CC BY
4
НАУЧНАЯ СТАТЬЯ УДК 581.2: 582.776.2
АДАПТАЦИЯ ФИТОФАГОВ И ФИТОПАТОГЕНОВ К НЕОФИТАМ РОДА IMPATIENS L. (BALSAMINACEAE) В МОСКОВСКОМ РЕГИОНЕ
Алла Георгиевна Куклина, Ольга Александровна Каштанова, Олег Борисович Ткаченко
Главный ботанический сад им. Н.В. Цицина РАН
Автор, ответственный за переписку: Олег Борисович Ткаченко,
ol-bor-tkach@yandex.ru
Аннотация. Представлены результаты пятилетних исследований фитофагов и фитопатогенов в Московском регионе на двух инвазионных видах рода Impatiens L. (Balsaminaceae). Повреждающий комплекс формируется из представителей растительноядных полифагов, грибных патогенов и фитовирусов. Он свидетельствует об адаптации автохтонных фитотрофных организмов к этим видам недотроги. У I. parviflora DC. обнаружены 6 фитофагов и 4 возбудителя грибных заболеваний, у I. glandulifera Royl. - 5 фитофагов, 4 фитопатогена и 3 фитовируса, адаптированных к распространенным неофитам. В период изучения не наблюдалось критического увеличения плотности популяций вредящих видов членистоногих и развития эпифитотий.
Ключевые слова: Impatiens parviflora, Impatiens glandulifera, фитофаги, фитопа-тогены, адаптивность
DOI: 10.55959/MSU0027-1403-BB-2024-129-1-44-53
Финансирование. Работа выполнена в рамках Государственного задания № 075-00745-22-01 ГБС РАН по программе «Инвазионные растения России: инвентаризация, биоморфологические особенности и эффективные методы контроля расселения», проект № 122042600141-3.
Для цитирования: Куклина А.Г., Каштанова О.А., Ткаченко О.Б. Адаптация фитофагов и фитопатогенов к неофитам рода Impatiens L. (Balsaminaceae) в Московском регионе // Бюл. МОИП. Отд. биол. 2024. Т. 129. Вып. 1. С. 44-53.
ORIGINAL ARTICLE
ADAPTATION OF PHYTOPHAGES AND PHYTOPATHOGENS TO NEOPHYTES OF THE GENUS IMPATIENS L. (BALSAMINACEAE) IN MOSCOW REGION
Alla G. Kuklina, Olga A. Kashtanova, Oleg B. Tkachenko
Tsitsin Main Botanical Gardens of Russian Academy of Sciences Corresponding author: Oleg Borisovich Tkachenko, ol-bor-tkach@yandex.ru
Abstract. Results of a five-year study of phytophages and phytopathogens in the Moscow region on two invasive species of the genus Impatiens L. (Balsaminaceae): I. parviflora DC. and I. grandiflora Royl. are presented. The damaging complex consists of representatives of herbivorous polyphages, fungal pathogens, phytoviruses and indicates the adaptation of autochthonous phytotrophic organisms. 6 phytophages and 4 pathogens of fungal diseases at I. parviflora, and 5 phytophages, 4 fungal phytopatho-gens and 3 phytoviruses at I. glandulifera were found. During the study period, there
© Куклина А.Г., Каштанова O.A., Ткаченко О.Б., 2024
was no critical increase in the density of populations of harmful arthropod species and the development of epiphytoties.
Keywords: Impatiens parviflora, Impatiens glandulifera, phytophages, phytopatho-gens, adaptability
Financial Support. The work was carried out within the framework of the State task No. 075-00745-22-01 of the GBS RAS on the program «Invasive plants of Russia: inventory, biomorphological features and effective methods of settlement control», Project no.122042600141-3.
For citation: Kuklina A.G., Kashtanova O.A., Tkachenko O.B. Adaptation of phytophages and phytopathogens to neophytes of the genus Impatiens L. (Balsaminaceae) in the Moscow region // Byul. MOIP. Otd. biol. 2024. T. 129. Vyp. 1. S. 44-53.
Изучение особенностей биологии инвазионных видов способствует поиску возможностей, замедляющих фитоинвазии. В России в список ТОП-100 наиболее опасных инвазионных видов включены недотрога мелкоцветковая (Impatiens parviflora DC.) и недотрога железконосная (I.. glandulifera Royl. (syn. I. roylei Walp.)) из сем. Balsaninaceae (Самые опасные..., 2018).
Естественный ареал I. parviflora находится в Средней Азии. Это однолетнее травянистое растение высотой 80-90 см, имеет кистевидные соцветия; типичные цветки длиной 15 мм бледно-желтой окраски (Марков и др., 1997). Единичные находки вида в Европе известны с 1830-1860-х годов. В Центральной Европе с середины XX в. I. parviflora является одним из самых распространенных инвазионных видов. К концу XX столетия I. parviflora стала обычным сорным видом в садах и дворах Московского региона, образуя одновидовые заросли в сосняках и ельниках (Виноградова и др., 2010; Kuklina, Ozerova, 2022).
