CC BY
221
УДК 579.6/.9:504.74.054
АДАПТАЦИОННАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ ЗЕМНОВОДНЫХ В АНТРОПОГЕННО ЗАГРЯЗНЕННОЙ СРЕДЕ
© 2005 г. Т.Ю. Пескова
The contaminants introduced into the habitat of animal by the people influence on amphibians on cellular (unfertilized roe), organismic (em-bryonated egg, larva, adult amphibians) and population levels. In large doses the contaminants produce hypermortaliry of animal, and in sublethal concentrations the contaminants produce adaptive changes. The contaminations can be esteemed as new potent selective factor (both moving, and stabilizing), form morphological, physiological and population features of amphibians in anthropogenicly changed environment.
При трансформации среды обитания, в том числе и антропогенной, наблюдаются адаптивные реакции животных на изменение условий существования. Адаптивными являются любые изменения организации, способные обеспечить выживание и размножение организмов в конкретных условиях среды.
В настоящее время, когда отсутствуют ландшафты, не подвергшиеся антропогенному влиянию, исследования адаптивной изменчивости приобретают особую актуальность, так как позволяют вскрыть те механизмы, благодаря которым живые организмы приспосабливаются к новым условиям существования. Решение данной проблемы позволяет понять причины изменения биоразнообразия и механизмы выживания определенных компонентов биоты под действием антропогенного пресса. Загрязнители, ставшие в последние годы новыми постоянными компонентами окружающей среды, действуют как фактор естественного отбора.
Земноводные тем отличаются от других позвоночных животных, что на протяжении онтогенеза обитают в двух средах - водной и наземной. Они представляют удобный объект для исследования результатов влияний антропогенных загрязнений, так как достаточно обычны в различных материковых водоемах, на разных этапах онтогенеза являются то фито-, то зоофагами, доступны для изучения. Биология большинства земноводных хорошо изучена, они многоплодны и сравнительно быстро воспроизводятся во времени; пригодны для индикационного использования.
Проведенный нами анализ литературы (более 600 работ отечественных и зарубежных авторов) относительно влияния различных загрязнителей на земноводных показал, что в подавляющем большинстве случаев это частные исследования, обсуждающие воздействие самых разных поллютантов (пестицидов различной природы, нефти и нефтепродуктов, полихлорированных бифенилов, солей тяжелых металлов) на обширный набор видов амфибий - бесхвостых и хвостатых. Установлены уровни накопления ряда токсикантов в теле амфибий. На некоторых видах бесхвостых земноводных показаны биохимические механизмы адаптации животных к обитанию в загрязненной среде. Сделаны попытки сравнения относительного действия одного и того же загрязнителя на разные виды амфибий по таким показателям, как смертность, задержка развития личинок, аномалии развития. Однако ввиду того, что в литературе приводятся сведения о самых разнообразных способах введения токсикантов земно-
водным, о различной продолжительности экспериментов, сравнение полученных результатов весьма затруднено.
Между тем есть основания полагать, что загрязнения, привносимые человеком в среду обитания животных, и в частности земноводных, в настоящее время становятся важным фактором отбора, действие которого проявляется как на организменном, так и на популяционном уровнях. Необходимо четко разграничить адаптивные и патологические изменения земноводных, возникающие у них под влиянием антропогенных загрязнений, установить адаптивное к антропогенно загрязненной среде значение морфологических, морфофизиологических и популяци-онных особенностей земноводных различных таксонов на разных этапах онтогенеза особей.
Собственные исследования проводились в Предкавказье (Краснодарском и Ставропольском краях, Республике Адыгея) в 1988-2001 гг. Объекты изучения — 6 видов бесхвостых и 2 вида хвостатых земноводных.
