CC BY
36
ISSN 2412-608Х. МАСЛИЧНЫЕ КУЛЬТУРЫ. Научно-технический бюллетень Всероссийского научно-исследовательского института масличных культур. Вып. 3 (171), 2017
Защита растений и иммунология
УДК 633.854.78:632.444.2: 632.953.1
АНТИФУНГАЛЬНОЕ ДЕЙСТВИЕ ПЕРСПЕКТИВНЫХ ШТАММОВ ГРИБНЫХ И БАКТЕРИАЛЬНЫХ АНТАГОНИСТОВ НА ЗООСПОРАНГИИ ВОЗБУДИТЕЛЯ ЛОЖНОЙ МУЧНИСТОЙ РОСЫ ПОДСОЛНЕЧНИКА
Л.В. Маслиенко,
доктор биологических наук
А.Х. Воронкова,
младший научный сотрудник
Н.М. Арасланова,
кандидат сельскохозяйственных наук
А.С. Иванов,
инженер
ФГБНУ ВНИИМК
Россия, 350038, г. Краснодар, ул. им. Филатова, д. 17 Тел.: (861) 275-85-19 E-mail: [email protected]
Для цитирования: Маслиенко Л.В., Воронкова А.Х., Арасланова Н.М., Иванов А.С. Антифун-гальное действие перспективных штаммов грибных и бактериальных антагонистов на зооспорангии возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника // Масличные культуры. Научно-технический бюллетень Всероссийского научно-исследовательского института масличных культур. - 2017. - Вып. 3 (171). - С. 85-92.
Ключевые слова: подсолнечник, ложная мучнистая роса, зооспорангии, антифунгальное действие, штаммы, антагонисты, T-2 Trichoderma sp., Xk-1-4 Chaetomium olivaceum, Б-12 Bacillus licheniformis, Sgrc-1 Pseudomonas fluorescens.
Изучено антифунгальное действие перспективных штаммов антагонистов T-2 Trichoderma sp., Xk-1-4 Chaetomium olivaceum, Б-12 Bacillus licheniformis и Sgrc-1 Pseudomonas fluorescens на зооспорангии возбудителя ложной мучнистой росы (ЛМР) подсолнечника Plasmopara halstedii (Farl.) Berl. et de Toni. (смеси рас 330, 710 и 730, в соотношении 1 : 1 : 1). Установлено состояние зооспорангиев возбудителя болезни в смеси с суспензиями антагонистов, а также в контроле, сразу после смыва с семядольных листьев проростков подсолнечника, а также через 1; 2,5; 4; 6 и 24 ч, при средней температуре 21 градус. Во всех вариантах смеси суспензий зооспорангиев с грибными
и бактериальными антагонистами отмечено сжатие протоплазмы у большинства зооспорангиев возбудителя ЛМР уже в первые часы (1-2,5 ч), и этот эффект сохранялся до конца наблюдений. В вариантах с бактериальными штаммами, в отличие от грибных антагонистов, отмечен выход протоплазмы из многих зооспорангиев. Во всех смесевых вариантах антагонистов и возбудителя ложной мучнистой росы также, как и в контроле, многие зооспорангии оставались выполненными в течение 24 ч, но в вариантах с бактериями, особенно из рода Pseudomonas, протоплазма отличалась более зернистой структурой. Не обнаружено выхода зооспор из зооспорангиев возбудителя ЛМР во всех смесевых вариантах как с грибными, так и бактериальными антагонистами. В контроле через 1,5-2,5 ч после смыва спороношения возбудителя ЛМР наблюдали выход зооспор по 8-1014 штук (размером 7,7-8,4 х 9,2-9,9 мкм) из одного зооспорангия, а в одном случае - более 100 штук (размером 1,2-1,9 х 1,5-2,1 мкм). Через 2,54 ч после смыва спороношения возбудителя ЛМР в контроле отмечены проросшие более крупные зооспоры. Проросших мелких зооспор возбудителя ЛМР не наблюдали.
UDC 633.854.78:632.444.2: 632.953.1
Antifungal action of the perspective strains of the fungal and bacterial antagonists on zoosporangia of the Downy Mildew pathogen on sunflower. Maslienko L.V., doctor of biology Voronkova A.Kh., senior researcher Araslanova N.M., PhD in agriculture Ivanov A.S., engineer
All-Russia Research Institute of Oil Crops 17, Filatova str., Krasnodar, 350038, Russia Те1: (861) 275-85-19 E-mail: [email protected]
Key words: sunflower, downy mildew, zoospo-rangia, antifungal action, strains, antagonists, T-2
Trichoderma sp., Xk-1-4 Chaetomium olivaceum, B-12 Bacillus licheniformis, Sgrc-1 Pseudomonas fluorescens.