Естественный ареал I. glandulifera расположен в западных Гималаях. Это однолетнее травянистое растение высотой до 2,5 м. Цветки более крупные, длиной до 30 мм; их окраска варьирует от белого до розового и фиолетового. В 1839 г. I. glandulifera завезли из Индии в Великобританию в декоративных целях. Вторичный ареал вида охватывает 18 европейских стран, Азию и Северную Америку. Активная натурализация в средней полосе России началась в 1970-е годы. Вид нередко образует сплошное покрытие, влияя на флористический состав и сообщества насекомых в биоценозах (Vinogradova et al., 2020). Наши исследования указывают на присутствие I. glandulifera практически во всех административно-территориальных субъектах Московского региона. Однако по темпам освоения Московской обл. I. parviflora превалирует над I. glandulifera, которая
характеризуется более узкой экологической нишей (Kuklina, Ozerova, 2022).
Эти неофиты превосходят аборигенную I. noli-tangere L. по длительности периода цветения, семенной продуктивности и приспособленности к климатическим условиях средней полосы России, представляя угрозу естественному биоразнообразию (Vinogradova et al., 2020). В Германии при изучении фитофагов на I. noli-tangere в окрестностях Бонна (Schmitz, 1991) были обнаружены повреждения листьев, которые нанесли грызущие фитофаги: улитки и слизни (Gastropoda), пяденицы Cidaria biriviata Borkhausen, C. capitata Herrich-Schaffer, винный бражник Pergesa elpenor L., минер Phytoliriomyza melampyga Loew, а также сосущие фитофаги: пилильщик Siobla Sturmi Klug, жимолостная белокрылка Aleurodes lonicerae Walk, несколько видов тли (Aphis fabae Scopoli, Impatientinum balsamines Kaltenbach, Jacksonia papillata Theobald), пенница ольховая Aphrophora alni Fallen и комар Clinodiplosis cilicrus Kieffer, повреждающий почки.
В литературе сообщается об устойчивости инвазионных видов рода Impatiens к болезням и вредителям (Виноградова и др., 2010), а их успешность в освоении новых фитоценозов отчасти объясняется отсутствием патогенов. Исследования, проведенные ранее (1985) P.A. Карписоновой в Главном ботаническом саду РАН Москвы, показали, что недотрога мелкоцветковая I. parviflora болезнями и насекомыми не повреждается, но отмечено, что вид выступает в качестве одного из промежуточных хозяев паразитического ржавчинного гриба Puccinia komarovii Tranzschel ex P. Syd. & Syd.
Цель настоящей работы состояла в изучении видового состава фитофагов и фитопатогенов, а также оценке их адаптивности к инвазионным популяциям I. parviflora и I. glandulifera, распространенным в Московском регионе.
Материал и методы
Мониторинг на инвазионных видах рода Impatiens осуществляли в ходе полевых маршрутов в июле-октябре 2018-2022 гг. Места сбора образцов I. parviflora и I. glandulifera из 10 инвазионных популяций в Москве и Московской обл. охарактеризованы в табл. 1.
Насекомые, клещи, моллюски и растительные образцы с признаками повреждений членистоногими, а также с признаками поражений фитопатогенами проанализированы в лаборатории защиты растений ГБС РАН. Микроскопические исследования проведены на цифровом микроскопе «Keyence-VHX1000E» (Япония). Видовой состав акарофауны (Arachnida), энто-мофауны (Insecta) и брюхоногих (Gastropoda) определен по имаго, личинкам и симптомам повреждения.
В целях выявления минирующих видов насекомых, листья с минами помещали в индивидуальные стеклянные контейнеры для последующего выведения минеров в лабораторных условиях. Идентификацию грибов выполняли стандартными методами «влажной камеры» и «чистой культуры». Латинские названия фи-топатогенов даны согласно Index Fungorum (http://www.indexfungorum.org). Частота встречаемости повреждений фитофагами и поражений патогенами оценена на площадках (1 м2) по 3-балльной шкале: 1 - слабая (повреждено менее 25% растений), 2 - средняя (26-50%), 3 -сильная (более 50%) (Поляков и др., 1995).
Результаты и их обсуждение
Ниже приведены по мере убывания частоты встречаемости в популяциях фитофаги и фитопа-тогены, выявленные в ходе многолетнего мониторинга на инвазионных видах рода Impatiens.
Фитофаги на неофитах Impatiens
Ежегодно в период вегетации растения I. parviflora и I. glandulifera (табл. 2, 3) служили кор-мовой базой для гелицигоны каменной - Helicigona lapicida L. (Gastropoda: Helicidae). Улитка-камнетес длиной 17-20 мм в местах скопления растений питалась листьями, оставляя на них дыры, чаще всего округлой формы. Более мелкая улитка, физа пузырчатая - Physa fontinalis L. (Gastropoda: Physidae), также ежегодно встречалась, но только на листьях I. glandulifera и менее обильно. Желтовато-коричневая раковина физы длиной 10-15 мм завита налево, имеет 3-4 оборота. Для нее характерны повреждения в виде насквозь выеденных участков листа. В Германии на I. glandulifera зафиксированы слизень Arion rufus L. и улитка ян-тарка Succinea rutris L. (Schmitz, 1991).
