CC BY
93
УДК 577.115.3
ЖИРНОКИСЛОТНЫЙ СОСТАВ ОБЩИХ ЛИПИДОВ ВЫСШИХ ВОДНЫХ РАСТЕНИЙ ИЗ РЕКИ АНГАРЫ
© К.А. Кириченко , Т.П. Побежимова, Н.А. Соколова, А.В. Столбикова, Л.В. Дударева, В.К. Войников
Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН,
ул. Лермонтова, 132, Иркутск, 664033 (Россия), e-mail: kuzma@sifibr.irk.ru
Проведен сравнительный анализ содержания жирных кислот обшдх липидов Myriophyllum spicatum L., Elodea canadensis Michx. и Potamogeton crispus L. Вычислено значение индекса двойной связи жирных кислот у данных видов. Жирнокислотный состав общих липидов исследованных высших водных растений из реки Ангары был видоспецифичным и характеризовался наличием жирных кислот с длиной цепи от 14 до 22 углеродных атомов. На кислоты С16 и С18 ряда приходилось более 97%. На долю насыщенных кислот приходилось от 18% у P. crispus и 20% у M. spicatum, до 25% у E. canadensis. В составе общих липидов исследованных видов преобладали пальмитиновая (С16:0), линолевая (С18:2ю6) и а-линоленовая (С18:3ю3) кислоты.
Ключевые слова: Myriophyllum spicatum, Elodea canadensis, Potamogeton crispus, высшие водные растения, Байкальский регион, жирные кислоты.
Введение
Высшие водные растения - важнейший компонент водных экосистем. Наряду с водорослями они являются первопродуцентами, поставляя вещество и энергию в экосистему водоема. Они принимают участие в процессах обмена биогенных элементов, в самоочищении воды, способны накапливать и трансформировать органические и неорганические поллютанты. Водные растения рассматриваются в качестве объектов для мониторинга экологического состояния водоемов. Известно, что загрязнение водоемов сказывается на видовом составе ассоциаций макрофитов, уменьшая их число. Уровень и тип загрязнения также отражаются на морфологическом и физиолого-биохимическом состоянии водных растений [1-3].
Под воздействием факторов окружающей среды происходят изменения в липидном и жирнокислотном составе мембран растений, что отражается на процессах жизнедеятельности, ассоциированных с ними. Метаболизм липидов тесно связан с дыханием, фотосинтезом, стрессовой реакцией и другими физиологическими процессами. Составы липидов и их жирных кислот могут служить физиологическим и экологическим маркером состояния гидробионтов. Сравнительное изучение липидного и жирнокислотного состава организмов позволяет выявить нарушения еще до проявления морфологических и популяционных изменений [1, 4-6].
В условиях возрастающего антропогенного загрязнения и потребления воды актуальной становится разработка методов оценки и сохранения, а также восстановления ее качества. Необходимы исследования биоты незагрязненных водоемов, направленные на выяснения их физиолого-биохимических показателей в нормальных условиях для последующего сравнения с гидробионтами загрязненных участков [1, 7, 8].
Высшие водные растения используются при биоиндикации и биотестировании состояния водоемов и для очистки вод от различных типов загрязнения. Однако данная группа организмов является наименее изученной среди гидробионтов, применяемых для анализа состояния вод водоемов. Недостаточность сведений по экологии и физиологии большинства видов макрофитов ограничивает возможности для их использования в качестве индикаторных видов [9-11]. Исследования водных растений, особенностей их физиологических и биохимических процессов позволят разработать методы оценки качества и очистки воды.
* Автор, с которым следует вести переписку.
Жирнокислотный состав липидов водных растений может служить показателем биохимического состояния их клеточных мембран и метаболизма липидов, отражая тем самым специфику условий водоема.
В водоемах Байкальского региона сосредоточены значительные запасы пресных вод, только в озере Байкал содержится до 20% ее мировых запасов. Сток воды из озера осуществляется только через реку Ангару. Флора и фауна озера Байкал, его водосборного бассейна и Ангары содержит в себе значительное разнообразие эндемичных таксонов, а также ряд широко распространенных видов. Гидрохимические и гидрофизические условия характеризуются высоким содержанием кислорода, низкой минерализацией и температурой [12-14]. При разработке методов биологической оценки состояния водоемов Байкальского региона стоит учитывать специфику их биотических и абиотических особенностей.
