CC BY
78
2008
Известия ТИНРО
Том 154
УДК (574.583+591.524.12):57.087.45(265.51)
K.M. Горбатенко1, С.И. Кияшко2, А.Е. Лаженцев1, В.А. Надточий1, А.Б. Савин1*
1 Тихоокеанский научно-исследовательский рыбохозяйственный центр, 690990, г. Владивосток, пер. Шевченко, 4; 2 Институт биологии моря ДВО РАН, 690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17
ТРОФИЧЕСКИЕ СВЯЗИ ПЕЛАГИЧЕСКИХ И ДОННЫХ ЖИВОТНЫХ ЗАПАДНОЙ ЧАСТИ БЕРИНГОВА МОРЯ ПО ДАННЫМ СОДЕРЖАНИЯ ЖЕЛУДКОВ И АНАЛИЗА СТАБИЛЬНЫХ ИЗОТОПОВ УГЛЕРОДА И АЗОТА
Изложены результаты изучения состава, обилия, питания и трофического статуса наиболее массовых видов зоопланктона, донных беспозвоночных и нектона в шельфовой зоне Берингова моря. Исследовано содержимое желудков массовых видов рыб и определен изотопный состав азота и углерода у 36 массовых видов планктона, бентоса, нектона и нектобентоса, составляющих основу пелагических и донных сообществ. Показано, что зоопланктон значительно отличается от бентосных беспозвоночных по изотопному составу углерода: величины 513С зоопланктона варьировали от минус 20,3 до минус 17,9 %%; бентоса — от минус 17,5 до минус 13,0 %%, рыб — от минус 19,2 до минус 15,3 %. Содержание изотопа углерода 13С в тканях рыб в основном зависело от доли в рационе пелагических или донных животных. Значения 515N изученных видов изменялись в диапазоне от 8,6 до 17,2 %%, что соответствует распределению консументов на 2,8 трофического уровня. Очевидно, что значения 515N различных видов рыб отражают степень хищничества и показывают в основном соотношение в их пищевом рационе консументов 1-, 2- или 3-го порядков. Структура трофической сети демонстрирует высокую степень взаимозависимости донного и пелагического сообществ (даже без учета низших звеньев пищевых цепей — фитопланктона, бактерий, простейших), реализующуюся большинством нектонных видов, которые в той или иной степени зависят как от донной, так и от пелагической пищи.
Ключевые слова: Берингово море, изотопный состав азота и углерода, трофический статус, трофический уровень, зоопланктон, бентос, нектон.
Gorbatenko K.M., Kiyashko S.I., Lazhentsev A.E., Nadtochy V.A., Savin A.B. Trophic benthic-pelagic relations in the western Bering Sea revealed by analysis of stomach contents and stable isotopes of carbon and nitrogen // Izv. TINRO. — 2008. — Vol. 154. — P. 144-164.
Parameters of the carbon and nitrogen isotopes composition (513С and 515N) are determined for the main zooplankton, macrobenthos and nekton species (42 species,
* Горбатенко Константин Михайлович, кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник; Кияшко Сергей Ильич, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: sikiyash@mail.ru; Лаженцев Артем Евгеньевич, кандидат биологических наук, научный сотрудник; Надточий Виктор Александрович, кандидат биологических наук, заведующий сектором, e-mail: nva@tinro.ru; Савин Андрей Борисович, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник.
in total) which form the base of pelagic and benthic communities in the Olutorsky-Navarin area of Bering Sea, by the samples collected by bottom trawl in the autumn of 2004. The anomalies of 513C varied from -20.3 to -17.9 %% for zooplankton, from -17.5 to -13.0 % for macrobenthos, and from -19.2 to -15.3 % for fishes, in dependence on their food content. The anomalies of 515N varied from +8.6 % (for sea urchin) to +17.2 % (for large-size pacific cod). The 515N value reflected the degree of preying and indicated mainly the ratio of the first, second, and third orders consumers in the diet. The food chain structure is presented on the base of comparing between the stomachs content and 513C, 515N values. It shows close benthic-pelagic relations in the northwestern Bering Sea shelf and discovered the ways of organic matter transfer from primary producers to the upper trophic levels.
Key words: Bering Sea, carbon isotopes ratio, nitrogen isotopes ratio, trophic status, trophic level, zooplankton, macromenthos, nekton.
Введение
Одним из путей понимания закономерностей функционирования экосистем является изучение в них трофических связей. C внедрением в практику рыбохо-зяйственных исследований экосистемных подходов появилась необходимость расширения и углубления работ трофологического направления. Несмотря на имеющуюся обширную информацию о составе и структуре сообществ, а также питании рыб и беспозвоночных дальневосточных морей (Шунтов и др., 1993; Шунтов, Дулепова, 1995, 1996; Дулепова, 2002; Кузнецова, 2005; Чучукало, 2006), в настоящее время трофические связи между пелагическими и донными сообществами в экосистемах данного региона все еще изучены недостаточно. Кроме того, без конкретных представлений о трофической структуре и роли в ней массовых видов гидробионтов невозможно принципиально продвинуться в изучении динамики численности промысловых объектов.
Пелагическая и донная подсистемы представляют собой взаимосвязанные части экосистемы. Помимо низших звеньев пищевых цепей — микроводорослей, бактерий, простейших — пелагическую подсистему формируют планктонные и нектонные организмы, а донную — фито- и зообентос и нектобентос. Планктонные и бентосные организмы, оставаясь в границах своих биотопов, участвуют в энергетическом обмене между пелагиалью и бенталью через детритную цепь (отмирающий планктон) или потребляя взвешенное органическое вещество (бен-тосные сестонофаги). Нектонные виды, являясь активными мигрантами, перемещаются в светлое время суток в придонные слои и потребляют донные организмы или сами становятся добычей донных хищников, а придонный нектон (некто-бентос), как правило, ночью, отрываясь от дна, потребляет пелагические виды. Таким образом, постоянно происходит активный энергетический обмен между пелагическим и донным сообществами. Однако на выявляемую исследователями картину подобных взаимодействий могут оказывать влияние как сложности, связанные с оценкой роли микроорганизмов в трофической сети, так и прямые ошибки при традиционном анализе питания (например, вызванные различием в скорости переваривания разной пищи и краткосрочностью сборов).
В ежегодных экспедициях ТИНРО-центра регулярно проводятся пелагические и донные макросъемки. По информации о составе, структуре и трофических отношениях в пелагических и донных сообществах дальневосточных морей были построены генерализованные схемы трофических связей в этих морях, в том числе с определением потоков энергии между основными компонентами (Шунтов, Дулепова, 1995, 1996; Дулепова, 2002; Кузнецова, 2005; Чучукало, 2006). Е.П. Дулепова (2002) в схему биологического баланса включила наряду с бактериями и простейшими детритную пищевую цепь и показала, что дополнительная энергия, получаемая из органического вещества детритного происхождения, в 1,5 раза превышает энергию от прямого потребления первичной продукции. При участии бактерий и простейших это органическое вещество включается в пище-
вую цепь, а сами бактерии и простейшие потребляются зоопланктоном и нехищным бентосом (Сорокин и др., 1995; Сорокин, 1997).
Для определения экологической емкости любого моря необходимы оценка относительного трофического уровня основных групп пелагического и донного населения и определение связей между ними. В частности, по российским водам Берингова моря уже накоплено много данных для понимания зависимости доминирующих видов нектона и нектобентоса от различных составляющих пищевых спектров в течение их жизненного цикла (Напазаков, 2004; Волков и др., 2005; Чучукало, 2006). Однако данные анализа содержимого желудков отражают лишь то, что животные потребляли недавно, и не всегда являются показателем более долговременного потребления пищи. Существенными могут быть межвидовые и внутривидовые различия в составе пищи в разных прибрежных и мористых биотопах. Как известно, на размер рациона рыб влияют агрегированность и величина концентрации пищевых объектов, а также биологическое состояние потребителей.
Помимо анализа содержимого желудков, можно существенно уточнить источники пищи и трофический статус консументов по различиям в накоплении природных тяжелых изотопов 13С и 15N в тканях консументов (Minagawa, Wada, 1984). Соотношения 13С/12С (513С) в органическом веществе претерпевают слабые изменения (около 1 %%) по мере его прохождения по пищевой цепи от растений к растительноядным животным и далее к хищникам, что позволяет использовать их в качестве маркера основных источников органического вещества в экосистеме (DeNiro, Epstein, 1978). Изотопы азота в органическом веществе, напротив, подвергаются значительному фракционированию в ходе метаболических процессов, что приводит к закономерному обогащению 15N (около 3,4 %%) животных на каждом последующем трофическом уровне (Minagawa, Wada, 1984). Это дает возможность определять по значениям 515N действительный трофический статус организмов в экосистеме, вне зависимости от некоторых ограничений и неточностей (различия скорости переваривания пищевых компонентов), накладываемых обычным анализом содержимого желудка.
