CC BY
46
Short communications
Краткие сообщения
Russian Journal of Infection and Immunity = Infektsiya i immunitet Инфекция и иммунитет
2020, vol. 10, no. 3, pp. 565-569 2020, Т. 10, № 3, с. 565-569
ДЕТЕКЦИЯ МЕЖДУНАРОДНЫХ КЛОНОВ ВЫСОКОГО РИСКА SALMONELLA И ESCHERICHIA COLI - ВОЗБУДИТЕЛЕЙ ЗАБОЛЕВАНИЙ, ПЕРЕДАЮЩИХСЯ С ПИЩЕВЫМИ ПРОДУКТАМИ, В РОССИЙСКОЙ ФЕДЕРАЦИИ
Л.А. Кафтырева1,2, С.А. Егорова1, М.А. Макарова1,2
1ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера, Санкт-Петербург, Россия 2 ФГБОУ ВО Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова МЗ РФ, Санкт-Петербург, Россия
Резюме. Использование полногеномного секвенирования, стандартизованных методов анализа и международных баз данных позволяет проводить детекцию международных клонов высокого риска возбудителей заболеваний, передающихся с пищевыми продуктами, оценивать их эволюцию, географическое распространение вследствие международной торговли продуктами и сельскохозяйственными животными. В Санкт-Петербурге (Российская Федерация), от пациентов с диарейным синдромом впервые выявлены штаммы Salmonella Newport, Salmonella Kentucky и Escherichia coli O26:H11, принадлежащие к известным международным клонам высокого риска. Два штамма S. Kentucky, выделенные в 2015 и 2019 г., были идентичны международному клону ST198, широко распространенному в европейских странах: имели множественную резистентность к антибиотикам, устойчивость высокого уровня к фторхинолонам (МПК ципрофлоксацина более 32,0 мг/л) вследствие трех однонуклеотидных замен в генах gyrA (Ser83Phe и Asp87Asn) и parC (Ser80Ile). В 2008 г. выделен полирезистентный штамм S. Newport, относящийся к международному клону S. Newport MDR-AmpC/CMY-2, вызывавшему спорадические случаи и вспышки сальмонеллезов в США и Европе в 2000-е гг. Устойчивость штамма к цефалоспоринам расширенного спектра обусловлена продукцией AmpC-цефалоспориназы CMY-2. Плаз-мида, содержащая ген blaCMY-2, имела PstI-рестрикционный профиль, описанный у штаммов международного клона. Штаммы E. coli О26:Н11, выделенные в Санкт-Петербурге, продуцировали шигаподобный токсин STX1 (ген stxla), имели дополнительные гены, кодирующие факторы вирулентности: ehxA (энтерогемолизин), katP (каталаза-пероксидаза), espP (сериновая протеаза), а также cba (колицин В), gad (глутамат декарбоксилаза), cif (эффектор секреции III типа), iss (устойчивость к бактерицидному действию сыворотки крови), принадлежали к филогенетической группе В1 и международному клону E. coli О26:Н11 ST21, широко распространенному в Европе и США. 25% штаммов характеризовались множественной устойчивостью к антибиотикам, продуцировали бета-лактамазы расширенного спектра CTX-М. В Российской Федерации E. coli O26 входит в перечень возбудителей диарейных заболеваний, которые в рутинной практике диагностических лабораторий без определения Н-антигена и продукции шигаподобного токсина, регистрируют как энтеропатогенные эшерихии.
Ключевые слова: S. Newport, MDR-AmpC, S. Kentucky, ST198, E. coli, EHEC, O26:H11, ST21, международный клон высокого риска.
Адрес для переписки:
Кафтырева Лидия Алексеевна
197101, Россия, Санкт-Петербург, ул. Мира, 14,
ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера.
Тел.: 8 (812) 232-48-83 (служебн.).
