CC BY
10УДК 575.858 + 631.523.55 + 631.527.5: 582.542.1
Н.И. Дубовец, Е.А. Сычева, Л. А. Соловей, Т.И. Штык, Е.Б. Бондаревич
ВЗАИМОДЕЙСТВИЕ БАЗОВОГО И РЕКОМБИНАНТНОГО ГЕНОМОВ В ХОДЕ ФОРМИРОВАНИЯ И ФУНКЦИОНИРОВАНИЯ ГЕНОМА ТЕТРАПЛОИДНЫХ ТРИТИКАЛЕ
ГНУ «Институт генетики и цитологии НАН Беларуси», Республика Беларусь, 220072, г. Минск, ул. Академическая, 27
Введение
Анализ структуры геномов различных таксономических групп с применением молекулярных и компьютерных технологий привел к переосмыслению роли полиплоидии в эволюции живого мира. В результате чрезвычайно возрос интерес к изучению различных аспектов этого способа видообразования. Итогом многочисленных исследований, проведенных на естественных и искусственно синтезированных растительных объектах [1-15], явился стремительный прорыв в наших знаниях о генетических механизмах, обеспечивающих гармоничное функционирование объединенных в одном ядре двух или более дивергентных геномов.
Следует, однако, заметить, что все эти работы касаются геномных преобразований у первичных полиплоидных форм, послуживших лишь начальным этапом эволюции посредством полиплоидии. В дальнейшем заглавную роль в микроэволюционной дифференциации большинства полиплоидных видов играли гибридизационные процессы, позволившие объединить в одном виде генетическую изменчивость нескольких предковых популяций и обеспечившие тем самым невероятную пластичность генома вторичных гибридогенных таксонов [16].
Примером такой дифференциации является генезис полиплоидных видов Triticum и Ae-gilops, все многообразие которых возникло в результате скрещиваний небольшого числа первичных тетраплоидов, имевших один общий (базовый) геном ^ или D) и различавшихся вторыми геномами [17]. Данный тип скрещиваний порождает широкий диапазон изменчивости гибридных форм, возникающей
за счет формирования рекомбинантных цито-типов, образованных разными комбинациями генетического материала вторых геномов, при сохранении стабильности базового генома. Кроме того, по свидетельству Feldman & Levy, появление у аллополиплоидных видов геномных структур, образованных рекомби-нантным и базовым геномами, облегчает их дальнейшую гибридизацию и ведет к обмену генетическим материалом между уже сформированными рекомбинантными геномами. В результате такого постоянного перераспределения аллелей создается изобилие доступной отбору генетической изменчивости, что делает совместно произрастающие аллопо-липлоидные популяции активными центрами эволюции [18].
Несмотря на столь значимый вклад описанных гибридизационных событий в процесс видообразования полиплоидных видов злаков, подтвержденный экспериментальными доказательствами существования в природе рекомби-нантных геномов, это направление эволюции семейства Poaceae до сих остается вне поля зрения исследователей. Между тем, выяснение закономерностей формирования и функционирования таких геномов может пролить свет на многие неясные моменты эволюционного становления семейства, углубив одновременно наши представления о путях дивергенции его представителей. Кроме того, полученная информация послужит основой для разработки более эффективных подходов к преобразованию генетической структуры зерновых культур с целью интрогрессии хозяйственно-полезных признаков, что свидетельствует не только о теоретической, но и практической
значимости подобных исследований.
Исходя из этого нами на примере тетрапло-идных пшенично-ржаных амфидиплоидов (2п=4х=28; геном Л/БКК) было проведено детальное изучение процесса формирования и функционирования рекомбинантных геномов.
Материалы
Материалом для изучения процесса формирования хромосомного состава 4х-тритикале послужили гибридные популяции яровых те-траплоидных пшенично-ржаных амфидиплои-дов ПРАТ12, ПРАТ16 и ПРАТ72, полученные в результате скрещивания гексаплоидных тритикале (ЛЛББКЯ, 2п=6х=42) с диплоидной аллоплазматической рожью сегеа1е Ь. (2п=2х=14) [20]. Каждая из трех форм представляет собой потомство гибрида Б репродуцируемое в условиях свободного опыления. Анализ хромосомного состава индивидуальных растений в ряду поколений (Б6, Б10, Б14 - Б ) выполнялся при помощи метода дифференциального окрашивания хромосом по Гимза (С-бэндинг) [21]. В каждом поколении анализировалась выборка не менее чем из 30 растений.