Влияние загрязнителей (солей тяжелых металлов различной концентрации, пестицидов, нефти и нефтепродуктов) на эмбриональное и личиночное развитие земноводных изучали как в лабораторных условиях, так и в природных водоемах, где действует комплекс факторов при доминировании определенных загрязнителей. Использованные концентрации всех веществ подобраны исходя из норм применения соответствующих препаратов в сельском хозяйстве (с учетом предельно допустимых концентраций - (ПДК)). С помощью метода морфофизио-логических индикаторов обследованы краснобрюхая жерлянка и озерная лягушка. Гематологические показатели определены у озерных лягушек как в лабораторном эксперименте, так и у особей из природных водоемов разной степени загрязнения. Половую, возрастную и фенетическую структуру популяций краснобрюхой жерлянки (6 популяций) и озерной лягушки (14 популяций) анализировали в чистых и загрязненных водоемах Северного Кавказа без умерщвления животных и изъятия их из мест обитания.
При статистической обработке данных использован ряд стандартных биометрических методов, обеспечивающих оценку и сравнение выборочных параметров, а также оценку корреляций признаков [1]. Структура изменчивости отдельных признаков исследована при помощи дисперсионного анализа, который завершали сравнением групповых средних с использованием специальной модификации крите-
рия Стьюдента. Достаточно широко использованы некоторые методы многомерного статистического анализа, а именно кластерный и дискриминантный анализы.
Анализ собственных и литературных данных показал, что разнообразные реакции амфибий на воздействие антропогенных загрязнителей (пестицидов, тяжелых металлов, нефти и нефтепродукты) можно свести к следующим вариантам: 1) повышенная смертность взрослых особей; 2) накопление загрязнителей в значительном количестве в теле взрослых особей, в личинках и икре; 3) снижение выживаемости эмбрионов и личинок, ретардация развития, тератогенное действие;
4)морфологические и морфофизиологические изменения (размеры тела, индексы органов, морфомет-рические показатели); 5) изменения гематологических показателей; 6) изменения популяционной структуры видов.
Все эти реакции могут проявляться как изолированно, так и комплексно (в разных сочетаниях) и имеют разную значимость для животных. Так, первая и третья приводят к снижению численности земноводных в загрязненных биотопах или даже к полному исчезновению отдельных видов. Вторая -накопление загрязнителей в организме - имеет ви-доспецифическое проявление. При этом, как правило, существенно не снижается численность у аккумулирующих биоиндикаторов, а у чувствительных может происходить интенсивная гибель животных. Четвертый, пятый и шестой варианты ответов могут быть как адаптационными изменениями (в результате чего амфибии достаточно комфортно существуют в условиях загрязнения), так и патологическими, в конечном итоге приводящими к гибели животных.
Адаптивные изменения обеспечивают выживаемость амфибий в загрязненной среде и являются базой микроэволюционного процесса в этих специфических условиях, тогда как патологические изменения вызывают лишь сокращение численности, плотности популяции и пространства, которое амфибии занимают.
Все стадии онтогенеза земноводных проявляют ответные реакции на воздействие токсикантов. Успех прохождения ранних стадий амфибиями оценивается по меньшей мере тремя показателями: длительностью личиночного периода (скорость развития), размерами тела при завершении метаморфоза (скорость роста) и выживаемостью на эмбриональных и личиночных стадиях [2].
В лабораторных исследованиях выявлено, что на ранних стадиях онтогенеза воздействие токсикантов проявляется в повышенной смертности икры и личинок (величина этих показателей видоспеци-фична и, кроме того, зависит от характера загрязнителя), появлении аномалий, удлинении, как правило, периода метаморфоза, изменении размеров мета-морфизирующих особей. Динамика гибели головастиков разных видов бесхвостых амфибий (озерная лягушка, зеленая жаба, краснобрюхая жерлянка) в растворах токсических веществ имеет сходные тенденции. Характер кривой гибели головастиков оп-
ределяется не природой токсиканта, а его концентрацией и продолжительностью воздействия. Для каждого токсиканта существует собственная пороговая концентрация, превышение которой вызывает изменение характера динамики гибели личинок каждого вида. При этом личинки одного вида амфибий могут проявлять различную устойчивость к разным поллютантам. Поэтому неправомерно говорить о видах амфибий, резистентных к токсикантам вообще, необходимо уточнять тип токсиканта.