E-mail: kaflidia@mail.ru
Библиографическое описание:
Кафтырева Л.А., Егорова С.А., Макарова М.А. Детекция международных клонов высокого риска Salmonella и Escherichia coll — возбудителей заболеваний, передающихся с пищевыми продуктами, в Российской Федерации // Инфекция и иммунитет. 2020. Т. 10, № 3. С. 565-569. doi: 10.15789/2220-7619-D0I-1506
© Кафтырева Л.А., Егорова С.А., Макарова М.А., 2020
Contacts:
Lidiia A. Kaftyreva
197101, Russian Federation, St. Petersburg, Mira str., 14, St. Petersburg Pasteur Institute. Phone: +7 (812) 232-48-83 (office). E-mail: kaflidia@mail.ru
Citation:
Kaftyreva L.A., Egorova S.A., Makarova M.A. Detection of International high-risk clones of food-borne pathogens Salmonella and Escherichia coli in the Russian Federation // Russian Journal of Infection and Immunity = Infektsiya i immunitet, 2020, vol. 10, no. 3, pp. 565-569. doi: 10.15789/2220-7619-DOI-1506
DOI: http://dx.doi.org/10.15789/2220-7619-D0I-1506
DETECTION OF INTERNATIONAL HIGH-RISK CLONES OF FOOD-BORNE PATHOGENS SALMONELLA AND ESCHERICHIA COLI IN THE RUSSIAN FEDERATION
Kaftyreva L.A.ab, Egorova S.A.a, Makarova M.A.ab
a St. Petersburg Pasteur Institute, St. Petersburg, Russian Federation
b North-Western State Medical University named after I.I. Mechnikov, St. Petersburg, Russian Federation
Abstract. The use of whole genome sequencing, standardized analytical methods and international databases allows to detect international high-risk clones of food-borne pathogens, assess their evolution and geographical distribution due to international trade of animal food products and farm animals. In Saint Petersburg, Russian Federation, Salmonella Newport, Salmonella Kentucky and Escherichia coli O26:H11 belonging to the well-known international high-risk clones were first identified from patients with diarrhea. Two S. Kentucky strains isolated in 2015 and 2019 were identical to the international clone ST198 widely distributed in European countries displaying multidrug resistance, high-level fluoroquinolone resistance (MIC of ciprofloxacin > 32,0 mg/l) due to three single-nucleotide substitutions in the gyrA (Ser83Phe and Asp87Asn) andparC(Ser80Ile) genes. In 2008, a multidrug resistant S. Newport strain resistant to extended-spectrum cephalosporins due to AmpC-cephalosporinase CMY-2 was isolated, belonging to the international clone of S. Newport MDR-AmpC/CMY-2, which in the 2000s caused sporadic cases and outbreaks in the USA and Europe. The plasmid carrying the blaCMY-2 gene exerted PstI-restriction profile, one of the most prevalent in the international clone. E. coli O26:H11 strains isolated in Saint-Petersburg produced the Shiga-like toxin STX1 (stxla), bearing additional virulence genes: ehxA (enterohemolysin), katP (catalase peroxidase), espP (serine protease) as well as cba (colicin B), gad (glutamate decarboxylase), cif (type III secreted effector), iss (increased serum survival), belonged to the phylogenetic group B1 and the international high-risk clone E. coli O26:H11 ST21 widely distributed in Europe and the USA. 25% of the strains were characterized by multidrug resistance and produced CTX-M extended spectrum beta-lactamases. In the Russian Federation, E. coli O26 strain is considered as the pathogen causing diarrheal diseases and registered in routine practice of bacteriological laboratories as Enteropathogenic E. coli without detecting H-antigen and Shiga-like toxins.
Key words: S. Newport, MDR-AmpC, S. Kentucky, ST198, E. coli, EHEC, O26:H11, ST21, international high-risk clone.
