the roots of Echium vulgare, Sym-phytum caucasicum, S. asperum plants was noted at the end of the growing season, respectively 0.915; 0.342-0.658; 2,842-3,426%. Under conditions of low temperatures and increased solar radiation, the content of allantoin in the roots increases 1.2-1.9 times as compared with the plants of the foothill zone. Conclusion. Allantoin plays an important role in the process of adapting species of the family Boraginaceae to oxidative stress caused by hypothermia and increased solar radiation.
Keywords: Echium vulgare, Symphytum caucasicum, Symphytum asperum, allantoin, oxidative stress, adaptation.
For citation: Tamakhina A.Ya., Akhkubekova A.A., Ittiev A.B. Accumulation behaviour of al-lantoin in the underground phytomass of the Boraginaceae family and its role in adapting the plants to adverse environmental factors. South of Russia: ecology, development. 2019, vol. 14, no. 1, pp. 126-136. (In Russian) DOI: 10.18470/1992-1098-2019-1-126-136
ВВЕДЕНИЕ
Аллантоин (5-уреидогидантоин, C4H6N4O3) является низкомолекулярным гетероциклическим соединением, синтезируемым большинством видов растений и имеющим важное адаптивное значение. Многочисленными исследованиями установлена роль ал-лантоина в контроле клеточной пролиферации, защите от действия экстремальных факторов среды, опосредованных окислительным стрессом (низкая и высокая температура, дефицит воды, ультрафиолетовое излучение, загрязнение почв тяжелыми металлами и
др) [1-8].
В основе фармакологического действия аллантоина лежит стимулирование пролиферации и регенерации соединительной ткани, противомикробные и противовоспалительные свойства, что делает его незаменимым компонентом средств, используемых в лечении кожных заболеваний [4; 5; 9-14]. Аллантоин растительного происхождения блокирует теломеразу и индуцирует апоптоз в раковых клетках, на чём основана фитотерапия и профилактика опухолевого процесса [14; 15]. Антиоксидантные и антимутагенные свойства аллантоина позволяют использовать данную субстанцию в качестве регулятора роста растений, вводить в состав удобрений и ветеринарных дезинфицирующих средств [16; 17].
Впервые аллантоин был обнаружен в корнях окопника лекарственного, издавна применяемого в народной медицине как ранозаживляющее и регенерирующее средство. Содержание аллантоина в корнях Symphytum officinale L. в конце вегетации достигает 4,72% [18], а в фазе цветения-плодоношения значительно снижается [19]. Присутствие аллантоина, но в меньших количествах, характерно и для других видов семейства Boragi-naceae (Pulmonaria officinalis L., Cynoglossum officinale L., Pulmonaria mollis Wulfen ex Hornem.) [20]. В связи с существующей гипотезой об N-окислении аллантоина и его аминокислотных производных с образованием ряда пирролизидиновых алкалоидов [18]
представляет интерес поиск новых растительных источников аллантоина среди неисследованных ранее алкалоидоносных видов бурачниковых.
Целью исследования стало изучение динамики накопления аллантоина в подземной фитомассе и выяснение его роли в адаптации растений к неблагоприятным экологическим факторам на примере видов семейства Boraginaceae.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ
Объектом исследования стала подземная фитомасса (корни с корневищами) растений трех видов семейства бурачниковых - синяк обыкновенный (Echium vulgare L.), окопники кавказский (Symphytum caucasicum M. Bieb) и шершавый (S. asperum Lepech.), произрастающих на территории Кабардино-Балкарской Республики (КБР). Сбор корней особей разных возрастных состояний осуществляли в ценопопуляциях, произрастающих в предгорной (окрестности г. Нальчика, 490-512 м над у.м.) и горной зоне КБР (с. Тер-скол, Эльбрусский район КБР, 2530 м над у.м.; с. Верхняя Балкария, Черекский район КБР, 2680 м над у.м.). Динамику накопления аллантоина в корневищах окопников изучали у виргинильных (розеточный побег с 3-8 листьями), генеративных растений в фазах цветения (май-июнь), плодообразования (июль-август) и в конце вегетации (ноябрь). Корни имматурных растений синяка обыкновенного (конец 1-го года жизни, октябрь-ноябрь) и генеративных растений 2-го года жизни в фазе цветения - плодоношения выкапывали на придорожных участках окрестностей г. Нальчика и с. Терскол. Чёткое разграничение фаз цветения и плодоношения у синяка отсутствует в связи с постепенным распусканием цветков и созреванием семян. Поэтому сбор корней генеративных растений проводили в предгорной зоне в июне и в конце сентября, а в горной зоне - в июле и в начале ноября. Сбор корней окопника шершавого производили в окрестностях г. Нальчика и с. Верхняя Балкария. Объединённые пробы включали не менее 10 корней растений изучаемых видов каждого возрастного состояния. Высушенные и измельчённые корни (размеры частиц 3-5 мм) делили на три равные части для аналитических целей.