Antifungal action of the perspective strains of antagonists T-2 Trichoderma sp., Xk-1-4 Chaetomium olivaceum, B-12 Bacillus licheniformis and Sgrc-1 Pseudomonas fluorescens on zoosporangia of the Downy Mildew pathogen Plasmopara halstedii (Farl.) Berl. et de Toni. on sunflower (race mixture 330, 710, and 730, in a rate 1 : 1 : 1) was studied. The state of zoosporangia of the disease pathogen in mixture with suspensions of antagonists and in control was estimated once after wash-off from the cotyledonous leaves of sunflower seedlings, and in 1; 2.5; 4; 6 and 24 hours at the average temperature 21 °С. In all variants of the mixtures of zoosporangia suspensions and fungal and bacterial antagonists, protoplasm shrink-
age has been noted for the most zoosporangia of Downy Mildew pathogen already in first hours (1-2.5 h), and this effect has been keeping till the end of observations. In variants with bacterial strains, unlike the fungal antagonists, protoplasm out from a lot of zoosporangia was observed. In all variants of antagonists and downy mildew pathogen mixtures the same as in control, the most zoosporangia have being performed during 24 h, but in variants with bacteria, especially of Pseudomonas genus, protoplasma was differed by more grainy structure. There was observed no out of zoospores from zoosporangia of downy mildew pathogen in all mixture variants both with fungal and bacterial antagonists. In control, zoospores out in amount 8-10-14 spores (size 7.7-8.4 x 9.2-9.9 um) per a zoosporangium was observed in 1.5-2.5 h after wash-off of formed downy mildew spores, and in another case its amount was equal to more than 100 spores (size 1.2-1.9 x 1.5-2.1 um). Germinated bigger zoospores were noted in control in 2.5-4 h after wash-off of the downy mildew formed spores. Germinated small zoospores of the pathogen were not observed.
Введение. Ложная мучнистая роса (ЛМР), вызываемая облигатным паразитом оомицетом Plasmopara halstedii (Farl.) Berl. et de Toni (син. Plasmopara helianti Novot.), относится к числу наиболее вредоносных болезней подсолнечника. Решение проблемы защиты от болезней связано с разработкой комплекса мероприятий, включающих и микробиологический метод. В России нет микробиологических препаратов, зарегистрированных для защиты сельскохозяйственных культур от возбудителей ложной мучнистой росы. Однако исследования в области поиска биологических средств защиты растений от возбудителя этой болезни проводятся и в нашей стране, и за рубежом [1-6].
В лаборатории биометода Всероссийского научно-исследовательского института масличных культур имени В.С. Пус-товойта (ФГБНУ ВНИИМК) в течение многих лет ведутся исследования по разработке микробиологических средств защиты масличных культур от болезней. В последние годы проводится работа по поиску перспективных штаммов для созда-86
ния микробиопрепаратов против возбудителя ложной мучнистой росы [7; 8]. В результате ступенчатого скрининга штаммов антагонистов возбудителей болезней масличных культур из коллекции лаборатории выделено четыре перспективных штамма, обладающих максимальным защитным эффектом к возбудителю ложной мучнистой росы и другим, опасным патогенам (белой гнили, фомопсису и фузариозу), а также ростостимулирую-щей и колонизирующей активностью к культуре подсолнечника [9].
Создание эффективных микробиологических средств защиты растений предполагает изучение механизмов взаимодействия микробов-антагонистов с патогенами. Поэтому задачей исследования было изучить антифунгальное действие перспективных штаммов антагонистов в отношении возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника.
Материалы и методы. Объектом исследований служили штаммы грибов и бактерий - антагонистов возбудителя ЛМР подсолнечника из коллекции лаборатории биометода ВНИИМК: бактерии -Б-12 Bacillus licheniformis и Sgrc-1 Pseudomonas fluorescens и грибы - T-2 Trichoderma sp. и Xk-1-4 Chaetomium olivaceum Cook et Ellis, а также смесь рас 330, 710 и 730, в соотношении 1 : 1 : 1, возбудителя болезни Plasmopara halstedii (Farl) Berl. et De Toni из коллекции лаборатории иммунитета ВНИИМК.