Для изучения особенностей функциониро-
Выявленные закономерности их стабилизации на хромосомном уровне изложены в предыдущей публикации [19]. Данная статья посвящена особенностям взаимодействия базового и рекомбинантного геномов в составе гибридного генома тетраплоидных тритикале.
и методы
вания генетических систем пшеницы и ржи в геноме пшенично-ржаных амфидиплои-дов использованы озимые тетраплоидных пшенично-ржаные амфидиплоиды Б1 (АВЯЯ, 2п=4х=28), синтезированные на основе скрещивания гексаплоидных тритикале (ЛЛББКК, 2п=6х=42) с диплоидной аллоплазматической рожью сегеа1е Ь. (2п=2х=14), и коллекция линий 4х-тритикале с различными вариантами пшеничного компонента кариотипа [22].
Идентификацию индивидуальных хромосом пшеницы и ржи в мейозе осуществляли с использованием разработанной нами модификации С-бэндинга [23]. Для каждой гибридной формы на стадии метафазы I анализировалось не менее 30 материнских клеток пыльцы.
Ядрышкообразующие локусы на хромосомах визуализировались методом Л§-КОЯ окрашивания [24].
Результаты и обсуждение
Исследование процесса формирования хромосомного состава тетраплоидных тритикале в ряду поколений (Б6, Б10, Б14 - Б17) показало, что в ходе стабилизации их кариотипа рекомбинации генетического материала наблюдаются исключительно в пшеничном компоненте [19]. Геном ржи сохраняет свою целостность, не подвергаясь каким-либо структурным изменениям и интрогрессии генетического материала со
стороны геномов пшеницы. Более того, в отдельных случаях наблюдается замещение части генетического материала пшеницы на таковой ржи, о чем свидетельствует появление у озимых форм дополнительной пары 5Я хромосом, заместившей гомеологичную ей пару хромосом пшеницы, а также обнаруженная нами у яровых форм хромосомная перестройка 5ЛБ.5ЛЬ-5КЬ (рис. 1).
Рис. 1. Кариотип тетраплоидного тритикале с хромосомной перестройкой 5Л8.ЛЬ/5КЬ.
Аналогичные случаи интрогрессии генетического материала ржи в пшеничный миксоге-ном тетраплоидных тритикале были выявлены в озимом материале польской селекции [25], что свидетельствует о закономерном характере этих событий.
Отмеченная стабильность генома ржи на структурном уровне благоприятствует проявлению его доминирующей роли в генетическом контроле различных жизненно важных процессов у гибридных форм, в частности, процесса формирования гамет. Как было показано в ходе анализа микроспорогенеза у гибридов тетраплоидных тритикале (таблица 1) [26], доминирование генетических систем ржи в регуляции спаривания хромосом в мейозе приводит к
• спариванию гомеологичных хромосом пшеницы и, как следствие этого, правильной их сегрегации во время деления клетки, повышающей шанс образования функциональных гамет и обеспечивающей этим частичную фертильность гибридов ранних поколений и дальнейшее воспроизводство тетраплоидных форм;
• обмену генетическим материалом между гомеологами, что обеспечивает образование межгеномных рекомбинаций не только на уровне целых хромосом, но и их сегментов.
Преимущественная экспрессия генома ржи проявляется и на уровне морфологии растений, причем не только в ранних поколениях гибридов. Особенно наглядно это прослеживается при анализе таких признаков, как высота растений, длина главного колоса, число колосков в колосе (таблица 2), а также морфотип колоса. Как видно на рисунке 2а, несмотря на огромную вариацию хромосомного состава пшеничного компонента кариотипа, растения в популяциях, как правило, характеризуются однотипными колосьями, более близкими по морфологии ко ржи. В то же время в линейном материале, который репродуцируется в условиях принудительного самоопыления, различия по морфологическим признакам между растениями с разными вариантами кариотипа проявляются более контрастно, что, по нашему мнению, является следствием инцухт-депрессии генома ржи (рис. 2б,в).
