CC BY
42
2008
Известия ТИНРО
Том 153
УДК 574.523+639.2.052.52:597-155.3(265.51)
К.М. Горбатенко1, С.И. Кияшко2, А.Е. Лаженцев1, В.А. Надточий1, А.Б. Савин1
1 Тихоокеанский научно-исследовательский рыбохозяйственный центр, г. Владивосток, 2 Институт биологии моря ДВО РАН,
г. Владивосток [email protected]
БЕНТО-ПЕЛАГИЧЕСКИЕ ТРОФИЧЕСКИЕ СВЯЗИ В ИХТИОЦЕНЕ ШЕЛЬФОВОЙ ЗОНЫ ЗАПАДНОЙ ЧАСТИ БЕРИНГОВА МОРЯ ПО ДАННЫМ АНАЛИЗА СОДЕРЖИМОГО ЖЕЛУДКОВ И СТАБИЛЬНЫХ ИЗОТОПОВ УГЛЕРОДА И АЗОТА*
На основе данных, собранных при выполнении комплексной донной съемки ТИНРО-центра на шельфе Берингова моря осенью 2004 г., анализируются состав, обилие, питание и трофический статус наиболее массовых видов зоопланктона, донных беспозвоночных и рыб, а также нектона. Исследовано содержимое желудков массовых видов рыб и определен изотопный состав азота и углерода у 36 массовых видов планктона, бентоса, нектона и нектобентоса, составляющих основу пелагических и донных сообществ. Установлено, что зоопланктон значительно отличается от бентосных беспозвоночных по изотопному составу углерода: величины 513С зоопланктона варьировали от -20,3 до -17,9 %%; бентоса — от -17,5 до -13,0 %%, рыб — от —19,2 (молодь минтая) до -15,3 % (навага). Содержание изотопа углерода 13С в тканях рыб в основном зависело от доли в рационе пелагических или донных животных. Значения 515N изученных видов изменялись в диапазоне от 8,6 (у морского ежа) до 17,2 %% (у крупной трески), что соответствует трофическому уровню 2,8. Очевидно, значения 515N отражают степень хищничества и показывают в основном соотношение в пищевом рационе рыб консументов 1, 2 или 3-го порядков. Трофические связи демонстрируют высокую степень взаимозависимости донного и пелагического сообществ (даже без учета низших звеньев пищевой цепи — фитопланктона, бактерий, простейших), реализующуюся большинством нектонных видов, которые в той или иной степени зависят как от донной, так и от пелагической пищи.
Gorbatenko K.M., Kiyashko S.I., Lazhentsev A.E., Nadtochiy V.A., Savin A.B. Trophic benthic-pelagic interactions of the fish community in the shelf zone of western Bering Sea revealed by analysis of stomach contents and stable isotopes of carbon and nitrogen // Izv. TINRO. — 2008. — Vol. 153. — P. 283-294.
Composition, abundance, feeding, and trophic levels of the most abundant species of zooplankton, benthic invertebrates and nekton are analyzed on the base of data collected in bottom trawl survey of the Bering Sea shelf in the autumn 2004. Stomach contents of abundant fish species were analyzed, and composition of the stable iso-
* Работа выполнена при частичной финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (проект № 07-04-00450).
283
topes of carbon and nitrogen was determined for 36 planktonic, benthic, and nektonic species, which formed the basis of the ecosystem. The zooplankton species differed sharply from benthic invertebrates in their carbon isotope composition: the 513C anomalies varied from -20.3 to -17.9 %o for zooplankton but was -17.5...-13.0 %o for benthos. The fish species showed a wide range of 513C anomaly values: from -19.2 %0 for young walleye pollock to -15.3 %o for saffron cod. Contents of this carbon isotope in the tissues of fish species correlated with the part of pelagic prey in their food. The 515N anomaly varied from +8.6 %o for copepods and sea urchins to +17.2 %0 for large-size pacific cod. The 515N anomaly value in fish tissues reflected degree of preying and showed mainly the consumers of the first, second or third order ratio in the diet. The range of this isotope variation corresponded to the trophic level 2.8. Our results demonstrate a high degree of direct interconnection between benthic and pelagic communities, even besides of their links through lower chains of food web as phytoplankton, bacteria, and protozoa. This benthic-pelagic coupling is realized by nektonic organisms which consume both benthic and pelagic food.
Введение
Для определения экологической емкости любого моря необходимы оценка относительного трофического уровня основных групп пелагического и донного населения и определение связи между ними. В частности, по российским водам Берингова моря уже накоплено много данных для понимания зависимости доминирующих видов нектона и нектобентоса от различных составляющих пищевых спектров в течение их жизненного цикла (Шунтов, Дулепова, 1995, 1996; Дуле-пова, 2002; Напазаков, 2004; Волков и др., 2005; Чучукало, 2006). Однако данные анализа содержимого желудков отражают лишь то, что животные потребляли недавно, и не всегда являются показателем более долговременного потребления пищи. Существенны могут быть межвидовые и внутривидовые различия в составе пищи в разных прибрежных и мористых биотопах. Как известно, на размер рациона рыб влияют агрегированность и величина концентрации пищевых объектов, а также биологическое состояние потребителей.