Каждый сезон мы отмечали на листьях I. parviflora и I. glandulifera узкие минирующие ходы, иногда сливающиеся в белесые пятна. Из-за скрытого образа жизни и мелких размеров идентификация насекомого долго не давала результатов. После множественных закладок опыта удалось обнаружить минера многоядного или фитомизу - Phytomyza atricornis Meig. (Diptera: Agromyzidae), наносящую вред двум видам
Т а б л и ц а 1
Характеристика места сбора образцов Impatiens
Адрес фитоценопопуляции Impatiens parviflora Impatiens glandulifera Координаты GPS
Москва, Останкино, территория ГБС РАН заповедная дубрава долина р. Лихоборка 55.84502° N 37.59335° E
Московская область, Мытищинский р-н, Национальный парк «Лосиный остров» смешанный лес долина р. Пехорка 55.847664° N 37.904232° E
Мытищинский р-н, пос. Шереметьевский среди уличных посадок вдоль дренажных канав 55.983445° N 37.489327° E
Балашихинский р-н, Салтыковский лесопарк смешанный лес долина р. Руднёвка 55.762713° N 37.922461° E
Сергиево-Посадский р-н, вблизи Троице-Сергиевой Лавры нет долина р. Кончуры 56.306623° N 38.142889° E
Орехово-Зуевский р-н, с. Хотеичи, долина р. Гуслица сосняк-черничник нет 55.506798° N 38.781277° E
T а б л и ц а 2
Фитофаги, фитопатогены и сапротрофы на Impatiens parviflora в Московском регионе
(в период 2018-2022 гг.)
Виды патогенного комплекса Годы фиксации Повреждение, баллы
Улитка каменотес Helicigona lapicida (Bourguignat, 1876) 2018-2022 2-3
Фитомиза многоядная Phytomyza atricornis (Meigen, 1838) 2018-2022 2-3
Бальзаминовая тля Impatientinum balsamines (Kaltenbach, 1862) 2018, 2022 3
Обыкновенный паутинный клещ Tetranychus urtica (Koch, 1836) 2021,2022 2-3
Хрущик садовый Phyllopertha horticola (Linnaeus, 1758) 2020,2021 1
Щитник зеленый Palomena prazina (Linnaeus, 1761) 2019, 2020 1
Ржавчина Puccinia komarovii (Tranzschel ex P.Syd. & Syd., 1903) 2018, 2019 3
Серая гниль Botrytis cinerea (Pers., 1797) 2022 1-2
Ложная мучнистая роса Plasmopara obducens (J. Schröt.) J. Schröt., 1877) 2022 1
Сажистый гриб Fumago vagans (Pers., 1822) 2022 1
Т а б л и ц а 3
Фитофаги, фитопатогены и сапротрофы на Impatiens glandulifera в Московском регионе
(в период 2018-2022 гг.)
Виды патогенного комплекса Годы фиксации Повреждение, баллы
Улитка каменотес Helicigona lapicida (Bourguignat, 1876) 2018-2022 2-3
Улитка физа пузырчатая Physa fontinalis (Linnaeus, 1758) 2018-2022 1-2
Фитомиза многоядная Phytomyza atricornis (Meigen, 1838) 2018-2022 2
Бобовая тля Aphis fabae (Scopoli, 1763) 2018, 2022 3
Крушинная тля Aphis nasturtii (Kaltenbach, 1843) 2018, 2022 3
Серая гниль Botrytis cinerea (Pers., 1797) 2022 1
Ложная мучнистая роса Plasmopara obducens (J. Schröt.) J. Schröt., 1886) 2022 1
Септориозная пятнистость Septoria sp. 2022 1
Сажистый гриб Fumago vagans (Pers., 1822) 2022 1
Фитовирусы BYMV, SLRSV, TMV Согласно M. А. Келдыш и О.Н. Червяковой (2021)
Impatiens. Минирующая мушка с черной блестящей спинкой и желтоватой грудкой (длина ее тела 2-3 мм) поражает до 300 видов растений, относящихся к 30 разным семействам. Личинки выедают паренхиму листьев, образуя светлые извилистые ходы, переходящие в широкую мину, экскремен-
ты в которой, располагаются вдоль мины в ряд. Личинки белые, безногие (3-5 мм), окукливаются внутри мины, с нижней стороны листа. Из литературы известно, что в Германии и Финляндии причиной появления листовых мин у I. glandulifera и I. parviflora является минирующая мушка -
фитолириомиза Phytoliriomyza melampyga (syn. Liriomyza impatientis Brischke) тоже из семейства Agromyzidae (Schmitz, 1991, Silfverberg, 2004). Ее повреждения начинаются в виде извилистого хода и заканчиваются точечной миной с хаотично разбросанными экскрементами.
Оба вида Impatiens периодически (в годы с благоприятными погодными условиями) повреждаются тлей. В процессе наблюдений за I. parviflora отмечено массовое развитие колоний бальзаминовой тли Impatientinum balsamines (Homoptera: Aphididae). Однако в Германии (Schmitz, 1991), Венгрии (Ripka, Csiszar, 2008) и на Украине (Стукалюк, 2016) идентифицируют другой вид тли - I. asiaticum Nevsky, привлекающий сахаристыми выделениями 14 видов муравьев, среди ко -торых доминируют Formica rufa (Linnaeus, 1761), Lasius fuliginosus (Latreille, 1798) и L. emarginatus (Olivier, 1792).