Средняя частота хромосомных конфигураций в метафазе I мейоза у тетраплоидных тритикале
Гибрид Пшеничный компонент кариотипа Ржаной компонент кариотипа
биваленты униваленты биваленты униваленты
закрытые открытые всего закрытые открытые всего
№14 0 0,83+0,12 [0-3] 0,83+0,12 [0-3] 12,35+0,25 [8-14] 4,55+ 0,20 [2-7] 2,18+0,20 [0-4] 6,73+0,08 [5-7] 0,55+ 0,16 [0-4]
№81 0,06+ 0,03 [0-1] 1,02+0,40 [0-3] 1,04+0,40 [0-4] 11,84+ 0,29 [8-14] 2,90+ 0,14 [1-5] 3,70+0,15 [1-6] 6,60+ 0,09 [5-7] 0,80+ 0,17 [0-4]
№73 0,03+ 0,03 [0-1] 0,90+ 0,20 [0-4] 0,92+ 0,09 [0-4] 12,13+0,40 [6-14] 4,60+ 0,25 [2-7] 2,33+0,24 [0-5] 6,93+0,05 [6-7] 0,13+0,09 [0-2]
№75 0 0,64+0,16 [0-2] 0,64+0,16 [0-2] 12,71+0,31 [10-14] 3,64+ 0,28 [0-6] 2,89+0,28 [0-6] 6,54+0,10 [6-7] 0,93+0,19 [0-2]
X 0,02+ 0,02 0,85+ 0,13 0,86+ 0,14 12,26+ 0,29 3,92+ 0,48 2,78+ 0,28 6,70+ 0,20 0,60+ 0,40
Таблица 2
Характеристика некоторых морфологических признаков тетраплоидных тритикале
и их родительских форм
Поколение, комбинация скрещивания, сорт Высота растений, см Длина главного колоса, см Количество колосков в колосе Количество цветков в колосе
(6ТА206 х АЯ) 139,45 + 7,38 16,0 + 0,25 27,90 + 0,49 3 - 4
(6ТА472 х АЯ) 141,05 + 1,02 15,80 + 0,32 28,45 + 0,61 3 - 4
Б5 (6ТА206 х АЯ) 127,12 + 2,88 15,06 + 0,35 27,70 +0,44 3 - 4
Б5 (6ТА472 х АЯ) 133,80 + 1,08 17,20 + 0,39 32,30 + 0,78 3 - 4
6ТА206 118,77 + 2,78 10,20 + 0,27 22,50 + 0,46 3 - 4
6ТА472 105,30 + 2,24 10,20 + 0,26 24,20 + 0,40 3 - 4
АЯ 136,73 + 3,34 8,63 + 0,22 28,37 + 0,72 2
Примечание: символом АЯ обозначена аллоплазматическая рожь.
Рис.2. Морфотип колоса 4х-тритикале: а) гибридная популяция; б) линия ПРАТ12(12); в) линия ПРАТ 72(40).
Выявленное доминирование генома ржи в экспрессии различных признаков тетраплоидных тритикале не означает, однако, отсутствия влияния на его функциональную активность со стороны рекомбинантного генома пшеницы.
О том, что такое влияние имеет место уже в гибридов, свидетельствуют результаты, полученные в ходе анализа поведения хромо-
сом в метафазе I мейоза тетраплоидных форм. Как видно из данных таблицы 1, количество бивалентов, образованных хромосомами ржи в составе АВЯЯ гибридов, колебалось от 5 до 7, составляя в среднем 6,7 бивалента на МКП. При этом наблюдалось незначительное преобладание закрытых бивалентов над открытыми, что несвойственно сортам ржи и говорит
о снижении плотности синапсиса хромосом. Даже у полученной нами аллоплазматической ржи количество закрытых бивалентов было существенно выше (4,89). Все это указывает на наличие у гибридов F1 дестабилизирующего действия пшеничного компонента кариотипа на процесс спаривания хромосом ржи.