Так как возбудитель ложной мучнистой росы - облигатный паразит и не растёт на искусственных питательных средах, наша методика определения механизма действия штаммов антагонистов в отношении возбудителей болезней при прижизненном наблюдении на тонком слое твёрдой питательной среды [7] для Plasmopara halstedii не подходила. Нами разработана новая методика. Для этого
бактериальные и грибные штаммы антагонистов выращивали на картофельно-глюкозном агаре (КГА) в течение 5 и 10 суток соответственно [10; 11]. Температура выращивания штаммов оптимальная: для Б-12 Bacillus licheniformis - 30 оС, а для Sgrc-1 Pseudomonas fluorescens, T-2 Trichoderma sp. и Xk-1-4 Chaetomium olivaceum - 25 оС. Затем культуру антагонистов с поверхности питательной среды, площадью 1 см2, смывали стерильной дистиллированной водой и смешивали в равной пропорции с суспензией зооспоран-гиев возбудителя ЛМР, полученной смывом спороношения с поражённых семядольных листьев проростков подсолнечника. Контроль - суспензия зооспоран-гиев возбудителя ЛМР, без добавления суспензий антагонистов. Для исследований использовали спороношение возбудителя ЛМР (на первые сутки проявления) на семядольных листьях проростков подсолнечника сорта ВНИИМК 8883. Под микроскопом «Motic BA 300» проводили наблюдения за суспензией зооспорангиев возбудителя ЛМР в контроле (сразу после смыва, через 1; 2,5; 4; 6 и 24 ч), а также в вариантах с добавлением суспензий антагонистов. Температуру в лаборатории в период наблюдений поддерживали в пределах 21 оС, среднюю для возбудителя ЛМР и антагонистов.
Результаты и обсуждение. В связи с тем, что наблюдения проводили за смесью трёх рас возбудителя ЛМР, установлено, что в контроле, сразу после смыва спороношения с листьев подсолнечника, зооспорангии были разных размеров и форм. В основном преобладали зооспо-рангии эллипсоидной и округлой формы, с хорошо заметным внутренним содержимым (протоплазмой), с неразрушенной оболочкой (рис. 1 а). Но встречались и отдельные зооспорангии с повреждённой оболочкой, из которых наблюдали выход
протоплазмы, а также со сжатым содержимым (рис. 1 б).
10 мкм '—'
а
Рисунок 1 - Зооспорангии возбудителя ложной мучнистой росы в контроле, сразу после смыва с семядольных листьев подсолнечника:
а) эллипсоидной и округлой формы, с неразрушенной оболочкой;
б) с повреждённой оболочкой, выходом (стрелка 1) и сжатием (стрелка 2) протоплазмы (ориг.)
Через 1,5-2,5 ч наблюдали выход зооспор возбудителя ЛМР и пустые зооспорангии. При этом в основном наблюдали выход крупных зооспор (размером 7,78,4 х 9,2-9,9 мкм) по 8-10 и до 14 штук из одного зооспорангия (рис. 2 а). В одном случае из более мелкого зооспорангия наблюдали выход больше 100 штук мелких зооспор (размером 1,2-1,9 х 1,5-2,1 мкм) (рис. 2 б).
По данным Новотельновой (1966), количество зооспор в зооспорангиях возбудителя ЛМР подсолнечника, сформированных на листьях, составляет от 7-10 до 14 штук, реже больше, а на корнях -10-18 и больше [12]. Из литературного обзора диссертации Ивебор (2009) [13] установлено, что, по данным зарубежных исследователей [14; 15], известно формирование более 30 зооспор в одном зоо-спорангии.
б
Рисунок 2 - Выход зооспор из зооспорангиев возбудителя ложной мучнистой росы в контроле через 1,5-2,5 ч после смыва с семядольных листьев проростков подсолнечника: а) крупные зооспоры; б) мелкие зооспоры (ориг.)
Через 2,5-4 ч после смыва спороноше-ния возбудителя ЛМР с семядольных ли-88
стьев подсолнечника количество пустых зооспорангиев увеличилось и были отмечены проросшие зооспоры (рис. 3 а). При этом прорастали только более крупные зооспоры. Через 5-6 ч после смыва длина ростков зооспор увеличилась (рис. 3 б).