При помещении головастиков в смеси солей тяжелых металлов эффект действия последних, как правило, не только не суммируется, но несколько ослабляется по сравнению с изолированным действием отдельных, даже наиболее токсичных компонентов данной смеси [3]. Так как в условиях природных водоемов чаще всего имеет место политоксикоз, то вполне вероятно, что именно обнаруженный нами антагонизм действия поллютантов объясняет выживание амфибий в загрязненном ландшафте.
Адаптивные реакции личинок амфибий на действие сублетальных концентраций загрязнителей (инсектициды разной природы, соли меди, кадмия, цинка и железа, нефть) выражены, как правило, в удлинении личиночного развития и снижении линейно-весовых показателей метаморфизирующих особей.
Некоторые токсиканты укорачивают метаморфоз амфибий (дильдрин) или не влияют на продолжительность личиночного развития (лондакс, дикват, дихлобенил); гербициды не приводят к снижению длины и массы тела земноводных, а некоторые даже способствуют их возрастанию. Тератогенный эффект токсикантов на головастиков земноводных проявляется в скелетных деформациях, в нарушении развития органов, в полимелии и развитии гигантских особей (перечисленные изменения являются патологическими).
Адаптивные изменения в популяциях земноводных, обитающих в условиях загрязнения, на самых ранних стадиях онтогенеза (икра) заключаются в увеличении в загрязненном водоеме доли икринок со средними размерами при уменьшении числа как крупных, так и мелких яиц, то есть проявляется стабилизирующий отбор (на сужение нормы реак-ции)[4].
В природных популяциях на фоне одинаковой эмбриональной и личиночной выживаемости озерной лягушки в водоемах разной степени загрязненности проявляется своеобразный компромисс — в условиях загрязнения сроки личиночного развития сокращаются, но метаморфоз происходит при меньших размерах тела. Токсиканты выступают таким образом в качестве одного из факторов отбора; выживают особи, относительно резистентные к загрязнителям.
В результате повышенной смертности на ранних стадиях развития многих видов земноводных снижается общая численность и плотность в популяциях, подвергшихся действию поллютантов. Резистентность икры и головастиков (или хотя бы одной из этих стадий) отдельных видов земноводных име-
ет следствием более широкое распространение их в условиях загрязнения (озерная лягушка, зеленая жаба).
Гибель амфибий в присутствии токсических веществ либо непосредственно связана с нарушением гомеостаза в организме, либо является следствием изменения поведения животных при действии токсиканта.
Выжившие в условиях загрязнения особи имеют иные морфометрические и морфофизиологические особенности (размеры тела, индексы внутренних органов, гематологические показатели), чем одно-возрастные особи в чистых водоемах.
Разные формы загрязнения имеют следствием разнонаправленные изменения размеров тела особей одного и того же вида. В условиях пестицидного загрязнения амфибии, как правило, имеют более мелкие размеры тела. Возрастная динамика размеров в чистых и загрязненных пестицидами водоемах может быть различной у разных видов амфибий, например, у краснобрюхой жерлянки с возрастом нарастают различия в длине тела, а у озерной лягушки, наоборот, — с возрастом уменьшаются. В водоемах на урбанизированной территории и при загрязнении среды некоторыми техногенными загрязнителями лучше выживают более крупные особи амфибий, что представляет собой одну из попу-ляционных адаптаций земноводных к выживанию в названных выше условиях.
Повышение уровня метаболизма амфибий, обитающих в загрязненных водоемах, способствует детоксикации организма, что отражается на морфо-физиологических показателях. В загрязненных пестицидами рисовых чеках во всех возрастных группах индексы сердца и почек земноводных достоверно более высокие, чем в чистых водоемах, что являются следствием меньших размеров тела, чем у амфибий в чистом водоеме. Однако и при одинаковых линейных размерах тела (например, трехлетние жерлянки из чистых водоемов и четырехлетние из рисовых чеков) индекс почек достоверно крупнее у амфибий в условиях загрязнения [5].