Навеску измельчённых корней окопника кавказского и синяка обыкновенного массой 15 мг экстрагировали в смеси воды и спирта (1:3, 80 мл) в лабораторной микроволновой системе «Mars 6» при температуре 80оС и давлении 0,14 Бар в течение 30 минут. Экстракцию корней окопника шершавого проводили в 70% спирте в течение 36 часов при комнатной температуре, так как камеди, крахмал, пектины и смолы, присутствующие в корнях, при более высоких температурных параметрах способствуют образованию плохо фильтруемой вязкой вытяжки. Полученные экстракты фильтровали и анализировали методом высокоэффективной жидкостной хроматографии («Милихром А-02» с УФ спек-трофотометрическим детектором). Аналитическая повторность трёхкратная.
Условия хроматографирования: колонка ProntoSIL-120-5-C18 AQ #1810 (2,0^75) мм, 5 мкм; подвижная фаза - смесь ацетонитрила и буферного раствора (1,36 г калия ди-гидрофосфата в 1000 мл воды) в соотношении 70:30; детектирование при длине волны 190 и 210 нм; скорость подачи подвижной фазы 0,2/мин; объем дозирования 2 мкл; температура 35оС; давление 4,1-4,4 МРа. Идентификацию аллантоина проводили путём сопоставления времени удерживания компонентов смеси со временем удерживания стандартного раствора аллантоина (Acros Organics, Бельгия, 1 мг на 1 мл воды). Количественное определение аллантоина проводили по площади пика, используя метод внешнего стандарта.
Содержание аллантоина (Х^, % на абс. сух. сырье) определяли по формуле:
S ■ m -V ■ P
у __x_ст_x_
Хал~ ,
S ■ m ■ (100 - w)
cm x V /
где Sx - площадь пика аллантоина в исследуемом растворе;
Scm - площадь пика аллантоина в стандартном растворе;
mcm - масса аллантоина в стандартном растворе, мг;
mx - масса навески, мг;
Vx - объем исследуемого раствора, мл;
P - концентрация стандартного раствора, %;
w - гигроскопическая влажность воздушно-сухого сырья, %.
ПОЛУЧЕННЫЕ РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Климатические условия районов произрастания ценопопуляций растений значительно различаются. За период исследования (2016-2017 гг.) средние показатели температуры воздуха в г. Нальчике варьировали от +27° в июле, до минус 4°С в январе; средняя сумма осадков за год составила 612 мм, а суммарная солнечная радиация - 3561 МДж/м2. В с. Терскол средние температуры воздуха варьировали от +11,3°C в августе, до минус 8,8°C в январе; снежный покров держался с ноября по апрель, в результате проникновения холодных воздушных масс температура воздуха несколько раз понижалась до минус 25оС и ниже, а почва промерзала до глубины 20-30 см; средняя сумма осадков за год составила 896мм, а суммарная солнечная радиация - 5463 МДж/м2. В с. Верхняя Балкария среднегодовая температура воздуха варьировала от +16,8оС в июле до минус 7,2оС в январе; средняя сумма осадков за год составила 720 мм, а суммарная солнечная радиация -4856 МДж/м2.
Сравнительный анализ хроматограмм с детектированием при двух длинах волн показал, что чувствительность аналита на длине волны 190 нм более высокая (хорошее разделение пиков, меньшая продолжительность времени, снижение влияния примесей). По результатам качественного анализа по времени удерживания стандарта (1,2 мин.) аллан-тоин присутствует в корнях всех исследуемых видов, но в разном количестве (рис. 1).