По нашим наблюдениям, I. glandulifera в 2018 и 2022 гг. повреждали колонии бобовой тли (Aphis fabae) и крушинной тли (A. nasturtii Kaltenbach (Homoptera, Aphididae)), виды двудомные, голо-цикличные. Впервые Aphis fabae была отмечена в Германии на аборигенной недотроге и ее инвазионных видах (Schmitz, 1991). Позже оба вида тли были описаны на растениях сем. Balsaminaceae в 1993 г. на Дальнем Востоке (Пащенко, 1993; Марков и др., 1997),
Бескрылые самки A. fabae имеют черное тело, длина которого составляет около 2 мм. Их многочисленные колонии питаются на цветоносах, располагаясь в терминальной части побегов. Яйца зимуют на кустах Euonymus europaeus L. и Viburnum opulus L. Крылатые девственницы летом мигрируют на различные кормовые растения. Развитие одного поколения A. fabae длится 20-40 дней, приводя к затормаживанию в росте и развитии растений I. glandulifera, что ослабляет их цветение и снижает темпы формирования семян.
Второй вид тли, A. nasturtii, повреждающий I. glandulifera, - космополит, способный стать вектором для 10 видов вирусов (Fericean, Corneanu, 2017). Весной крушинная тля развивается на Rhamnus cathartica L. и Frangula alnus Mill. Плотные колонии A. nasturtii питаются на кон -цах молодых побегов и нижней стороне листьев. Бескрылые самки длиной 1,1-2,4 мм светло-зеленого или желтовато-зеленого окраса; усики относительно короткие и едва превышают половину длины тела. A. nasturtii зимует в стадии яиц.
Исследования, проведенные на I. parviflora и I. glandulifera в Чешской республике (Starâ, 2006;
Stara et al., 2014), позволили выявить сложную взаимосвязь тлей A. fabae, A. nasturtii и Impatientinum asiaticum с паразитоидами (Lysiphlebus fabarum Marshall, L. cardui Marshall, L. confusus Tremblay et Eady, Aphidius colemani Viereck, A. matricariae Haliday, Binodoxys acalephae Marshall, B. angelicae Haliday, Ephedrus plagiator Nees, Praon volucre Haliday, P. longicorne Marshall), образующими множественные ассоциации. В 2018 г. в ценопо-пуляциях ГБС РАН на недотроге мелкоцветковой мы наблюдали наездников (Insecta. Hymenoptera, Parasitica) и результат массовой мумификации ими колоний A. fabae, но видовое определение паразитоидов не входило в нашу задачу.
В 2019 и 2021 гг. в инвазионной популяции I. parviflora на территории ГБС РАН (Москва) впервые обнаружен обыкновенный паутинный клещ - Tetranychus urticae C.L. Koch. (Acariformes: Tetranychidae), который вредит на всех подвижных стадиях развития (кроме стадии зимующих самок). T. urticae прокалывает эпидермис на нижней стороне листа и высасывает сок растений I. parviflora. Поврежденные участки листа обесцвечиваются и отмирают. В результате на листе проявляется характерная мраморная окраска. В условиях недостатка влаги и массового развития T. urticae (3 балла) поврежденные растения погибают.
Каждый сезон (2018-2022) тонкие листья инвазионных видов Impatiens в Московском регионе становятся кормовой базой для филлофа-гов, входящих в комплекс грызущих насекомых, таких как листоеды (Coleoptera: Chrysomelidae) и гусеницы совок (Lepidoptera: Noctuidae, Erebidae), ведущих ночной образ жизни, о чем свидетельствуют найденные личинки и характер повреждений листа. Эпизодически на растениях I. parviflora встречали широко распространенного хрущика садового - Phyllopertha horticola L. (Coleoptera: Scarabaeidae). Жук длиной тела 8-11 мм с красно-бурыми надкрыльями отмечен в 2020 и 2021 гг. в бутонах и на листьях. На стадии личинки Ph. horticola повреждает корневую систему недотроги.
Иногда на I. parviflora фиксировали щитни-ка зеленого - Palomena prazina L. (Hemiptera: Pentatomidae), питающегося растительным соком. При массовом развитии популяции клопа растения недотроги значительно ослабляются. В Германии листьями недотроги питаются клоп Lygus sp. и личинка Pergesa elponor. Обе недотроги повреждает ольховая пенница Aphrophora alni (Schmitz, 1991).
Фитопатогены на неофитах Impatiens
В 2018 г. в Московском регионе на I. parviflora отмечена ржавчина - Puccinia komarovii (Pucciniaceae). Ранее (1978 г.) сообщалось (Ульянищев, 1978), что P. komarovii поражает I. parviflora в Европе, Сибири и Средней Азии, а на о. Сахалин назван иной вид ржавчины - P. noli-tangere Corda. Через 20 лет появилась информация о фитопатогене (P. komarovii) в Словакии (Bacigalova et al., 1998), затем в 2011-2015 гг. его отмечали в Московском регионе (Благовещенская, 2017). Хотя P. komarovii широко распространена на I. parviflora и препятствует нормальному фотосинтезу, в Москве (ГБС РАН) гибели растений не отмечено. Однако в экспериментах польских ученых показано успешное применение ржавчины, вызываемой P. komarovii, против I. parviflora, которая приводила к высокой смертности растений уже в мае и первой половине июня (Piskorz, Klimko, 2006). Можно предположить, что механизм резистентности московских популяций I. parviflora связан с наличием эндофитов1.