Безопасность пищевых продуктов оказывает существенное влияние на здоровье населения. Несмотря на проводимые профилактические и противоэпидемические мероприятия, пищевые вспышки, обусловленные патогенными микроорганизмами, общими для человека и животных (Salmonella, Campylobacter spp., Escherichia coli и др.), ежегодно регистрируются во всех регионах мира, нанося серьезный экономический ущерб. Торговля пищевыми продуктами животного происхождения, осуществляемая в мировом масштабе, способствует быстрому глобальному распространению определенных генетических линий возбудителей заболеваний, которые получили название успешных международных клонов высокого риска. Для отнесения к клону высокого риска штамм должен отвечать следующим требованиям: иметь глобальное распространение, множественную устойчивость к антимикробным препаратам (АМП), повышенную вирулентность, способность вызывать тяжелые заболевания. Особая значимость клонов высокого риска заключается в их высокой выживаемости и способности накапливать детерминанты вирулентности и резистентности к АМП. Возникновению и эволюции успешных клонов способствует применение антибиотиков в сельском хозяйстве для профилактики и лечения инфекций у продуктивных животных.
Цель исследования заключалась в выявлении в Санкт-Петербурге штаммов, принадлежащих к успешным международным клонам высоко-
го риска бактерий Salmonella enterica и Escherichia coli — возбудителей заболеваний, передающихся с пищевыми продуктами.
Материалы и методы
Чувствительность к АМП определяли согласно клиническим рекомендациям «Определение чувствительности микроорганизмов к антимикробным препаратам». Поиск генов, кодирующих механизмы резистентности и вирулентности, проводили методом ПЦР [5, 13], хромосомных мутаций — путем секвенирования фрагментов генов по Сэнгеру [10]. Плазмиды выделяли методом щелочного лизиса, рестрик-тировали с использованием рестриктазы Pstl (BioLabs) [6]. Полногеномное секвенирование проводили на приборе «MiSeq» (Illumina, США), геномные ДНК-библиотеки готовили с использование набора реагентов «MiSeq Nextera XT Library Preparation Kit» (Illumina, США). Мульти-локусное сиквенс-типирование штаммов проводили согласно схемам MLST-типирования, доступным на биоинформатической платформе CGE (https://cge.cbs.dtu.dk/services/MLST).
Результаты и обсуждение
Оценка чувствительности к АМП штаммов Salmonella, выделенных от больных ОКИ в 2008—2019 гг., и детекция молекулярных механизмов резистентности позволила выявить в Санкт-Петербурге штаммы международных
полирезистентных клонов высокого риска, имеющих глобальное распространение и вызывавших пищевые вспышки в странах Европы и США. В 2015 и 2019 г. идентифицированы два штамма S. Kentucky, которые имели фенотип множественной резистентности (ампициллин, стрептомицин, гентамицин, хлорамфеникол, сульфаниламиды, фторхинолоны) (один штамм депонирован в «ГКПМ-Оболенск», регистрационный № В-9045). Устойчивость к фторхиноло-нам достигала высокого уровня (МПК ципроф-локсацина более 32,0 мг/л) и была обусловлена множественными мутациями в хромосомных генах gyrA (Ser83Phe и Asp87Asn) и parC (Ser80Ile). Большинство штаммов S. Kentucky, циркулирующих в настоящее время в мире, являются результатом клональной экспансии одной генетической линии сиквенс-типа 198 (ST198), которая возникла в 1989 г. в Египте в результате приобретения в составе хромосомы островка патоген-ности с генами резистентности к ампициллину, стрептомицину, гентамицину, сульфаметокса-золу и тетрациклину и множественных мутаций в хромосомных генах gyrA и parC, обуславливающих устойчивость высокого уровня к фторхино-лонам [9]. В 2000-х гг. штаммы клона S. Kentucky ST198 с пищевыми продуктами (мясо птицы) распространились в Северную, Южную и Западную Африку, Центральную Азию, Индию, Европу и Канаду. Различные генетические линии этого клона продолжали эволюционировать, приобретая дополнительную плазмидоопосредован-ную устойчивость к современным АМП: цефа-лоспоринам расширенного спектра (ЦРС) (гены Ыастх- M15, b/aCMy_2), карбапенемам (b/a0xA-48 и й/ауш) и азитромицину. В странах Евросоюза в настоящее время более 90,0% штаммов этого серова-ра обладают устойчивостью высокого уровня к фторхинолонам, более 80,0% — имеют фенотип множественной резистентности, около 20,0% штаммов — устойчивы к ЦРС [12]. По данным ре-ференс-центра по мониторингу за сальмонелле-зами (ЦНИИ эпидемиологии Роспотребнадзора) в РФ ежегодно выделяют единичные штаммы S. Kentucky (от 2 до 8 штаммов в последние 10 лет), данные о выделении штаммов клона ST198 в РФ отсутствуют. Выделенные нами в Санкт-Петербурге штаммы по фенотипу множественной устойчивости и молекулярному механизму резистентности к хинолонам (профиль множественных хромосомных мутаций) были идентичны международному полирезистентному клону высокого риска S. Kentucky ST198.