Цель исследования - изучить и сравнить относительный состав жирных кислот общих липидов наиболее массовых видов высших водных растений из Ангары. В настоящей работе нами начаты сравнительные исследования молекулярно-биологических и биохимических особенностей водных растений Байкальского региона.
Экспериментальная часть
Высшие водные растения трех видов: Elodea canadensis Michx. (сем. Hydrocharitaceae), Myriophyllum spicatum L. (сем. Haloragaceae), Potamogeton crispus L. (сем. Potamogetonaceae) собирались в верхнем течении Ангары, на левом берегу стандартными методами гидроботаники в июле - сентябре 2009 г., средняя температура воды при вылове составляла 10-12 °С. После вылова растения промывали проточной водой для избавления от эпифитов, разделяли по видам и содержали 14-30 дней в аквариумах при постоянной аэрации и замене У объема воды каждые 2-4 дня. Воду для содержания растений брали из реки Ангара. Температура содержания в лабораторных условиях составляла 19-20 °С, фотопериод - 16 ч. Источником света служили флуоресцентные фитолампы Sylvania F18W/GRO (Гернания) с максимумами выделения в красной и синей областях спектра (отношение интенсивности излучения красных лучей к интенсивности излучения синих 1,42). Интенсивность освещения 1000 лк.
Все три исследованных вида относятся к цветковым - Magnoliophyta. Elodea canadensis (Элодея канадская) многолетнее, погруженное в воду, слабоукореняющееся, двудомное растение, относящееся к кос-мополитному семейству Водокрасовые, класс Liliopsida. В Евразию занесены только женские растения. Myriophyllum spicatum (Уруть колосистая) - многолетнее корневищное растение с прямыми, ветвистыми, погруженными в воду стеблями, относится к широкораспространенному семейству Сланоягодниковые, классу Magnoliopsida. Potamogeton crispus (Рдест курчавый) - многолетнее водное травянистое растение с ползучими корневищами, относится к космополитному семейству Рдестовые, классу Liliopsida, внесен в Красную книгу Иркутской области [15].
После содержания в лаборатории для анализа отбирали усредненную пробу биомассы, состоящую из нескольких побегов, целиком (стебель с листьями) весом 1 г. Растения промывали щеточками с мягким ворсом в проточной воде для избавления от эпифитов. Навеску растительного материала фиксировали жидким азотом и растирали в фарфоровой ступке до получения гомогенной массы. Липиды экстрагировали смесью хлороформ - метанол (2 : 1) [16]. Хлороформ из липидного экстракта удаляли под вакуумом с помощью роторного испарителя ИР-1ЛТ, Labtex (Россия). Для получения метиловых эфиров жирных кислот к экстракту суммарных липидов после удаления растворителя добавляли 1% метанольный раствор H2SO4 и нагревали на водяной бане при 60 °С в течение 30 мин. Метиловые эфиры жирных кислот после охлаждения трижды экстрагировались гексаном [17]. Дополнительную очистку метиловых эфиров жирных кислот проводили методом ТСХ на алюминиевых пластинках с силикагелем Sorbfil ПТСХ-АФ-В (Россия) в камере с бензолом. Анализ метиловых эфиров жирных кислот проводили методом газожидкостной хроматографии с использованием хромато-масс-спектрометра 5973N/6890N MSD/DS Agilent Technologies (США). Детектор масс-спектрометра - квадруполь, способ ионизации электронный удар (EI), энергия ионизации 70 эВ, для анализа использовали режим регистрации полного ионного тока. Для разделения применяли капиллярную колонку HP-INNOWAX (30 м х 250 мкм х 0,50 мкм). Неподвижная фаза - полиэти-ленгликоль. Подвижная фаза: гелий, скорость потока газа - 1 мл/мин. Температура испарителя 250 °С, источника ионов - 230 °С, детектора - 150 °С, температура линии, соединяющей хроматограф с масс-спектрометром, 280 °С. Диапазон сканирования 41-450 а.е.м. Объем вводимой пробы - 1 мкл, разделение потоков 5 : 1. Хроматографирование выполняли в изократическом режиме при 200 °С. Идентификацию
метиловых эфиров жирных кислот проводили с помощью расчета эквивалентной длины алифатической цепи (ECL). Кроме этого, использовали библиотеки масс-спектров NIST 05, Christie, а также сравнение времени удерживания со временами удерживания стандартных соединений. Относительное содержание жирных кислот определяли в весовых процентах от общего их содержания в исследуемом образце. Для оценки ненасыщенности жирных кислот рассчитывали индекс двойной связи (ИДС) как сумму произведений весовых процентов каждой ненасыщеной кислоты на число двойных связей в ее молекуле, деленную на 100, согласно методу, предложенному Lyons с соавт. [18].