Великобритания и страны ЕС с 2006 г. в качестве агента по биоконтролю за I. glandulifera применяют возбудителя ржавчины P. komarovii var. granduliferae R.A. Tanner, C.A. Ellison, L. Kiss & H.C. Evans, взятого с родины недотроги железконосной - Западных Гималаев (Tanner, 2011; Tanner et al., 2015). В процессе применения было обнаружено, что уровень фенотипи-ческой устойчивости I. glandulifera к биоагенту P. komarovii var. glanduliferae может зависеть от присутствия эндофитных грибов Colletotrichum acutatum J.H. Simmond, Alternaria alternata (Fr.) Keissl. и Cladosporium oxysporum Berk & Curtis, являющихся антагонистами ржавчины и смягчающих воздействие этого патогена на растения (Currie et al., 2020). Генотипическая дифференциация, выявленная в популяциях самого инвазионного растения, влияет также на восприимчивость к вирулентным штаммам ржавчины (Pollard et al., 2021).
Другой возбудитель ржавчины - P. argentata (Schultz) G. Winter, паразитирующий на аборигенной I. noli-tangere в республике Беларусь (Гири-лович и др., 2003), на I. parviflora (Csiszár, Bartha, 2008) в Центральной Европе и в России (Мель-
ник и др., 2008), нами на неофитах Impatiens не обнаружен.
В 2022 г. у I. parviflora в Москве выявлена ложная мучнистая роса, возбудитель - грибоподобный организм Plasmopara obducens (J. Schrot.) J. Schrot. (Peronosporaceae). Заболевание встречалось редко, его трудно заметить, так как пятна, проявляющиеся на верхней стороне листьев недотроги, не ясно выражены. Слабый пушок мицелия, развивающийся на нижней стороне листьев, также плохо заметен. При развитии болезни, особенно при повышенной влажности, можно наблюдать деформацию листьев, их опадение и задержку роста растений.
Следует отметить, что оомицет P. obducens, вызывающий массовые поражения I. parviflora, был выявлен ранее (в 2012-2013 гг.) в Московской обл. (Благовещенская, 2017). Кардинальная смена стратегии возбудителя - от паразитирования, преимущественно на проростках I. noli-tangere, до поражения инвазионных видов Impatiens в стадии генеративного развития, приводящего к задержке роста и ослаблению цветения, указывает на повышение уровня адаптации фитопатогена к чужеродному виду растения. Кроме того, Е.Ю. Благовещенская (2017) сообщает, что настоящая мучнистая роса (Podosphaera balsaminae (Erysiphaceae)) с характерной симптоматикой в виде белого мучнистого налета, наблюдаемая только на аборигенной I. noli-tangeri, может стать потенциально опасной для инвазионных видов Impatiens. В ходе изучения неофитов Impatiens в Московском регионе фитопатогена P balsaminae мы не отмечали.
В конце лета 2022 г. на обоих инвазионных видах Impatiens обнаружены локальные очаги серой гнили, вызванные возбудителем Botrytis cinerea Pers. (Sclerotiniaceae), приводящие к частичному отмиранию цветоносов и ослаблению плодоношения. Гриб легко определяли, когда пораженные части растений (в основном листья) помещали во влажную камеру, где вскоре развивалась кониди-альная стадия в виде серой плесени. В тот же период на листьях I. grandulifera выявлена беловатая пятнистость с бурым окаймлением с пикнидами, погруженными под эпидермис, которые прорываются наружу во влажных камерах. Возможно, пятнистость вызвана грибом рода Septoria. Грибы этого рода отмечены на недотроге железконосной
1 Эндофиты - микроорганизмы, которые бессимптомно обитают в тканях высших растений и считаются перспективным источником биоактивных соединений.
в Индии, но вид Septoria на недотроге еще не описан (Tanner et al., 2014).
В инвазионных популяциях I. parviflora и I. glandulifera на близко растущих друг к другу растениях, оказавшихся в условиях дефицита освещения и затрудненного процесса фотосинтеза, на листьях появляется черный налет, называемый сажистым грибом. Благоприятным условием для его развития являются сахаристые выделения от тлей Aphis fabae и A. nasturtii, ослабляющих растения Impatiens. В качестве возбудителя сажистого гриба ранее признавали только Fumago vagans Pers., syn. Caldariomyces fumago Woron. (Capnodiaceae). Однако при изучении темноокрашенных видов грибов выявили иных возбудителей сажистого гриба (Chomnunti et al., 2014; Hoopgsanan et al., 2015; Flessa et al., 2021).
Согласно исследованию, проведенному M.A. Келдыш и О. H. Червяковой (2021), на растениях I. glandulifera из популяции в ГБС РАН выделены вирусы, относящиеся к трем родам: Poty (BYMV) - вирус желтой мозаики фасоли (Bean yellow mosaic Potyvirus), Tobamo (TMV) - вирус табачной мозаики (Tobacco mosaic Tobamovirus) и Nepo (SLRSV) - вирус латентной кольцевой пятнистости земляники (Strawberry latent ring spot Nepovirus). Симптоматика патогенных возбудителей вирусной инфекции проявляется в виде некротической пятнистости. К вирусным возбудителям, особенно к SLRSV и TMV, восприимчивы многие виды растений. Поскольку векторами фитовирусов в подавляющем большинстве служат насекомые, особенно представители сем. Aphididae, имеющие широкий спектр растений-хозяев, то они являются важным фактором адаптивности вирусов к инвазионным видам.