В 2008 г. в Санкт-Петербурге выделен штамм S. Newport, характеризующийся фенотипом множественной устойчивости к АМП (аминопени-циллины, ЦРС, хлорамфеникол, тетрациклин, стрептомицин и сульфаниламиды) (депонирован в «ГКПМ-Оболенск», регистрационный номер В-9044). Устойчивость штамма к ЦРС была обусловлена продукцией AmpC-цефалоспориназы
молекулярного семейства CMY-2. Ген blaCMY-2 находился на плазмиде размером около 150 kb, которая имела Pstl-рестрикционный профиль, наиболее распространенный у штаммов международного полирезистентного клона высокого риска S. Newport MDR-AmpC/CMY-2. Впервые штаммы этого клона были выявлены в США в 1998 г., быстро распространились у людей и крупного рогатого скота (КРС) и в 2000-х гг. составляли до 85,0% всех устойчивых к ЦРС штаммов Salmonella в США. Селекции таких штаммов способствовало разрешение на использование цефтиофура в сельском хозяйстве для КРС [4, 14]. Ведущими факторами передачи таких штаммов являются молочная продукция и говядина. В настоящее время в США около 8,0% штаммов S. Newport (третий по частоте выделения серовар) устойчивы к 7 из 9 тестируемых классов антибиотиков, продуцируют цефалоспориназу CMY-2 и относятся к клону S. Newport MDR AmpC/CMY-2 [4]. В странах Евросоюза штаммы S. Newport MDR-AmpC/CMY-2 выделяли редко, тем не менее во Франции в 2003 г. была зарегистрирована вспышка сальмонеллеза, связанная с употреблением конины, импортированной из США [6]. По данным российского референс-центра по мониторингу за сальмонеллезами серовар S. Newport в течение последних 10 лет занимает пятое место в «рейтинге» сероваров Salmonella (0,5—0,9%). Ежегодно от людей выделяют от 100 до 200 штаммов этого серовара, данные о выделении в нашей стране штаммов международного клона отсутствуют. Выделенный в ходе нашего исследования штамм S. Newport по фенотипу множественной резистентности, молекулярному механизму устойчивости к ЦРС (AmpC-цефалоспориназа CMY-2), рестрикционному профилю плазмиды резистентности соответствовал международному полирезистентному клону высокого риска S. Newport MDR-AmpC/CMY-2.
В Российской Федерации E. coli O26 входит в перечень возбудителей диарейных заболеваний, которые в рутинной практике клинических диагностических лабораторий регистрируют как энтеропатогенные E. coli (ЕРЕС) без определения Н-антигена и продукции шигаподобного токсина (STX) [1]. Изучены 24 штамма E. coli серовара О26:Н11, классифицированные как энтероге-моррагические E. coli (EHEC), выделенные от пациентов с диарейным синдромом (гемоколитом) в 2014—2019 гг. в Санкт-Петербурге (депонированы в «ГКПМ-Оболенск», регистрационные номера В-7737, В-7738, В-8034). Все штаммы были идентичны: относились к одному ферментативному биовару 1, характеризовались продукцией энтерогемолизина и шигаподобного токсина STX1. Анализ геномов выявил наличие детерминант, кодирующих основные факторы вирулентности ЕНЕС: шигаподобный токсин STX1 (ген stxla) и дополнительные гены, кодируемые плазмидой pVF — ehxA (энтерогемолизин), katP
(каталаза-пероксидаза), espP (сериновая протеа-за), а также cba (колицин В), gad (глутамат декар-боксилаза), cif (эффектор секреции III типа), iss (устойчивость к бактерицидному действию сыворотки крови). Штаммы принадлежали к филогенетической группе В1 и сиквенс типу 21 (ST21). 13 штаммов (54,2%) были чувствительны к АМП, остальные 11 штаммов характеризовались устойчивостью к ампициллину в сочетании с тремя и более классами АМП. Шесть штаммов имели MDR-фенотип (multidrug resistant, три и более классов АМП), из них два — XDR-фенотип (extensively drug resistant) и продуцировали бета-лактамазу расширенного спектра молекулярного семейства CTX-М. Все штаммы сохраняли чувствительность к карбапенемам (меропенем).