Представленные данные - средние из 5 биологических повторностей (в нескольких случаях по ряду кислот n = 4 (см. табл.) и стандартные отклонения. Достоверность различий в группах попарно оценивали с помощью Г-критерия Манна-Уитни [19].
Обсуждение результатов
Жирнокислотный состав общих липидов исследованных видов включал 17 жирных кислот, которые представлены в таблице. Длина их углеродных цепей составляла от 14 до 22 атомов. На кислоты С16 и С18 ряда приходилось более 97%, что не является уникальным и характерно для многих систематических групп живых организмов, так как в образовании клеточных мембран принимают участие преимущественно данные кислоты [20-22].
Как видно из таблицы, у исследованных видов в составе липидов содержится меньше насыщенных жирных кислот, чем ненасыщенных. Их суммарное содержание составило для M.spicatum 20%, для E.canadensis 25%, для P.cryspus 18%. В небольших количествах обнаружена миристиновая кислота (С14:0). У P.cryspus (0,96%) ее количество достоверно выше, чем у M.spicatum (0,34%) и у E.canadensis (0,54%). Пентадекановая кислота (С15:0) была обнаружена в еще меньших количествах: у M.spicatum ее было 0,08%, что статистически меньше, чем у E.canadensis (0,14%), однако достоверно не отличается от 0,11% у P.cryspus.
Основной насыщенной кислотой у изученных видов является пальмитиновая (С16:0). Ее содержание достоверно отличалось у P.cryspus (13,76%) от E.canadensis (20%), однако не отличалось от M.spicatum (17,3%). Количество гептадекановой кислоты (С17:0) у E.canadensis составило 0,56%, что значимо выше, чем у M.spicatum (0,27%) и у P.cryspus (0,26%). Стеариновой кислоты (С18:0) у M.spicatum 1,23%, что статистически достоверно меньше чем у E.canadensis (2,66%), однако не отличается от P.cryspus (2,11%). Арахиновой кислоты (С20:0) было значительно меньше у M.spicatum, ее содержание составило 0,14%, что значимо меньше 0,33% у E.canadensis и 0,33% P.cryspus. В составе липидов у E.canadensis выявлена геней-козановая (С21:0) кислота (0,14%), отсутствующая у M.spicatum и P.cryspus. Кислотой с наибольшим числом атомов углерода явилась бегеновая (С22:0), ее содержание у исследованных видов достоверно не различалось и составило: 0,21% у M.spicatum, 0,37% E.canadensis и 0,44 P.cryspus. В составе липидов многих систематических групп растений в качестве основной насыщенной кислоты содержится пальмитиновая; стеариновая и миристиновая кислоты присутствуют в значительно меньших количествах. Содержание других насыщенных кислот, как правило, еще меньше [1, 22-26].
Анализируя состав жирных кислот исследованных видов, можно констатировать, что большинство из них содержит четное число атомов углерода. Только среди насыщенных жирных кислот были отмечены молекулы с нечетным числом атомов - пентадекановая (С15:0), гептадекановая (С17:0), генейкозановая (С21:0). Суммарное содержание этих кислот составляло 0,4% у M.spicatum, 0,8% у E.canadensis, и 0,4% у P.cryspus. Жирные кислоты с нечетным числом атомов, синтез которых начинается с пропионил-КоА, редко встречаются в природе [20, 21], поэтому их обнаружение у исследованных видов представляется интересным.