Показатели соотношений стабильных изотопов с учетом размерно-возрастных параметров исследуемых гидробионтов являются носителями информации за более длительный промежуток времени, чем одномоментные наблюдения за составом пищи, что подразумевает более точное представление картины трофических ресурсов. Кроме того, нивелируется разница в скорости (времени) переваривания пищи, что позволяет в определенной степени избежать трудностей интерпретации, вызванных различиями в скорости переваривания организмов. Иными словами, соотношение изотопов в тканях гидробионтов является интегральной характеристикой изменения состава пищи и отражает итог потребления трофических ресурсов гидробионтами.
В данной работе представлены результаты определения трофического статуса доминирующих видов в пелагических и донных сообществах западной части Берингова моря, а также оценка роли различных видов в пищевой сети исследуемых биотопов (пелагиаль—дно) на основе комплексного использования двух взаимодополняющих трофологических методов: анализа содержимого желудков и определения изотопного состава азота и углерода гидробионтов.
Материалы и методы
Материалы собирали в процессе донной траловой учетной съемки, которая была проведена на СРТМ-К "Камчатниро-1" осенью (октябрь-ноябрь) 2004 г. Облавливался придонный слой на глубинах 40-200 м в западной части Берингова моря от мыса Олюторского до мыса Наварин, при этом использовался донный трал ДТ-27.1/33, имеющий горизонтальное раскрытие 16,26 м. Всего выполнено
69 тралений (рис. 1). Исследовали наиболее массовых представителей донной ихтиофауны следующих семейств: G adidae, Р1еигопесШае, С оИМае, Psychrolutidae, Liparidae и Coryphaenidae. Таксономия видов рыб взята из каталога Б.А. Шейко и В.В. Федорова (Рыбообразные и рыбы, 2000).
170° 171° 172° 173° 174° 175° 176° 177° 178° 179° Е 180°
Рис. 1. Схема района работ в олюторско-наваринском районе Берингова моря в октябре-ноябре 2004 г.
Fig. 1. Map of sampling sites in the Olutorsko-Navarinskiy region of Bering Sea on October-November, 2004
Полевые исследования включали также сбор сетного планктона, определение видового состава и анализ собранных проб с дальнейшей статистической обработкой в соответствии с принятыми в ТИНРО-центре методиками (Рекомендации ..., 1984). Обловы проводили большой сетью Джеди (БСД) с площадью входного отверстия 0,1 м2 и фильтрующим конусом, изготовленным из капронового сита с ячеей размером 0,168 мм, тотальными обловами слоя дно—0 м. Сбор планктонных проб совпадал с тралениями.
Пробы для анализа желудков рыб брали из каждого траления с учетом времени суток, глубины места и размерных групп рыб (Методическое пособие ..., 1974; Волков, 1996).
Для определения суточного пищевого рациона (СПР) бентосоядных и хищных рыб применяли методику Н.С. Новиковой (1949), модифицированную в ТИНРО-центре (Чучукало, Напазаков, 1999). Общее количество обработанных желудков составило 2717 экз. из 149 траловых проб.
С целью дальнейшего развития методологического подхода к изучению структуры и динамики крупных морских экосистем, базирующегося на анализе соотношения стабильных изотопов в органическом веществе живых организмов, был выполнен изотопный анализ азота и углерода гидробионтов в количестве 97 проб, представленными 15 доминирующими видами рыб, а также планктонными и бен-тосными беспозвоночными, составляющими основу трофической сети в районе исследований.
Для изотопного анализа рыб, декапод и крупных моллюсков отбирали пробы мышечной ткани массой 3-10 г. Пробы более мелких организмов состояли из нескольких экземпляров целых особей. Пробы помещали в термошкаф и в тече-
ние 12 ч обезвоживали при температуре 60 °С, затем образцы хранили в холодильнике при температуре минус 18 °С. Для каждого гидробионта отмечали место сбора, вид, длину, массу, у нектона также пол, стадию зрелости, содержимое желудка.
Дальнейшая обработка проб по определению значений изотопов была проведена в Дальневосточном геологическом институте ДВО РАН. Изотопный анализ выполнен с использованием элементного анализатора FlashEA-1112, соединенного через интерфейс C onFlo III с изотопным масс-спектрометром MAT-252 (Thermoquest). Для калибровки использованы стандарты IAEA CH-6, NBS-22, IAEA N-1 и IAEA N-2 (Международное агентство по атомной энергии, Вена). Точность определения величин 513С и 515N составила соответственно ±0,06 и ±0,10 %о.
Реальный трофический уровень консумента (ТУ к), занимаемый тем или иным видом в пищевых сетях водных экосистем, определяли по изотопному составу азота (Post, 2002):
ТУК = X + (ö15 Nк -ö15N6)/ А,
где б15^ — изотопный состав азота консумента; ö15N6 — изотопный состав азота организмов, принимаемых за основание данной пищевой цепи (в нашем случае таковыми приняты копепода Eucalanus bungii и морской еж Strongylocentrotus pallidas, поскольку среди исследованных видов консументов они имели наименьшие значения 515N и с наибольшей вероятностью могут считаться консументами первого порядка); А — величина изменения изотопного состава на одном трофическом уровне, согласно Minagawa и Wada (1984), принята равной 3,4 %; X — значение трофического уровня организмов, принимаемых за основание пищевой сети (в нашем случае принято равным 2, как для консументов первого порядка).
Авторы выражают благодарность сотруднику ЧукотНИРО (г. Анадырь) П.Ю. Андронову за видовое определение десятиногих ракообразных.
Результаты и их обсуждение
Основой кормовой базы нектона в олюторско-наваринском районе Берингова моря, как и в любой морской экосистеме, являлись планктонные и бентосные беспозвоночные, для более крупных хищных его представителей — собственно нектон, в том числе собственная молодь.
Зоопланктон был представлен 64 видами. Его основу составляли животные 4 таксономических групп — копеподы, эвфаузииды, сагитты и амфиподы, которые составляли по массе 95,9 % общего количества планктона (табл. 1).
Изотопный состав углерода и азота был исследован у 5 доминирующих видов зоопланктона. Как и в предыдущих исследованиях (Гор-батенко, Кияшко, 2007), у планктона наблюдалось закономерное увеличение значений азота от копепод к хетогнатам. И в данном случае минимальные значения 515N имела нехищная копепода-фильтратор Eucalanus bungii — 8,9 %о, а максимальные — хищники: медуза Aeginura grimaldii и хетогната Sagitta ele-gans — соответственно 11,2 и 11,5 %% (табл. 2). Таким образом, копепода-фильтратор Euca-lanus bungii, как и в Охотском море, занимает в Беринговом море самое низкое положение в трофической сети, поэтому можно предположить, что этот вид является в наибольшей степени фитофагом, и находится на 2-м трофичес-
Таблица 1 Биомасса доминирующих групп зоопланктона в олюторско-наваринском районе в октябре-ноябре 2004 г.
Table 1 Biomass of the dominating groups of zooplankton in the Olutorsko-Navarinskiy region on October-November, 2004
Группа планктона
Биомасса
V %
Копеподы 224,7 41,0
Эвфаузииды 185,7 33,9
Сагитты 100,8 18,4
Амфиподы 14,2 2,6
Прочие 22,5 4,1
Всего 547,9 100
ком уровне. Более высокие значения 515N имеют гиперииды и эвфаузииды. Это указывает на то, что они потребляют не только фитопланктон (первичных продуцентов) и микрозоопланктон (консументов 1-го порядка — бактерий и простейших), но и яйца и науплии основных групп мезозоопланктона (которые несут изотопную информацию своих родителей).
Таблица 2
Изотопный состав углерода и азота пелагических и донных животных в олюторско-наваринском районе в октябре-ноябре 2004 г.
Table 2
Carbon and nitrogen isotopic composition of the pelagic and benthic animals in the Olutorsko-Navarinskiy region on October-November, 2004
Вид Длина тела, мм Эк Тр 515N ± SD, /00 513C ± SD, ° ° ТУк n
Зоопланктон
Eucalanus bungii
(Copepoda) 5-7 П Ф1 8,8 -20,3 2,0 1
Thysanoessa raschii
(Euphausiacea) 12-15 П ф2 10,6±0,1 -17,8±0,1 2,6 2
Themisto pacifica
(Hyperiidea) 2-4 П ХВ3 10,3 -19,0 2,5 1
Sagitta elegans
(Chaetognatha) 12-22 П X4 11,4±0,1 -19,1±0,2 2,8 2
Aeginura grimaldii
(Coelenterata) П Х5 11,2 -19,1 2,7 1
Бентосные
беспозвоночные
Pandalus goniurus
(Decapoda) 60-80 ПД П6 13,1±0,8 -15,7±0,7 3,3 8
Pandalus borealis
(Decapoda) 120-140 ПД П6-7 13,2± 1,1 -16,2±0,7 3,3 3
Sclerocrangon boreas
(Decapoda) 245 Д П8 13,7 -14,3 3,5 1
Argis dentata
(Decapoda) 110 Д П8 13,6 -14,7 3,4 1
Chionoecetes bairdi
(Decapoda) 83-142 Д П9-10 13,9±0,4 -14,8±0,3 3,5 4
Chionoecetes opilio
(Decapoda) 52-124 Д П11 13,3±0,4 -14,6±0,3 3,4 4
Paralithodes platypus
(Decapoda) 134-156 Д П12-13 12,6±0,5 -14,0±0,3 3,2 3
Hyas coarctatus
(Decapoda) 56-73 Д П14 12,8±0,3 -14,9±0,2 3,2 2
Strongylocentrotus
pallidus (Echinoidea) 29-36 Д П15 8,6± 1,3 -17,5±0,7 2,0 3
Polychaeta fam. gen. sp. 100-110 Д П 11,8±0,6 -15,5±0,9 2,9 2
Halocynthia aurantium
(Ascidia) Д НС16-17 11,7± 1,7 -16,4±1,2 2,9 2
Asteroidea fam. gen. sp. Д П 11,4± 1,4 -13,0±0,7 2,8 2
Ophiopholis aculeata
(Ophiuroidea) Д ПС18 10,9 -17,0 2,6 1
Buccinidae gen. sp. 113 Д П19 11,8 -13,9 2,9 1
Octopus sp.