Возможны два типа изменений репродуктивных органов земноводных при обитании в загрязненных водоемах: 1) при сравнительно невысоких уровнях токсикантов происходит компенсаторное увеличение относительных размеров гонад, особенно у молодых самцов; 2) при воздействии солей тяжелых металлов и больших концентраций пестицидов наблюдаются разнообразные нарушения развития гонад, что резко ухудшает репродуктивные возможно -сти амфибий.
При постоянном обитании в загрязненных водоемах у земноводных происходит увеличение кислородной емкости крови (количества гемоглобина и эритроцитов). Это долговременная адаптация и проявление действия движущего отбора, обусловленного антропогенными изменениями среды.
Как правило, в условиях загрязнения у земноводных наблюдается выраженный в разной степени лейкоцитоз. Когда концентрация загрязнителя не превышает своего критического значения, лейко-грамма амфибий меняется по первому типу (увели-
чение доли палочкоядерных нейтрофилов и моноцитов при действии пестицидов различной природы и компонентов промышленных сточных вод), мобилизуя защитные свойства организма. Указанные изменения лейкограммы являются выражением полноценной защитной реакции организма (среди моноцитов в этом случае преобладают молодые клетки). Второй тип реакции белой крови (нейтропения в сочетании с моноцитозом и эозинофилией или лим-фоцитозом) проявляется при высоких дозах токсиканта. Нейтропения резко снижает возможности выживания амфибий в этих условиях, хотя появление незрелых форм свидетельствует о компенсаторной стимуляции нейтрофильного гранулоцитопоэза. В этих случаях имеет место не столько адаптация к условиям загрязнения, сколько патология, которая вероятнее всего приводит к гибели животных [6].
В результате несколько различного проявления адаптивных особенностей к условиям загрязнения земноводных разного пола, различных возрастных групп и генетических морф складывается определенная половая, возрастная и фенетическая структура популяций в загрязненных экотопах, обеспечивающая в наилучшей степени поддержание популя-ционного гомеостаза. Для загрязненных водоемов характерно снижение численности и продолжительности жизни обитающих там амфибий, например, для двух видов рода Rana (Rana ridibunda и Rana arvalis).
Реакции популяций на действие любых новых факторов среды, в том числе и антропогенных, проявляются в виде изменения смертности, рождаемости и стереотипа поведения и определяются их экологической и генетической структурой.
В популяции из загрязненного водоема существует возрастная изменчивость морфофизиологиче-ских показателей, а именно - у самых старших животных индексы сердца и почек достоверно меньше, чем у сеголеток [5]. Возможно, в результате этого в популяциях из загрязненных водоемов весной доля половозрелых амфибий меньше, чем в популяциях из относительно чистых. В течение лета в загрязненных пестицидами водоемах в большей степени, чем в чистых, гибнут молодые амфибии - вероятно, это связано с большей смертностью мелких особей при действии токсикантов, так как поверхность тела у них относительно больше. Различия возрастной структуры популяций озерной лягушки из относительно чистого и загрязненного пестицидами водоемов, наблюдаемые весной и летом, нивелируются к осени, главным образом, за счет значительного возрастания в популяциях числа сеголеток - последнее объясняется, по-видимому, относительной устойчивостью икры этого вида к действию поллютантов.
Индекс жира у самок краснобрюхой жерлянки не меняется с возрастом, а у половозрелых самцов в 1,5 раза снижен по сравнению с неполовозрелыми. Взрослые самцы более подвижны, чем самки, и они гибнут чаще. В результате наблюдаются изменения половой структуры земноводных при обитании в загрязненных водоемах, а именно - в чистом водоеме среди половозрелых животных преобладают
самцы, а в загрязненном водоеме, как правило, -самки вследствие более частой гибели половозрелых самцов как наиболее активной и подвижной части популяции [7]. Уменьшение доли половозрелых животных по сравнению с молодыми, а также изменение соотношения числа самок и самцов можно считать адаптивными характеристиками популяций из антропогенно измененных биотопов.