EHEC являются частой причиной заболеваний желудочно-кишечного тракта человека, вызывают диарею, геморрагический колит и, нередко, развитие осложнения, угрожающего жизни, — гемолитико-уремического синдрома (ГУС). В патогруппу EHEC включены штаммы E. coli, продуцирующие STX, которые делятся на две группы, STX1 и STX2, кодируемые генами stxl и stx2 соответственно. Продукция токсина STX2 является фактором риска развития тяжелой инфекции EHEC. Известно, что жвачные животные, в частности КРС, являются основными резервуарами EHEC, часто резистентных к АМП. Заболевания у человека возникают в результате употребления контаминированных штаммами ЕНЕС пищевых продуктов (мясные и молочные продукты), нередко при непосредственном контакте человека с животными. В некоторых вспышках факторами передачи ЕНЕС служили продукты растительного происхождения (проро-щенные семена редиса, пажитника и др., салаты). EHEC О157, О26, О111 и 0103 не являются филогенетически родственными, но имеют одинаковый набор генов вирулентности, содержат большое количество мобильных генетических элементов (МГЭ), включая множество профагов и плазми-ду вирулентности (pVF). Это указывает на то, что независимое приобретение МГЭ сопровождается активными эволюционными процессами штаммов EHEC [11]. В последние годы серовар E. coli O26:H11 является вторым по распространенности EHEC после E. coli O157:H7. Широкое международное распространение получили штаммы E. coli O26:H11 двух сиквенс-типов ST21 и ST29, которые обнаруживали в Японии, США, Австралии и многих европейских странах, где ведется надзор за ЕНЕС-инфекцией [11]. По данным отчетов Европейского агентства по без-
Список литературы/References
опасности пищевых продуктов (EFSA) и Центра по профилактике и контролю заболеваний (ECDC) E. coli O26:H11 часто выделяют из проб пищевых продуктов, в 2015 г. доля штаммов O26:H11 была почти равна O157:H7 [7]. Штаммы E. coli O26:H11 клональной линии ST21, продуцирующие STX^, преобладали в клинических образцах, пробах пищевых продуктов и у КРС. В то же время во многих странах стали часто выделяться штаммы, содержащие ген stx2а [3, 8, 11].
Недавно в Европе в качестве причины ГУС был идентифицирован высоковирулентный stx2а-позитивный клон ST29 E. coli O26:H11 (так называемый «новый европейский клон»), что вызывает серьезную обеспокоенность во многих странах [2].
В настоящее время внимание сосредоточено на высоковирулентном stx2-позитивном клоне ST29. Тем не менее штаммы ST21, по сравнению с ST29, имеют больше дополнительных генов вирулентности, кодируемых плазмидой pVF (ehxA, энтерогемолизин; katP, каталаза-пероксидаза; espP, сериновая протеаза; etpD, эффектор системы типа II), и существует значительный риск дальнейшей эволюции ST21 в высоковирулентный клон [2].
Таким образом, использование молекулярных методов позволило выявить среди российских клинических изолятов Salmonella enterica и Escheri-chia coli штаммы, принадлежащие к успешным международным клонам высокого риска: S. Kentucky ST198, S. Newport AmpC-MDR/CMY-2 и E. coli 026:Н11 ST21. Изученные нами штаммы относятся к возбудителям заболеваний общих для человека и животных, а пищевые продукты животного происхождения являются активными факторами передачи сальмонеллезов и эшерихи-озов. Полногеномное секвенирование штаммов, использование стандартизованных методов анализа и международных баз данных, содержащих подробную информацию о генетической характеристике возбудителей, позволяют легко проводить детекцию международных клонов высокого риска, а также оценивать их эволюцию и географическое распространение вследствие международной торговли пищевыми продуктами, сельскохозяйственными животными и кормами, выявлять конкретные факторы передачи.