(Cephalopoda) Д П 13,5± 1,0 -15,0±0,1 3,4 2
Berryteuthis magister
(Gonatidae) 530 ПД П 13,4±0,7 -19,0±0,4 3,4 3
Рыбы
Somniosus pacificus
(Squalidae) 1510 ПД РКл20 14,2±0,1 -17,5±0,1 3,6 2
Окончание табл. 2 Table 2 finished
Вид Длина тела, мм Эк Тр 515N ± SD, /00 513C ± SD, ° ° тУк n
Eleginus gracilis
(Gadidae) 360-380 Д ЭФ~Крв21 15,2±0,8 -15,3±0,2 3,9 2
Gadus macrocephalus 200-400 ПД ЭФ21 13,7±0,2 -17,3±0,6 3,5 2
(Gadidae) 400-600 ПД КрвКб21 15,7±0,3 -16,0±0,1 4,1 3
>600 ПД р21 17,2±0,5 -16,4±0,2 4,5 3
Theragra chalcogramma <100 П ПФ21 12,4 -19,2 3,1 1
(Gadidae) 100-200 П ЭФ21 12,8±0,9 -18,5±0,5 3,2 2
200-400 П ЭФ21 13,0±0,6 -18,3 3,3 2
400-600 П ЭФ21 13,5±0,6 -17,8±0,6 3,4 3
>700 ПД р21 15,0 -17,0 3,9 1
Gymnacanthus galeatus
(Cottidae) 280-360 ПД ЭФ21 15,1±0,9 -16,2±0,7 3,9 3
Hemilepidotus gilberti
(Cottidae) 250-340 ПД Крв~Кб2123 15,6±0,6 -15,7±0,2 4,0 3
Hemilepidotus jordani
(Cottidae) 310-440 ПД КрвЧ~Кб2123 15,3±0,2 -15,8±0,2 3,9 3
Myoxocephalus poly-
acanthocephalus
(Cottidae) 370-550 ПД РКб~Р21 17,0±0,6 -15,6±0,3 4,4 3
Triglops forficatus
(Cottidae) 200-270 ПД ПФ22 12,1±0,3 -17,5±0,1 3,0 2
Ammodytes hexapterus
(Ammodytidae) 120-150 ПД ПФ20 13,2±0,1 -18,2±0,1 3,3 2
Atheresthes evermanni
(Pleuronectidae) 360-660 ПД р21 15,9±0,2 -17,8±0,7 4,1 2
Atheresthes stomias
(Pleuronectidae) 460-530 ПД РКл21 15,8±0,4 -18,3±0,4 4,1 2
Hippoglossus stenolepis
(Pleuronectidae) 620-1010 ПД РкР~РКл21 15,6±0,5 -16,1±0,5 4,0 3
Lepidopsetta polyxystra
(Pleuronectidae) 280-410 ПД Ч~ЧР21 13,0±0,1 -15,6±0,7 3,3 3
Reinhardtius hippoglos-
soides (Pleuronectidae) 470 ПД PKP~P21 14,6 -17,1 3,7 1
Примечание. Эк — экологическая характеристика вида: П — пелагический, ПД — придонный, Д — донный. Тр — тип питания: Ф — фитофаги, ХВ — хвататели-плотоядные, X — заглатывающие хищники, П — плотоядные, НС — неподвижные сестонофаги, ПС — подвижные сестонофаги, ЭФ — эврифаг, Крв — креветкоед, КрвКб — креветко-крабоед, Р — рыбоед, ПФ — планктофаг, РКб — рыбо-крабоед, РКл — рыбо-кальмароед, РкР — рако-рыбоед, Ч — червеед, ЧР — червеедо-рыбоед, Кб — крабоед, КрвЧ — креветко-червеед; "~" — отделяет типы питания молоди от взрослых одного и того же объекта. ТУк — реальный трофический уровень, рассчитанный по Post (2002). 'Арашкевич, 1969; Пономарева, 1955; 3Гутельмахер и др., 1988; 4Косихина, 1982; 5Горбатенко и др., 2005; 6Чучукало и др., 2003; 7Белогрудов, 1971; 'Соколова, 1957; 9Надточий и др., 2002; 10Тарвердиева, 1981; ''Надточий и др., 2001; 12Тарвердиева, 1979; 13Надточий и др., 1999; 14Турпаева, 1953; 15Вик-торовская, Кочнев, 2004; 16Бениаминсон, 1976; 17McGinitie, 1939; 18Кузнецов, Соколова, 1961; 19Надточий, 2006; 20Чучукало, 2006; 21Напазаков, 2004; 22Токранов,
Хищные сагитты и медузы имеют самый высокий трофический статус в планктонном сообществе, основу их пищи составляют консументы 2-го порядка — нехищный зоопланктон (Горбатенко и др., 2005). Из медуз для анализа была взята сцифоидная медуза Aeginura grimaldii, доминирующая в этот период в районе исследования. Медуза имела изотопный состав азота, сходный с сагиттами, и занимала вместе с ними более высокий трофический уровень среди зоопланктона, являясь хищником 2-го порядка (табл. 2).
Различие по 515N между сагиттами и копеподами в среднем составило около 3 %% (табл. 2), что соответствует одному трофическому уровню. Аналогичные исследования в водах Аляски (Schell et al., 1998) показали идентичные результаты — различия составляли 2,7-3,1 %%.
Изотопный состав углерода показал заметные вариации внутри исследованных групп зоопланктона (табл. 2). Минимальные значения углерода имел океанический интерзональный вид — копепода E. bungii (-20,3 %%), основные скопления которого формируются в глубоководных районах. Гиперииды, сагитты и медузы практически не различались по средним значениям 513С (основу их корма, видимо, формировали копеподы). Наиболее высокие значения 513С отмечены у эвфаузииды T. raschii — -17,8 %%. Это вполне закономерно, так как наши предыдущие исследования (Горбатенко, Кияшко, 2007) показали, что надшель-фовые (неритические) виды зоопланктона с наиболее мелководных участков имели более высокие значения 513С.
Бентосные беспозвоночные. При проведении донной съемки в уловах трала был встречен 41 вид беспозвоночных животных, среди которых преобладали представители десятиногих ракообразных, брюхоногих, двустворчатых и головоногих моллюсков, морских ежей, голотурий и др. (табл. 3).
Таблица 3
Относительная биомасса основных групп и видов "тралового" макробентоса в олюторско-наваринском районе в октябре-ноябре 2004 г.
Table 3
Relative biomass of the main groups and species of "trawl" macrobenthos in the Olutorsko-Navarinskiy region on October-November, 2004
Вид Русское название Доля, %
Decapoda Десятиногие раки 63,8
Reptantia Крабы 56,3
Paralithodes platypus Синий 47,0
Chionoecetes bairdi Стригун опилио 7,0
Chionoecetes opilio Стригун Бэрда 1,1
Hyas coarctatus Паук 1,1
Varia Прочие 0,1
Natantia Креветки 7,5
Pandalus goniurus Углохвостый чилим 5,2
Pandalus borealis Северный чилим 0,4
Sclerocrangon boreas Северный шримс-медвежонок 0,8
Varia Прочие 1,1
Gastropoda Брюхоногие моллюски 0,6
Cephalopoda Головоногие моллюски 4,2
Echinoidea Морские ежи
Strongylocentrotus pallidus Палевый морской еж 29,9
Holothuroidea Голотурии 1,5
Итого 100,0
Ниже, на основании литературных данных и собственных наблюдений, приведены основные характеристики донных животных, у которых был исследован изотопный состав. Помимо видов, представленных в табл. 3, добавлен один из самых массовых представителей класса асцидий — Halocynthia aurantium. Всего проанализировано 11 видов донных беспозвоночных, в сумме составляющих более 90 % учтенной биомассы бентоса.
Соотношения стабильных изотопов б1^ и 513С у 11 исследованных видов и групп бентосных беспозвоночных, составляющих основу бентоса в олюторско-наваринском районе (табл. 3), варьируют в широких пределах, тем самым показывая значительное разнообразие способов питания и состава рационов. Диапазоны значений б1^ и б13С для изученных гидробионтов составляли соответственно от 8,6 до 13,9 V и от -17,5 до -13,0 V (см. табл. 2).
