CC BY
286
УДК 597. 553.2: 591.471. 4
Д. Л. Лайус, Д. Х. Грэм, М. В. Католикова, А. О. Юрцева
флуктуирующая асимметрия и случайная фенотипическая изменчивость в популяционных исследованиях: история, достижения, проблемы, перспективы
В конце 1980-х—начале 1990-х годов исследования флуктуирующей асимметрии (ФА) были предложены как чувствительный, простой и доступный метод оценки эффекта стресса на популяции. В течение следующего десятилетия количество работ, использующих этот метод, быстро возрастало . В 1990-е годы количество публикаций, содержащих ключевое слово “fluctuating asymmetry” в библиографической базе Web of Science, составляло 100-150 в год по сравнению с пятью в 1980-х годах . Хотя не все работы, в которых используется это ключевое слово, выполнены в области популяционной биологии, их доля очень значительна
ФА представляет собой случайные отклонения от полной симметрии симметричных структур организма, вызванные неспособностью развивающегося организма точно следовать программе, заложенной в генотипе для данных условий среды . Чаще всего для анализа ФА используют отклонения от билатеральной симметрии, т. е . такой симметрии, например, при которой структуры зеркально симметричны относительно оси симметрии. Можно также изучать отклонения и от других типов симметрии — трансляционной, когда структуры повторяют себя при сдвиге на определенное расстояние в пространстве, и радиальной, когда повторение достигается путем поворота на определенный угол относительно центра симметрии
За десятилетие интенсивного изучения ФА далеко не все ожидания, связанные с этим методом, оправдались . Метод оказался достаточно трудоемким на стадии измерений, а анализ результатов требовал применения непростого статистического аппарата. Далеко не все полученные результаты легко поддавались интерпретации. Некоторые исследователи считали, что в связи с этим использование ФА быстро потеряет свою популярность . Однако в течение последнего десятилетия количество публикуемых работ оставалось примерно на одном и том же уровне . Причем число исследований, в которых цитировались работы с применением метода ФА, продолжало возрастать и в последнее десятилетие, что говорит о том, что остановка роста числа публикаций была связана в первую очередь не со снижением интереса к самому подходу, а с повышением требований к методике анализа.
В России исследованиям ФА уделялось большое внимание . Первая книга, которая очень способствовала повышению интереса к ФА как в России, так и за рубежом, была опубликована В . М. Захаровым на русском языке [4], и в сокращенном варианте—на английском [58]. Начало наших исследований по использованию ФА для оценки состояния популяций совпало с началом активного развития этого направления в России и в мире в начале 1990-х годов . В исследованиях, проведенных нами, условно можно выделить три основных темы: изучение истории исследований в данной области и теоретические разработки,
© Д. Л . Лайус, Д . Х . Грэм, М . В . Католикова, А. О . Юрцева, 2009
методические аспекты и собственно популяционно-феногенетический анализ Необходимо подчеркнуть, что в данной работе мы не ставим целью представить исчерпывающий обзор исследований по ФА и случайной изменчивости, а, исходя из задач настоящего выпуска, уделяем основное внимание собственным исследованиям
история исследований случайной изменчивости
Большинство исследователей, изучающих ФА, в качестве первых исследований цитируют несколько публикаций конца 1950-х — начала 1960-х годов [25, 48, 54]. Однако изучение случайной изменчивости началось гораздо раньше — более века назад — с работ Карла Пирсона, которого она интересовала в первую очередь в контексте общих проблем наследственности [10] . Что же касается популяционного направления исследований ФА, то они начались в 20-х годах XX в .
Сьюэл Райт, впоследствии один из основателей синтетической теории эволюции, опубликовал результаты опытов по инбридингу морских свинок [57], где он изучал вклад наследственности и среды в признаки окраски меха . В аутбредных линиях наследственность объясняла 42 % вариации цвета, а среда — всего 1 % . Остальные 57 % Райт объяснил «нерегулярностью развития» . Таким образом, Райт первым выделил случайную изменчивость (называя ее «нерегулярностью развития») как самостоятельный источник фенотипической изменчивости .
Практически в то же самое время были проведены первые исследования собственно ФА. Ф . Самнер и Р Хьюстис обнаружили, что у оленьих мышей Peromyscus maniculatus асимметрия у животных, выращенных в условиях эксперимента, была ниже, чем у диких, а у гибридов первого поколения — ниже, чем у гибридов второго [51] . Кроме того, уровень асимметрии потомства не был связан с уровнем асимметрии родителей Таким образом, впервые было показано, что стабильность развития зависит как от генетических особенностей организма, так и от внешних условий. При этом авторы не считали, что они имели дело с особым типом фенотипической изменчивости. Они писали: «Мы не считаем, что есть какое-либо существенное различие между этой изменчивостью и той, которая проявляется в различиях в размере или количестве частей» [51. С. 482] . Таким образом, это исследование очень интересное с точки зрения экспериментального дизайна не получило адекватного теоретического обоснования
В России первое исследование ФА выполнил Н . В . Тимофеев-Ресовский, который изучал проявление изменчивости признака radius incompletus (неполная жилка на крыле) у дрозофилы . Этот признак проявлялся не у всех особей одной и той же линии при одних и тех же условиях, а только у некоторых. Поэтому Тимофеев-Ресовский сделал заключение, что «... как и всякое природное явление, механизм индивидуального развития имеет определенную изменчивость.» [14 . С . 138] . Еще больше внимания этой изменчивости уделил Б . Л . Астауров, использовавший для своих исследований, кроме традиционной дрозофилы, на которой он изучал билатеральную асимметрию, также метамерные структуры в гомологичных сегментах (щетинки у полихет и многоножек) и данные по однояйцевым близнецам . В результате, Астауров сделал вывод о том, что любой «.процесс формирования организма имеет некоторую независимую изменчивость, которая не может быть сведена ни к генетическим различиям, ни к прямому влиянию среды» [2 . С . 103]. Позже Астауров писал, что эта изменчивость для биологических явлений имеет значение, едва ли уступающее тому, которое имеют случайности в области физики микромира [1].