В составе липидов изученных макрофитов доминируют ненасыщенные жирные кислоты, суммарное содержание которых составило 80% у M.spicatum, 75% у E.canadensis и 81% у P.cryspus. Большая доля от общего числа жирных кислот приходилась на ненасыщенные кислоты С18 ряда по 78; 73 и 75% у M.spicatum, E.canadensis, P.cryspus соответственно. Чаще в природе встречаются ненасыщенные жирные кислоты, содержащие 18 атомов углерода, они доминируют в составе липидов многих организмов [20, 22, 24-26].
Состав (% весовой) жирных кислот общих липидов высших водных растений
Содержание жирных кислот Уровень значимости (a) при попарном сравнении
M. spicatum E. canadensis P. cryspus M.spicatum E.canadensis M.spicatum P.cryspus E.canadensis P.cryspus
Gi4:G G,34±G,G4 G,54±G,24 G,96±G,22 нет G,GG8 G,Gi6
Gi5:G G,G8±G,G2 G,i4±G,G4 G,ii±G,G4 G,G32 нет нет
G16:G i7,3G±i,93 2G,GG±i,89 i3,76±2,88 нет нет G,GG8
Gi7:G G,27±G,ii G,56±G,G9 G,26±G,i4 G,GG8 нет G,GG8
Gi8:G i,23±G,6G 2,66±G,67 2,ii±G,73 G,Gi6 нет нет
G2G:G G,i4±G,G7 G,33±G,ii G,33±G,i3 G,G32 G,Gi6 нет
G2i:G - G,i4±G,G2 -
G22:G G,2i±G,G8 G,37±G,i6 G,44±G,3G нет нет нет
С16:1* G,7i±G,i4 i,65±G,73 5,i2±i,27 нет G,GG8 G,GG8
С16:3ю3 - - i,32±G,24
С18:1ю9 2,4i±G,77 i,8i±G,75 i,44±G,9i нет нет нет
С18:1ю7 сл сл G,56±G,ii
С18:2ю6 28,G2±4,36 i8,G4±3,G9 8,36±i,42 G,GG8 G,GG8 G,GG8
С18:3ю3 47,84±7,6i 53,5i±4,G8 64,63±5,4G нет G,GG8 G,Gi6
C2G:iro9 G,22±G,G9 сл сл
C2G:2ro6 G,33±G,iG сл -
G2G:4ro6 G,46±G,34 - сл
идс 2,G5±G,i3 2,GG±G,iG 2,22±G,i3 нет нет G,G56
Приведено среднее значение ± стандартное отклонение, n = 5; для G22:G, C2G: 1ю9, C2G:2i»6 уM.spicatum; G2i:G у E.canadensis; G22:G и С18:7ю9 у P.cryspus n = 4; «сл» - кислота обнаружена в следовых количествах; «-» кислота не обнаружена; «нет» - статистически достоверных отличий не выявлено, * - сумма изомеров пальмитолеиновой кислоты.
У изученных видов идентифицированы моноеновые, диеновые, триеновые и тетраеновые жирные кислоты с цис-конфигурацией двойных связей. Из ю9 моноеновых жирных кислот в составе суммарных липидов преобладала олеиновая (С18:1ю9), на нее приходилось 2,41% у M.spicatum, 1,81% у E.canadensis и
1,44% у P.cryspus, ее содержание у исследованных видов было близким и статистически не отличалось. В малом количестве у M.spicatum присутствует гондоиновая кислота (С20:1ю9), ее содержание составило
0,22%, у двух других видов она обнаруживалась в следовых количествах. В составе липидов у исследованных видов был выявлен также ряд других моноеновых кислот. У P.cryspus была обнаружена цис-вакценовая кислота (С18:1ю7) в количестве 0,56%, а у двух других видов - только ее следы. Содержание пальмитолеиновой кислоты (представлена суммой изомеров С16:1) составило у M.spicatum 0,71%, у E.canadensis 1,65%, у P.cryspus 5,12%, по данному показателю P.cryspus статистически достоверно отличался от M.spicatum и E.canadensis.