Таким образом, изотопный состав углерода показал более значительные вариации внутри всех исследованных групп бентосных беспозвоночных, чем в планктоне. Минимальные значения имели морские ежи (-17,5 %о), а максимальные — морские звезды (-13,0 %). Низкие значения 513С у морского ежа, вероятно, связаны с тем, что основу его пищи составляли макроводоросли, фито-детрит и мертвые останки животных, в том числе пелагического происхождения (Викторовская, Кочнев, 2004). Максимальные значения 513С у морской звезды плохо объяснимы, так как ее видовая принадлежность не определена, но, судя по высоким значениям б15^ она относится к хищникам или факультативным хищникам, основой пищи которых служат мелкие детритофаги.
Области значений б1^ и 513С изученных десятиногих ракообразных: крабов-стригунов (Бэрда и опилио), синего краба и краба паука — практически совпадают, что может свидетельствовать о значительном перекрытии их трофических спектров и возможной конкуренции за пищу. Судя по значениям б13С (от -15,2 до -13,7 %о) они полностью базируются на бентосной пищевой цепи, занимая в ней четвертый трофический уровень (табл. 2). Предшествующие работы по питанию крабов-стригунов (Бэрда и опилио), синего краба и краба паука показали довольно высокое сходство их пищевых рационов, основу которых составляли донные беспозвоночные (Турпаева, 1953; Тарвердиева, 1979, 1981; Надточий и др., 1999, 2001, 2002; Чучукало, 2006).
Креветки Pandalus goniurus и Р. ЬогеаШ, судя по близким значениям б15^ находились с крабами на одном трофическом уровне, однако в пищевой спектр креветок, очевидно, входит существенная доля пелагических организмов, что значительно снижает величины б13С (до -16,2 %о) их тканей. Ранее считалось, что основой пищи Р. goniurus и Р. borealis служат донные организмы — много-щетинковые черви, гидроиды, гаммариды и особи собственного вида, а также макрофиты (Белогрудов, 1971; Згуровский, Федина, 1991; Чучукало и др., 2003), однако последние исследования показали, что в рационе креветок значительную роль могут играть планктонные организмы — до 25-35 % общего рациона (Чучукало, 2006). Это вполне соответствует полученным нами результатам по изотопному составу и поведению данных видов креветок, которые активно совершают суточные вертикальные миграции.
Рыбы. Ихтиоцен был представлен в уловах 84 видами рыб и рыбообразных, из которых большинство (47 видов) оказались элиторальными, а остальные — мезобентальными (19 видов), сублиторальными (12 видов), неритическими (4 вида) и мезопелагическими (2 вида).
Изотопный состав был определен у 15 видов рыб, в сумме составивших 89,75 % учтенной биомассы донно-придонного ихтиоцена (табл. 4). Большинство этих видов ведут донный или придонный образ жизни. Среди последних встречаются рыбы, совершающие активные суточные вертикальные миграции. К массовым обитателям пелагиали, попавшим в донный трал, относятся младше- и средневозрастная группы минтая, в то время как его крупные особи относятся к придонным обитателям.
Рассмотрим данные по содержанию желудков пойманных рыб (табл. 5-8) и сопоставим их с результатами анализа стабильных изотопов углерода и азота (см. табл. 2). Основу донно-придонного ихтиоцена составляли тресковые. Они были представлены тремя массовыми видами, имеющими большое промысловое значение: минтаем, треской и навагой (см. табл. 4).
Суммарная доля трех видов тресковых рыб в биомассе ихтиоцена составила 64,16 %, из которых на минтай пришлось 35,19 %. Состав пищи последнего постепенно менялся с возрастом. У молоди (длиной от 8 мм) и среднеразмерного минтая (длиной до 40 см) в питании абсолютно преобладали планктонные организмы — копеподы, гиперииды и эвфаузииды (100,0-74,2 % по массе), соотношение которых с его ростом постепенно изменяется в пользу последних (см.
Таблица 4
Относительная биомасса основных видов рыб в олюторско-наваринском районе
в октябре-ноябре 2004 г.
Table 4
Relative biomass of the main fish species in the Olutorsko-Navarinskiy region
on October-November, 2004
Семейство, вид Ихтиоцен* Биомасса,
Научное название Русское название %
Squalidae Катрановые 1,64
Somniosus pacificus Полярная акула МБ 1,64
Gadidae Тресковые 64,16
Eleginus gracilis Навага Эл 10,84
Gadus macrocephalus Треска Эл 18,13
Theragra chalcogramma Минтай Эл 35,19
Cottidae Рогатковые 22,71
Gymnacanthus galeatus Узколобый шлемоносец Эл 3,46
Hemilepidotus jordani Белобрюхий получешуйник Эл 6,38
Hemilepidotus gilberti Пестрый получешуйник Эл 6,12
Myoxocephalus
polyacanthocephalus Многоиглый керчак Эл 4,00
Triglops forficatus Вильчатохвостый триглопс Эл 0,35
Varia Cottidae Прочие рогатковые Эл 2,40
Ammodytidae Песчанковые Менее 0,01
Ammodytes hexapterus Песчанка Эл Менее 0,01
Pleuronectidae Камбаловые 9,26
Atheresthes evermanni Азиатский стрелозубый палтус МБ 0,19
Atheresthes stomias Американский стрелозубый
палтус МБ 0,64
Hippoglossus stenolepis Белокорый палтус Эл 0,25
Lepidopsetta polyxistra Северная двухлинейная камбала Эл 2,50
Reinchardtius hippoglos-
soides matsuurae Черный палтус МБ 0,06
Varia Pleuronectidae Прочие камбаловые 5,62
Varia Прочие 2,23
Всего 100,00
* Данные Б.А. Шейко, B.B. Федорова (Рыбообразные и рыбы, 2000): МБ — мезо-бентальный, Эл — элиторальный.
табл. 5). В пище также присутствовали донные организмы и рыбы, причем их роль в рационе увеличивалась с размерами рыб. Кроме того, крупный минтай активно потреблял собственную молодь.
Содержание изотопа азота ^ в тканях минтая напрямую зависело от состава пищи, который менялся с размерами животного (рис. 2). У сеголеток длиной тела менее 10 см, рацион которых состоял исключительно из зоопланктона, значения б1^ составляли 12,4 %%, а у особей длиной более 70 см, которые потребляли в основном нектон и нектобентос, они увеличились до 15,0 %%. Расчетный трофический уровень минтая в течение жизни менялся с 3,1 до 3,9 (см. табл. 2). Среднее содержание изотопа углерода 13С в тканях минтая, являющееся показателем бентосоядности вида, также монотонно увеличивалось в течение всей жизни от -19,2 % для молоди до -17,0 V у наиболее крупных (рис. 3).
Второе место в ихтиоцене занимала треска, составившая 18,13 % биомассы учтенного ихтиоцена. В период наших исследований она питалась в основном рыбой, роль которой возрастала с увеличением размеров особей (см. табл. 6). В питании особей длиной тела до 60 см среди рыб преобладала песчанка длиной 70-120 мм, составляя 30-42 % по биомассе, а более крупная треска потребляла преимущественно разноразмерного минтая длиной до 45 см — 60,4 %. Второсте-
Состав пищи минтая разных размерных групп в олюторско-наваринском районе в октябре-ноябре 2004 г., %
Table 5
Food composition of walleye pollock different dimensional groups in the Olutorsko-Navarinskiy region on October-November, 2004, %
Koмпoнeнт пищи 8-10 Размерная группа, 10-20 20-40 cм 40-60 60-80
Зоопланктон 100,0 95,6 74,1 45,9 0,5
Euphausiacea 22,7 34,7 52,1 30,9 0,0
Hyperiidea 11,5 25,6 6,5 2,3 0,5
Copepoda 65,8 25,9 10,7 9,4 0,0
Sagitta 0,0 2,0 2,2 0,6 0,0
Coelenterata 0,0 0,5 2,6 2,7 0,0
Varia 0,0 6,9 0,0 0,0 0,0
Бентосные беспозвоночные 0,0 3,0 8,9 18,4 24,8
Decapoda 0,0 3,0 8,2 17,2 21,7
Pandalus borealis 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0
Pandalus goniurus 0,0 0,0 1,5 8,1 10,3
Hyas coarctatus alutaceus 0,0 0,0 1,5 1,2 2,6
Crangon communis 0,0 0,0 0,5 0,7 0,0
Argis sp. 0,0 1,7 0,0 0,0 0,0
Chionoecetes bardi 0,0 0,0 0,0 1,2 0,0
Crangonidae sp. 0,0 0,0 0,1 0,0 0,0
Crandon dalli 0,0 0,0 0,4 0,6 0,0
Decapoda fam. gen. sp. 0,0 1,3 4,2 4,8 8,8
Izopoda 0,0 0,0 0,0 1,2 0,0
Polychaeta gen. sp. 0,0 0,0 0,7 0,0 3,1
Рыбы 0,0 1,4 17,1 35,7 74,7
Ammodytes hexapterus 0,0 0,0 6,4 9,5 0,0
Mallotus villosus 0,0 0,0 0,0 2,3 0,0
Theragra chalcogramma 0,0 0,0 9,4 18,9 74,7
Myctophidae gen. sp. 0,0 0,0 1,0 2,5 0,0
Varia 0,0 1,4 0,3 2,5 0,0
ИНЖ, %a> 297,5 202,4 103,9 62,4 64,7
Koл-eo желуд^в 283 100 227 336 25
Длина, см 11,4 23,8 35,0 50,0 67,0
пенными объектами питания у молоди трески были декаподы, а у более крупных особей — осьминоги. Значения б1^ в тканях трески у всех размерных групп были выше, чем у минтая, и менялись в зависимости от размерно-возрастных характеристик (см. рис. 2). У молодых особей, имеющих длину тела 20-40 см, они в среднем составили 13,7 %%. С ростом длины тела показатель б1^ увеличивался, и у самых крупных особей длиной более 60 см составил в среднем 17,2 %. Как и у минтая, увеличение содержания тяжелого изотопа азота с возрастом связано с увеличением в рационе доли нектона. Рассчитанный трофический уровень трески возрастает от 3,5 до 4,5 (см. табл. 2).