Помимо анализа содержимого желудков можно существенно уточнить трофический статус консументов по разнице в скорости, с которой природные тяжелые изотопы 13С и 15N депонируются в тканях (Minagawa, Wada, 1984).
Последовательная концентрация более тяжелых изотопов при движении первичной продукции по пищевой цепи и их концентрации в мышечных тканях позволяет определить трофический уровень потребленной гидробионтами пищи, при этом вне зависимости от некоторых ограничений и неточностей (различия скорости переваривания пищевых компонентов), накладываемых обычным анализом содержимого желудка. Соотношения 13С/12С в органическом веществе претерпевают слабые изменения (около 1 %о) по мере его прохождения по пищевой цепи от растений к растительноядным животным и далее к хищникам, что позволяет использовать их в качестве маркера основных источников органического вещества в экосистеме (DeNiro, Epstein, 1978). Изотопы азота в органическом веществе, напротив, подвергаются значительному фракционированию в ходе метаболических процессов, что приводит к закономерному обогащению 15N (около 3,4 %о) животных на каждом последующем трофическом уровне (Minagawa, Wada, 1984). Это дает возможность определять по значениям 515N действительный трофический статус организмов в экосистеме, что особенно важно для водных экосистем, где в разной степени преобладают всеядные животные.
В данной работе представлены результаты определения трофического статуса доминирующих видов в пелагических и донных сообществах западной части Берингова моря, а также оценка роли различных видов в пищевой сети исследуемых биотопов (пелагиаль—дно) на основе комплексного использования двух взаимодополняющих трофологических методов: анализа содержимого желудков и определения изотопного состава азота и углерода гидробионтов.
Материалы и методы
Материалы собирали во время донной траловой съемки, которая была проведена на СРТМ-К "Камчатниро-1", в октябре—ноябре 2004 г. Облавливался придонный слой на глубинах 40-200 м от мыса Олюторского до мыса Наварин, при этом использовался донный трал ДТ-27,1/33, имеющий горизонтальное раскрытие 16,26 м. Всего выполнено 64 траления (рис. 1). Исследовали наиболее массовых представителей донной ихтиофауны следующих семейств: Gadidae, Р1еигопесШае, СоИМае, Psychrolutidae, Liparidae и Coryphaenidae. Таксономия видов рыб взята из каталога Б.А. Шейко и В.В. Федорова (2000).
+ ;
°о * 8 '
О _О- — J
Т> О о 0 »Í
rW ^ о о ® о
О'
о i j и ® А, ,
¿V о с/
J?
,1 Щи
Q. '
i 7
f О траловые и планктонные станции
/Г + точки отбора проб на изотопы
I
I/
Рис. 1. Схема района работ в олюторско-наваринском районе Берингова моря в октябре—ноябре 2004 г.
Fig. 1. Map of sampling sites in the Olutorsko-Navarinskiy region of Bering Sea in October—November 2004
Проводился также сбор сетного планктона, определение видового состава и анализ собранных проб с дальнейшей статистической обработкой в соответствии с принятыми в ТИНРО-центре методиками (Рекомендации ..., 1984). Обловы осуществляли большой сетью Джеди (БСД) с площадью входного отверстия 0,1 м2 и фильтрующим конусом, изготовленным из капронового сита с ячеей размером 0,168 мм, тотальными обловами слоя дно — 0 м. Места сбора планктонных проб совпадали с тралениями.
Пробы желудков рыб брали из каждого траления с учетом времени суток, глубины места и размерных групп рыб (Методическое пособие ..., 1974; Волков, 1996).
Для определения суточного пищевого рациона (СПР) бентосоядных и хищных рыб применяли методику Н.С. Новиковой (1949), модифицированную в ТИНРО-центре (Чучукало, Напазаков, 1999). Общее количество обработанных желудков составило 2717 экз. из 149 проб.
С целью дальнейшего развития методологического подхода к изучению структуры и динамики крупных морских экосистем, базирующегося на анализе соотношения стабильных изотопов в органическом веществе живых организмов, был выполнен изотопный анализ азота и углерода тканей гидробионтов в количестве 97 проб (рис. 1), представленных 15 доминирующими видами рыб, а также планктонными и бентосными беспозвоночными, составляющими основу трофической сети в районе исследований.
Сбор образцов тканей различных видов гидробионтов проводили следующим образом: проба мышечной ткани массой 3-10 г помещалась в термошкаф и в течение 12 ч обезвоживалась при температуре 60 °С, затем образцы помещались в холодильник и хранились при температуре минус 18 °С. Для каждого гидробионта отмечали место сбора, вид, длину, массу, у нектона также пол, стадию зрелости, содержимое желудка.
Дальнейшая обработка проб по определению значений изотопов была проведена в Дальневосточном геологическом институте ДВО РАН. Изотопный анализ выполнен с использованием элементного анализатора FlashEA-1112, соединенного через интерфейс ConFlo III с изотопным масс-спектрометром MAT-252 (Thermoquest). Для калибровки использованы стандарты IAEA СН-6, NBS-22, IAEA N-1 и IAEA N-2 (Международное агентство по атомной энергии, Вена). Точность определения величин 513С и 515N составила соответственно ±0,06 и ±0,10 %%.