Наибольшее содержание аллантоина обнаружено в корнях и корневищах Symphytum asperum (среднее за год 1,93-2,46%) а наименьшее - для Echium vulgare (среднее за год 0,29-0,54%). Синяк обыкновенный в отличие от видов Symphytum является поликар-пиком с широкой экологической пластичностью, в основном, за счет морфологической адаптации, чем, по-видимому, и объясняется различие в уровне накопления аллантоина.
Максимальное содержание аллантоина в корнях окопников шершавого, кавказского и синяка обыкновенного, отмечено осенью (конец вегетации растений окопника и стадия розеткообразования синяка обыкновенного 1-го года жизни) (табл. 1).
В течение вегетационного периода содержание аллантоина в корнях растений снижается в 1,5-2,0 раза, и достигает минимума в фазе плодоношения. Полученные данные согласуются с имеющимися в научной литературе сведениями о накоплении аллантоина осенью в корнях растений, где он хранится до начала вегетации [18]. У окопника лекарственного максимальное содержание аллантоина в подземной фитомассе отмечено в конце вегетации, а минимальное - в фазах цветения и плодоношения [19].
В корнях растений, произрастающих в условиях низких температур и высокой солнечной радиации, отмечено усиление синтеза аллантоина. Так, у окопника шершавого (с. Верхняя Балкария) содержание аллантоина к концу вегетации увеличилось в 1,21, а у синяка обыкновенного (с. Терскол) - в 2 раза по сравнению с аналогичным показателем подземной фитомассы растений предгорной зоны. Минимальное содержание аллантоина, приходящееся на фазу плодоношения, превышает аналогичный показатель у растений предгорной зоны соответственно в 1,35 и 1,92 раза. Следовательно, пониженная температура и повышенная солнечная радиация являются факторами, обуславливающими накопление аллантоина в подземной фитомассе растений. Установлено, что в корнях растений окопника лекарственного накопление аллантоина зависит от климатических условий места произрастания. В Сумской (среднегодовая температура +6,6оС, в т.ч. в зимний период минус 6,5оС, сумма осадков за год 603 мм) и Харьковской областях (среднегодовая температура +7,5, в т.ч. в зимний период минус 5,3оС, сумма осадков за год 540 мм) содер-
SOUTH OF RUSSIA: ECOLOGY, DEVELOPMENT Vol.14 no.1 2019
BRIEF REPORTS
жание аллантоина в конце вегетации различалось в 1,3 раза и составляло соответственно 4,49 и 3,51% [19].
НОпй г
2 3
а / a
4
■4 5
Min: mm
113 б / b
4 -
мПН./ min.
190шт г
4
yvi у
Ьк л«
y^J у_1 '
2 Z
в / c
4 i
мин..-' шш.
4 5
мин./ mill.
г / d
Рис.1. Хроматограмма аллантоина (пик 2) стандарта (а), вытяжки корней Symphytum asperum (б), S. caucasicum (в), Echium vulgare (г) Fig.1. Chromatogram of allantoin (peak 2) standard (a), extracts of roots Symphytum asperum (b), S. caucasicum (c), Echium vulgare (d)
Среди защитных систем растений, активирующихся при холодовом стрессе, УФ-излучении и воздействии других стресс-факторов, особое место занимает антиоксидант-ная система, звеньями которой являются продукты катаболизма пуринов, в частности ал-лантоин [2; 3; 7; 21-23]. Роль аллантоина, как антиоксиданта, проявляется в снижении внутриклеточных концентраций активных форм кислорода, участии в ликвидации токсических продуктов взаимодействия активных форм кислорода с биополимерами и повышении устойчивости растений к неблагоприятным факторам среды вообще. Усиление синтеза аллантоина при действии неблагоприятных экологических факторов вносит вклад в общий антиоксидантный путь метаболизма, величина которого имеет для растений важнейшее адаптивное значение [6].