В рамках глобальной стратегии ВОЗ, направленной на уменьшение бремени заболеваний, передающихся с пищевыми продуктами, в каждой стране должны быть разработаны научно обоснованные меры профилактики, позволяющие ограничить «завоз» и распространение штаммов международных клонов высокого риска.
1. Макарова М.А., Дмитриев А.В., Матвеева З.Н., Кафтырева Л.А. Молекулярно-генетическая характеристика штаммов Escherichia coli серогруппы 026, вызывающих диарейные заболевания у детей // Медицинский академический журнал. 2018. Т. 18, № 3. С. 85-90. [Makarova M.A., Dmitriev A.V., Matveeva Z.N., Kaftyreva L.A. Molecular-genetic characteristics of strain Escherichia coli serogroup O26 causing diarrheal diseases in children. Meditsinskii akademicheskii zhurnal = Medical Academic Journal, 2018, vol. 18, no. 3, pp. 85-90. doi: 10.17816/MAJ18385-90 (In Russ.)]
2. Bielaszewska M., Mellmann A., Bletz S., Zhang W., Köck R., Kossow A., Prager R., Fruth A., Orth-Höller D., Marejkovä M., Morabito S., Caprioli A., Pierard D., Smith G., Jenkins C., Curovä K., Karch H. Enterohemorrhagic Escherichia coli O26:H11/H-: a new virulent clone emerges in Europe. Clin. Infect. Dis., 2013, vol. 56, no. 10, pp. 1373—1381. doi: 10.1093/cid/cit055
3. Brooks J.T., Sowers E.G., Wells J.G., Greene K.D., Griffin P.M., Hoekstra R.M., Strockbine N.A. Non-O157 Shiga toxin-producing Escherichia coli infections in the United States, 1983-2002. J. Infect. Dis., 2005, vol. 192, no. 8, pp. 1422-1429. doi: 10.1086/466536
4. Crim S., Chai S., Karp B., Judd M., Reynolds J., Swanson K., Nisler A., McCullough A., Gould H. Salmonella enterica serotype Newport infections in the US, 2004-2013: increased incidence investigated through four surveillance systems. Foodborne Pathog. Dis, 2018, vol. 15, no. 10, pp. 612-620. doi: 10.1089/fpd.2018.2450
5. Dallenne C., Da Costa A., Decre D., Favier C., Arlet G. Development of a set of multiplex PCR assays for the detection of genes encoding important beta-lactamases in Enterobacteriaceae. J. Antimicrob. Chemother., 2010, vol. 65, no. 3, pp. 490-495. doi: 10.1093/jac/dkp498
6. Egorova S., Timinouni M., Demartin M., Granier S.A., Whichard J.M., Sangal V., Fabre L., Delaune A., Pardos M., Millemann Y., Espie E., Achtman M., Grimont P.A.D., Weill F.-X. Ceftriaxone-resistant Salmonella enterica serotype Newport, France. Emerg. Infect. Dis, 2008, vol. 14, no. 6,pp. 954-957. doi: 10.3201/eid1406.071168
7. European food safety authority and european centre for disease prevention and control the European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food-borne outbreaks in 2015. EFSA J., 2016, vol. 14, no. 12: e04634. doi: 10.2903/j. efsa.2016.4634
8. Gonzalez-Escalona N., Toro M., Rump L.V., Cao G., Nagaraja T.G., Meng J. Virulence gene profiles and clonal relationships of Escherichia coli O26:H11 isolates from feedlot cattle as determined by whole-genome sequencing. Appl. Environ. Microbiol., 2016, vol. 82, no. 13,pp. 3900-3912. doi: 10.1128/AEM.00498-16
9. Hawkey J., Le Hello S., Doublet B., Granier S.A., Hendriksen R.S., Fricke W.F., Ceyssens P.J., Gomart C., Billman-Jacobe H., Holt K.E., Weill F.X. Global phylogenomics of multidrug-resistant Salmonella enterica serotype Kentucky ST198. Microb. Genetics, 2019, vol. 5, no. 7: e000269. doi: 10.1099/mgen.0.000269