Следует подчеркнуть, что некоторые зооспорангии оставались выполненными в течение 24 ч и выхода зооспор из них не наблюдалось. Кроме того, нам не удалось увидеть проросшие мелкие зооспоры возбудителя ЛМР подсолнечника.
б
Рисунок 3 - Прорастание зооспор возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника в контроле после смыва спороношения: а) через 2,5-3 ч; б) через 5-6 ч (ориг.)
При смешивании смыва спороношения возбудителя ЛМР с суспензиями спор
грибов Xk-1-4 Chaetomium olivaceum и T-2 Trichoderma sp. уже в первые часы (1-2,5 ч) отмечено сжатие протоплазмы в большинстве зооспорангиев (рис. 4, 5). При этом эффект сжатия протоплазмы более ярко проявлялся под действием гриба Xk-1-4 Chaetomium olivaceum (рис. 4).
протоплазмы в зооспорангиях сохранялся. Кроме того, отмечены, как и в контроле, выполненные зооспорангии. Выхода зооспор из зооспорангиев возбудителя ЛМР в вариантах с обоими грибными антагонистами не наблюдали.
о
10 нхм
а
10 мен
б
Рисунок 4 - Зооспорангии возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника после смешивания с суспензией спор гриба Xk-1-4 Chaetomium olivaceum: а) через 1,5 ч; б) через 6 ч (стрелкой указаны зооспорангии со сжавшейся протоплазмой) (ориг.)
В дальнейшем, в течение всего периода наблюдений (24 ч), эффект сжавшейся
10 нкн
б
Рисунок 5 - Зооспорангии возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника после смешивания с суспензией спор гриба ^2 Trichoderma sp.: а) через 1 ч; б) через 6 ч (стрелкой указаны зооспорангии со сжавшейся протоплазмой) (ориг.)
При смешивании смыва спороношения возбудителя ЛМР с суспензиями бакте-
89
рий из родов Bacillus (Б-12 B. licheni-formis) и Pseudomonas (Sgrc-1 P. fluores-cens) также отмечено сжатие протоплазмы зооспорангиев, но, в отличие от действия грибов-антагонистов, отмечен выход содержимого (рис. 6, 7).
б
Рисунок 6 - Зооспорангии возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника после смешивания с суспензией спор бактерии Б-12 Bacillus licheniformis: а) через 1 ч (стрелкой указан зооспорангий
со сжавшейся протоплазмой); б) через 6 ч (стрелкой указана вышедшая протоплазма зооспорангия) (ориг.)
В обоих смесевых вариантах с бактериальными штаммами выхода зооспор не обнаружено.
б
Рисунок 7 - Зооспорангии возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника после смешивания с суспензией клеток бактерии Sgrc-1 Pseudomonas fluorescens:
а) через 1 ч (стрелкой указаны зооспорангии
со сжавшейся протоплазмой);
б) через 6 ч (стрелкой указана протоплазма,
вышедшая из зооспорангиев) (ориг.)
Следует подчеркнуть, что во всех сме-севых вариантах антагонистов и возбудителя ложной мучнистой росы также, как и в контроле, многие зооспорангии возбудителя ЛМР оставались выполненными в течение 24 ч, но в вариантах с бактерия-
а
ми, особенно из рода Pseudomonas, протоплазма отличалась более зернистой структурой (рис 8).
• 19 икм
Рисунок 8 - Зооспорангии возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника через 24 ч после смешивания с суспензией клеток бактерии Sgrc-1 Pseudomonas fluorescens
Заключение. Антифунгальное действие перспективных штаммов грибных и бактериальных антагонистов T-2 Tricho-derma sp., Xk-1-4 Chaetomium olivaceum, Б-12 Bacillus licheniformis и Sgrc-1 Pseudomonas fluorescens на зооспорангии возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника Plasmopara halstedii проявлялось в сжатии протоплазмы зооспо-рангиев, а у бактериальных штаммов ещё и её выходом. Во всех смесевых вариантах антагонистов и возбудителя ложной мучнистой росы также, как и в контроле, многие зооспорангии возбудителя ЛМР оставались выполненными в течение 24 ч, но в вариантах с бактериями, особенно из рода Pseudomonas, протоплазма отличалась более зернистой структурой. Не обнаружено выхода зооспор из зооспорангиев возбудителя ЛМР во всех смесевых вариантах.