Таблица 1
Динамика содержания аллантоина (% от абс. с. в.) в зависимости от фазы развития растений и климатических условий места произрастания
Table 1
Dynamics of the content of allantoin (% of absolutely dry substance) Depending _on the stage of plant growth and climatic conditions_
Вид, место произрастания Species, place of growth Содержание аллантоина в фазе Content of allantoin at different stages
розеткообразования rosette growth stage цветения flowering плодоношения fruiting в конце вегетации at the end of vegetation
Symphytum asperum, г. Нальчик Symphytum asperum, Nalchik 1,948±0,043 1,570±0,038 1,344±0,022 2,842±0,024
Symphytum asperum, с. Верхняя Балкария Symphytum asperum, vil. Verkhnyaya Balkaria 2,495±0,051 2,120±0,044 1,815±0,036 3,426±0,041
Symphytum caucasicum, г. Нальчик Symphytum caucasicum, Nalchik 0,627±0,032 0,524±0,032 0,449±0,037 0,915±0,019
Echium vulgare, г. Нальчик Echium vulgare, Nalchik 0,342±0,026 0,289±0,021 0,253±0,025 -
Echium vulgare, с. Терскол Echium vulgare, vil. Terskol 0,658±0,045 0,516±0,036 0,442±0,038 -
В «неферментативной» антиоксидантной системе помимо аллантоина определённую роль играют и алкалоиды [24]. Установлено усиление синтеза алкалоидов в надземной фитомассе травянистых растений при Мо- и Cd-стрессе [25], а также в условиях засухи [26]. По результатам предварительных исследований нами выявлено повышение содержания алкалоидов в надземной части синяка обыкновенного, произрастающего в условиях гипотермии и загрязнения почв тяжёлыми металлами, по сравнению с контролем соответственно в 1,65 и 1,83 раза. Полученные данные подтверждают взаимосвязь синтеза аллантоина и алкалоидов при адаптации алкалоидоносных растений, в частности видов семейства Boranginaceae, к окислительному стрессу.
ВЫВОДЫ
По результатам анализа аллантоин обнаружен в подземной фитомассе видов Sym-phytum caucasicum, S. asperum и Echium vulgare. Выявлена динамика в уровне накопления аллантоина в течение вегетационного периода. Максимальное содержание аллантоина в корнях растений отмечено осенью (конец вегетации растений Symphytum caucasicum и S. asperum, стадия розеткообразования Echium vulgare 1-го года жизни) - соответственно 0,915; 2,842-3,426; 0,342-0,658%. В фазе плодоношения содержание аллантоина снижается в 1,5-2 раза. В корнях растений, произрастающих в условиях низких температур и высокой солнечной радиации (горная зона КБР), уровень накопления аллантоина повышается в 1,2 раза у окопника шершавого и в 1,9 раза у синяка обыкновенного. Полученные
данные подтверждают важную роль аллантоина в адаптации видов семейства Borangina-ceae к окислительному стрессу в ответ на гипотермию и повышенную солнечную радиацию. Высказано предположение о взаимосвязи синтеза аллантоина и алкалоидов при адаптации алкалоидоносных растений к стресс-факторам. Однако эта гипотеза требует более детальной проверки.
БИБЛИОГРАФИЧЕСКИЙ СПИСОК
1. Гуськов Е.П., Клецкий М.Е., Корниенко И.В., Олехнович Л.П., Чистяков В.А., Шкурат Т.П., Прокофьев В.Н., Жданов Ю.А. Аллантоин как тушитель свободных радикалов // Доклады Академии наук. Биохимия и биофизика. 2002. Т. 383. N 2. С. 105-107.
2. Гуськов Е.П., Шкурат Т.П., Милютина Н.П., Прокофьев В.Н., Покудина И.О., Машкина Е.В., Тимофеева И.В. Влияние аллантоина на активность ферментов, регулирующих ROS-зависимый статус организма // Доклады Академии наук. Биохимия и биофизика. 2001. Т. 379. N 3. С. 398-401.
3. Гуськов Е.П., Прокофьев В.Н., Клецкий М.Е., Корниенко И.В., Гапуренко О.А., Олехнович Л.П., Чистяков В.А., Шестопалов А.В., Сазыкина М.А., Маркеев А.В., Шкурат Т.П., Малхосьян С.Р., Жданов Ю.А. Аллантоин как витамин // Доклады Академии Наук. Биохимия и биофизика. 2004. T. 398. N 6. С. 823-827.
4. Азарин К.В. Тяжёлые металлы как факторы индукции окислительного стресса и протекторные свойства некоторых природных азотсодержащих соединений // Материалы II Международной научно-практической конференции «Проблемы биологии, экологии, географии, образования: история и современность», Санкт-Петербург, 3-5 июня 2008. С. 157-159.