Реальный трофический уровень консумента (ТУк), занимаемый тем или иным видом в пищевых сетях водных экосистем, определяли по изотопному составу азота (Post, 2002):
ТУк = X + (615N - 615N6)/A, где б15^ — изотопный состав азота консумента; 615N6 — изотопный состав азота организмов, принимаемых за основание данной пищевой цепи (в нашем случае таковыми приняты копепода Eucalanus bungii и морской еж Strongylocentrotus pallidas, поскольку среди исследованных видов консументов они имели наименьшие значения 615N и с наибольшей вероятностью могут считаться консументами первого порядка); A — величина изменения изотопного состава на одном трофическом уровне, согласно Minagawa и Wada (1984), принята равной 3,4 %; X — значение трофического уровня организмов, принимаемых за основание пищевой сети (в нашем случае принято равным 2, как для консументов первого порядка).
Авторы выражают благодарность сотруднику ЧукотНИРО (г. Анадырь) П.Ю. Андронову за видовое определение донных ракообразных.
Результаты и их обсуждение
Зоопланктон в олюторско-наваринском районе Берингова моря был представлен 64 видами. Его основу составляли копеподы, эвфаузииды, сагитты и амфиподы, которые составляли по массе 96 % общей биомассы планктона (рис. 2, А). Изотопный состав углерода и азота был исследован у 5 доминирующих видов зоопланктона (см. таблицу). Минимальные значения 615N имела копепода-фильтратор Eucalanus bungii, которая, как и в Охотском море (Горбатенко, Кияшко, 2007), занимает самое низкое положение в трофической сети зоопланктона, что позволяет предположить, что этот вид является в наибольшей степени фитофагом и находится на 2-м трофическом уровне. Более высокие значения 615N имеют гиперииды и эвфаузииды, а максимальные — медуза Aeginura grimaldii и хетогната Sagitta elegans. Различие по 615N между сагиттами и копеподами в среднем составило около 3 % (см. таблицу), что соответствует одному трофическому уровню. Величины б13С зоопланктона варьировали от минус 20,3 % у океанических интерзональных организмов (E. bungii) до минус 17,8 %о у над-шельфовых (неритических) видов (Thysanoessa raschii) (см. таблицу).
Бентосные беспозвоночные. В уловах трала был встречен 41 вид донных беспозвоночных животных, среди которых преобладали представители десятиногих ракообразных, брюхоногих, двустворчатых и головоногих моллюсков, морских ежей, голотурий и др. (рис. 2, В). Диапазоны значений 615N и б13С у 11 видов и групп бентосных беспозвоночных, 90 % учтенной биомассы бентоса в олютор-ско-наваринском районе, составляли соответственно от 8,6 до 14,0 % и от минус 17,5 до минус 13,0 % (см. таблицу). Минимальные значения б13С имели морские ежи, а максимальные — морские звезды. Области значений 615N и б13С
Изотопный состав углерода и азота пелагических и донных животных в олюторско-наваринском районе в октябре—ноябре 2004 г. Carbon and nitrogen isotopic composition (%o) of the pelagic and benthic animals in the Olutorsko-Navarinskiy region on October—November 2004
Вид
Зоопланктон
Eucalanus bungii (Copepoda) Thysanoessa raschii (Euphausiacea) Themisto pacifica (Hyperiidea) Sagitta elegans (Chaetognatha) Aeginura grimaldii (Coelenterata) Бентосные беспозвоночные Pandalus goniurus (Decapoda) P. borealis (Decapoda) Sclerocrangon boreas (Decapoda) Argis dentata (Decapoda) Chionoecetes bairdi (Decapoda) Ch. opilio (Decapoda) Paralithodes platypus (Decapoda) Hyas coarctatus (Decapoda) Strongylocentrotus pallidus (Echinoidea)
Polychaeta fam. gen. sp. Halocynthia aurantium (Ascidia) Asteroidea fam. gen. sp. Ophiopholis aculeata (Ophiuroidea) Buccinidae gen. sp. Octopus sp. (Cephalopoda) Berryteuthis magister (Gonatidae) Рыбы
Somniosus pacificus (Squalidae) Eleginus gracilis (Gadidae) Gadus macrocephalus (Gadidae) G. macrocephalus (Gadidae)
G. macrocephalus (Gadidae) Theragra chalcogramma (Gadidae) Th. chalcogramma (Gadidae) Th. chalcogramma (Gadidae) Th. chalcogramma (Gadidae) Th. chalcogramma (Gadidae) Gymnacanthus galeatus (Cottidae) Hemilepidotus gilberti (Cottidae)
H. jordani (Cottidae) Myoxocephalus polyacanthocephalus
(Cottidae)
Triglops forficatus (Cottidae) Ammodytes hexapterus
(Ammodytidae) Atheresthes evermanni
(Pleuronectidae) A. stomias (Pleuronectidae) Hippoglossus stenolepis
(Pleuronectidae) Lepidopsetta polyxystra
(Pleuronectidae) Reinhardtius hippoglossoides (Pleuronectidae)
Примечание. Эк — экологическая характеристика вида: П — пелагический; ПД — придонный; Д — донный. ТУк — реальный трофический уровень, рассчитанный по Post (2002).