Но особенно ярко взаимодействие базового и рекомбинантного геномов у тетраплоидных пшенично-ржаных амфидиплоидов проявляется на уровне экспрессии рРНК локусов хромосом.
Функционирование этих локусов, расположенных в районах вторичных перетяжек спут-ничных хромосом, приводит к образованию ядрышек, представляющих собой место синтеза рибосомных РНК и рибосом, на которых происходит сборка полипептидных цепей [27]. Поэтому по функциональной активности ЯОР хромосом можно судить об уровне метаболизма клетки в целом [28], от которого, в свою очередь, зависит функциональная активность не только клеток отдельных тканей, но и всего организма. Этим объясняется повышенный интерес к исследованию экспрессии генов рРНК у различных организмов и в особенности у естественных и экспериментально полученных отдаленных гибридов.
Наиболее детально число, локализация на хромосомах и функциональная активность ядрышкообразующих (ЯО) локусов, а также их взаимодействие изучены у видов рода Triticum. Установлено, что диплоидные виды пшеницы содержат две пары ЯО хромосом: 1А и 6 А, Aegilops squarrosa (донор D генома мягких пшениц) - одну пару: 5D, а Aegilops speltoides (один из возможных доноров генома В) - две пары: 1В и 6В. Однако у тетраплоидных пшениц функционируют только рРНК локусы на 1В и 6В хромосомах, а локусы на хромосомах А генома супрессированы. У гексаплоидной пшеницы полностью подавлена активность
рРНК локуса хромосомы 6 А и частично - 1А и 5D, в то время как активно функционируют, образуя довольно крупные ядрышки, ЯОР хромосом 1В и 6В [29-34]. Таким образом, по уровню функциональной активности рРНК локусов хромосомы гексаплоидной пшеницы распределяются следующим образом: 6В - 1В - 5D - 1 А. При этом ЯО локусы первых двух хромосом принято называть главными, а остальных - минорными.
Присутствие главных ЯО хромосом пшеницы в составе геномов пшенично-ржаных гибридов и амфидиплоидов вызывает полное подавление активности единственного ЯО локуса ржи, расположенного на хромосоме 1R [35, 36].
У тетраплоидных тритикале, как показали проведенные нами исследования, наблюдается дифференциальная активность рРНК локуса ржи, уровень которой определяется присутствием в рекомбинантном геноме тех или иных ЯО хромосом пшеницы (таблица 3).
Так, при наличии главных ЯО хромосом пшеницы - двух 6В у линии ПРАТ10(1) или двух 1В у линий ПРАТ 196(3) и ПРАТ72(6/3) - рРНК локус ржи находится в неактивном состоянии и не визуализируется при помощи Ag-NOR-окрашивания (рисунок 3, 4).
Присутствие хромосомы 6В в одной дозе (у линии ПРАТ 10 (2) с гетерогеномным составом 6-й гомеологичной группы) также супрессиру-ет ЯОР ржи. В то же время при моносомном состоянии хромосомы 1В в некоторых клетках наблюдается минорная активность рРНК ло-кусов ржи (рисунок 5).
Полное восстановление экспрессии ЯОР ржи происходит при элиминации (в ходе становления рекомбинантного генома) из карио-типа тетраформ главных ЯО хромосом пшеницы (рисунок 6), что свидетельствует об обратимости сайленсинга рРНК локусов и, следовательно, его эпигенетической природе.