Астауров касался и возможных причин изменений уровня случайной изменчивости . Он отмечал, что у одомашненных животных уровень асимметрии гораздо выше,
чем у диких, это он объяснял тем, что «приноровленность свободноживущих животных к определенным условиям существования без сомнения делает необходимым возможно большее постоянство организации в определенных условиях среды и точность в реактивных изменениях этой организации в ответ на любые изменения условий» [2 . С . 103]. Таким образом, здесь Астауров вплотную подошел к вопросу об использовании случайной изменчивости для оценки состояния популяции, т. е . к проблеме, оказавшейся ключевой для исследователей стабильности развития во второй половине ХХ в .
Притом, как и все предыдущие исследования, работы Астаурова остались невостребованными современниками. Намного позже, в 1970-х годах Астауров писал: «Порой же [работы] появлялись как бы в безвоздушном пространстве и повисали в невесомости; их потенциальный заряд оставался нерастраченным . Будучи по существу жизнеспособными, они оставались мертворожденными. Содержавшиеся в них семена дальнейших исследований падали на бесплодную почву и оставались лежать непроросшими. Я надеюсь, однако, что в своем анабиозе они еще сохранили жизнь и, быть может, еще смогут прорасти» [3. С . 119] .
«Прорастание» идей Астаурова шло очень медленно . Бесплодной почвой, о которой он говорил, являлся редукционизм, определявший главную линию развития зарубежной генетики [49] . В нашей же стране, несомненно, принятию и развитию идей Астаурова помешали в первую очередь события, связанные с лысенковщиной. Позднее интерес к ним действительно возродился [11]. В самые последние годы намечается очевидный рост интереса к исследованиям случайной изменчивости и в более широком контексте С . Г. Инге-Вечтомов [6] пишет о том, что современные исследования, продолжающие направления работ Астаурова, рассматриваются как одно из самых серьезных достижений генетики. Случайной изменчивости, в частности, посвящены относительно недавние публикации в журнале “Nature” [26, 47].
Несмотря на то, что Астауров обосновал самостоятельность случайной изменчивости и даже вплотную подошел к идее оценки с ее помощью стабильности развития, современные исследования в этой области берут начало от других работ — от работ известного английского биолога К. Уоддингтона [55, 56] и российского эволюционного морфолога И . И . Шмальгаузена [15, 16] . Уоддингтон занимался генетической регуляцией развития и предложил термины «канализация развития», «гомеостаз развития» и «стабильность развития» . Шмальгаузен разработал концепцию стабилизирующего отбора . На концепции Уоддингтона основывал свои эксперименты К Мазер, опубликовавший работу «Генетический контроль стабильности развития», которую чаще всего цитируют как первое исследование по ФА [45]
Вскоре после этого появилось несколько экспериментальных работ [25, 48, 52, 53] Таким образом, как только необходимые теоретические предпосылки были созданы, резко возросло количество эмпирических исследований И в дальнейшем именно это направление — использование анализа случайной изменчивости для оценки состояния популяции — развивалось наиболее динамично
теоретические аспекты исследований флуктуирующей асимметрии и стабильности развития
Случайная изменчивость развития в ряду других видов фенотипической изменчивости. Несмотря на длительную историю исследований случайной изменчивости, до сих пор подавляющее большинство биологов считает, что существует только два типа
фенотипической изменчивости — генотипическая и средовая [28, 33], а все случайные явления в природе объясняются нашим незнанием их точных причин и механизмов . Лишь очень немногие исследователи полагают, что есть фундаментальные источники непредсказуемости в окружающем мире, например такие, которые вызывают радиоактивный распад . Не вдаваясь в детали, можно сказать, что происхождение взглядов о существовании только двух типов фенотипической изменчивости связано с некритическим следованием воззрениям Дарвина, приведшим к отождествлению средовой и негенетической изменчивости [10].
Необходимо отметить, что случайная изменчивость не только «не сводима» (по терминологии Астаурова) к наследственной и средовой изменчивости, а представляет собой третий, равноправный с ними вид фенотипической изменчивости, источником которой является нестабильность развития [43]. Удивительно, что даже исследователи, специально занимающиеся стабильностью развития, не всегда хорошо понимают ее природу. Например, в одной из работ некорректно изучалась связь между ФА и общей изменчивостью разных признаков в одной и той же популяции, т е связь между двумя параметрами, один из которых включает другой как составную часть [27].
Разнообразие проявлений случайной изменчивости. В настоящее время ФА настолько тесно связана в восприятии исследователей с билатеральной асимметрией, что в нескольких работах, в которых для оценки стабильности развития использованы структуры, проявляющие трансляционную симметрию [19, 20], авторы пишут «трансляционная асимметрия», не указывая на тип этой асимметрии, как бы забывая, что наряду с ФА бывают и направленная асимметрия, и антисимметрия1 . Более правильно было бы говорить «трансляционная ФА», тем самым подчеркивая, что речь идет именно о ФА, являющейся показателем стабильности развития [21].