В контроле наблюдали выход зооспор по 8-10-14 штук (размером 7,7-8,4 х 9,29,9 мкм) из одного зооспорангия, а в одном случае - более 100 штук (размером 1,2-1,9 х 1,5-2,1 мкм). Через 2,5-4 ч по-
сле смыва спороношения отмечены проросшие более крупные зооспоры. Проросших мелких зооспор возбудителя ЛЫБ подсолнечника не наблюдали.
Исследования выполнены при финансовой поддержке РФФИ и администрации Краснодарского края, грант № 16-48230293.
Список литературы
1. Терёшина М.В. Биологическое обоснование методов ранней диагностики и приёмов снижения вредоносности ложной мучнистой росы подсолнечника: автореф. дис. ... канд. биол. наук / Mа-рия Валентиновна Терёшина. - Краснодар, 1996. -15 с.
2. Патент 21В27б7 PФ, F C AG1N63/00, A01N63/G4 Способ защиты огурца от пероноспо-роза / Иващенко И.И., Чебыкин MÄ. - N 991 1563G/13; Заяв. 19.G7.1999; Опубл. 27.05. 2002.
3. Tosi L., Giovannetti M., Zazzerini A., Sbrana C. Interactions between Plasmopara helianthi and arbuscular mycorrhizal fungi in sunflower seedlings susceptible and resistant to downy mildew // Phytopathol. Mediterranea. - 1993. - Vol. 32. - № 2. -P. 106-114.
4. Tosi L., Zazzerini A. Interactions between Plasmopara helianthi, Glomus mossea and two plant activators in sunflower plants // Europ. J. Plant Pathol. - 2000. - Vol. 106. - № 8. - P. 735-744.
5. Yonsel Y.S., Sevim M. Microbial dressing of sunflower seeds with Trichoderma harzianum Kuen 1585 // Proc. of 19th Intern. Sunfl. Conf., Edirne, Turkey, May 29 - June 3, 2016. - P. 993.
6. Ciftcigil T.H., Ozer N., Sabudak T.A preliminary study on control of sunflower downy mildew (Plasmopara halstedii) with culture filtrates of antagonistic fungi // Proc. of 19th Intern. Sunfl. Conf., Edirne, Turkey, May 29 - June 3, 2016. - P. 1106.
7. Маслиенко Л.В. Обоснование и разработка микробиологического метода борьбы с болезнями подсолнечника: дис. ... докт. биол. наук / Любовь Васильевна Mаслиенко. - Краснодар, 2GG5. - 377 с.
8. Маслиенко Л.В., Арасланова Н.М., Ковчиги-на М.А. Поиск оптимального метода искусственного заражения подсолнечника возбудителем ложной мучнистой росы для определения эффективности опытных образцов микробиопрепаратов // Mасличные культуры. Науч.-тех. бюл. ВНИИ^. - 2014. - Вып. 2 (159-160). - С. 15б-162.
9. Маслиенко Л.В., Воронкова А.Х., Арасланова Н.М., Ковчигина М.А., Шипиевская Е.Ю., Нау-
мов Г.Н. Скрининг штаммов антагонистов к возбудителю ложной мучнистой росы подсолнечника // Наука Кубани. - 2016. - № 3. - С. 48-55.
10. Хохряков М.К. Методические указания по экспериментальному изучению фитопатогенных грибов. ВНИИ защиты растений. - Л.: Изд-во ВАСХНИЛ, 1969. - 65 с.
11. Градова Н.Б., Бабусенко Е.С., Горнова И.Б. Лабораторный практикум по общей микробиологии. - М.: ДеЛи принт, 2004. - 144 с.
12. Новотельнова Н.С. Ложная мучнистая роса подсолнечника. - М., 1966. - 188 с.
13. Ивебор М.В. Идентификация рас возбудителя ложной мучнистой росы подсолнечника в регионах Северного Кавказа и выделение устойчивого к ним исходного материала для селекции: дис. ... канд. с.-х. наук / Мария Вячеславовна Ивебор. - Краснодар, 2009. -145 с.
14. Gulya T.J., Rashid K.Y., Masirevic S.M. Sunflower diseases // Sunflower technology and production / Ed. Schneiter A.A. - Madison: American Society of Agronomy, 1997. - P. 263-379.
15. Tourvieille D., Gulya T.J., Masirevic S., Penaud A., Rashid K.Y., Viranyi F. New nomenclature of races of Plasmopara halstedii (Sunflower Downy Mildew) // Proc. of 15th Intern. Sunfl. Conf., Toulouse, France, June 12-15, 2000. - V. 2. - P. I 61-66.