Таблица 3
Количество и хромосомная принадлежность функционально активных ядрышковых организаторов в кариотипах тетраплоидных тритикале
- о 2 вн Функционально активные ЯОР
Линия Хромосомный состав пшеничного компонента кариотипа* Количест исследован клеток число принадлежность
ПРАТ 381 1АТ 2В3В4А5А6А7В 15 2 1Я
ПРАТ72(6/4) 1АТ2А3В4А5А6А7А/7В 8 2 1Я
ПРАТ 237(2) 1А2А3В4А5А6А7В 10 2 1Я
ПРАТ 72(6/3) 1В2АТ3В4А5А6А7В 11 2 1В
ПРАТ 196(3) 1ВТ2А3А4А5А6А7В 10 2 1В
ПРАТ237(1) 1А/1ВТ2А3В4А5А6А7В 10 1** 1В
ПРАТ 72(6/1) 1АТ/1В2А3В4А5А6А7А/7В 9 1** 1В
ПРАТ 196(2) 1А/1ВТ2А3А4А5А6А7В 5 1** 1В
ПРАТ10(1) 1АТ2В3В4В5В6В7А 30 2 6В
ПРАТ10(2) 1АТ2В3В4В5В6А/6В7А 30 2 6В
Примечания:
* Геном ржи у всех линий представлен полностью (2п =14)
** В некоторых клетках наблюдается минорная активность ЯОР на хромосоме 1Я
Жирным шрифтом выделены ядрышкообразующие хромосомы.
Рис. 3. Метафазная пластинка линии ПРАТ 10(1).
Примечание:
Стрелками обозначены активные ЯОР на хромосомах 6В.
Рис.4. Метафазная пластинка линии ПРАТ 196(3).
Примечание:
Стрелками обозначены активные ЯОР на хромосомах 1В.
Рис. 5. Метафазная пластинка линии ПРАТ 237(1).
Примечания:
^ обозначен активный ЯОР на хромосоме 1В; е—^обозначены ЯОР на хромосомах 1Я.
Механизм этого явления в настоящее время установлен. Показано, что замолкание рРНК локусов связано с метилированием ДНК и деа-цетилированием гистонов [37-40].
ЯОР хромосомы 1 А, который проявляет ми-
Рис. 6. Метафазная пластинка линии ПРАТ 381.
Примечание:
Стрелками обозначены активные ЯОР на хром-мосомах 1Я.
норную активность в геноме мягкой пшеницы, у тетраплоидных тритикале не функционирует, что, по-видимому, является следствием супрессирующего эффекта уже со стороны хромосомы 1Я.
Заключение
Результаты проведенного исследования свидетельствуют о наличии сложных взаимодействий между базовым и рекомбинант-ным геномами тетраплоидных тритикале. При этом не только геном ржи, выступающий в роли базового, оказывает модифицирующее действие на функциональную
активность хромосом пшеницы, но и ре-комбинантный пшеничный геном способен влиять на экспрессию генома ржи. Все эти взаимодействия отражают процесс становления в гибридном организме единой генетической системы регуляции жизненно важных процессов.
Список использованных источников
1. Rapid genomic changes in newly synthesized amphiploids of Triticum and Aegilops. Changes in low-copy non-coding DNA sequences / B. Liu [et al.] // Genome. - 1998. - Vol. 41, № 2. - P 272-277.
2. Liu, B. Rapid genomic changes in newly synthesized amphiploids of Triticum and Ae-gilops. Changes in low-copy coding DNA sequences / B. Liu, J.M. Vega, M. Feldman // Genome. - 1998. - Vol. 41, № 4. - R 535-542.
3. Alterations in subtelomeric tandem repeats during early stages of allopolyploidy in wheat / E. A. Salina [et al.] // Genome. -2004. - Vol. 47, № 5. - R 860-867.
4. Phylogenetic reconstruction of Aegilops section Sitopsis and the evolution of tandem repeats in the diploid and derived wheat polyploids / I G. Adonina [et al.] // Genome. - 2006. -Vol. 49, № 8. - R 1023-1035.
5. Ozkan, H. Alloploidy induced rapid ge-
nome evolution in the wheat (Aegilops- Triti-cum) group / H. Ozkan, A.A. Levy, M. Feld-man // Plant Cell. - 2001. - Vol. 13, № 8. -P. 1735-1747.
6. Sequence elimination and cytosine methylation are rapid and reproducible responses of the genome to wide hybridization and allopolyploidy in wheat / H. Shaked [et al.] // Plant Cell. - 2001. - Vol.13, № 8. - P. 1749-1759.