Длина, мм Эк 515N ± SD 513C ± SD ТУк n
5-7 П 8,85 -20,30 2,0 1
12-15 П 10,63 ± 0,1 -17,84 ± 0,1 2,6 2
2-4 П 10,32 -19,05 2,5 1
12-22 П 11,45 ± 0,1 -19,07 ± 0,2 2,8 2
90-140 П 11,20 -19,07 2,7 1
60-80 ПД 13,11 ± 0,8 -15,74 ± 0,7 3,3 8
120-140 ПД 13,2 ± 1,1 -16,17 ± 0,7 3,3 3
245 Д 13,68 -14,32 3,5 1
110 Д 13,57 -14,74 3,4 1
83-142 Д 13,87 ± 0,4 -14,77 ± 0,3 3,5 4
52-124 Д 13,3 ± 0,4 -14,63 ± 0,3 3,4 4
134-156 Д 12,62 ± 0,5 -14,02 ± 0,3 3,2 3
56-73 Д 12,85 ± 0,3 -14,88 ± 0,2 3,2 2
29-36 Д 8,56 ± 1,3 -17,49 ± 0,7 2,0 3
100-110 Д 11,76 ± 0,6 -15,48 ± 0,9 2,9 2
60 Д 11,66 ± 1,7 -16,44 ± 1,2 2,9 2
80 Д 11,4 ± 1,4 -13,01 ± 0,7 2,8 2
50-80 Д 10,86 -17,02 2,6 1
113 Д 11,81 -13,86 2,9 1
Д 13,48 ± 1,0 -14,99 ± 0,1 3,4 2
530 ПД 13,37 ± 0,7 -19,0 ± 0,4 3,4 3
1510 ПД 14,22 ± 0,1 -17,46 ± 0,1 3,6 2
380 Д 15,19 ± 0,8 -15,28 ± 0,2 3,9 2
200-400 ПД 13,7 ± 0,2 -17,3 ± 0,6 3,5 2
400-600 ПД 15,7 ± 0,3 -16,0 ± 0,1 4,1 3
> 600 ПД 17,2 ± 0,5 -16,4 ± 0,2 4,5 3
< 100 П 12,36 -19,21 3,1 1
100-200 П 12,8 ± 0,9 -18,5 ± 0,5 3,2 2
200-400 П 13,0 ± 0,6 -18,3 3,3 2
100-600 П 13,5 ± 0,6 -17,8 ± 0,6 3,4 3
> 700 ПД 15,04 -16,96 3,9 1
280-360 ПД 15,12 ± 0,9 -16,20 ± 0,7 3,9 3
250-340 ПД 15,63 ± 0,6 -15,74 ± 0,2 4,0 3
310-440 ПД 15,32 ± 0,2 -15,79 ± 0,2 3,9 3
370-550 ПД 16,96 ± 0,6 -15,58 ± 0,3 4,4 3
200-270 ПД 12,08 ± 0,3 -17,55 ± 0,1 3,0 2
120-150 ПД 13,16 ± 0,1 18,25 ± 0,1 3,3 2
360-660 ПД 15,89 ± 0,2 -17,78 ± 0,7 4,1 2
460-530 ПД 15,81 ± 0,4 -18,28 ± 0,4 4,1 2
620-1010 ПД 15,57 ± 0,5 -16,08 ± 0,5 4,0 3
280-410 ПД 13,01 ± 0,1 -15,57 ± 0,7 3,3 3
470 ПД 14,64 -17,13 3,7 1
Планктон
Не ктон
Катрановые
Эвфаузииды 34%
Рис. 2. Состав (% по массе) сообществ планктона, бентоса и нектона в олюторско-наваринском районе в октябре—ноябре 2004 г.
Fig. 2. Content of (% biomass) communities Zooplankton, macrobenthos and necton in the Olutorsko-Navarinskiy region of Bering Sea in October—November 2004
изученных десятиногих ракообразных — крабов-стригунов Бэрда (Chionoecetes bairdi) и опилио (Ch. opilio), синего краба (Paralithodes platypus) и краба-паука (Hyas coarctatus) — практически совпадают, что может свидетельствовать о значительном перекрытии их трофических спектров и возможной конкуренции за пищу. Судя по значениям 513С, они полностью базируются на бентосной пищевой цепи, занимая в ней четвертый трофический уровень (см. таблицу).
Креветки Pandalus goniurus и P. borealis, судя по значениям 515N, находились с крабами на одном трофическом уровне, однако отличались от последних более низкими значениями 513С, что, очевидно, обусловлено присутствием в рационе креветок значительной доли планктонных организмов — до 25-35 % общего рациона (Чучукало, 2006).
Рыбы. Видовой состав был представлен в уловах 84 рыбами и рыбообразными, из которых изотопы определены у 15 видов (см. таблицу), в сумме составивших 89,75 % учтенной биомассы донно-придонного ихтиоцена (рис. 2, С).