Очень сходен по аналитическим подходам с исследованием трансляционной ФА морфологических признаков анализ внутрииндивидуальной изменчивости физиологических и поведенческих признаков в этом случае оценивается степень отклонения от среднего в ряду закономерно повторяющихся реакций организма одним из примеров использования этого подхода являются эксперименты на моллюсках — мидиях Mytilus eduhs. При понижении солености воды мидии закрывают створки раковины, а при повышении — открывают их для того, чтобы дышать и питаться признаком является значение солености в момент открытия или закрытия . Если повторять эксперименты с одной и той же особью несколько раз при одних и тех же условиях, можно получить несколько значений данного признака, что дает возможность оценить уровень случайной изменчивости этой поведенческой реакции (фактически — дисперсии среднего значения) [41]. Эта изменчивость увеличивается при отклонении температуры от той, к которой животные были адаптированы [50] . Таким образом, данный показатель ведет себя сходно со случайной изменчивостью морфологических признаков, повышающейся при отклонении условий от оптимума. Работы, в которых оценивался вклад случайной изменчивости в общую изменчивость неморфологических признаков, показали, что этот вклад может быть очень велик [15, 37, 40] .
Вклад случайной изменчивости в общую изменчивость. Доля общей фенотипической изменчивости, обусловленная случайной изменчивостью, сильно варьирует
1 ФА характеризуется нормальным распределением разницы со средним значением, равным нулю, направленная асимметрия — нормальным распределением со средним значением, отличным от нуля, а антисимметрия — бимодальным распределением со средним значением, равным нулю
в зависимости от признаков . Для счетных (меристических) признаков вклад случайной изменчивости обычно составляет 50-70 % общей изменчивости, в то время как для мерных (морфометрических) он ниже, но тоже достаточно высок — 10-40 % [43]. Здесь надо заметить, что этот анализ выполнен не на случайном наборе признаков, а на тех, на которых изучалась ФА . Поскольку ее удобнее изучать на признаках с высоким уровнем ФА, оценки доли асимметрии могут быть несколько завышены . Случайная изменчивость паттернов окраски морских свинок составляла около 60 % [57], а веса печени у мышей — 70-96 % [29] общей изменчивости. Очень высок вклад случайной изменчивости и в реакцию замыкания-размыкания створок у мидий — 30-5 0 % (расчет по данным из нашего исследования [41]), а изменчивость способности производить покоящиеся яйца у дафний в эксперименте при вариабельности фотопериода — 98,4 % [40] . Таким образом, вклад случайной изменчивости в общую изменчивость многих изученных к настоящему времени признаков очень велик и в ряде случаях превышает вклад генетической и средовой изменчивости.
Методические проблемы анализа флуктуирующей асимметрии
Методические аспекты анализа ФА привлекают все большее внимание исследователей первоначально одним из основных преимуществ данного подхода считалась именно методическая простота. Полагали, что анализ нескольких случайно выбранных признаков после применения достаточно простых методов статистического анализа позволяет получить надежную оценку стабильности развития . Постепенно стало понятно, что применение подхода методически достаточно непросто в связи с такими причинами, как высокая ошибка измерения, отклонения распределения ФА от нормального, связь уровня асимметрии с размером особи и несогласованность изменения ФА разных признаков
Одним из первых условий при выполнении исследования является анализ распределения разницы между правым и левым значениями признака для того, чтобы выяснить, не проявляет ли признак направленной асимметрии или антисимметрии . В исследованиях, пролведенных нами, наибольшие проблемы вызвало наличие направленной асимметрии у мидии [8]. У мидии она относительно невелика и ранее не была отмечена в других работах, включая и наши собственные [7], когда методическим вопросам уделялось меньше внимания Представляется, что наличие направленной асимметрии необходимо учитывать при морфологических исследованиях на виде Mytilus eduhs, поскольку игнорирование ее может привести к завышению ФА . В данном случае была введена коррекция направленной асимметрии статистически, поскольку нас интересовала не только ФА, но и другие характеристики изменчивости, для чего важно было использовать максимальное количество признаков . В исследованиях же на других организмах, где единственной целью морфологических исследований был анализ ФА, авторы отказывались от признаков, проявляющих достоверную направленную асимметрию [23]
Ошибка измерения. Одной из важных методических проблем при анализе ФА является наличие ошибки измерения Поскольку ФА обычно очень незначительна по сравнению с размером признака, составляя чаще всего 1 % или менее от размера признака, ошибка при ее анализе может составлять очень значительную величину. Это подтверждается многими эмпирическими исследованиями, показывающими, что вклад ошибки измерения может значительно превышать 50 % [40]. В связи с этим оценка ошибки измерения в настоящее время стала стандартной процедурой в исследованиях ФА . Она производится путем повторных измерений одного и того же объекта. Источники ошибки измерения разнообразны
и включают инструментальную ошибку, ошибки записи, различные отклонения от принятого способа измерений
Вклад ошибки измерения в значение ФА может быть очень велик Например, для меристических признаков сельди он составляет от 0 до 46 %, а морфометрических — от 0,1 до 43 % [37]. Сходные величины ошибки измерения были обнаружены и при анализе числа отверстий в костях бельдюги Zoarces viviparous [44] и атлантического лосося Salmo salar [17] . При промерах на электронных изображениях костей рыб вклад ошибки измерения был несколько выше — в среднем 41 % для 68 признаков у атлантического лосося (Юрцева, Лайус, неопубликованные данные) и 51 % для 61 признака у трехиглой колюшки (Полякова, Лайус, неопубликованные данные) . В исследовании на мидии была отмечена достоверная гетерогенность ошибки измерения для разных признаков, которая имеет место, очевидно, в результате различий в степени четкости отпечатков мышц (Католикова, Лайус, Стрелков, Хуммель, неопубликованные данные) .