5. Сазыкина М.А., Чистяков В.А., Коленко М.А., Азарин К.В. Аллантоин и урат как су-прессоры генотоксического эффекта ультрафиолетового излучения длиной волны 300-400 нм // Экологическая генетика. 2009. Т. 7. N 2. С. 44-46.
6. Чистяков В.А., Азарин К.В., Усатов А.В. Антиоксидантный потенциал некоторых природных азотсодержащих соединений // Известия вузов. Северо-Кавказский регион. Естественные науки. 2008. N 5. С. 75-77.
7. Ames B.N., Cathcart R., Schwiers E., Hochstein P. Uric acid provides an antioxidant defense in humans against oxidant- and radical-caused aging and cancer: A hypothesis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1981. V. 78. Iss. 11. P. 6858-6862.
8. Wang P., Kong C.-H., Sun B., Xu X.-H. Distribution and function of allantoin (5-ureidohydantoin) in rice grains // J. Agric. Food Chem. 2012. V. 60. Iss. 11. P. 2793-2798. DOI: 10.1021/jf2051043
9. Зузук Б.М., Куцик Р.В., Костюк И.Р., Мельничук Г.Г., Гайдук Р.Й. Окопник лекарственный. Symphytum officinale L. (аналитический обзор) // Провизор. 2004. N 18. С. 25-28. URL: http://www.provisor.com.ua/archive/2004/N18/art_25.php (дата обращения: 10.08.2018)
10. Чигарина К.М., Алавердиев И.М., Залевская С.И., Андреева Е.В., Сапожникова Т.И., Рыченкова Т.В., Жукова О.П. Лифтинг-крем «Д» для сухой и чувствительной кожи. Патент RU 2242216, 2004.
11. Thornfeldt C. Cosmeceuticals containing herbs: fact, fiction, and future // Dermatol. Surg. 2005. V. 31. Iss. 7. Pt. 2. P. 873-880.
12. Becker L.C., Bergfeld W.F., Belsito D.V., Klaassen C.D., Marks J.G.Jr., Shank R.C., Slaga T.J., Snyder P.W., Andersen A.F. Final report of the safety assessment of allantoin and its related complexes // Int. J. Toxicol. 2010. V. 29. Iss. 3. Suppl. P. 84-97. Doi: 10.1177/1091581810362805
13. Xu В., Sung С., Han В. Crystal structure characterization of natural allantoin from edible lichen Umbilicaria esculenta // Crystals. 2011. V. 1. Iss. 3. P. 128-135. Doi: 10.3390/cryst1030128
14. Kaneko M., Hiruma T., Suetsugu M., Katagiri C., Iida T., Onodera T. SCCA-1 production inhibitor having a carboxamide derivative and/or a salt thereof as an active ingredient. Patent EP 2425831, 2012.
15. Корсун В.Ф., Корсун Е.В. О роли апоптоза в фитотерапии раковых заболеваний // Практическая фитотерапия. 2011. N 1. С. 14-21.
16. Kramer A. Antimicrobial composition for antiseptic and disinfectant for skin - comprises compounds yielding oxygen and chlorine, ammonium compound, surfactant, aluminum chloride carbamide, urea, allantoin, panthenol and lactic acid. Patent DE 4137544, 1993.
17. Fox L.K., Gradle C., Dee A. Short communication: disinfectant containing a complex of skin conditioners // J. Dairy Sci. 2006. V. 89. P. 2539-2541.
18. Зузук Б.М., Куцик Р.В., Костюк И.Р., Мельничук Г.Г., Гайдук Р.Й. Окопник лекарственный Symphytum officinale L. (Аналитический обзор) // Провизор. 2004. N 17. С. 30-34. URL: http://www.provisor.com.ua/archive/2004/N17/art_30.php (дата обращения: 17.09.2018)
19. Гонтова Т.М. Динамша накопичення основних дшчих речовин у коренях живокосту лшарського // Здобутки кмшчнох i експериментально'1 медицини. 2012. N 2. С. 46-47.
20. Растительные ресурсы СССР: Цветковые растения, их химический состав, использование; Семейства Caprifoliaceae - Plantaginaceae. Л.: Наука, 1990. 328 с.
21. Гуськов Е.П., Вардуни Т.В., Машкина Е.В., Покудина И.О., Шиманская Е.И., Гуськов Г.Е., Беличенко Н.И., Александрова А.А. Генетика окислительного стресса. Ростов-на-Дону: Изд-во СКНЦ ВШ, 2009. 155 с.