Тресковые — минтай (Theragra chalcogramma), треска (Gadus macrocep-halus) и навага (Eleginus gracilis) — составляли основу донно-придонного ихтиоцена (64,16 % биомассы) (рис. 2, С). Состав пищи минтая менялся с возрастом (рис. 3, А). В желудках молоди и среднеразмерного минтая абсолютно преобладали планктонные организмы — копеподы, гиперииды и эвфаузииды. Доля эвфаузиид в желудках возрастала по мере увеличения размеров минтая, так же как и доли донных организмов и рыб. Кроме того, крупный минтай активно потреблял собственную молодь. Величины 515N минтая также изменялись в связи с размерами животных (рис. 4) от 12,4 у сеголеток до 15,0 %% у особей длиной более 70 см, которые потребляли в основном нектон и нектобентос. Расчетный трофический уровень минтая в течение жизни изменялся с 3,1 до 3,9 (см. таблицу). Содержание изотопа углерода 13C в тканях минтая также монотонно увеличивалось в течение всей жизни от минус 19,2 до минус 17,0 %% у наиболее крупных в соответствии с возрастанием доли бентосных организмов в его питании (рис. 5).
Треска в период наших исследований питалась в основном рыбой, доля которой возрастала с увеличением размеров особей (см. рис. 3, А). В желудках трески длиной тела до 60 см преобладала песчанка, а более крупная треска потребляла преимущественно разноразмерного минтая. Второстепенными объекта-
Бе нтос
Голоту рии
100 75 50 25 -
0
ш
■
A
8-10
10-20
20-40
40-60
60-80
Минтай
20-30
30-40
40-60
>60
Треска
30-40
Навага
□ Зоопланктон В Cephalopoda
! Креветки 1 Sipunculoidea
ЕЭ Крабы Н Polychaeta
¡Я Amphipoda Ш Рыбы
100 75 50 25
B
30-40
Узколобый шлемоносец
20-30 | 30-40 Пестрый получешуйник
30-40
40-50 см
Белобрюхий получешуйник
30-40
40-50
50-60 см
25-35 см
□ Зоопланктон Ш Креветки
Многоиглый керчак
Крабы Н Amphipoda Н Cumacea El Mysidacea
Вильчатохвостый триглопс
1 Sipunculoidea Н Polychaeta 0 Ophiuroidea SI Bivalvia
100 ^ 75 -50 25 0
0 Buccinidae Ш Рыбы
с
Азиатский стрелозубый палтус
Американский стрелозубый Северная двухлинейная палтус камбала
И Amphipoda 3 Tunicata
3 Креветки 5 Bivalvia
Н Sipunculoidea 0 Cephalopoda
Н Polychaeta ЕЭ Рыбы
Рис. 3. Состав пищи доминирующих видов рыб олюторско-наваринского района в октябре—ноябре 2004 г.: А — тресковые, B — рогатковые, С — камбаловые
Fig. 3. Food composition (%) predominate fishes in the Olutorsko-Navarinskiy region of Bering Sea in October—November 2004: A — Gadidae, B — Cottidae, C — Pleuronectidae
0
ми питания у молоди трески были декаподы, а у более крупных особей — осьминоги. Средние величины б1^ трески всех размерных групп были выше, чем у минтая, и закономерно менялись с увеличением размеров (см. рис. 4) от 13,7 у молодых до 17,2 %% у самых крупных особей в соответствии с увеличением доли нектона в рационе. Рассчитанный трофический уровень трески возрастает от 3,5 до 4,5 (см. таблицу). Среднее содержание изотопа углерода (б13С) в тканях трески представленных размерных групп возрастает от минус 17,3 для молоди до минус 16,0 %% для особей длиной тела 40-60 см. Величины б13С трески, как и у минтая, прямо связаны с долей бентосной пищи (см. рис. 5).
В содержимом желудков наваги преобладали полихеты. В меньшем количестве присутствовали декаподы, песчанка и гаммариды (см. рис. 3, А). Среднее значение б1^ у наваги соответствует трофическому уровню 3,9 (см. таблицу). У наваги наблюдались максимальные для исследованных видов рыб значения б13С,
15
¡zf
2 14
13
12
11
I I Зоопланктон НИ Бентос 18 И Пелагический нектон __Нектобентос
17 16
Минтай
10
20
30
40
Длина, см
50
60
70
80
Рис. 4. Изменение трофического статуса по изотопному составу азота разноразмерного минтая (1) и трески (2) в сопоставлении с составом пищи
Fig. 4. Variations of 515N values (%o) of the Pacific cod and walleye poltak of different body length in comparison with their food composition
SC %%
Доля нектона и нектобентоса (рыбы+декаподы) в пище, %
-14
-15
-16
-17
-18A
-19
-20
10
20
30
40
50
G. macrocephalus 40-60
G. macrocephalus >60 Th. chalcogramma >70 ^
Tr. forficatus
A
h. stomias
60
G. galeatus
70
80
90
100
M. polyacan{hocephalus E. gracilis 2 a^jj
Ж ï
H. jordaniH. gilberti
epha 1
Lep. polyxystra
th. evermaaani
ÇTh. chalcogramma 40-60 Th. chalcogramma 20-40 Th. chalcogramma 10-20 Th. chalcogramma <10
G. macrocephalus 20-40
Рис. 5. Зависимость значений 513С (%о) от доли бентоса и нектобентоса в пище рыб Fig. 5. Relationship of fish 513С values (%) and the ratio of benthos and nekto-benthos in gut contents
что связано с доминированием в ее пищевом рационе полихет, которые в свою очередь также имели высокие значения 513C (см. таблицу).