Различия в уровне ошибки измерения разных выборок могут маскировать существующие между ними реальные различия или приводить к обнаружению несуществующих . Различия в уровне ошибки имеют место в том случае, если сравниваемые выборки анализируются при различных обстоятельствах . Например, при разных внешних условиях, с использованием разного оборудования, разными операторами, при разном состоянии одного и того же оператора . Особенно важен здесь опыт оператора . Было показано, что величина ошибки измерения снижается со временем, т е по мере накопления оператором опыта измерений [39, 42]. Избежать влияния всех этих факторов, даже если придавать им должное значение, очень непросто, поскольку чаще всего анализы проводятся проба за пробой, последовательно . Представляется, что значение этой проблемы еще не до конца осознано при исследованиях ФА. Мы предлагаем достаточно простой способ ее решения — проводить измерения образцов в выборках не последовательно, а перемешивая образцы из разных выборок в случайном порядке . Такой подход уже был реализован в ряде наших работ [13, 18, 51].
Несогласованность изменения флуктуирующей асимметрии разных признаков. При анализе нестабильности развития очень важно знать, в какой степени результаты сравнения популяций зависят от выбранных признаков, т. е . меняется ли асимметрия разных признаков согласованно или нет. В основном анализ литературы говорит о том, что согласованность имеется, хотя ее величина обычно невысока . Этому есть целый ряд причин, рассмотрим только некоторые из них .
Значительны отличия между результатами, полученными при анализе морфометрических и меристических признаков . В частности, различия по уровню асимметрии между выборками уклейки Alburnus alburnus из мест с разным уровнем радиоактивного загрязнения были отмечены только для меристических, но не для морфометрических признаков [24]. То же отмечено и при сравнении популяций беломорской сельди, отличающихся сроками нереста [37], диких и искусственно выращенных атлантических лососей [17]. При анализе атлантического лосося из разных частей ареала достоверная корреляция флуктуирующей асимметрии с зимними тепературами была выявлена только для меристических признаков [18]. Все эти данные говорят о том, что меристические признаки более чувствительны к различиям между популяциями в отношении стабильности развития . Было высказано предположение, что это связано с тем, что отклонения от полной симметрии формы и размера структур имеют более существенные последствия для функционирования организма, чем, например, отклонения в числе сейсмосенсорных
пор в костях черепа В связи с этим, по-видимому, форма и размер структур подвергается более строгому контролю во время развития и, соответственно, морфометрические признаки менее чувствительны к различиям в уровне стабильности развития
Несогласованность отмечается не только между разными типами признаков, но и между однотипными признаками В частности, различия в уровне ФА между двумя популяциями беломорской сельди оказались выражены гораздо сильнее для признаков с большими средними значениями, чем для признаков с меньшими [36, 37]. Это вызвано различием характера связи между уровнем изменчивости и средними значениями: в одной из популяций регрессия «ФА — средние значения» имеет более значительный наклон, чем в другой. Полагаем, что такие различия связаны с особенностями контроля изменчивости при индивидуальном развитии . Подобные различия обнаружены и у копеподы Л. signifier. В то же время далеко не во всех случаях достоверные различия в наклоне линий регрессии «ФА — средние значения» имели место [42, 44]. Необходимо отметить, однако, что для обнаружения отличий необходимо иметь достаточно большой набор однотипных признаков с широким диапазоном средних значений Эти условия соблюдаются довольно редко, поэтому можно предположить, что данное явление встречается гораздо чаще, чем это известно на сегодняшний день
В целом наличие несогласованности признаков говорит о том, что проявление ФА может иметь достаточно сложные паттерны и зависит от конкретного признака Это означает, что наиболее надежная оценка стабильности развития может быть достигнута путем анализа большого числа разнообразных признаков Это всегда необходимо помнить, поскольку в настоящее время многие исследования выполняются на незначительном количестве признаков
использование анализа флуктуирующей асимметрии в популяционных исследованиях
Рассмотрим ряд примеров, в которых данные по ФА использовались в контексте популяционных исследований исследования проводились как для решения экологопопуляционных задач, так и для оценки антропогенных эффектов
Первый пример касается беломорской сельди, где сравнивались две популяции кандалакшского залива — егорьевская, отличающаяся невысоким темпом роста и нерестящаяся в апреле при необычно низкой для сельдей температуре, близкой к 0 °С, и ивановская, растущая гораздо быстрее и нерестящаяся при температуре 8-10 °С в июне . Первая имеет гораздо более высокую численность, чем вторая . При этом ФА у егорьевской сельди оказалась более высокой, чем у ивановской [9, 34]. Было предложено следующее объяснение Обе формы генетически очень близки (что доказывает хромосомный анализ [43, 38]) и произошли от одного тихоокеанского предка, заселившего Белое море после отступления ледника ивановская сельдь сохранила почти все черты этого предка, в то время как егорьевская сельдь сильно отличается от него, в первую очередь с точки зрения условий размножения Более ранний нерест при экстремальных температурных условиях приводит к тому, что появление личинок приурочено к пику кормового планктона в июне, обусловленному массовым развитием арктической копеподы Pseudocalanus ттШш. Это позволяет егорьевской сельди, с одной стороны, достигать более высокой численности, чем у ивановской, а с другой — приводит к ее пониженной жизнеспособности, показателем чего может быть не только повышенная ФА, но и более низкая устойчивость личинок к опреснению [5] .