22. Колупаев Ю.Е., Горелова Е.И., Ястреб Т.О. Механизмы адаптации растений к гипотермии: роль антиоксидантной системы // Вшник Харивського нащонального аграрного ушверситету. Cерiя Бюлопя. 2018. T. 43. Вип. 1. С. 6-33.
23. Foyer C.H., Noctor G. Redox regulation in photosynthetic organisms: signaling, acclimation, and practical implications // Antioxid Redox Signal. 2009. V. 11. Iss. 4. P. 861-906. Doi: 10.1089/ars.2008.2177
24. Ветрова Е.В., Борисенко Н.И., Хизриева С.С., Бугаева А.Ф. Изучение антиоксидантной активности апорфинового алкалоида глауцина и полученного в субкритической воде фе-нантренового алкалоида дес-глауцина // Химия растительного сырья. 2017. N 1. С. 85-91. Doi: 10.14258/jcprm.2017011383
25. Rai V., Khatoon S., Bisht S.S., Mehrotra S. Effect of cadmium on growth, ultramorphology of leaf and secondary metabolites of Phyllanthus amarus Schum. and Thonn // Chemosphere. 2005. V. 61. Iss. 11. P. 1644-1650. Doi: 10.1016/j.chemosphere.2005.04.052
26. Бабыкина А.М., Анцупова Т.П. Влияние некоторых эколого-географических факторов на накопление алкалоидов в двух видах мака // Вестник Бурятского государственного университета. Биология. География. 2012. N 4. С. 85-87.
REFERENCES
1. Gus'kov E.P., Kletskii M.E., Kornienko I.V., Olekhnovich L.P., Chistyakov V.A., Shkurat T.P., Prokof'ev V.N., Zhdanov Y.A. Allantoin as a free-radical scavenger. Doklady Akademii nauk. Biokhimiya i biofizika [Doklady Biochemistry and Biophysics]. 2002, vol. 383, no. 2, pp. 105-107. (In Russian)
2. Gus'kov E.P., Shkurat T.P., Milyutina N.P., Prokof'ev V.N., Pokudina I.O., Mashkina E.V., Timofeeva I.V. Effect of allantoin on the activity of enzymes providing regulation of the ros-dependent status of an organism. Doklady Akademii nauk. Biokhimiya i biofizika [Doklady Biochemistry and Biophysics]. 2001, vol. 379, no. 3, pp. 398-401. (In Russian)
3. Gus'kov E.P., Prokof'ev V.N., Kletskii M.E., Kornienko I.V., Gapurenko O.A., Olekhnovich L.P., Chistyakov V.A., Shestopalov A.V., Sazykina M.A., Markeev A.V., Shkurat T.P.,
Malkhos'yan S.R., Zhdanov Y.A. Allantoin as a vitamin. Doklady Akademii nauk. Biokhimiya i biofizika [Doklady Biochemistry and Biophysics]. 2004, vol. 398, no. 6, pp. 823-827. (In Russian)
4. Azarin K.V. Tyazhelye metally kak faktory induktsii okislitel'nogo stressa i protektornye svoistva nekotorykh prirodnykh azotsoderzhashchikh soedinenii [Heavy metals as induction factors of oxidative stress and protective properties of some natural nitrogen-containing compounds]. Materialy II mezhdunarodnoi nauchno-prakticheskoi konferentsii "Problemy biologii, ekologii, geografii, obrazovaniya: istoriya i sovremennost'", Sankt-Peterburg, 3-5 iyunya 2008 [Materials of the II International Scientific and Practical Conference "Problems of Biology, Ecology, Geography, Education: Past and Present", St. Petersburg, 3-5 June 2008]. St. Petersburg, 2008, pp. 157-159. (In Russian)
5. Sazykina M.A., Chistyakov V.A., Kolenko M.A., Azarin K.V. Allantoin and urate as the su-pressors of genotoxic effect of the ultraviolet irradiation with wavelength 300-400 nm. Ekologicheskaya genetika [Ecological genetics]. 2009, vol. 7, no. 2, pp. 44-46. (In Russian)
6. Chistyakov V.A., Azarin K.V., Usatov A.V. Antioxidant potential some natural nitrogen-containing compounds. Izvestiya vuzov. Severo-Kavkazskii region. Estestvennye nauki [News of universities. North Caucasus region. Natural Sciences]. 2008, no. 5, pp. 75-77. (In Russian)
7. Ames B.N., Cathcart R., Schwiers E., Hochstein P. Uric acid provides an antioxidant defense in humans against oxidant- and radical-caused aging and cancer: A hypothesis. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 1981, vol. 78, iss. 11, pp. 6858-6862.