Средние величины б13С в тканях трески для представленных размерных групп варьировали в пределах от -17,3 % (у молоди длиной до 40 см) до -16,0 % (у особей длиной тела 40-60 см). Зависимость содержания изотопа углерода 13С, как и у минтая, напрямую связана с долей бентосной пищи (см. рис. 3).
Навага составляла 10,84 % биомассы ихтиоцена (см. табл. 4). Среди кормовых организмов она предпочитала полихет, доля которых в рационе составила 48,3 % (см. табл. 6). В меньшем количестве присутствовали декаподы — 29,0 %, песчанка — 7,2 и гаммариды — 7,1 %. Среднее значение б1^ у наваги составило 15,19 %о, что соответствует трофическому уровню, равному 3,9 (рис. 4, табл.
Состав пищи разных размерных групп трески и наваги в олюторско-наваринском районе в октябре-ноябре 2004 г., %
Table 6
Food composition of Pacific cod and Pacific navaga different dimensional groups in the Olutorsko-Navarinskiy region on October-November, 2004, %
Размерная группа, см
Компонент пищи 20-30 Треска 30-40 40-60 > 60 Навага 30-40
Зоопланктон 18,6 0,0 2,4 0,0 4,1
Hyperiidea 18,6 0,0 2,4 0,0 2,3
Varia 0,0 0,0 0,0 0,0 1,8
Бентосные беспозвоночные 38,6 34,2 29,3 18,6 88,7
Decapoda 37,8 29,5 26,0 1,2 29,0
Hyas coarctatus alutaceus 0,0 6,9 3,9 0,2 13,4
Pandalus borealis 0,0 0,0 0,8 0,0 0,0
Pandalus goniurus 13,9 0,0 1,4 0,1 1,8
Crangon communis 0,0 0,0 0,6 0,2 0,0
Eualis sp. 0,0 0,0 2,4 0,0 0,0
Spirontacaris sp. 0,0 0,0 1,6 0,0 0,0
Pagurus sp. 3,9 6,9 0,0 0,0 0,0
Argis sp. 2,8 2,0 0,0 0,0 0,4
Chionoecetes opilio 1,5 0,0 2,2 0,3 0,0
Chionoecetes bairdi 0,0 0,0 2,5 0,4 0,0
Crangonidae sp. 0,1 6,9 1,8 0,0 0,0
Decapoda fam. gen. sp. 15,6 6,8 8,8 0,0 13,4
Gammaridae gen. sp. 0,0 0,0 0,0 0,0 7,1
Cephalopoda 0,0 0,0 0,8 16,9 0,0
Octopus sp. 0,0 0,0 0,8 16,9 0,0
Sipunculoidea gen. sp. 0,0 0,0 1,3 0,5 3,4
Polychaeta gen. sp. 0,8 4,7 0,3 0,0 48,3
Buccinidae gen. sp. 0,0 0,0 0,9 0,0 0,0
Ophiuroidea 0,0 0,0 0,0 0,0 0,9
Ophiopholis aculeata 0,0 0,0 0,0 0,0 0,9
Рыбы 42,8 65,8 68,3 81,4 7,2
Mallotus villosus 1,3 4,7 1,9 0,9 0,0
Theragra chalcogramma 7,7 18,4 21,6 60,4 0,0
Ammodytes hexapterus 31,6 42,7 30,0 7,2 7,2
Hypsagonus quadricornis 0,0 0,0 0,0 1,0 0,0
Triglops forficatus 0,0 0,0 7,6 2,8 0,0
Pleuronectidae gen. sp. 0,0 0,0 0,0 0,5 0,0
Cottidae gen. sp. 0,0 0,0 0,6 0,8 0,0
Limanda sakhalinensis 0,0 0,0 6,6 7,8 0,0
Varia 2,2 0,0 0,0 0,0 0,0
ИНЖ, %oo 193,8 168,7 159,4 2170 121,8
Кол-во желудков 71 41 161 30 172
Длина, см 260 34,7 480 64,3 37,1
2). У наваги наблюдались максимальные для исследованных видов рыб значения б13С (среднее -15,3 V), что связано с доминированием в ее пищевом рационе полихет, которые в свою очередь, как типично бентосные организмы, также имели высокие значения б13С (-15,5 V).
Вторым по значимости семейством рыб были рогатковые. 18 видов рогатко-вых составили 22,71 % учтенной биомассы ихтиоцена. Получешуйники и много-иглый керчак питались главным образом донными организмами — в основном десятиногими ракообразными (см. табл. 7). Пелагические животные были второстепенными кормовыми объектами. У многоиглого керчака это рыбы — минтай
Состав пищи рогатковых разных размерных групп в олюторско-наваринском районе в октябре-ноябре 2004 г., %
Table 7
Food composition of sculpins in the Olutorsko-Navarinskiy region on October-November, 2004, %
Компонент пищи Узколобый шлемоносец 30-40 см Пестрый получешуйник 20-30 см 30-40 см Белобрюхий получешуйник 30-40 см 40-50 см Многоиглый керчак 30-40 см 40-50 см 50-60 см Вильчатохвостый триглопс 25-35 см
Зоопланктон 5,6 0,0 7,4 6,3 1,3 0,0 2,6 0,0 100,0
Coelenterata 5,6 0,0 7,4 6,3 1,3 0,0 2,6 0,0 0,0
Euphausiacea 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 98,1
Copepoda 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,9
Бентосные беспозвоночные 78,1 82,8 83,5 88,2 92,0 86,1 58,1 99,2 0,0
Decapoda 39,8 54,8 34,3 70,3 84,0 60,9 58,1 99,2 0,0
Hyas coarctatus alutaceus 10,8 20,1 17,3 53,0 72,2 3,3 29,1 10,5 0,0
Pandalus goniurus 13,8 11,9 9,1 0,4 3,5 41,7 29,0 2,5 0,0
Argis sp. 0,0 6,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Chionoecetes bairdi 0,0 2,1 4,7 6,5 0,0 0,0 0,0 86,2 0,0
Crandon dalli 0,0 4,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Decapoda fam. gen. sp. 15,2 10,7 3,2 10,4 8,3 15,9 0,0 0,0 0,0
Gammaridae gen. sp. 18,2 3,9 15,1 3,7 4,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Cumacea 9,3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Mysidacea 0,0 0,0 0,0 3,1 1,3 0,0 0,0 0,0 0,0
Izopoda 0,0 0,3 0,8 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Sipunculoidea gen. sp. 10,8 0,6 3,2 3,1 2,7 0,0 0,0 0,0 0,0
Polychaeta gen. sp. 0,0 15,6 16,3 0,0 0,0 3,3 0,0 0,0 0,0
Ophiuroidea 0,0 7,6 13,8 7,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Ophiopholis aculeata 0,0 6,3 1,1 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Ophiuroidea gen. sp. 0,0 1,3 2,1 7,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Echinarachnius parma 0,0 0,0 10,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Bivalvia gen. sp. 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 14,6 0,0 0,0 0,0
Buccinidae gen. sp. 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 7,3 0,0 0,0 0,0
Рыбы 16,3 17,2 9,1 5,5 6,7 13,9 39,3 0,8 0,0
Ammodytes hexapterus 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 6,6 17,7 0,0 0,0
Theragra chalcogramma 16,3 0,0 4,9 5,5 6,7 7,3 21,6 0,8 0,0
Varia 0,0 17,2 4,2 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
ИНЖ, %oo 89,7 156,7 291,2 180,7 299,3 75,5 51,3 174,0 26,5
Кол-во желудков 70 130 95 60 51 40 19 33 50
Длина, см 33,0 27,0 33,2 31,3 40,7 33,0 46,7 53,3 29,0
Состав пищи камбаловых в олюторско-наваринском районе в октябре-ноябре 2004 г., %
Table 8
Food composition of flatfishes in the Olutorsko-Navarinskiy region on October-November, 2004, %
Компонент пищи Азиатский стрелозубый палтус 40-60 см Американский стрелозубый палтус 40-60 см Северная двухлинейная камбала 30-40 см
Бентосные беспозвоночные 9,0 9,7 96,1
Amphipoda 1,2 1,7 6,5
Amphipoda gen. sp. 0,0 0,0 4,1
Anonyx sp. 0,0 0,0 0,4
Gammaridae gen. sp. 1,2 1,7 2,0
Decapoda 2,3 1,7 7,6
Hyas coarctatus alutaceus 0,0 0,0 0,8
Pandalus borealis 2,3 1,7 0,0
Pandalus goniurus 0,0 0,0 5,4
Decapoda fam. gen. sp. 0,0 0,0 1,4
Sipunculoidea gen. sp. 0,0 0,0 21,6
Polychaeta gen. sp. 0,0 0,0 46,0
Tunicata 0,8 0,8 12,2
Boltenia ovifera 0,8 0,8 12,2
Bivalvia gen. sp. 0,0 0,0 0,4
Echinodermata 0,0 0,0 2,2
Ophiuroidea gen. sp. 0,0 0,0 0,4
Echinarachnius parma 0,0 0,0 1,8
Cephalopoda 4,7 5,5 0,0
Octopus dofleini 4,7 5,5 0,0
Рыбы 91,0 90,3 3,9
Ammodytes hexapterus 0,0 0,0 3,9
Mallotus villosus 65,7 23,3 0,0
Theragra chalcogramma 24,2 66,4 0,0
Varia 1,1 0,6 0,0
ИНЖ, %a> 278,0 280,7 81,7
Кол-во желудков 13 33 140
Длина, см 43,5 51,1 35,0
и песчанка, у получешуйников — медузы и гаммариды. В питании узколобого шлемоносца пелагические объекты занимали почти половину рациона за счет амфипод и молоди минтая. Вильчатохвостый триглопс питался исключительно планктонными организмами, основу которых занимали эвфаузииды.