При сравнении восьми диких популяций атлантического лосося из разных точек северо-восточной части ареала вида было обнаружено, что ФА возрастает по направлению к границе распространения вида. Показано, что при понижении средней январской температуры воздуха уровень асимметрии достоверно возрастает. Это говорит о том, что непосредственно температура, или другие факторы с ней связанные, играют ключевую роль в жизни лосося и, скорее всего, ограничивают распространение этого вида [18] .
При сходном по дизайну исследовании, проведенном на десяти выборках мидии из северо-восточной части ареала, никакой связи между уровнем ФА и расстоянием от границы ареала или температурными условиями обнаружено не было [7] . По-видимому, в данном случае распространение вида ограничивается не непосредственным эффектом температуры на взрослых животных, а такими факторами, как наличие подходящего субстрата, условий для нереста, распределение личинок. При этом ФА была ниже в опресненных районах, что, говорит, скорее всего, не о прямом эффекте солености, а о наличии более благоприятных условий, в частности, условий питания в опресненных акваториях.
В двух других исследованиях, проведенных на изоподе S. entomon [42] и бельдюге Z. viviparus [44] из различных районов северной Европы (северное, Норвежское, Баренцево, Белое и Балтийское моря), также были изучены эффекты температуры и солености на уровень асимметрии и показано, что оба эти фактора имеют значение . В целом асимметрия была минимальна при средних температурах, а также при пониженной солености. Взаимодействие температуры и солености существенно усложняло интерпретацию результатов
Антропогенные эффекты в наших исследованиях были изучены на примере влияния условий рыбоводных заводов на популяции лосося, условий культивирования на мидий и воздействия различных токсикантов на ряд видов водных организмов . сравнительные исследования ФА атлантического лосося из природных и заводских популяций бассейна Белого, Баренцева и Балтийского морей показали, что в целом стабильность развития этого вида (в первую очередь оцененная на меристических признаках) из природных популяций выше . Видимо, это свидетельствует о том, что условия обитания лососей на рыбоводных заводах менее благоприятные, чем в природе [17]. На мидии нам не удалось обнаружить влияния культивирования на уровень ФА, при этом мидии из литоральных поселений были более асимметричны, чем из сублиторальных — очевидно, в силу воздействия таких факторов, как перепад температур, осушение и др . [12] .
Исследования влияния тяжелых металлов на ФА балянусов Tetraclita japonica проводились в четырех точках в районах с разным уровнем загрязнения (двух «чистых» и двух «грязных») в Гонконге (Leung, Lajus, неопубликованные данные) . Исследования не показали связи уровня ФА с загрязнением, хотя внутри каждой точки сбора ФА была выше в пробах из верхних горизонтов литорали, что говорит о чувствительности ФА к средовому стрессу Дальнейший анализ показал, что животные из более загрязненных участков акватории содержат больше протеинов, что может свидетельствовать о более благоприятных условиях их питания. Было высказано предположение, что районы, более подверженные антропогенному воздействию, с одной стороны, характеризуются повышенной концентрацией тяжелых металлов, приводящих к понижению стабильности развития, а с другой — содержат больше питательных частиц, что повышает стабильность развития. Наложение этих эффектов приводит к отсутствию связи между уровнем ФА и уровнем загрязнения . Похожие результаты, показывающие отсутствие повышения уровня ФА в более загрязненных акваториях в Гонконге, были получены и на другом виде — Amphibalanus amphitrite [31] .
Исследования на нескольких видах из эстуария в Австралии, где имеется явный источник загрязнения в виде отходов металлургического комбината, показали, что ответы разных видов на влияние загрязнения могут отличаться [21, 22, 23] . Если выборки моллюска Anadara trapezia из загрязненных участков обладали более высоким уровнем асимметрии, то на двух видах растений Zostera capricorna и Halophila ovalis такой зависимости обнаружено не было . При этом, как и в случае с балянусами, было показано, что наиболее загрязненные акватории также характеризуются и повышенным содержанием биогенов, что может компенсировать негативное воздействие тяжелых металлов на развитие . В то же время на одном из видов, H. ovalis, в эксперименте было показано, что повышение концентрации меди и цинка вызывает повышение уровня асимметрии (Ambo-Rappe, Lajus, Schreider, неопубликованные данные) .
Анализируя в целом результаты этих работ, можно сделать вывод, что анализ ФА является информативным методом для оценки состояния популяций, позволяя судить о том, воздействуют ли на популяции факторы, важные для их приспособленности, и, в частности, для стабильности развития. Во всех примерах, приведенных выше, анализ асимметрии оказался достаточно чувствительным методом для того, чтобы говорить о гетерогенности популяций по этому параметру, что указывает на возможность эволюционно-значимых изменений в данной популяционной системе .
Демонстрация гетерогенности, однако, является лишь первой стадией оценки влияния факторов среды на уровень ФА, ценность которой сама по себе ограничена. Более существенным является выявление воздействующего фактора Это, конечно, проще делать в экспериментальных условиях . В природных же условиях, где нет возможности контролировать даже очень существенные факторы, возможность выявления значимых факторов зависит в первую очередь от доступной информации . Данная ситуация, однако, характерна не только для ФА, но и для любого другого метода оценки приспособленности, таких как рост, плодовитость и т. д . В целом можно сказать, что ФА целесообразно использовать для общей ориентации, и информативность этого подхода возрастает, когда имеются данные, полученные с помощью других методов .