10. Nakaya H., Yasuhara A., Yoshimura K., Oshihoi Y., Izumiya H., Watanabe H. Life-threatening infantile diarrhea from fluoro-quinolone-resistant Salmonella enterica Typhimurium with mutations in both gyrA and parC. Emerg. Infect. Dis., 2003, vol. 9, no. 2,pp. 255-257. doi: 10.3201/eid0902.020185
11. Ogura Y., Gotoh Y., Itoh T., Sato M.P., Seto K., Yoshino S., Isobe J., Etoh Y., Kurogi M., Kimata K., Maeda E., Pierard D., Kusumoto M., Akiba M., Tominaga K., Kirino Y., Kato Y., Shirahige K., Ooka T., Ishijima N., Lee K.I., Iyoda S., Mainil J.G., Hayashi T. Population structure of Escherichia coli O26:H11 with recent and repeated stx2 acquisition in multiple lineages. Microb. Genomics, 2017, vol. 3, no. 11: e000141. doi: 10.1099/mgen.0.000141
12. The European Union summary report on antimicrobial resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2017. EFSA J, 2019, vol. 17, no. 2: e05598. doi: 10.2903/j.efsa.2019.5598
13. Tobias J., Vutukuru S.R. Simple and rapid multiplex PCR for identification of the main human diarrheagenic Escherichia coli. Microbiol. Res, 2012, vol. 167, no. 9,pp. 564-570. doi: 10.1016/j.micres.2011.11.006
14. Varma J.K., Marcus R., Stenzel S.A., Hanna S.S., Gettner S., Anderson B.J., Hayes T., Shiferaw B., Crume T.L., Joyce K., Fullerton K.E., Voetsch A.C., Angulo F.J. Highly resistant Salmonella Newport-MDR AmpC transmitted through the domestic US food supply: a FoodNet case-control study of sporadic Salmonella Newport infections, 2002-2003. J. Infect. Dis., 2006, vol. 194, no. 2, pp. 222-230. doi: 10.1086/505084
Авторы:
Кафтырева Л.А., д.м.н., зав. лабораторией кишечных инфекций ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера, Санкт-Петербург, Россия; профессор кафедры медицинской микробиологии ФГБОУ ВО СевероЗападный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова МЗ РФ, Санкт-Петербург, Россия; Егорова С.А., к.м.н., старший научный сотрудник лаборатории кишечных инфекций ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера, Санкт-Петербург, Россия; Макарова М.А., к.м.н., старший научный сотрудник лаборатории идентификации патогенов ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера, Санкт-Петербург, Россия; ассистент кафедры медицинской микробиологии ФГБОУ ВО Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова МЗ РФ, Санкт-Петербург, Россия.
Поступила в редакцию 10.06.2020 Принята к печати 04.07.2020
Authors:
Kaftyreva L.A., PhD, MD (Medicine), Professor, Head of the Laboratory of Enteric Infections, St. Petersburg Pasteur Institute, St. Petersburg, Russian Federation; Professor of the Department of Medical Microbiology, North-Western State Medical University named after I.I. Mechnikov, Ministry of Health of the Russian Federation, St. Petersburg, Russian Federation; Egorova S.A., PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Enteric Infections, St. Petersburg Pasteur Institute, St. Petersburg, Russian Federation;
Makarova M.A., PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Pathogen Identification, St. Petersburg Pasteur Institute, St. Petersburg, Russian Federation; Assistant Professor of the Department of Medical Microbiology, North-Western State Medical University named after I.I. Mechnikov, Ministry of Health of the Russian Federation, St. Petersburg, Russian Federation.
Received 10.06.2020 Accepted 04.07.2020