Значения б1^ у большинства бычков были высокими и изменялись в пределах от 15,1 V (узколобый шлемоносец) до 17,0 V (многоиглый керчак), что указывает на довольно высокую склонность к хищничеству. Трофический уровень большинства бычков изменялся в пределах 3,9-4,4. Исключение составлял вильчатохвостый триглопс. Поскольку он является типичным планктофагом, у него было отмечено сравнительно невысокое значение б1^ — 12,1 V — и относительно низкий трофический уровень, равный 3,0.
Получешуйники и многоиглый керчак имели сходные высокие значения б13С — в пределах от -15,8 до -15,6 V. Это указывает на их высокую пищевую ориентацию на бентос и нектобентос. Значения б13С у узколобого шлемоносца были ниже, составляя в среднем -16,2 V, и соответствовали более высокой доле в его рационе пелагических организмов. Наименьшие среди ро-гатковых значения б13С, в среднем равные -17,6 V, как и ожидалось, были отмечены у вильчатохвостого триглопса, являющегося зоопланктофагом.
17 ..
□ Нектобентос НПелагический нектон ¡¡¡Бентос ■ Зоопланктон
16
UO
15 -.
14 --
13
12 --
11
10
20
30
40
Длина, см
50
60
70
80
Рис. 2. Изменение трофического статуса по изотопному составу азота разноразмерного минтая (1) и трески (2) в сопоставлении с составом пищи
Fig. 2. Variations of 515N values (%o) of the Pacific cod and walleye pollock of different body length in comparison with their food composition
Доля нектона и нектобентоса (рыбы+декаподы) в пище, %
-14 -15 --16 -
U 5о
-17
-18A
-19 ;
-20 J
10
20
30
40
50
G. macrocephalus 40-60 G. macrocephalus >60 □
Th. chalcogramma >70 ^
..............f
evermanni т
TTh. chalcogramma 40-60 Th. chalcogramma 20-40 Th. chalcogramma 10-20 Th. chalcogramma <10
60
G. galeatus
70
80
90
100
M. polyacanthocephalus E. gracilis 5 «ài
E ï
H. jordaniH. gilberti
epha
Tr. forficAfh
" 11 h. ^mias ^
G. macrocephalus 20-40
Lep. polyxystra
Рис. 3. Зависимость значений 513С от доли бентоса и нектобентоса в пище рыб
Fig. 3. Relationship of fish 513С values and the ratio of benthos and nekto-benthos in gut contents
Встреченные в период исследования камбаловые включали 12 видов и составляли 9,26 % биомассы ихтиоцена. Изотопный состав был исследован у пяти из них.
Северная двухлинейная камбала составила 2,50 % ихтиоцена. Основой рациона ее взрослых особей служили полихеты (45,6 %), сипункулиды (21,6 %), туникаты (12,2 %). Из рыб в желудках была встречена только песчанка (3,9 %), которую можно отнести к второстепенным объектам (табл. 7). Значение 515N северной двухлинейной камбалы составило 13,0 %% и соответствовало трофи-
0
ческому уровню 3,3. Высокое содержание изотопа углерода 13С (среднее значение 513С равно -15,6 %о) указывает на тесную трофическую связь этого вида с бентосными организмами.
18 1
17 -
О 16 -
ъ 15 -
14 -
13 т
12 5
11 ■■
G. macrocephalus >6!
M. polyacanthocephalus
0 i
Ath. evermanni
E. gracilis
Lep_polyxystra
P,P<
¿Th. chalcogramma 10-2^ Th. chalcogramma 20-40 Thjchalcogramma <10
Tr. forficatus
IH. gilberti G. macrocephalus 40-6(k ^
_____________________________Ath. stomias
>
G. galeatus Th. chalcogramma >70
■ gG. macrocephalus 20-40
Th. chalcogramma 40-60
10
20
30
40
50
60 70 80 90 100
Доля нектона и декапод (креветок) в пище, %
Рис. 4. Зависимость значений 515N от доли нектона и нектобентоса в пище рыб Fig. 4. Relationship of fish 515N values and the ratio of nekton and nekto-benthos in gut contents
0
У белокорого палтуса был исследован всего один желудок у особи размером 62 см. Он был наполнен крупным полупереваренным минтаем размером 40-50 см. Согласно литературным данным (Напазаков, Ч учукало, 2001), в осенний период у сравнительно небольших особей, длиной тела от 60 до 80 см, среди потребляемых организмов по биомассе преобладают крабы-стригуны опи-лио (40,0 %), осьминоги (16,4 %), минтай (17,5 %) и другие рыбы. У более крупных особей, длиной тела от 80 до 130 см, преобладают осьминоги (24,8 %) и рыбы: сельдь (16,9 %), рогатковые (16,4 %), морские слизни — Liparidae (24,6 %). Значения б1^ (среднее 15,6 %) у этого вида ниже, чем у крупных рогатковых рыб и трески, и соответствуют трофическому уровню, равному 4,0. Изотопный состав углерода (б13С = -16,1 %) указывает на преимущественную трофическую связь исследованного экземпляра с бентосом.
Черный палтус составил всего 0,06 % ихтиоцена (см. табл. 4). Большая часть его распределена на материковом склоне. На шельфе же черный палтус, как правило, представлен созревающей молодью. Как и другие хищные рыбы, этот вид не имеет четкой суточной ритмики питания и при потреблении крупных жертв может некоторое время не питаться. Основу его рациона, согласно сред-немноголетним данным (Чучукало, 2006), составляют минтай и командорский кальмар. Второстепенное и третьестепенное значение имели донные животные — креветки сем. Pandalidae, брюхоногие моллюски, асцидии и др. Однако их доля обычно не превышает 10 %. Изотопный состав был определен только у одной молодой особи черного палтуса с длиной тела 47 см, что, возможно, объясняет сравнительно невысокий трофический уровень этого вида (3,7), определенный по значению б15^ Относительно низкое значение б13С (-17,1 %) соответствует питанию этой рыбы преимущественно нектонными организмами.
Общая доля стрелозубых палтусов в ихтиоцене составила 0,83 % (табл. 4). Из них на долю азиатского стрелозубого палтуса пришлось 0,19 %, а на долю американского стрелозубого палтуса — 0,64 %. Основу пищи обоих видов (около 90 %) составляли пелагические животные: у азиатского вида — рыбы (минтай, мойва), а у американского, кроме этих рыб, еще и кальмары (см. табл. 8). Изотопный состав азота обоих видов стрелозубых палтусов был сходным (б1^ от 15,8 до 15,9 %о) и соответствовал трофическому уровню 4,1. Тесная трофи-
ческая связь этих придонных видов с пелагическим сообществом обусловила их наиболее низкие среди исследованных нами рыб олюторско-наваринского района значения 513C (от -18,3 до -17,8 %).
Песчанка, в силу особенностей ее биологии, в уловах встречалась не столь часто, как можно было ожидать по ее доле в питании хищных рыб. Ее доля в учетной биомассе составляла менее 0,01 % (см. табл. 4). По литературным данным (Чучукало, 2006), в рассматриваемом районе основу пищи песчанки — более 98 % по массе — составлял нехищный зоопланктон (копеподы и эвфаузи-иды). Остальную часть рациона представляли в разные годы личинки крабов и рыб, сагитты или мелкая гидромедуза Aglantha digitale. По содержанию изотопа азота 15N (13,2 %) песчанка занимает трофический уровень 3,3. Изотопный состав углерода (среднее значение 513C = -18,3 %) позволяет со всей определенностью отнести этот придонный вид к типичным планктофагам.