7. Akhunov, T.D. Mechanisms and rates of birth and death of dispersed duplicated genes during the evolution of a multigene family in diploid and tetraploid wheats / T.D. Akhunov, A.R. Akhunova, J. Dvorak // Molecular Biology and Evolution. -2006. - Vol. 24, №2. - P. 539-550.
8. Chen, Z.J. Mechanisms of genomic rearrangements and gene expression changes in plant polyploids / Z.J. Chen, Z. Ni // BioEssays. -2006. - Vol. 28, №3. - P. 240-252.
9. Adams, K.L. Evolution of duplicated gene expression in polyploid and hybrid plants / K.L. Adams // J. of Heredity. - 2007. - Vol. 98, №2. -P. 136-141.
10. Lynch, M. The evolutionary fate and consequences of duplicate genes / M. Lynch, J.S. Conery // Science. - 2000. - Vol. 290, № 5494. -P. 1151-1155.
11. Allopolyploidy alters gene expression in the highly stable hexaploid wheat / P. He [et al.] // Plant Mol. Biol. - 2003. - Vol. 52, № 2.-P. 401-414.
12. Mochida, K. Discrimination of homoeolo-gous gene expression in hexaploid wheat by SNP analysis of contigs grouped from a large number of expressed sequence tags / K. Mochida, Y.Yamazaki, Y. Ogihara // Mol. Genet. Genomics. - 2004. - Vol. 270, № 5. - P. 371-377.
13. Genes duplicated by polyploidy show unequal contributions to the transcriptome and organ-specific reciprocal silencing / K.L. Adams [et al.] // Proc. Natl Acad. Sci. USA. - 2003. -Vol.100, № 8. - P. 4649-4654.
14. Adams, K.L. Organ-specific silencing of duplicated genes in a newly synthesized cotton allotetraploid / K.L. Adams, R. Percifield, J.F. Wendel // Genetics. - 2004. - Vol. 168, № 4. -P. 2217-2226.
15. Bottley, A. Homoeologous gene silencing in hexaploid wheat / A. Bottley, G.M. Xia, R.M.D. Koebner // Plant J. - 2006. - Vol. 47, №6. - P. 897-906.
16. Soltis, P.S. The role of genetic and genomic attributes in the success of polyploids / P.S. Soltis, D.E. Soltis // Proc. National Academy of Sciences USA. - 2000. - Vol.97, №13. -P. 7051-7057.
17. Zohary, D. Hybridization between am-phidiploids and the evolution of polyploids in the wheat (Aegilops - Triticum) group / D. Zohary, M. Feldman // Evolution. - 1962. -Vol.16, № 1. - P. 44-61.
18. Feldman, M. Allopolyloidy - a shaping force in the evolution of wheat genomes / M. Feldman, A.A. Levy // Cytogenet. Genome Res. - 2005. -Vol. 109, № 1-3. - P. 250-258.
19. Дубовец, Н.И. Рекомбинантный геном как источник внутривидовой дивергенции полиплоидных злаков / Н.И.Дубовец [и др.] // Молекулярная и прикладная генетика. Сб. научн. тр. Т.8. - Минск, 2008. - С.105-112.
20. Бормотов, В.Е. Тетраплоидные тритикале (создание, цитогенетическое изучение и использование в селекции) / В.Е. Бормотов [и др.] - Минск: Наука и техника, 1990. - 136 с.
21. Бадаев, Н. С. Идентификация хромосом А и D геномов пшеницы с использованием замещений и перестроек между гомеологами у пшеницы и тритикале / Н.С. Бадаев [и др.] // Докл. Акад. Наук СССР. - 1983. - Т.273., №4. - С. 994-996.
22. Сычева, Е. А. Тетраплоидные тритикале как объект для цитогенетических исследований. I. Изучение роли индивидуальных хромосом пшеницы в регуляции мейотическо-го спаривания / Е.А.Сычева, Н.И.Дубовец // Весщ НАН Беларусь Сер^ял.навук. - 2003.-№2.- С.52-55.