8. Wang P., Kong C.-H., Sun B., Xu X.-H. Distribution and function of allantoin (5-ureidohydantoin) in rice grains. J. Agric. Food Chem, 2012, vol. 60, iss. 11, pp. 2793-2798. Doi: 10.1021/jf2051043
9. Zuzuk B.M., Kutsik R.V., Kostyuk I.R., Mel'nichuk G.G., Gaiduk R.I. [Comfrey medicinal. Symphytum officinale L. (Analytical Review)]. Provizor, 2004, no. 18, pp. 25-28. (In Russian) Available at: http://www.provisor.com.ua/archive/2004/N18/art_25.php (accessed 10.08.2018)
10. Chigarina K.M., Alaverdiev I.M., Zalevskaya S.I., Andreeva E.V., Sapozhnikova T.I., Rychenkova T.V., Zhukova O.P. Lifting-krem «D» dlya sukhoi i chuvstvitel'noi kozhi [Lifting cream "D" for dry and sensitive skin]. Patent RF, no. 2242216, 2004.
11. Thornfeldt C. Cosmeceuticals containing herbs: fact, fiction, and future. Dermatol. Surg. 2005, vol. 31, iss. 7, pt. 2, pp. 873-880.
12. Becker L.C., Bergfeld W.F., Belsito D.V., Klaassen C.D., Marks J.G.Jr., Shank R.C., Slaga T.J., Snyder P.W., Andersen A.F. Final report of the safety assessment of allantoin and its related complexes. Int. J. Toxicol, 2010, vol. 29, iss. 3, Suppl., pp. 84-97. Doi: 10.1177/1091581810362805
13. Xu В., Sung C, Han В. Crystal structure characterization of natural allantoin from edible lichen Umbilicaria esculenta. Crystals, 2011, vol. 1, iss. 3, pp. 128-135. Doi: 10.3390/cryst1030128
14. Kaneko M., Hiruma T., Suetsugu M., Katagiri C., Iida T., Onodera T. SCCA-1 production inhibitor having a carboxamide derivative and/or a salt thereof as an active ingredient. Patent EP, no. 2425831, 2012.
15. Korsun V.F., Korsun E.V. On the role of apoptosis in herbal medicine of cancer. Praktich-eskaya fitoterapiya [Practical herbal medicine]. 2011, no. 1, pp. 14-21. (In Russian)
16. Kramer A. Antimicrobial composition for antiseptic and disinfectant for skin -comprises compounds yielding oxygen and chlorine, ammonium compound, surfactant, aluminum chloride carbamide, urea, allantoin, panthenol and lactic acid. Patent DE, no. 4137544, 1993.
17. Fox L.K., Gradle C., Dee A. Short communication: disinfectant containing a complex of skin conditioners. J. Dairy Sci., 2006, vol. 89, pp. 2539-2541.