Рогатковые были вторым по значимости семейством рыб в ихтиоцене, составляя 22,71 % его биомассы (см. рис. 2, С). Состав содержимого желудков некоторых видов представлен на рис. 3 (В). Получешуйники (Hemilepidotus spp.) и многоиглый керчак (Myoxocephalus polyacanthocephalus) питались главным образом донными организмами — в основном десятиногими ракообразными. Пелагические животные были второстепенными кормовыми объектами. У много-
0
иглого керчака — это рыбы, минтай и песчанка, у получешуйников — медузы и гаммариды. В питании узколобого шлемоносца (Gymnacanthus galeatus) пелагические амфиподы и молодь минтая занимали почти половину рациона. Вильча-тохвостый триглопс (Triglops forficatus) питался исключительно планктонными организмами, в основном эвфаузиидами. Величины б1^ большинства рогатко-вых (от 15,1 до 17,0 %%) и высокий расчетный трофический уровень 3,9-4,4 (см. таблицу) отражают их склонность к хищничеству в соответствии с составом содержимого желудков (рис. 3, В). Исключение составил вильчатохвостый триглопс, который показал существенно более низкие значения б1^ и расчетного трофического уровня (см. таблицу). Величины б13С у рогатковых показывают свое закономерное снижение в соответствии с увеличением доли пелагических организмов в содержимом их желудков. Наименьшие значения б13С, как и наименьшие значения б15^ отмечены у вильчатохвостого триглопса, являющегося по данным анализа содержимого желудков зоопланктофагом (рис. 5, 6).
18 17 16 15 14 13 12
s15n %%
G. macrocephalus >60
M. polyacanthocephalus
i I
E. gracilis J^
Lep^olyxystra
: [ lib. chalcogramma 10-20 J m chalcogramma 20-40 • Th.. chalcogramma <10 . Tr. forficatus
H. jordani ¡P. gilberti —
Ath. evermanni G. macrocephalus 40-60 ^ 33
G. galeatus
Th. chalcogramma >70
gG. macrocephalus 20-40 chalcogramma 40-60
Si Ё -e-
50
60 70 80 90 100
Доля нектона и декапод (креветок) в пище, %
4
3
11
0
Рис. 6. Зависимость значений 515N (%) от доли нектона и нектобентоса в пище рыб
Fig. 6. Relationship of fish 515N values (%) and the ratio of necton and nekto-benthos in gut contents
Камбаловые составляли 9,26 % биомассы ихтиоцена (см. рис. 2, С). Основой рациона северной двухлинейной камбалы (Lepidopsetta polyxystra) служили поли-хеты, сипункулиды и туникаты (см. рис. 3, С). Значения 515N этого вида соответствовали трофическому уровню 3,3. Северная двухлинейная камбала, как и другой бентофаг — навага, показала наиболее высокие значения 513C (см. таблицу), что выявило тесную трофическую связь этого вида с бентосными организмами.
У белокорого палтуса (Hippoglossus stenolepis) был исследован один желудок у особи размером 62 см. Он был наполнен крупным полупереваренным минтаем. Значения 515N этого вида ниже, чем у крупных рогатковых рыб и трески, и соответствуют трофическому уровню 4,0 (см. таблицу). Высокие значения 513C указывают на преимущественную трофическую связь белокорого палтуса с бентосом.
Черный палтус (Reinchardtius hippoglossoides matsuurae) на шельфе, как правило, представлен только созревающей молодью. Изотопный состав был определен у одной молодой особи черного палтуса с длиной тела 47 см, что, возможно, объясняет сравнительно невысокий трофический уровень э того вида (3,7), определенный по значению 515N (см. таблицу). Относительно низкое значение 513C (минус 17,1 %о) соответствует питанию этой рыбы преимущественно не-ктонными организмами.
Основу пищи стрелозубых палтусов (Atheresthes spp.) составляли пелагические животные: азиатского вида (Atheresthes evermanni) — рыбы (минтай, мойва Mallotus villosus catervarius), американского (A. stomias), — кроме этих рыб, еще и кальмары (рис. 3, С). Изотопный состав азота обоих видов стрелозу-
бых палтусов был сходным (см. таблицу) и соответствовал трофическому уровню 4,1. Тесная трофическая связь этих придонных видов с пелагическим сообществом обусловила их самые низкие среди исследованных нами рыб значения 513C (до минус 18,3 %о).
Песчанка (Ammodytes hexapterus) в силу особенностей ее биологии в уловах встречалась не столь часто (менее 0,01 % биомассы учетного ихтиоцена), как это можно было ожидать по той доле, которую она занимала в питании хищных рыб (см. рис. 2, С). По составу изотопов азота она занимает трофический уровень 3,3 (см. таблицу). Низкие величины 513C (см. таблицу) позволяют со всей определенностью отнести этот придонный вид к типичным планктофагам, что соответствует литературным данным о составе пищевых объектов в желудках этого вида (Чучукало, 2006).