Заключение
Проведенные пятилетние наблюдения в Московском регионе на недотроге мелкоцветковой
(I. parviflora) выявили 6 видов фитофагов и 4 фитопатогена; на недотроге железконосной (I. grandulifera) отмечены 5 видов фитофагов, 4 возбудителя грибных болезней и 3 фито-вируса. Критического увеличения плотности популяций вредящих видов членистоногих и массового поражения фитопатогенами (эпи-фитотий) в период изучения не наблюдали.
Наши исследования позволяют сделать вывод, что по сравнению с первоначальными наблюдениями 1985 и 2010 гг. отмечена адаптация автохтонных растительноядных организмов к этим инвазионным растениям и ситуация с их повреждаемостью кардинально изменилась. Состав фитофильной энтомофауны на неофитах Impatiens формируется за счет полифагов, проникающих из других растительных сообществ.
Большинство патогенов не наносили существенного ущерба растениям. Проявление заболеваний на обоих видах недотроги не носит ежегодного стабильного характера и во многом определяется погодно-климатическими условиями текущего периода.
В Московском регионе ржавчина (Puccinia komarovii) не вызывает массового поражения растений I. parviflora. хотя в Польше отмечали значительную гибель растений (Piskorz, Klimko, 2006). Возможно, что эндофиты, приобретенные чужеродным видом растения в московском фитоценозе, могут служить барьером при инфицировании патогеном.
На данный период адаптированный фито-трофный комплекс этих двух видов недотрог складывается не только из полифагов, но также из грибных патогенов и фитовирусов, что в перспективе может ослаблять развитие опасных инвазионных видов. Дальнейшее изучение динамики вредоносности инвайдеров, таких как I. parviflora и I. grandulifera, с учетом современных изменений климата позволит контролировать их популяции, хотя о полном уничтожении речь пока не идет.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ [REFERENCES]
Благовещенская Е.Ю. Поражение инвазионных растений фитопатогенными грибами на примере недотроги мелкоцветковой // Бюл. МОИП. Сер. биол. 2017. Т. 122. Вып. 2. С. 78-83 [Blagoveshchenskaya E.Yu. Porazhenie invazionnykh rastenii fitopatogennymi grib-ami na primere nedotrogi melkotsvetkovoi // Byul. MOIP. Ser. biol. 2017. T. 122. Vyp. 2. S. 78-83].
Виноградова Ю.К., Майоров С.Р., Хорун, Л.В. Черная книга флоры Средней России: чужеродные виды растений в экосистемах Средней России. М., 2010. 512 с. [Ушоягааоуа Уи.К., Маюгоу 8.Я., КИогип, Ь.У. СИегпауа kniga Йогу 8^пе1 коббп: сИ^Иет^пуе vidy га81епп V ekosistemakh Srednei И^п. М., 2010. 512 8.].
Гирилович И.С., Храмцов А.К., Гулис В.И., По-ликсенова В.Д. Микромицеты государственного национального парка республики Беларусь Беловежская Пуща. I. Пероноспоровые и ржавчинные грибы // Микология и фитопатология. 2003. Т.37. № 3. С. 20-27 [Girilovich I.S., Khramtsov A.K., Gulis V.I., Poliksenova V.D. Mikromitsety gosu-darstvennogo natsional'nogo parka respubliki Belarus' Belovezhskaya Pushcha. I. Peronosporovye i rzhavchinnye griby // Mikologiya i fitopatologiya. 2003. T. 37. № 3. S. 20-27].
Карписонова P.A. Травянистые растения широколиственных лесов СССР. М., 1985. 205 с. [Karpi-sonova R.A. Travyanistye rasteniya shirokolistven-nykh lesov SSSR. M., 1985. 205 s.].
Келдыш M.А., Червякова O.H. Инвазионные растения как источники вирусной инфекции для экономически значимых культур // Защита и карантин растений. 2021. № 12. С. 31-33 [Keldysh M.A., Chervyakova O.N. Invazionnye rasteniya kak istochniki virusnoi infektsii dlya ekonomicheski znachimykh kul'tur // Zashchita i karantin rasteniy. 2021. № 12. S. 31-33].
Марков M.B., Уланова Н.Г., Чубатова H.В. Недотрога // Биологическая флора Московской области. Вып 13. М., 1997. С. 126-168 [Markov M.V., Ulanova N.G., Chubatova N.V. Nedotroga // Bio-logicheskaya flora Moskovskoi oblasti. Vyp 13. M., 1997. S. 126-168].
Мельник В.А., Попов E.C., Шабунин Д.А. Материалы к изучению микобиоты Новгородской и Псковской областей. IV. Хитридиевые, пероноспоровые, мучнисторосяные, ржавчинные, экзо-базидиальные, головневые, анаморфные грибы // Микология и фитопатология. 2008. Т. 42. № 6.