References
1. Tereshina M.V. Biologicheskoe obosnovanie metodov ranney diagnostiki i priemov snizheniya vredonosnosti lozhnoy muchnistoy rosy podsolnechnika: avtoref. dis. ... kand. biol. nauk / Mariya Valentinovna Tereshina. - Krasnodar, 1996. -15 s.
2. Patent 2182767 RF, MKI F C A01N63/00, A01N63/04 Sposob zashchity ogurtsa ot peronosporoza / Ivashchenko I.I., Chebykin M.Yu. -N 99115630/13; Zayav. 19.07.1999; Opubl. 27.05. 2002; NKI.
3. Tosi L., Giovannetti M., Zazzerini A., Sbrana C. Interactions between Plasmopara helianthi and arbuscular mycorrhizal fungi in sunflower seedlings susceptible and resistant to downy mildew // Phytopathol. Mediterranea. - 1993. - Vol. 32. - No 2. -P. 106-114.
4. Tosi L., Zazzerini A. Interactions between Plasmopara helianthi, Glomus mossea and two plant activators in sunflower plants // Europ. J. Plant Pathol. - 2000. - Vol. 106. - No 8. - P. 735-744.
5. Yonsel Y.S., Sevim M. Microbial dressing of sunflower seeds with Trichoderma harzianum Kuen 92
1585 // Proc. of 19th Intern. Sunfl. Conf., Edirne, Turkey, May 29 - June 3, 2016. - P. 993.
6. Ciftcigil T.H., Ozer N., Sabudak T.A preliminary study on control of sunflower downy mildew (Plasmopara halstedii) with culture filtrates of antagonistic fungi // Proc. of 19th Intern. Sunfl. Conf., Edirne, Turkey, May 29 - June 3, 2016. - P. 1106.
7. Maslienko L.V. Obosnovanie i razrabotka mikrobiologicheskogo metoda bor'by s boleznyami podsolnechnika: dis. ... dokt. biol. nauk / Lyubov' Vasil'evna Maslienko. - Krasnodar, 2005. - 377 s.
8. Maslienko L.V., Araslanova N.M., Kovchigina M.A. Poisk optimal'nogo metoda iskusstvennogo zarazheniya podsolnechnika vozbuditelem lozhnoy muchnistoy rosy dlya opredeleniya effektivnosti opytnykh obraztsov mikrobiopreparatov // Maslichnye kul'tury. Nauch.-tekh. byul. VNIIMK. -2014. - Vyp. 2 (159-160). - S. 156-162.
9. Maslienko L.V., Voronkova A.Kh., Araslanova N.M., Kovchigina M.A., Shipievskaya E.Yu., Naumov G.N. Skrining shtammov antagonistov k vozbuditelyu lozhnoy muchnistoy rosy podsolnechnika // Nauka Kubani. - 2016. - № 3. - S. 48-55.
10. Khokhryakov M.K. Metodicheskie ukazaniya po eksperimental'nomu izucheniyu fitopatogennykh gribov. VNII zashchity rasteniy. - L.: Izd-vo VASKhNIL, 1969. - 65 s.
11. Gradova N.B., Babusenko E.S., Gornova I.B. Laboratornyy praktikum po obshchey mikrobiologii. - M.: DeLi print, 2004. - 144 s.
12. Novotel'nova N.S. Lozhnaya muchnistaya rosa podsolnechnika. - M., 1966. - 188 s.
13. Ivebor M.V. Identifikatsiya ras vozbuditelya lozhnoy muchnistoy rosy podsolnechnika v regionakh Severnogo Kavkaza i vydelenie ustoychivogo k nim iskhodnogo materiala dlya selektsii: dis. ... kand. s.-kh. nauk / Mariya Vyacheslavovna Ivebor. - Krasnodar, 2009. -145 s.
14. Gulya T.J., Rashid K.Y., Masirevic S.M. Sunflower diseases // Sunflower technology and production / Ed. Schneiter A.A. - Madison: American Society of Agronomy, 1997. - P. 263-379.
15. Tourvieille D., Gulya T.J., Masirevic S., Penaud A., Rashid K.Y., Viranyi F. New nomenclature of races of Plasmopara halstedii (Sunflower Downy Mildew) // Proc. of 15th Intern. Sunfl. Conf., Toulouse, France, June 12-15, 2000. - V. 2. - P. I 61-66.