Однако при очень сильном антропогенном загряз-
нении водоемов (например, в отстойниках химических заводов) у самок под влиянием токсикантов происходят серьезные нарушения репродуктивной системы, они гибнут в большем количестве, и соответственно увеличивается относительная доля самцов в популяции.
Достоверно различна в относительно чистых и загрязненных водоемах и фенетическая структура популяций земноводных. Под влиянием антропогенного загрязнения среды фенетическая структура популяций изученных земноводных меняется в сторону увеличения частот одного из фенотипов - фенотипа striata у озерной лягушки и крупнопятнистого фенотипа у краснобрюхой жерлянки (в летнее время).
На разных видах рода Rana показано, что общий уровень окислительно-восстановительных процессов и содержание гемоглобина у животных фенотипа striata выше [8]. У особей фенотипа striata натриевая проницаемость кожи вдвое ниже, чем у фенотипа maculata [9], а индекс жира достоверно больше. При обитании земноводных в условиях загрязнения данные различия могут быть весьма вероятной причиной преобладания фенотипа striata в популяциях озерной лягушки.
В популяциях краснобрюхой жерлянки из чистого водоема во всех возрастных группах весной и осенью достоверно больше крупнопятнистых особей (с большими оранжево-красными пятнами на темном брюшке), чем мелкопятнистых. В популяции из рисового чека весной соотношение крупнопятнистых и мелкопятнистых жерлянок равное, а к осени преобладает крупнопятнистый фенотип, но всего лишь вдвое. Объясняются эти сезонные изменения очень высокой смертностью летом мелкопятнистых жерлянок в воде с пестицидами (особенно если учесть, что весной в загрязненной популяции они были представлены достаточно широко). На фоне общей большей смертности мелкопятнистых жерлянок в первую очередь погибают самые старшие из них, причем главным образом - самцы. У особей краснобрюхой жерлянки крупнопятнистого фенотипа достоверно больше относительная, а иногда и абсолютная величина сердца [5]. Возможно, данный фенотип связан с генетическими механизмами, обеспечивающими лучшую выживаемость в загрязненных водоемах в летний период, когда в воде много пестицидов и ухудшен кислородный режим. Во время зимовки в почве какие-то преимущества в выживании получают мелкопятнистые особи. В результате весной в популяциях из чеков снова увеличивается их обилие.
Результаты анализа и сравнения внутрипопуля-ционной структуры озерной лягушки в различных условиях среды свидетельствуют о существенных эффектах загрязнения водоемов пестицидами. Изучение «непрерывного» (генетического) полиморфизма озерной лягушки показало, что в популяциях из чистых и загрязненных водоемов сосуществуют одни и те же морфы (включающие в себя комплекс из 5 морфометрических признаков), но отбор преобразует их соотношение. Изменение баланса частот морф у амфибий в загрязненных и чистых водоемах является следствием столкновения популяции с новыми факторами среды, которые в свою очередь приводят к проявлению антропогенного отбора [7].
При хроническом действии сублетальных концентраций антропогенных загрязнителей в природных водоемах адаптации на разных этапах жизненного цикла схематично выглядят следующим образом (на примере модельного объекта — озерной лягушки — вида, относительно резистентного к условиям загрязнения и адаптированного к существованию в загрязненных биотопах). Относительно устойчивая икра (низкая эмбриональная смертность) ^ личиночный период, характеризующийся невысокой смертностью, укороченным периодом метаморфоза при меньших размерах метаморфизирую-щих особей ^ меньшие размеры тела взрослых особей (с интенсифицированным обменом веществ, о чем свидетельствуют увеличенные индексы сердца и почек, повышенная кислородная емкость крови в сочетании с усилением защитных свойств крови) ^ меньшая плодовитость более мелких половозрелых амфибий ^ уменьшение общего числа отложенных икринок, и соответственно меньшее число сеголеток и как следствие уменьшенная (по сравнению с чистыми водоемами), но достаточно стабильная численность (не исчезновение!) в условиях загрязнения. Адаптационные перестройки структуры популяции озерной лягушки, обеспечивающие возможность существования в загрязненных условиях, следующие: в качестве компенсации снижения доли половозрелых животных возрастает относительное обилие самок, обеспечивающих воспроизводство, а также увеличивается доля более резистентной морфы striata.