18. Zuzuk B.M., Kutsik R.V., Kostyuk I.R., Mel'nichuk G.G., Gaiduk R.I. [Comfrey medicinal. Symphytum officinale L. (Analytical Review)]. Provizor, 2004, no. 17, pp. 30-34. (In Russian) Available at: http://www.provisor.com.ua/archive/2004/N17/art_30.php (accessed 17.09.2018)
19. Gontova T.M. Accumulation of the basal active substances in symphytum officinale roots subject to vegetative stage. Zdobutki klinichno'i i eksperimental'no'i meditsini [Achievements of clinical and experimental medicine]. 2012, no. 2, pp. 46-47. (In Ukrainian)
20. Rastitel'nye resursy SSSR: tsvetkovye rasteniya, ikh khimicheskii sostav, ispol'zovanie; semeistva Caprifoliaceae - Plantaginaceae [Plant resources of the USSR: flowering plants, their chemical composition, use; Caprifoliaceae-Plantaginaceae]. Leningrad, Nauka Publ., 1990, 328 p. (In Russian)
21. Gus'kov E.P., Varduni T.V., Mashkina E.V., Pokudina I.O., Shimanskaya E.I., Gus'kov G.E., Belichenko N.I., Aleksandrova A.A. Genetika okislitel'nogo stressa [Genetics of oxidative stress]. Rostov-on-Don, SKNTs VSh Publ., 2009, 155 p. (In Russian)
22. Kolupaev Yu.E., Gorelova E.I., Yastreb T.O. Mechanisms of plant adaptation to hypothermia: role of antioxidant system. Visnik Kharkivs'kogo natsional'nogo agrarnogo universitetu [Bulletin of the Kharkov National Agrarian University. Biology Series]. 2018, vol. 43, iss. 1, pp. 6-33. (In Russian)
23. Foyer C.H., Noctor G. Redox regulation in photosynthetic organisms: signaling, acclimation, and practical implications. Antioxid Redox Signal, 2009, vol. 11, iss. 4, pp. 861-906. Doi: 10.1089/ars.2008.2177
24. Vetrova E.V., Borisenko N.I., Hizrieva S.S., Bugaeva A.F. The study of antioxidant activity of the aporphine alkaloid of glaucine and the phenanthrene alkaloid of seco-glaucine obtained in subcritical water. Chemistry of plant materials, 2017, no. 1, pp. 85-91. Doi: 10.14258/jcprm.2017011383
25. Rai V., Khatoon S., Bisht S.S., Mehrotra S. Effect of cadmium on growth, ultramorphology of leaf and secondary metabolites of Phyllanthus amarus Schum. and Thonn. Chemosphere, 2005, vol. 61, iss. 11, pp. 1644-1650. Doi: 10.1016/j.chemosphere.2005.04.052
26. Babykina A.M., Antsupova T.P. The Influence of Some Ecology-geographical Factors on the Accumulation of Alkaloids in two Sorts of Poppy. Vestnik Buryatskogo gosudarstvennogo uni-versiteta. Biologiya. Geografiya [Journal of the Buryat State University. Biology, geography]. 2012, no. 4, pp. 85-88.
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ Принадлежность к организации
Аида Я. Тамахина*, доктор сельскохозяйственных наук, профессор кафедры товароведения и туризма, Кабардино-Балкарский государственный аграрный университет; пр. Ленина, 1 в, г. Нальчик, 360030, Россия. Тел. +7(8662)40-41-07, e-mail: ai-da17032007@yandex.ru
Амина А. Ахкубекова, аспирант кафедры товароведения и туризма, Кабардино-Балкарский государственный аграрный университет, г. Нальчик, Россия.
Абдуллах Б. Иттиев, кандидат биологических наук, доцент кафедры химии, Кабар-
AUTHOR INFORMATION Affiliations
Aida Ya. Tamakhina*, Doctor of Agricultural Sciences, Professor of Department of commodity science and tourism, Kabardino-Balkarian State Agricultural University, Lenina Ave., 1 v, Nalchik, 360030, Russia, tel. +7(8662)40-41-07, e-mail: aida17032007@yandex.ru
Amina A. Akhkubekova, Postgraduate student, Department of commodity science and tourism, Kabardino-Balkarian State Agricultural University, Nalchik, Russia.
Abdullakh B. Ittiev, Candidate of Biological Sciences, Associate Professor, Department of
дино-Балкарский государственный аграрный университет, г. Нальчик, Россия.
Критерии авторства
Аида Я. Тамахина проанализировала данные, написала рукопись. Амина А. Ахкубе-кова собрала флористический материал и подготовила пробы. Абдуллах Б. Иттиев провёл хроматографический анализ. Все авторы в равной степени несут ответственность при обнаружении плагиата и других неэтических проблем.
Конфликт интересов Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Поступила в редакцию 06.11.2018 Принята в печать 17.12.2018
Chemistry, Kabardino-Balkarian State Agricultural University, Nalchik, Russia.
Contribution
Aida Ya. Tamakhina analyzed the data, wrote the manuscript and is responsible for avoiding the plagiarism; Amina A. Akhkubekova collected floristic specimens, conducted a sample preparation; Abdullakh B. Ittiev carried out the chromatographic analysis. All authors are responsible for avoiding the plagiarism, self-plagiarism or any other unethical issues.
Conflict of interest
The authors declare no conflict of interest.
Received 06.11.2018 Accepted for publication 17.12.2018