Из семейства ю6 диеновых жирных кислот обнаружена линолевая кислота (С18:2ю6), ее содержание достоверно уменьшалось в ряду M.spicatum 28,02%, E.canadensis 18,04%, P.cryspus 8,36%. Содержание кислоты С20:2ю6 составило 0,33% у M.spicatum, у E.canadensis она присутствовала в следовых количествах.
Наибольшее содержание приходилось на а-линоленовую кислоту (С18:3ю3) из семейства ю3 триено-вых жирных кислот. Ее содержание составляло 47,84, 53,51, 64,63% у M.spicatum, E.canadensis, P.cryspus, соответственно, и достоверно отличалось у P.cryspus от M.spicatum и E.canadensis. Данная кислота распространена в растениях, значительное количество а-линоленовой кислоты характерно для липидов мембран хлоропластов [20]. В составе жирных кислот общих липидов только у P.cryspus присутствовала гексадекат-риеновая кислота (С16:3ю3) в количестве 1,32%. Кроме того, у M.spicatum была обнаружена полиненасы-щенная арахидоновая кислота (С20:4ю6) - 0,46%, в следовых количествах данная кислота встречалась в составе липидов P.cryspus. Известно, что гексадекатриеновая кислота одна из основных полиненасыщенных жирных кислот липидов покрытосеменных растений, арахидоновая кислота, наоборот, не характерна для них, но встречается у мхов и водорослей [1, 22-27]. Малое содержание гексадекатриеновой кислоты у P.cryspus и ее отсутствие у двух других исследованных видов можно объяснить спецификой метаболизма жирных кислот у данных организмов, выражающейся в сниженной способности к образованию данной ки-
слоты у первого вида и неспособности к ее синтезу у двух других. Присутствие у M.spicatum и P.cryspus ара-хидоновой кислоты, вероятно, связано с возможным загрязнением образцов липидами водорослей.
Известно, что ненасыщенные жирные кислоты придают клеточным мембранам текучесть, необходимую для поддержания ее структурного и функционального состояния. Текучесть клеточных мембран зависит от соотношения насыщенных жирных кислот с ненасыщенными и степени ненасыщенности последних [2, 28]. Поэтому следующим оцениваемым параметром явился индекс двойной связи (ИДС). По величине его значения виды располагались в следующем порядке: P.cryspus (2,24), M.spicatum (2,07), E.canadensis (2,01). Данный показатель значимо отличался у P.cryspus от E.canadensis.
Выводы
По ряду исследованных параметров E.canadensis отличался от двух других видов: суммарное содержание насыщенных жирных кислот и жирных кислот с нечётным числом атомов у данного вида было более высоким. Кроме того, только у E.canadensis была обнаружена генейкозановая кислота (С21:0). Данный вид, эволюционировавший в Северной Америке, является заносным для Евразии и обладает ярко выраженной инвазионностью. За короткий исторический период он сумел широко распространиться, вытеснив во многих водоемах местную растительность [15, 29, 30]. Возможно, что так успешно этот вид расселился за счёт специфических особенностей обмена веществ, дающих ему преимущества в адаптации к меняющимся условиям среды. Выявленные особенности свидетельствуют в пользу существования отличий в метаболизме жирных кислот у E.canadensis.
Характерный профиль жирных кислот суммарных липидов и различия в ИДС можно, вероятно, объяснить особенностями метаболизма данных кислот у каждого из исследованных видов. Межвидовые различия в данном случае проявлялись не только на морфологическом уровне, но и в специфике обмена жирных кислот.
Подводя итог, можно заключить, что жирнокислотный состав липидов изученных высших водных растений носит видоспецифичный характер, а его исследования расширяют представления об особенностях физиологии данной группы. Знание специфики метаболизма водных растений позволит более широко использовать их для эколого-биохимического мониторинга состояния водоёмов.