ФА как метод оценки состояния популяций имеет несколько отличительных черт, которые, в зависимости от ситуации, могут обладать не только преимуществами, но и недостатками .
• Этот подход позволяет a priori определить вектор изменения параметра при ухудшении состояния популяции (повышение при ухудшении и понижение при улучшении) . Далеко не для всех показателей это возможно, например, более или менее низкий темп роста могут просто характеризовать разные жизненные стратегии (K и R) .
• Уровень асимметрии отражает не сиюминутное состояние популяции, а интегральное, сформированное в течение существенной доли жизненного цикла особи
• Методология применима к очень широкому кругу объектов, поскольку случайная изменчивость вездесуща, при этом, конечно, каждый объект и ситуация требуют специальных методических разработок, в частности, выбора признаков, к которому надо подходить очень тщательно .
• Возможность использования материала, собранного непосредственно в поле .
• Возможность прижизненного анализа.
• Возможность анализа музейных коллекций, что в ряде случаев позволяет оценивать эффект изменения условий во времени
• Метод не требует специального дорогого оборудования
• От исследователя требуется хорошее знание биологической статистики и широкий общебиологический кругозор
• Изменение уровня ФА является показателем влияния всей совокупности факторов, определяющих состояние популяции.
заключение
Таким образом, можно сказать, что хотя применение анализа ФА и не полностью оправдало ожидания исследователей конца 1980-х— начала 1990-х годов в том, что он будет простым, надежным и универсальным методом оценки состояния популяций, однако данный метод уже занял достаточно прочные позиции среди других подходов .
Для дальнейшего успешного развития направления важным условием является соблюдение методических требований . Очевидной возможностью для расширения области применения анализа ФА является его применение не только на билатеральных признаках, но на признаках с другими типами симметрии — трансляционной и радиальной, которые также очень широко распространены в природе . Не менее, а возможно, и более перспективным для оценки состояния популяций является анализ случайной изменчивости на неморфологических признаках и в первую очередь на признаках, непосредственно связанных с приспособленностью популяции, таких как продолжительность жизни, плодовитость, жизнеспособность и др . Ряд данных указывает на то, что вклад случайной изменчивости в общую изменчивость этих признаков достаточно велик .
Принципиальным для развития подхода является понимание того, что случайная изменчивость является не просто одним из показателей стресса, но неразрывно связана с ним через общий энергетический баланс организма. В условиях стресса более значительная доля энергетических затрат организма приходится на такие важнейшие функции, как основной обмен, рост и размножение, и, соответственно, снижает долю энергии, которая может быть затрачена на контроль процесса развития, что приводит к повышению нестабильности развития . Это не означает, однако, что при любом стрессе наблюдается увеличение случайной изменчивости. Требуется понять, какие именно виды стресса связаны с изменением случайной изменчивости. Анализ событий последних десятилетий, когда на ФА возлагали большие надежды, которые затем не вполне оправдались, показывает, что мы склонны искать простые ответы на сложные вопросы, такие как, например, вопрос об оценке состояния популяции, пытаясь найти панацею для оценки стресса. Уже проведенные исследования ФА выявили не только проблемы этого подхода, но и сложность таких понятий, как «что такое хорошо и что такое плохо» для популяции, что такое стресс и каким именно образом изменяют популяцию воздействующие на нее факторы . История исследований ФА показывает, что явления стресса имеют множество различных аспектов и при его изучении не стоит возлагать чрезмерные надежды лишь на один из показателей, будь это ФА или любой другой. Наиболее адекватную оценку стресса можно получить, только используя комплекс методов, каждый из которых имеет свои преимущества и недостатки .
литература
1. Астауров Б. Л. Homo sapiens et humanus — человек с большой буквы и эволюционная генетика человечности (по поводу статьи В . П. Эфроимсона об эволюционно-генетических основах этики) // Новый мир . 1971. № 10 . С . 214-224.
2 . Астауров Б. Л. Исследование наследственных нарушений билатеральной симметрии в связи с изменчивостью одинаковых структур в пределах организма // Наследственность и развитие / под ред. П. Ф. Рокицкого . М. , 1974 . С . 54-109 .
3. Астауров Б. Л. К итогам моей научной деятельности в области генетики // Историкобиологические исследования. М. , 1978. Вып. 6 . С . 114-160 .
4 . Захаров В. М. Асимметрия животных (популяционно-феногенетический подход) . М. , 1987.
5 . Иванченко О. Ф., Лайус Д. Л. Устойчивость личинок и мальков беломорских сельдей к низким соленостям // Экологические исследования перспективных объектов марикультуры в Белом море . Л. , 1985 . С . 70-78 .
6 . Инге-Вечтомов С. Г Роль генетических процессов в модификационной изменчивости. Пророчество Б . Л. Астаурова // Онтогенез . 2005 . Т. 36, № 4 . С . 274-279.
7 . Католикова М. В., Лайус Д. Л., Стрелков П. П., Хюммель Г. Географическая изменчивость мидии р . Mytilus (Mollusca, Bivalvia): опыт применения анализа флуктуирующей асимметрии // Вестн . С . -Петерб . ун-та. Сер . 3 . 2000 . Вып. 2 . С . 78-83 .
8 . Католикова М. В., Лайус Д. Л., Стрелков П. П. Анализ морфологической изменчивости мидий Mytilus edulis морей северной Европы // Вестн . С . -Петерб . ун-та . Сер . 3 . 2005 . Вып . 3 . С . 92-99 .