У более уязвимых видов земноводных на одном или нескольких упомянутых этапах отсутствуют адаптации (обычно имеет место высокая эмбриональная и/или личиночная смертность, ретардация развития), в результате численность этих видов в условиях загрязнения сокращается.
Таким образом, загрязнители влияют на амфибии на клеточном (неоплодотворенная икринка), орга-низменном (эмбрион, личинка, взрослая особь) и популяционном уровнях. Загрязнители в больших дозах вызывают повышенную гибель животных, а при сублетальных концентрациях - адаптивные изменения, позволяющие существовать в измененных условиях. В результате достигается экологическая оптимизация существования популяций разных видов амфибий в загрязненной среде на всех перечисленных уровнях. Следовательно, загрязнения можно
рассматривать как новый мощный фактор отбора (как движущего, так и стабилизирующего), формирующий морфологические, физиологические и по-пуляционные особенности земноводных в антропогенно измененной среде.
Среди земноводных есть виды, которые могут быть тест-объектами загрязнения окружающей среды. Аккумулирующие биоиндикаторы (озерная лягушка и зеленая жаба) накапливают загрязнители до уровня, превышающего таковой в окружающей среде, и вследствие этого пригодны для биоиндикации. Чувствительные биоиндикаторы (краснобрюхая жерлянка), не накапливая токсиканты в большом количестве, реагируют на загрязнения изменением морфофизиологических показателей, структуры популяции, продолжительности жизни. Отдельные виды амфибий могут быть аккумулирующими биоиндикаторами по отношению к одним загрязнителям и чувствительными по отношению к другим.
Параметры, пригодные для биоиндикации загрязнения водоемов, - размеры тела, гематологические показатели (количество эритроцитов, гемоглобина, лейкоцитов и лейкоцитарная формула, частота микроядерных аномалий эритроцитов), индексы сердца, почек, гонад амфибий. Однако определение большинства из перечисленных показателей требует умерщвления животных, что нежелательно. Использование для биоиндикации различий в возрастной, половой и фенетической структуре популяций амфибий позволяет быстро, надежно, не изымая жи-
Кубанский государственный университет_
вотных из популяции, устанавливать наличие загрязнителей в окружающей среде. При этом характер загрязняющих веществ не имеет решающего значения, так как сходные изменения структуры популяции имеют место в водоемах, загрязненных различными поллютантами [7].
Литература
1. Лакин Г.Ф. Биометрия. М., 1980.
2. Ищенко В.Г. // Проблемы популяционной экологии земноводных и пресмыкающихся. М., 1989. Вып.17. С.5—51.
3. Пескова Т.Ю. // Изв. Самарского науч. центра РАН. Актуальные проблемы экологии. Т.1. Самара, 2003. С.157—164.
4. Пескова Т.Ю. // Биосфера и человек: Материалы междунар. науч.-практ. конф. Майкоп, 2003. С.67—70.
5. Пескова Т.Ю. Влияние антропогенных загрязнений среды на земноводных. Волгоград, 2001.
6. Жукова Т.И., Пескова Т.Ю. // Экология. 1999. №4. С.288—292.
7. Пескова Т.Ю. Структура популяций земноводных как биоиндикатор антропогенного загрязнения среды. М., 2002.
8. Ищенко В.Г. Динамический полиморфизм бурых лягушек фауны СССР. М., 1978.
9. Вершинин В.Л. Экологические особенности популяций амфибий урбанизированных территорий: Автореф. дис. ... д-ра биол. наук. Екатеринбург, 1997.
15 декабря 2005 г.