Авторы признательны доценту кафедры ботаники и генетики биолого-почвенного факультета ИГУ к.б.н. В.В. Чепиноге за помощь в определении систематической принадлежности растений.
Список литературы
1. Розенцвет О .А., Козлов В.Г., Дембицкий В.М. Сравнительное изучение липидов четырех доминирующих видов растений и водорослей реки Шульган // Биохимия. 1999. Т. 64. Вып. 11. С. 1527-1535.
2. Садчиков А.П., Кудряшов М.А. Гидроботаника: Прибрежно-водная растительность. М., 2005. 240 с.
3. Бреховских В.Ф., Казьмирук В.Д., Вишневская Г.Н. Биота в процессах массопереноса в водных объектах. М., 2008. 315 с.
4. Чиркова Т.В. Клеточные мембраны и устойчивость растений к стрессовым воздействиям // Соросовский образовательный журнал. 1997. №9. С. 12-17.
5. Верещагин А.Г. Хроника. Шестнадцатый международный симпозиум по липидам растений (1-4 июня 2004 г., Будапешт, Венгрия) // Физиология растений. 2005. Т. 52, №3. С. 467-474.
6. Ипатова В.И. Адаптация водных растений к стрессовым абиотическим факторам среды. М., 2005. 224 с.
7. Раткович Д.Я. Актуальные проблемы водообеспечения. М., 2003. 352 с.
8. Моисеенко Т.И. Водная экотоксикология: теоретические и прикладные аспекты. М., 2009. 400 с.
9. Кокин К.А. Экология высших водных растений. М., 1982. 160 с.
10. Егоркина Г.И., Зарубина Е.Ю., Кириллов В.В. Использование высших водных растений для оценки геноток-сичности поверхностных вод // Сибирский экологический журнал. 2000. Вып. 6. С. 685-688.
11. Мелихова О.П., Сарапульцева Е.И., Евсеева Т.И., Глазер В.М., Гераськин С.А., Доронини Ю.К., Киташова А.А., Киташов А.В., Козлов Ю.П., Кондратьева И.А., Коссова Г.В., Котелевцев С.В., Маторин Д.Н., Остроумов С.А., Погосян С.И., Смуров А.В., Соловых Г.Н., Степанов А.Л., Тушмалова Н.А., Цаценко Л.В. Биологический контроль окружающей среды: биоиндикация и биотестирование: учебное пособие для студентов высших учебных заведений / под ред. О.П. Мелиховой, Е.И. Сарапульцевой. М., 2008, 288 с.
12. Ижболдина Л.А. Атлас и определитель водорослей бентоса и перифитона озера Байкал (мейо- и макрофиты) с краткими очерками по их экологии. Новосибирск, 2007. 248 с.
13. Тимошкин О.А., Ситникова Т.Я., Русенек О.Т., Пронин Н.М., Провиз В.И., Мельник Н.Г., Камалтынов Р.М., Мазепова Г.Ф., Адов Ф.В., Анохин Б.А., Аров И.В., Балданова Д.Р., Бисеров В.И., Бондаренко Н.А., Бурду-ковская Т.Г., Грайгер М.Дж., Данилов С.Н., Дзюба Е.В., Дубешко Л.Н., Дугаров Ж.Н., Дудичев А.Л., Евстигнеева Т.Д., Ефремова С.М., Жильцова Л.А., Кавакатсу М., Коргина Е.М., Коробкова Н.В., Крицкая У.А., Ку-тикова Л.А., Лямкин В.Ф., Натяганова А.В., Наумова Т.В., Некрасов А.В., Новикова О.А., Оболкина Л.А., Окунева Г.Л., Подтяжкина М.М., Помазкова Г.И., Попов В.В., Пронина С.В., Рожкова Н.А., Санжиева С.Д., Семерной В.П., Сиделева В.Г., Слугина З.В., Старобогатов Я.И., Степаньянц С.Д., Таничев А.И., Тузовский П.В., Хамнуева Т.Р., Цалолихин С.Я., Шевелева Н.Г., Шибанова И.В., Широкая А.А., Шошин А.В. Аннотированный список фауны озера Байкал и его водосборного бассейна: в 2 т. / отв. ред. Тимошкин О.А. Новосибирск, 2001. Т. I. Кн. 1 832 с.