Полярная акула (Somniosus pacificus) составляла 1,64 % биомассы учетного ихтиоцена. Следует отметить, что основные глубины ее обитания приходятся на материковый склон (500-700 м). По литературным данным (Чучукало, 2006), в летне-осенний период в Беринговом и Охотском морях основу рациона полярной акулы длиной 130-320 см составляют пелагические рыбы, а придонные и донные рыбы и беспозвоночные — треска, долгохвостовые (Macrouridae), камбалы, навага, лисичковые (Agonidae), крабы-стригуны, гаммариды, офиуры, осьминоги, креветки — имеют меньшее значение. В целом, роль донных организмов не превышает 10 % (Чучукало, 2006). Изотопный состав азота пойманных нами на шельфе Берингова моря экземпляров этого хищника соответствует трофическому уровню 3,6 (см. таблицу). По величинам 513C полярная акула занимает промежуточное положение между стрелозубыми палтусами, питающимися пелагическими организмами, и хищными рогатковыми (Cottidae), потребляющими в основном десятиногих ракообразных, что указывает на трофические связи акулы в данном районе шельфа как с пелагическим, так и с донным сообществами.
В олюторско-наваринском районе Берингова моря зоопланктон резко отличался от бентосных беспозвоночных по изотопному составу углерода: 513С зоопланктона изменялся от минус 20,3 до минус 17,8 %о, бентоса — от минус 17,5 до минус 13,0 %о. Такая картина разделения бентоса и зоопланктона по изотопам углерода характерна для арктических морей (Hobson et al., 2002). Средние значения 513С фитопланктона и бентосных водорослей в морских экосистемах составляют соответственно минус 22 и более минус 17 %о (France, 1995). Хотя эти литературные данные практически идеально вписываются в нашу схему пищевых связей, роль первичных бентосных продуцентов в сообществах шельфа олюторско-наваринского района остается невыясненной. Определенное обогащение изотопом 13С бентосных пищевых цепей может являться результатом переработки фитодет-рита планктонного происхождения в донных осадках (Lovvorn et al., 2005). Тем не менее выявленные устойчивые различия в изотопном составе углерода между зоопланктоном и бентосными беспозвоночными исследуемого района дают возможность оценивать по величинам 513С связь отдельных видов рыб с пелагическими и донными пищевыми цепями (см. рис. 5). Общая схема пищевых связей в пелагических и донных сообществах исследуемого района представлена на рис. 7.
У рыб отмечен широкий диапазон вариаций изотопного состава углерода: 513С от минус 19,2 (молодь минтая) до минус 15,3 %о (навага). Так как содержание изотопа углерода 13С в консументах верхних уровней трофической сети экосистемы в значительной степени обусловлено составом углерода источников органического вещества, лежащего в основании отдельных пищевых цепей, величины 513С в тканях рыб зависели от доли в их рационе пелагических или донных животных: чем выше была доля бентоса в рационе, определенном по анализу содержимого желудков, тем выше были значения 513С тела рыб (см. рис. 5). По изотопному составу углерода выделяются три группы рыб. В первую группу входят виды со значениями 513С от минус 19,2 до минус 17,5 %о (минтай длиной тела менее 60 см, песчанка, стрелозубые палтусы, вильчатохвостый триглопс), у
которых основу питания (более 80 %) составляют пелагические животные. Вторая группа — рыбы со значениями 513С от минус 15,8 до минус 15,3 %% (навага, северная двухлинейная камбала), потребляющие в основном бентосных беспозвоночных (более 80 %). Рыбы, входящие в третью группу (треска, крупный минтай, узколобый шлемоносец, черный и белокорый палтусы и пр.), имели значения 513С промежуточного диапазона и примерно равные доли в рационе донной и пелагической пищи (см. таблицу, рис. 5).
Рис. 7. Трофический статус гидробионтов в трофической сети на шельфе западной части Берингова моря, определенный по изотопному составу углерода и азота (осень 2004 г.)
Fig. 7. Trophic relationships in the shelf zone of western Bering Sea revealed by gut content data and analysis of carbon (513C) and nitrogen (515N) stable isotope ratios
Вариации значений 515N исследованных гидробионтов составляли диапазон от 8,5 до 17,2 %% и соответствовали распределению животных на более чем трех трофических уровнях (см. рис. 7). Очевидно, что межвидовые различия значений 515N животных отражают степень хищничества разных видов и, таким образом, значимость в пищевом рационе консументов 1-го, 2-го или 3-го порядков. Для некоторых видов (треска, минтай) выявлены большие внутривидовые изменения 515N, которые коррелируют с увеличением размеров тела (возрастом) рыб и онтогенетическими изменениями пищевого спектра (см. рис. 4) и могут быть использованы как количественная характеристика возрастных изменений трофического статуса.