Полярная акула составляла 1,64 % по биомассе учетного ихтиоцена (табл. 4). Следует отметить, что основные глубины ее обитания приходятся на материковый склон (500-700 м). Она типичный хищник, имеет широкий спектр питания, включающий кальмаров, осьминогов и рыб (Bright, 1959; Yang, Page, 1999; Глубоков, 2004). Немногочисленные вскрытия, выполненные в летне-осенний период в Беринговом и Охотском морях (около 30 желудков), свидетельствуют о том, что основу рациона особей размером от 130 до 320 см составляют пелагические рыбы: мелкоразмерный минтай, горбуша, кета и сельдь. Меньшее значение имеют донные и придонные представители нектона и нектобентоса: треска, макрурусы, камбалы, навага, лисички, крабы-стригуны, гаммариды, офиуры, осьминоги, креветки. Однако роль донных организмов не превышает 10 % (Чу-чукало, 2006). Судя по изотопному составу азота (среднее значение 515N составило 14,22 %о), исследованные нами молодые особи полярной акулы длиной тела 151 см занимали трофический уровень 3,6. Содержание изотопов углерода (513C = -17,5 %о) указывает на трофические связи как с пелагическим, так и с донным сообществом.
Заключение
Таким образом, в олюторско-наваринском районе Берингова моря изотопный состав углерода и азота был исследован у 36 видов планктонных, нектон-ных, бентосных и нектобентосных организмов, в сумме составляющих основу биомассы промысловой экосистемы рассматриваемого района. Полученные значения 513С и 515N варьировали в широких пределах. Зоопланктон резко отличался от бентосных беспозвоночных по изотопному составу углерода: 513С зоопланктона составляло от -20,3 до -17,8 %о, бентоса — от -17,5 до -13,0 %о (см. табл. 2). Такая картина разделения бентоса и зоопланктона по изотопам углерода характерна для арктических морей (Hobson et al., 2002).
Средние значения 513С фитопланктона и бентосных водорослей в морских экосистемах составляют соответственно -22 и более -17 %о (France, 1995). Хотя эти литературные данные по продуцентам практически идеально вписываются в нашу схему пищевых связей, роль первичных бентосных продуцентов в сообществах шельфа олюторско-наваринского района остается невыясненной. Определенное обогащение изотопом 13С бентосных пищевых цепей может являться результатом переработки фитодетрита планктонного происхождения в донных осадках (Lovvorn et al., 2005). Тем не менее выявленные устойчивые различия в изотопном составе углерода между зоопланктоном и бентосными беспозвоночными исследуемого района дают возможность оценивать по величинам 513С связь отдельных видов рыб с пелагическими и донными пищевыми цепями (см. рис. 3, 5).
16 15
12 11
Опланктон П Рыбы О Декаподы + Бентос Л Головоногие
Нектобентос
треска>60 см1-
коттиды >50см
Пелагический комплекс видов
>Г
белокорый палтус
_ _стре^1убыЙ палту__________ око?ГиДЬ1. <40см _
Минтай >70 смП навага
□ черный палтус
ЧЧ
Гч,
д минтай 20-50 сМ трее»а<40 см
командорский кальмар
песчанка
молодь минтая
полярная акула
А уч краб стригун
осьминоги
^реветк^Ь камбалы синий кр__аб
краб_паук..
f сагитты о /
/ О / ,,
медузы О/''
I Л эвфаузииды
I U .'/
I гиперииды
.--''"^слилии "полихеты брюхоногие \
асцидии офиуры
брюхоногие
звёзды
/ •
\о
........^мявъ...................Бентос
5
14
4
13
3
10
9
8
-21
-19
18
-15
-14
-13
-12
5 13 С
Рис. 5. Трофический статус гидробионтов в трофической сети на шельфе западной части Берингова моря, определенный по изотопному составу углерода и азота (осень 2004 г.)
Fig. 5. Trophic relationships in the shelf zone of western Bering Sea revealed by gut content data and analysis of carbon (513C) and nitrogen (515N) stable isotope ratios
Общая схема пищевых связей в пелагических и донных сообществах в олюторс-ко-наваринском районе северо-западной части Берингова моря представлена на рис. 5.
У рыб исследуемого района отмечен широкий диапазон вариаций изотопного состава углерода: 513С от -19,2 (молодь минтая) до -15,3 %% (навага). Содержание изотопа углерода 13С в консументах верхних уровней трофической сети экосистемы в значительной степени связано с составом углерода источников органического вещества, лежащего в основании отдельных пищевых цепей. Величины 513С в тканях каждого из проанализированных видов рыб в основном зависели от доли в рационе пелагических или донных животных. Чем больше была доля бентоса в рационе, определенном по анализу содержимого желудков, тем выше значения 513С тела рыб (см. рис. 3). По значениям 513С четко выделяются две группы рыб: в первую входят виды, у которых основу питания составляют пелагические организмы (более 80 %), и вследствие этого значения 513С были минимальны: от -19,2 до -17,5 %% (рис. 3), во вторую — рыбы, потребляющие в основном бентосных животных (более 80 %), у которых значения 513С были значительно выше и изменялись от -15,8 до -15,3 %%. Промежуточное положение занимали рыбы, у которых значимость в рационе донной и пелагической пищи была приблизительно одинакова. В первую группу входили минтай длиной тела менее 60 см, песчанка, стрелозубые палтусы, вильчатохвостый триг-лопс. Вторая группа была представлена навагой, северной двухлинейной камбалой. Промежуточное положение занимали крупный (длиной тела более 60 см) минтай, треска, узколобый шлемоносец, черный и белокорый палтусы и пр.
Значения б1^ исследованных гидробионтов изменялись в диапазоне от 8,5 (у морского ежа) до 17,2 %% (у крупной трески) и занимали, таким образом, более чем два с половиной (2,8) трофических уровня. Очевидно, что значения б1^ отражают элемент хищничества и значимость в пищевом рационе консумен-тов 1-, 2- или 3-го порядков.
Изотопный состав азота не только варьирует между различными видами гидробионтов, но и может меняться внутри одного вида с возрастом (с увеличением размеров тела), что связано с изменением спектра питания. Это наглядно было продемонстрировано на примере минтая и трески (см. рис. 2).
На рис. 4 прослеживается довольно четкая зависимость между значениями 515N от доли нектона и нектобентоса в пище. Крупная треска длиной более 60 см занимает самый высокий трофический уровень — 4,5. Выше четвертого трофического уровня находились также многоиглый керчак, треска длиной 40-60 см и американский и азиатский стрелозубые палтусы. Анализ содержимого желудков подтвердил, что у всех перечисленных рыб объектами питания были гидробион-ты, составляющие основу 3-го трофического уровня.
Третий трофический уровень был более разнообразным и включал основное количество исследованных рыб и бентосных декапод — креветок, крабов, крабо-идов (табл. 2). Основу питания этой группы животных слагали гидробионты, составляющие 2-й трофический уровень пищевых цепей. Причем, как показали результаты анализа желудков рыб, у большинства видов рыб этой группы основу питания составляли нектонные и нектобентосные организмы, занимающие более низкое положение в трофических цепях (рис. 4).
Структура пищевой сети, представленная по данным 515N и 513С, дает полезную информацию о путях переноса органического вещества от первичных продуцентов к хищникам верхних трофических уровней. Наши результаты демонстрируют высокую степень донно-пелагических связей (даже опуская низшие звенья пищевой цепи — фитопланктон, бактерии, простейшие) через нектонные организмы, которые в той или иной степени зависят от донной и пелагической пищи.
Таким образом, на основании двух взаимодополняющих трофологических методов: визуального анализа содержимого желудков и определения изотопного состава азота и углерода гидробионтов — нами показаны тесные трофические связи между пелагическими и донными сообществами, доказывающие высокую степень их взаимозависимости.
Работа выполнена при частичной финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (проект № 07-04-00450).
Список литературы
Арашкевич Е.Г. Характеристика питания копепод северо-западной части Тихого океана // Океанология. — 1969. — Т. 9, вып. 5. — С. 857-873.
Белогрудов Е.А. О питании промысловых креветок в различных районах дальневосточных морей // Изв. ТИНРО. — 1971. — Т. 75. — С. 117-120.
Бениаминсон Т.С. Класс Асцидии (Ascidia) // Животные и растения залива Петра Великого. — Л. : Наука, 1976. — С. 122-123.
Викторовская Г.И., Кочнев Ю.Н. Биологическая характеристика морских ежей у Курильских островов // Вопр. рыб-ва. — 2004. — Т. 5, № 2(18). — С. 242-262.
Волков А.Ф. Зоопланктон э пипелагиали дальневосточных морей: состав сообществ, межгодовая динамика, значение в питании нектона : дис. ... д-ра биол. наук. — Владивосток : ДВГУ, 1996. — 70 с.