14. Тахтеев В.В., Судакова Е.А., Матвеев А.Н., Егорова И.Н., Азовский М.Г., Аров И.В., Дубешко Л.Н, Евстигнеева Т.Д., Итигилова М.Ц., Кравцова Л.С., Лиштва А.В., Лопатовская О.Г., Окунева Г.Л., Позазкова Г.И., Рожкова Н.А., Самусенок В.П., Ситникова Т.Я., Шабурова Н.И., Шевелева Н.Г., Вокин А.И. Биота водоемов Байкалской рифтовой зоны / отв. ред. А.С. Плешанов. Иркутск, 2009. 231 с.
15. Азовский М.Г., Чепинога В.В. Высшие водные растения озера Байкал. Иркутск, 2007. 157 с.
16. Bligh E.G., Dyer W.J. A rapid method of total lipid extraction and purification // Canad. J. Biochem. Physiol. 1959. V. 37. Pp. 911-919.
17. Christie W.W. Preparation of ester derivatives of fatty acids for chromatographic analysis // Advances in lipid methodology - Two / Ed. Christie W.W. Dundee, 1993. Pp. 69-111.
18. Lyons J.M., Wheaton T.A., Pratt H.K. Relationship between the Physical Nature of Mitochondrial Membranes and Chilling Sensitivity in Plant // Plant Physiology. 1964. V. 39. Pp. 262-268.
19. Гланц С. Медико-биологическая статистика: пер. с англ. М., 1998. 459 c.
20. Гудвин Т., Мерсер Э. Введение в биохимию растений: в 2-х т.: пер. с англ. М., 1986. Т. 1. 393 c.
21. Gunstone F.D. Fatty Acid and Lipid Chemistry. London, 1996. 252 p.
22. Napolitano G.E. Fatty acids as trophic and chemical markers in freshwater ecosystems // Lipids in freshwater ecosystems / Eds. Arts M.T., Wainman B.C. New York, 1998. Pp. 21-25.
23. Бычек И.А. Особенности распределения липидов в бриофитах: таксономический и экологический аспекты // Биохимия. 1994. T. 59. Вып. 11. C. 1646-1662.
24. Новицкая Г.В., Суворова Т.А., Трунова Т.И. Липидный состав листьев в связи с холодостойкостью растений томатов // Физиология растений. 2000. Т. 47. №6. С. 829-835.
25. Новицкая Г.В., Кочешкова Т.К., Новицкий Ю.И. Влияние слабого постоянного магнитного поля на состав и
содержание липидов листьев лука разного возраста // Физиология растений. 2006. Т. 53, №5. С. 721-731.
26. Новицкая Г.В., Феофилактова Т.В., Кочешкова Т.К., Юсупова И.У., Новицкий Ю.И. Изменение состава и содержания липидов в листьях магнитоориентационных типов редиса под влиянием слабого постоянного магнитного поля // Физиология растений. 2008. Т. 55, №4. С. 541-551.
27. Kachroo P., Shanklin J., Shah J., Whittle E.J., Klessig D. A fatty acid desaturase modulates the activation of defense signaling pathways in plants // PNAS. 2001. V. 98, №16. P. 9448-9453.
28. Лось Д.А. Структура, регуляция экспрессии и функционирование десатураз жирных кислот // Успехи биологической химии. 2001. Т. 41. С. 163-198.
29. Barrat-Segretain M-H., Elger A. Experiments on growth interactions between two invasive macrophyte species //
Journal of Vegetation Science. 2004. V 15. I. 1. P. 109-114.
30. Barrat-Segretain M-H., Elger A., Sagnes P., Puijalon S. Comparison of three life-history traits of invasive Elodea canadensis Michx. and Elodea nuttallii (Planch.) // Aquatic Botany. 2002. V. 74. I. 4. P. 299-313.
Поступило в редакцию 5 августа 2010 г.