C. 524-539 [Mel'nik V.A., Popov E.S., Shabunin
D.A. Materialy k izucheniyu mikobioty Novgoro-dskoi i Pskovskoi oblastei. IV. Khitridievye, peronosporovye, muchnistorosyanye, rzhavchinnye, ekzobazidial'nye, golovnevye, anamorfnye griby // Mikologiya i fitopatologiya. 2008. T. 42. № 6. S. 524-539].
Пащенко Н.Ф. Тли рода Aphis (Homoptera, Aphidinea, Aphididae), живущие на растениях семейств Apiaceae, Balsaminaceae, Caryophyllaceae, Chenopodiaceae на Дальнем Востоке // Зоологический журнал. 1993. Т. 72. Вып. 7. С. 63-79 [Pash-chenko N.F. Tli roda Aphis (Homoptera, Aphidinea, Aphididae), zhivushchie na rasteniyakh semeistv Apiaceae, Balsaminaceae, Caryophyllaceae, Che-nopodiaceae na Dal'nem Vostoke // Zoologicheskii zhurnal. 1993. T. 72. Vyp. 7. S. 63-79].
Поляков И .Я., Левитин М.М. Танский В.И. Фитосанитарная диагностика в интегрированной защите растений. М., 1995. 208 с. [Polyakov I.Ya., Levitin M.M., Tanskii V.I. Fitosanitarnaya diagnos-
tika v integrirovannoi zashchite rastenii. M., 1995. 208 s.].
Родендорф E.Б. Сем. Agromyzidae - минирующие мушки / Е.Б. Родендорф // Определитель насекомых европейской части СССР. Л., 1970. Т. 5. Ч. 2. С. 233-303 [Rodendorf E.B. Sem. Agromyzidae - miniruyushchie mushki / E.B. Rodendorf // Opredelitel' nasekomykh evropeiskoi chasti SSSR. L., 1970. T. 5, Ch. 2. S. 233-303].
Самые опасные инвазионные виды России (ТОП-100) / Ред. Дгебуадзе Ю.Ю., Петросян В.Г., Хляп Л.А. М., 2018. 688 с. [Samye opasnye invazionnye vidy Rossii (TOP-100) / Red. Dgebuadze Yu.Yu., Petrosyan V.G., Khlyap L.A. M., 2018. 688 s.].
Стукалюк С.В. Изменения в структуре мирмекокомплексов широколиственных лесов с доминированием Impatiens parviflora DC. (Balsaminaceae) в травяном ярусе // Российский журнал биологических инвазий. 2016. Т. 9. № 3. С. 101-117 [Stu-kalyuk S.V. Izmeneniya v strukture mirmekokom-pleksov shirokolistvennykh lesov s dominirovaniem Impatiens parviflora DC. (Balsaminaceae) v travy-anom yaruse // Rossiiskii zhurnal biologicheskikh invazii. 2016. T. 9. № 3. S. 101-117].
Ульянищев В.И. Определитель ржавчинных грибов СССР. Л., 1978. Ч. 2. 384 с. [Ul'yanishchev V.I. Opredelitel' rzhavchinnykh gribov SSSR. L., 1978. Ch. 2. 384 s.].
Bacigalova K., Elias P., Srobarova A. Puccinia ko-marovii - a rust fungus on Impatiens parviflora in Slovakia // Biologia (Bratislava). 1998. Vol. 53. N 1. P. 7-13.
Chomnunti P., Hongsanan S., Aguirre-Hudson B., Tian Q. The sooty moulds // Fungal Diversity. 2014. Vol. 66. P. 1-36 (DOI: 10.1007/s13225-014-0278-5).
Csiszar A., Bartha D. Small balsam (Impatiens parviflora DC.) // The most important invasive plants in Hungary. Vacratot, Hungary, 2008. P. 139-149.
Currie A, F., Gange A. C., Ab Razak N., Ellison C. A., Maczey N., Wood S. V. Endophytic fungi in the invasive weed Impatiens glandulifera: a barrier to classical biological control? // Weed Research. 2020. Vol. 60. Iss. 1. P. 50-59 (DOI: 10.1111/wre.12396).
Fericean L.M., Corneanu M. External Anatomy and Life Cycle of Aphis nasturtii (Hemiptera: Aphididae) // Pakistan Journal of Zoology. 2017. Vol. 49. No 6. P. 2141-2145 (DOI: 10.17582/ journal.pjz/2017.49.6.2141.2145).
Flessa F., Harjes J., Caceres M. E. S., Rambold B. Comparative analyses of sooty mould communities from Brazil and Central Europe // Mycological Progress. 2021. Vol. 20. P. 869-867 (DOI: 10.1007/ s11557-021-01700-0).
Hopgsanan S., Tian Q., Hyde K. D., Chomnunti P. Two new species of sooty moulds, Capnodium coffeicola and Conodiocarpus plimeriaae in Capnodiaceae //
Mycosphere, 2015. Vol. 6. N 6. P. 814-824 (DOI: 10.5943/mycosphere/6/6/14
Index Fungorum http://www.indexfungorum.org.
Kuklina, A.G., Ozerova N.A. Formation of invasive populations of Impatiens L. in the Moscow region (Central Russia) // IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. 2022. Vol. 1010. N 1. P. 012050 (DOI: 10.1088/1755-1010/1/012050).