Прослеживается четкая зависимость величины 515N рыб и расчетных значений трофического уровня от доли нектона и нектобентоса в их пище (см. рис. 6). Крупная треска занимает самый высокий трофический уровень — 4,5. Выше четвертого трофического уровня находятся также многоиглый керчак, треска длиной 40-60 см, а также американский и азиатский стрелозубые палтусы. Анализ содержимого желудков подтвердил, что у этих рыб объектами питания были гидробионты, составляющие основу 3-го трофического уровня. Основное количество исследованных рыб и крупные бентосные декаподы занимают промежуточное положение между третьим и четвертым трофическими уровнями (см. таблицу). Причем, как показали результаты анализа желудков, у большинства видов рыб этой группы основу питания составляли нектонные и нектобентосные организмы, занимающие более низкое положение в трофических цепях (рис. 6).
293
Структура пищевой сети, представленная по совокупности данных 515N и 513С и анализа содержимого желудков рыб (см. рис. 7), дает ценную информацию о путях переноса органического вещества от первичных продуцентов к хищникам верхних трофических уровней и показывает высокую степень донно-пела-гических связей на шельфе Берингова моря, функционирующих на уровне консу-ментов второго и более высоких порядков, которые в той или иной степени зависят от донной и пелагической пищи.
Список литературы
Волков А.Ф. Зоопланктон э пипелагиали дальневосточных морей: состав сообществ, межгодовая динамика, значение в питании нектона: Автореф. дис. ... д-ра биол. наук. — Владивосток: ДВГУ, 1996. — 70 с.
Волков А.Ф., Кузнецова Н.А., Слабинский A.M. Структура планктонного сообщества Берингова моря в летне-осенний период (итоги 3-летней работы российско-японско-американской экспедиции по программе "BASIS") // Изв. ТИНРО. — 2005. — Т. 143. — С. 219-239.
Горбатенко К.М., Кияшко С.И. Состав сообщества зоопланктона эпипелагиали северо-восточной части Охотского моря и трофический статус доминирующих видов по данным анализа соотношений стабильных изотопов 513C и 515N // Изв. ТИНРО. — 2007. — Т. 148. — С. 3-22.
Дулепова Е.П. Сравнительная биопродуктивность макроэкосистем дальневосточных морей. — Владивосток: ТИНРО-центр, 2002. — 273 с.
Методическое пособие по изучению питания и пищевых отношений рыб в естественных условиях. — М.: Наука, 1974. — 253 с.
Напазаков В.В. Трофические связи рыб в донных ихтиоценах западной части Берингова моря // Изв. ТИНРО. — 2004. — Т. 139. — С. 19-42.
Новикова Н.С. О возможности определения суточного рациона рыб в естественных условиях // Вестн. МГУ. — 1949. — № 9. — С. 107-111.
Рекомендации по экспресс-обработке сетного планктона в море. — Владивосток: ТИНРО, 1984. — 31 с.
Чучукало В.И. Питание и пищевые отношения нектона и нектобентоса в дальневосточных морях. — Владивосток: ТИНРО-центр, 2006. — 484 с.
Чучукало В.И., Напазаков В.В. К методике определения суточных рационов питания и скорости переваривания пищи у хищных и бентосоядных рыб // Изв. ТИН-РО. — 1999. — Т. 126. — С. 160-171.
Шейко Б.А., Федоров В.В. Рыбообразные и рыбы. Гл. 1 // Каталог позвоночных Камчатки и сопредельных морских акваторий. — Петропавловск-Камчатский: Камчатский печатный двор, 2000. — С. 7-69.
Шунтов В.П., Дулепова Е.П. Современное состояние био- и рыбопродуктивности экосистемы Берингова моря // Комплексные исследования экосистемы Берингова моря. — М.: ВНИРО, 1995. — С. 358-388.
Шунтов В.П., Дулепова Е.П. Современный статус и межгодовая динамика донных и пелагических сообществ экосистемы Охотского моря // Изв. ТИНРО. — 1996. — Т. 119. — С. 3-32.
DeNiro M.J., Epstein S. Influence of the diet on the distribution of carbon isotopes in animals // Geochimica Cosmochimica Acta. — 1978. — Vol. 42. — P. 495-506.
France R.L. Carbon-13 enrichment in benthic compared to planktonic algae: Foodweb implications // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 1995. — Vol. 124. — P. 307-312.
Hobson K.A., Fisk A., Karnovsky N. et al. Stable isotope (513С, 515N) model for the North Water food web: implication for evaluating trophodynamics and the flow of energy and contaminants // Deep-Sea Res. II. — 2002. — Vol. 49. — P. 5131-5150.
Lovvorn J.R., Cooper L.W., Brooks M.L. et al. Organic matter pathways to zooplankton and benthos under pack ice in late winter and open water in late summer in the north-central Bering Sea // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 2005. — Vol. 291. — P. 135-150.
Minagawa M., Wada E. Stepwise enrichment of 15N along food chains: further evidence and the relation between 515N and animal age // Geochimica Cosmochimica Acta. — 1984. — Vol. 48. — P. 1135-1140.
Post D.M. Using stable isotopes to estimate trophic position: models, methods, and assumption // Ecology. — 2002. — Vol. 83. — P. 703-718.