9 Лайус Д. Л Анализ флуктуирующей асимметрии как метод популяционных исследований беломорской сельди // Труды Зоол . ин-та АН СССР. Т. 235 . Л. , 1991. С . 121-128 .
10 . Лайус Д. Л., Лайус Ю. А . Случайная изменчивость как самостоятельный вид фенотипической изменчивости // Эволюционная биология: история и теория / под ред Э И Колчинского СПб , 2003 C.23-37.
11. Струнников В. А., Вышинский И. М. Реализационная изменчивость у тутового шелкопряда // Проблемы генетики и теории эволюции. Новосибирск, 1991. С . 98-114 .
12 . Таборский Д. А . Оценка состояния мидий Mytilus edulis L . в районе марикультурного хозяйства о-ва Соностров (Кандалакшский залив Белого моря) . Дипломная работа. Кафедра ихтиологии и гидробиологии СПбгУ СПб , 2008
13 . Таборский Д. А., Чанг С., Католикова М. В., Иванов М. В., Максимович Н. В., Лайус Д. Л. Оценка состояния культивируемых мидий Mytilus edulis L в районе острова Соностров (Кандалакшский залив, Белое море) // Альманах современной науки и образования, Тамбов, 2007. С . 136-142 .
14 . Тимофеев-Ресовский Н. В. О фенотипическом проявлении генотипа. Геновариация raadius incompletus у Drosophila funebris // Журн . эксперимент. биол . Сер . А . 1925 . Т. 1, № 3-4 . С . 93-142 .
15 . Шмальгаузен И. И. Организм как целое в индивидуальном и историческом развитии. М. ; Л. ,
1938
16 . Шмальгаузен И. И. Факторы эволюции . М. , 1968 .
17 . Юрцева А. О., Лайус Д. Л., Артамонова В. С., Махров А. А., Студенов И. И., Титов С. Ф. Влияние условий рыбоводных заводов на стабильность развития атлантического лосося из природных популяций рек бассейна Белого моря // Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря . Материалы IX Междунар . конф . (11-14 октября 2004. Петрозаводск . Карелия, Россия). Петрозаводск, 2005 . С . 349-353 .
18 . Юрцева А. О., Лайус Д. Л., Артамонова В. С., Титов С. Ф., Студенов И. И. Изменчивость остеологических признаков молоди атлантического лосося (Salmo salar L . ) северо-запада России: уровень флуктуирующей асимметрии и средние значения признаков // Вестн С -Петерб ун-та Сер 3 2008 Вып 3 С 29-40
19 . Alados C. L., Giner M. L., Pueyo Y. An assessment of the differential sensitivity of four summer-deciduous chamaephytes to grazing and plant interactions using translational asymmetry // Ecological Indicators . 2006 . Vol . 6 . P. 554-566 .
20 . Alados C. L., Navarro T., Escos J., Cabezudo B., Emlen J. M. Translational and fluctuating asymmetry as tools to detect stress in stress-adapted and nonadapted plants // Intern. J. Plant Sci . 2001. Vol . 162, N 3 . P. 607-616 .
21. Ambo-Rappe R., Lajus D. L., SchreiderM. J. Translational fluctuating asymmetry and leaf dimension in seagrass, Zostera capricorni Aschers in a gradient of heavy metals // Environmental bioindicators . 2007. N 2 . P. 99-116 .
22 . Ambo-Rappe R., Lajus D. L., Schreider M. J . Higher fluctuating asymmetry: indication of stress on Anadara trapezia associated with contaminated seagrass // Environmental bioindicators. 2008 . Vol . 3, N 1. P. 3-10 .
23 . Ambo-Rappe R., Lajus D. L., Schreider M. J. Increased heavy metal and nutrient contamination does not increase fluctuating asymmetry in the seagrass Halophila ovalis // Ecological indicators 2008 N 8(1) P. 100-103 .
24 . Arshavskiy D. S., Lajus D. L. Fluctuating asymmetry of two cyprinid species from Chernobyl disaster region // VIII Congress Societatis Europaea Ichtiologorum (Oviedo, Spain, Sept . 26 — Oct. 2) . Book of abstracts . Oviedo, 1994 . P. 50 .
25 . Beadmore J. A. Developmental stability in constant and fluctuating temperatures // Heredity. 1960. Vol. 14, N 3/4 . P. 411-422.
26 . Blake W. J., Кает М., Cantor C. R., Collins J. J . Noise in eukaryotic gene expression // Nature .
2003 Vol 422 P 633-637
27 Clarke G. M The genetic basis of developmental stability: V Inter- and intra individual character variation // Heredity . 1998. Vol . 80, N 5 . P. 56-567.
28 . Falconer D. S., Mackay F. C. Introduction to quantitative genetics . 4th ed. Essex, England,
1996.
29 . Gartner K. A third component causing random variability beside environment and genotype . A reason for the limited success of a 30 year long effort to standardize laboratory animals? // Laboratory animals . 1990. Vol . 24, N 1. P. 71-77 .
30 . Graham J. H., Freeman D. C., Emlen J. M. Developmental stability: a sensitive indicator of populations under stress // Environmental Toxicology and Risk Assessment, ASTM STP 1179 / еd . by W. G . Landis, J. S . Hughes, M. A . Lewis. American Society for Testing and Materials. Philadelphia, 1993 . P. 136-158 .
31. Ho G., Leung K., Lajus D., Ng J., Chan B. Fluctuating asymmetry of Amphibalanus (Balanus) amphitrite (Cirripedia: Thoracica) in association with shore height and metal pollution // Hydrobiologia 2009 Vol . 621, N 1. P. 21-32 .