Волков А.Ф., Кузнецова Н.А., Слабинский A.M. Структура планктонного сообщества Берингова моря в летне-осенний период (итоги 3-летней работы российско-японско-американской экспедиции по программе «BASIS») // Изв. ТИНРО. — 2005. — Т. 143. — С. 219-239.
Глубоков А.И. Новые данные о тихоокеанской полярной акуле Somniosus pacificus (Squalidae) из северо-западной части Берингова моря // Вопр. ихтиол. — 2004. — Т. 44, № 3. — С. 357-364.
Горбатенко K.M., Заволокин А.В., Мерзляков А.Ю., Кияшко С.И. Трофический статус медуз (Cnidaria) Охотского моря и специфика их питания весной по данным анализов содержимого желудков и соотношений стабильных изотопов // Изв. ТИНРО. — 2005. — Т. 143. — С. 240-248.
Горбатенко K.M., Кияшко С.И. Состав сообщества зоопланктона эпипелагиали северо-восточной части Охотского моря и трофический статус доминирующих видов по данным анализа соотношений стабильных изотопов 513C и 515N // Изв. ТИНРО. — 2007. — Т. 148. — С. 3-22.
Гутельмахер В.Л., Садчиков А.П., Филиппова Т.Г. Питание зоопланктона // Итоги науки и техн. общ. экол., биоценол., гидробиол. — М. : ВИНИТИ, 1988. — Т. 6. — С. 1-156.
Дулепова Е.П. Сравнительная биопродуктивность макроэкосистем дальневосточных морей : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2002. — 273 с.
Згуровский К.А., Федина Ж.М. Трофические связи углохвостой креветки в западной части Берингова моря // Биол. моря. — 1991. — № 5. — С. 42-49.
Косихина О.В. Исследование питания Chaetognatha // Экология моря. — Киев : Наук. думка, 1982. — Вып. 11. — С. 79-83.
Кузнецов А.П., Соколова М.Н. О характере питания и распределении Ophiopholis aculeata (L.) // Тр. ИОАН СССР. — 1961. — Т. 46. — С. 3-94.
Кузнецова Н.А. Питание и пищевые отношения нектона в эпипелагиали северной части Охотского моря : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2005. — 235 с.
Методическое пособие по изучению питания и пищевых отношений рыб в естественных условиях. — М. : Наука, 1974. — 253 с.
Надточий В.А. Атлас брюхоногих моллюсков дальневосточных морей России (сем. Buccinidae) / В.А. Надточий, К.М. Прокопенко. — Владивосток, 2006. — 189 с.
Надточий В.А., Чучукало В.И., Кобликов В.Н. Особенности питания синего краба (Paralithodes platypus) в Беринговом море в осенний период // Изв. ТИНРО. — 1999. — Т. 126. — С. 113-116.
Надточий В.А., Чучукало В.И., Кобликов В.Н. Питание краба-стригуна Chionoecetes opilio в Анадырском заливе Берингова моря в осенний период // Изв. ТИНРО. — 2001. — Т. 128. — С. 432-436.
Надточий В.А., Чучукало В.И., Кобликов В.Н. Предварительные данные о питании краба-стригуна Бэрда (Chionoecetes bairdi) в Олюторском заливе Берингова моря // Изв. ТИНРО. — 2002. — Т. 130. — С. 329-335.
Напазаков В.В. Трофические связи рыб в донных ихтиоценах западной части Берингова моря // Изв. ТИНРО. — 2004. — Т. 139. — С. 19-42.
Напазаков В.В., Чучукало В.И. Питание и некоторые черты экологии палтусов западной части Берингова моря в летне-осенний период // Вопр. рыб-ва. — 2001. — Т. 2, № 2(6). — С. 319-337.
Новикова Н.С. О возможности определения суточного рациона рыб в естественных условиях // Вестн. МГУ. — 1949. — № 9. — С. 107-111.
Пономарева Л.А. Питание и распределение эвфаузиид Японского моря // Зоол. журн. — 1955. — Т. 34, № 1. — С. 85-97.
Рекомендации по экспресс-обработке сетного планктона в море. — Владивосток : ТИНРО, 1984. — 31 с.
Рыбообразные и рыбы. Гл. 1 // Каталог позвоночных Камчатки и сопредельных морских акваторий / Б.А. Шейко, В.В. Федоров. — Петропавловск-Камчатский : Камчатский печатный двор, 2000. — С. 7-69.
Соколова М.Н. Питание некоторых видов дальневосточных Crangonidae // Тр. ИОАН СССР. — 1957. — Т. 23. — С. 269-285.
Сорокин Ю.И. Первичная продукция в Охотском море // Комплексные исследования экосистем Охотского моря. — М. : ВНИРО, 1997. — С. 103-110.
Сорокин Ю.И., Сорокин П.Ю., Сорокина О.В., Мамаева Т.И. Первичная продукция и гетеротрофный микропланктон в Охотском море // Журн. общ. биол. — 1995. — Т. 56, № 5. — С. 603-628.
Тарвердиева М.И. О питании крабов-стригунов Chionoecetes opilio и Ch. bairdi в Беринговом море // Зоол. журн. — 1981. — Т. 60, вып. 7. — С. 991-997.
Тарвердиева М.И. Питание синего краба Paralithodes platypus в Беринговом море // Биол. моря. — 1979. — Т. 1. — С. 53-57.
Токранов А.М. Особенности питания рогатковых рода Triglops Reinhardt (Cottidae) в прибрежных водах Камчатки // Бюл. МОИП. Отд. биол. — 1991. — Т. 96, вып. 5. — С. 46-52.
Токранов А.М. Особенности питания рогатковых рыб рода Hemilepidotus (Cottidae) и их место в трофической системе прибрежных вод Камчатки // Вопр. ихтиол. — 1995. — Т. 35, № 5. — С. 642-650.
Турпаева Е.П. Питание и пищевые группировки морских донных беспозвоночных // Тр. ИОАН СССР. — 1953. — Т. 7. — С. 259-299.
Чучукало В.И. Питание и пищевые отношения нектона и нектобентоса в дальневосточных морях : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2006. — 484 с.
Чучукало В.И., Надточий В.А., Шебанова М.А. Распределение и питание уг-лохвостого чилима в Олюторском заливе в сентябре 2001 г. // Вопр. рыб-ва. — 2003. — Т. 4, № 13. — С. 64-73.
Чучукало В.И., Напазаков В.В. К методике определения суточных рационов питания и скорости переваривания пищи у хищных и бентосоядных рыб // Изв. ТИН-РО. — 1999. — Т. 126. — С. 160-171.
Шунтов В.П., Дулепова Е.П. Современное состояние био- и рыбопродуктивности экосистемы Берингова моря // Комплексные исследования экосистемы Берингова моря. — М. : ВНИРО, 1995. — С. 358-388.
Шунтов В.П., Дулепова Е.П. Современный статус и межгодовая динамика донных и пелагических сообществ экосистемы Охотского моря // Изв. ТИНРО. — 1996. — Т. 119. — С. 3-32.
Шунтов В.П., Радченко В.И., Чучукало В.И. Состав планктонных и нектон-ных сообществ верхней эпипелагиали западной части Берингова моря и тихоокеанских вод Камчатки в период анадромных миграций лососей // Биол. моря. — 1993. — № 4. — С. 19-31.
Bright D.B. The occurrence and food of the sleeper shark, Somniosus pacificus, in the central Alaska bay // Copeia. — 1959. — № 1. — P. 76-77.
DeNiro M.J., Epstein S. Influence of the diet on the distribution of carbon isotopes in animals // Geochimica Cosmochimica Acta. — 1978. — Vol. 42. — P. 595-506.
France R.L. Carbon — 13 enrichment in benthic compared to planktonic algae: Foodweb implications // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 1995. — Vol. 124. — P. 307-312.
Hobson K.A., Fisk A., Karnovsky N. et al. Stable isotope (513С, 515N) model for the North Water food web: implication for evaluating trophodynamics and the flow of energy and contaminants // Deep-Sea Res. II. — 2002. — Vol. 49. — P. 5131-5150.
Lovvorn J.R., Cooper L.W., Brooks M.L. et al. Organic matter pathways to zooplankton and benthos under pack ice in late winter and open water in late summer in the north-central Bering Sea // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 2005. — Vol. 291. — P. 135-150.
McGinitie G. The method of feeding of tunicates // Biol. Bull. — 1939. — Vol. 77. — P. 443-447.
Minagawa M., Wada E. Stepwise enrichment of 15N along food chains: further evidence and the relation between 515N and animal age // Geochimica Cosmochimica Acta. — 1984. — Vol. 48. — P. 1135-1140.
Post D.M. Using stable isotopes to estimate trophic position: models, methods, and assumption // Ecology. — 2002. — Vol. 83. — P. 703-718.
Schell D.M., Barnett B.A., Vinette K.A. Carbon and nitrogen isotope ratios in zooplankton of the Bering, Chukchi and Beaufort seas // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 1998. — Vol. 162. — P. 11-23.
Yang M-S., Page B.H. Diet of Pacific sleeper shark, Somniosus pacificus, in the Gulf of Alaska // U.S. Fish. Bull. — 1999. — Vol. 97. — P. 406-409.
Поступила в редакцию 27.01.08 г.