Piskorz R., Klimko M. The effect of Puccinia koma-rovii Tranzsch. Infection on characters of Impatiens parviflora DC. in Galio Silvatici-Carpinetum (R. Tx. 1937) Oberd. 1957 forest association // Acta Soc. Bot. Pol. 2006. Vol. 75. N 1. P. 51-59 (DOI: 10.5586/asbp.2006.008).
Pollard K.M., Varia S., Seier M.K., Ellison C.A. Battling the biotypes of balsam: the biological control of Impatiens glandulifera using the rust fungus Puccinia komarovii var. glanduliferae in GB // Fungal Biology. 2021. Vol. 125. Iss. 8. P. 537-645 (DOI: 10.1016/j.funbio.2021.03.005).
Ripka G., Csiszar A. Impatientinum asiaticum Nevsky, 1929 (Hemiptera: Aphidoidea), new for the Hungarian fauna from Impatiens parviflora // Folia Entomologica Hungarica Rovartani Közlemenyek. 2008. Vol. 69. P. 15-18.
Schmitz G. Nutzung der Neophyten Impatiens glandulifera Royle und I. parviflora DC. durch phytophage Insekten im Raum Bonn // Entomologische Nachrichten und Berichte. 1991. Vol. 35. N 4. P. 260-264.
Silfverberg H. Bladminor pä jättebalsamin (Impatiens glandulifera) i Finland // Sahlbergia. 2004. Vol. 9. N 2. P. 144.
Stary P. Aphid parasitoids of the Czech Republic (Hy-
menoptera: Braconidae: Aphidiinae). Prague: Academia, 2006. P. 1-430.
Stary P., Rakhshani E., Tomanovic Z., Kavallieratos N.G., Petrovic A., Zikic V., Havelka J. Aphid-para-sitoid Associations on the Impatiens Plants in Central Europe (Hemiptera, Aphididae; Hymenoptera, Braconidae, Aphidiinae) // Journal of the Entomological Research Society. 2014. Vol. 16. Iss. 3. P. 33-43.
Tanner R.A. An ecological assessment of Impatiens grandulifera in its introduced and native range and the potential for its classical biological control. Dissertation, Royal Holloway, University of London. 2011. 286 p.
Tanner R., Ellison C.A., Seier M., Kovács G.M., Kas-sai-Jáger E., Berecky Z., Varia S., Djeddour D., Singh M.Ch., Csiszár Á., Csontos P., Kiss L., Evans H.C. Puccinia komarovii var. glanduliferae var. nov.: a fungal agent for the biological control of Himalayan balsam (Impatiens glandulifera) // European Journal of Plant Pathology. 2014. Vol.141. N 2. P. 247266 (DOI: 10.1007/s10658-014-0539-x).
Tanner R.A., Pollard K.M., Varia S., Evans H.C., Ellison C.A. First release of a fungal classical biocon-trol agent against an invasive alien weed in Europe: biology of the rust, Puccinia komarovii var. glandulifera // Plant Pathology. 2015. Vol. 64. Iss. 5. P. 1130-1139 (DOI: 10.1111/ppa.12352).
Vinogradova Yu.K., Kuklina A.G., Tkacheva E.V., Ry-abchenko A.S., Khomutovskiy M.I., Shelepova O.V. Comparative floral and pollen morphology of some invasive and native Impatiens species // Revista de la Universidad del Zulia. 2020. Vol. 11. N 30. P. 315-355 (DOI: 10.46925//rdluz.30.20).
Сведения об авторах
Алла Георгиевна Куклина - вед. науч. сотр. лаборатории природной флоры, Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Главный ботанический сад им. Н.В. Цицина РАН, канд. биол. наук (alla_gbsad@mail.ru);
Ольга Александровна Каштанова - науч. сотр. лаборатории защиты растений, Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Главный ботанический сад им. Н.В. Цицина РАН (ol-al-kashtanova@mail.ru);
Олег Борисович Ткаченко - гл. науч. сотр. лаборатории защиты растений, Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Главный ботанический сад им. Н.В. Цицина РАН, Россия; докт. биол. наук (ol-bor-tkach@yandex.ru).
Information about the authors
Alla Georgievna Kuklina - Leading researcher of the Laboratory of Natural Flora, Tsitsin Main Botanical Garden of Russian Academy of Sciences (alla_gbsad@mail. ru);
Olga Aleksandrovna Kashtanova - Researcher of Plant Protection Laboratory, Tsitsin Main Botanical Garden of Russian Academy of Sciences (ol-al-kashtanova@mail.ru);
Oleg Borisovich Tkachenko - Main researcher of Plant Protection Laboratory, Tsitsin Main Botanical Garden of Russian Academy of Sciences; (ol-bor-tkach@yandex.ru).
Вклад авторов
Все авторы сделали эквивалентный вклад в подготовку публикации.
Contribution of the authors
the authors contributed equally to this article.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов. Conflicts of interests
The authors declare no conflicts of interests.
Статья поступила в редакцию 11.11.2022; одобрена после рецензирования 23.07.2023; принята к публикации 27.09.2023.
The article was submitted 11.11.2022; approved after reviewing 23.07.2023; accepted for publication 27.09.2023.