32 . Hubert W. A., Alexander C. B. Observer variation in counts of meristic traits affects fluctuating asymmetry // N. Am. J. Fish. Mgmt. 1995 . N 15 . P. 156-158 .
33 . Kearsey M. J., Pooni H. S. The genetical analysis of quantitative traits . London, 1996 .
34 . LajusD. L. What is the White Sea herring (Clupeapallasi marisalbi, Berg 1923)?: A new concept of the population structure // Proceedings of the VIII Congress Societatis Europaea Ichtiologorum, Oviedo, Spain, Sept. 26 — Oct. 2 . Boeletin del Instituto Nacional de Oceanografia. 1996 . N 21. P. 221-230 .
35 . Lajus D. L . White Sea herring (Clupea pallasi marisalbi, Berg) population structure: interpopulation variation in frequency of chromosomal rearrangement // Cybium . 1996. Vol . 20, N 3 . P. 279-294.
36 . Lajus D. L. Two-dimensional model of phenotypic variation // Zoological sessions annual reports . St. Petersburg . Proceedings of the Zoological Institute RAS, 1998 . Vol . 267. P. 107-114 .
37 . Lajus D. L. Variation patterns of bilateral characters: variation among characters and among populations in the White Sea herring (Clupeapallasi marisalbi) // Biol . J. Linn. Soc . 2001. N 74 . P. 237-253 .
38 . Lajus D. L. Chromosomal analysis in population structuring and stock identification: robertsonian polymorphism in the White Sea herring (Clupea pallasi marisalbi) // Fish Cytogenetics / ed by E Pisano, C . Ozouf-Costaz, F. Foresti, B . G. Kapoor USA, 2007. P. 261-287.
39 . Lajus D. L., Alekseev V. R. Components of morphological variation in baikalian endemial cyclopid Acanthocyclops signifer complex from different localities // Hydrobiologia . 2000 . Vol . 417, N 1-3 . P. 25-35 .
40 . Lajus D. L., Alekseev V. R. Phenotypic variation and developmental instability of life-history traits: a theory and a case study on within-population variation of resting eggs formation in Daphnia // J. Limnology.
2004 Vol 63, suppl 1 Р 37-44
41 Lajus D. L. Sukhotin A. A A new approach for the assessment of stochastic variation: analysis of behavioural response in blue mussel (Mytilus edulis L . ) // Helgolander Meeresuntersuchungen. 1998 . Vol. 52 . P. 141-145 .
42 . Lajus D. L., Ciostek M., Draszanowska M., Sywula T . Geographic and ontogenetic patterns of chaetotaxy variation in glacial relict Saduria entomon (Crustacea, Isopoda): inter-population, inter-individual and intra-individual variations (fluctuating asymmetry) // Annales Zoologici Fennici . 2003 . Vol . 40 . P. 411-419 .
43 . Lajus D. L., Graham J. H., Kozhara A. V. Developmental instability and the stochastic component of total phenotypic variance // Developmental instability: causes and consequences / ed by M Polak Oxford, 2003 P 343-363
44 . Lajus D. L., Knust R. Brix O . Fluctuating asymmetry and other parameters of morphological variation of eelpout Zoarces viviparus from different parts of distributional range // Sarsia 2003 Vol 88 (4) P. 247-260.
45 . Mather K. Genetical control of stability in development // Heredity. 1953 . Vol . 7, N 3 . P. 297-336 .
46 . Parsons P. A. Fluctuating asymmetry: An epigenetic measure of stress // Biol . Rev. 1990. N 65 . P. 131-145 .
47 . Paulsson J . Summing up the noise in gene networks // Nature. 2004. Vol . 427. P. 415-418 .
48 . Reeve E. C. R. Some genetic tests on asymmetry of sternopleural chaeta number in Drosophila // Genetic Researches . 1960. Vol . 1, N 1. P. 151-172
49 . Roll-Hansen N. Drosophila genetics — a reductionist research program // J. Hist. Biol . 1978 . Vol. 11. N 1. P. 159 — 210 .
50 . Sukhotin A. A., Lajus D. L., Lesin P. A. Influence of age and size on activity and stress resistance in marine bivalve Mytilus edulis // J . Experimen . Mar Biol . and Ecol . 2003 . Vol . 284. N 1/2 . P. 129-144.
51. Sumner F. B., Huestis R. R. Bilateral Asymmetry and Its Relation to Certain Problems of Genetics // Genetics . 1921. Ser. 6(5) . P. 4 .
52 . Tebb G., Thoday J. M. Stability in development and relational balance of X-chromosomes
in Drosophila melanogaster // Nature . 1954 . Vol. 174 . P. 1109-1110 .
53 . Thoday J. M. Balance. heterozygosity and developmental stability. Cold Spring Harbor Symp . 1955 . Vol . XX . P. 318-326 .
54 . Thoday J. M. Homeostasis in a selection experiment // Heredity. 1958 . Vol. 12. N 4 . P. 401-415 .
55 . Waddington C. H. Organisers and Genes . Cambridge. 1940 .
56 . Waddington C. H. The strategy of the genes; a discussion of some aspects of theoretical biology.
London. 1957.
57. Wright S. The relative importance of heredity and environment in determining the piebald pattern of guinea-pigs // Proceedings of the National Academy of Sciences . 1920 . Vol . 6 . P. 320-332.
58 . Zakharov V. M. Future prospects for population phenogenetics // Sov. Sci . Rev. Sect. F. Physiol . Gen. Biol . Rev. 1989 . N 4 . P. 1-79 .