23. Сычева, Е. А. Методика дифференциального окрашивания мейотических хромосом злаков / Е.А.Сычева // Весщ Акад.Навук Беларусь Сер. Бiял. Навук. - 2000. - №2.-С. 44-46.
24. Амосова, А.В. Стабильность и изменчивость ядрышкообразующих районов хромосом: Автореф. дис. ... канд. биол. наук: 03.00.15 / А.В.Амосова. - Москва, 1993. - 23 с.
25. Lukaszewski, A.J. Chromosome constitution of tetraplod triticale / A.J. Lukaszewski [et al.] // Z. Pflanzenzuchtg.- 1984.- Bd.93, №3. -S. 222-236.
26. Сычева, Е.А. Цитогенетические осо-
бенности формирования и функционирования рекомбинантного генома тетраплоидных тритикале: дис. ... канд. биол. наук: 03.00.15 / Е.А. Сычева. - Минск, 2005. - 163 с.
27. Ченцов, Ю.С. Общая цитология / Ю.С. Ченцов. - 2-е изд.- М. : Изд-во Моск. ун-та, 1984. - 352 с.
28. Соболь, М.А. Роль ядрышка в реакциях растительных клеток на действие физических факторов окружающей среды / М.А. Соболь // Цитология и генетика. - 2001.- №3.- С. 72-84.
29. Appels, R. Molecular and chromosomal organization of DNA sequences coding for the ribosomal RNAs in cereals / R. Appels, W.L. Gerlach, I.S.Dennis // Chromosoma. -1980. - Vol.78, №3. - P. 293-311.
30. Dubcovsky, J. Ribosomal RNA loci: No-mands in the Triticeae genomes / J. Dubcovsky, J. Dvorak // Genetics. - 1995. - Vol.140, №4.-P. 1367-1377.
31. Flavell, R.B. Ribosomal RNA genes of ho-meologous chromosomes of groups 5 and 6 in hexaploid wheat / R.B Flavell., M. O'Dell // Heredity. - 1976. - Vol.37, №4. - P. 377-385.
32. Flavell, R.B. The genetic control of nu-cleolus formation in wheat / R.B Flavell., M. O'Dell // Chromosome. - 1979. - Vol. 71, №2.-P. 135-152.
33. Martini, G. The control of nucleolus volume in wheat, a genetic study at three developmental stages / G.Martini, R. Flavell // Heredity. - 1985. -Vol. 54, №2. - P. 111-120.
34. Variation in the intergenic spacer of ribosomal DNA of wild wheat Triticum dicoc-coides / R.B. Flavell [et al.] // Israel. Mol. Biol. Evol. -1986. - Vol.3, №6. - P. 547-558.
35. Lacadena, J.R. Evidence for wheat-rye nucleolar competition (amphiplasty) in triticale by silver staining procedure / J.R. Lacadena [et al.] // Theor. and Appl. Genet. -1984. - Vol. 67, №2-3. - P. 207-213.
36. Neves, N. Nucleolar dominance in triticales: control by unlinked genes / N. Neves [et al.] // Chromosome Res. - 1997. - Vol.5, №2. - P. 125-131.
37. Lawrence, R.J. A concerted DNA methylation/histone methylation switch regulates rRNA gene dosage control and nucleolar dominance / R.J. Lawrence [et al.] // Mol Cell. - 2004. - Vol.13, №4. - P. 599-609.
38. Chen, Z.J. Epigenetic silencing of RNA polymerase I transcription: a role for DNA methylation and histone modification in nucleolar dominance / Z.J. Chen, C.S. Pikaard // Genes and Development. - 1997. - Vol.11, №16. - P. 2124-2136.
39. Comai, L. Genetic and epigenetic interactions in allopolyploid plants / L.Comai // Plant. Mol. Biol. - 2000. - Vol. 43, №2-3. - P. 387-399.
40. Shaked, H. Sequence elimination and cytosine methylation are rapid and reproducible responses of the genome to wide hybridization and allopolyploidy in wheat / H. Shaked [et al.] // Plant Cell. - 2001. - Vol.13, №8. - P. 1749-1759.
Дата поступления статьи 30 сентября 2009 г.
