CC BY
93
УДК 591: 597.6
ВСТРЕЧАЕМОСТЬ И РАЗНООБРАЗИЕ МОРФОЛОГИЧЕСКИХ АНОМАЛИЙ ПОПУЛЯЦИЙ ОЗЕРНОЙ ЛЯГУШКИ (ANURA, AMPHIBIA) СРЕДНЕГО ПОВОЛЖЬЯ
О 2012 А.И. Файзулин
Институт экологии Волжского бассейна РАН, г. Тольятти
Поступила 23.06.2012
На территории Среднего Поволжья в 4 популяциях озерной лягушки отмечены 10 типов морфологических аномалий внешнего строения. Нами проведена оценка разнообразия аномалий по параметрам фенотипического разнообразия ц и h. Установлено, возрастание в 1,65 раза, показателя разнообразия спектра аномалий (|x±Sp) в условиях высокого антропогенного воздействия (2,50±0,021), по сравнению с контролем (1,49±0,004). Ключевые слова: аномалии, Rana ridibunda, Среднее Поволжье, биоиндикация.
Возникновение аномалий у земноводных связано с многими независимыми и взаимодействующими факторами. Отклонения в строении вызывают мутации и взаимодействия генов, химические тератогены, а также повреждения хищников и ме-тацеркарий трематод, вызывающих аномальные регенерации конечностей [19, 21] и нарушения морфогенеза позвоночника [4]. В условиях высокой антропогенной нагрузки отмечается повышение разнообразия и общей частоты аберраций у амфибий [2, 3, 8, 16, 20, 22]. В настоящее время предлагается использовать встречаемость и разнообразие аномалий для оценки состояния популяций земноводных [2, 10, 15].
В Европейской части России морфологические отклонения в строении (кладок, личинок, неполовозрелых и половозрелых особей) отмечены у всех видов земноводных [2, 3, 7, 8, 11, 13, 14, 18]. Наибольшим разнообразием аномалий характеризуется озерная лягушка Rana ric/ibunc/a [7, 13, 14, 15, 16].
Цель нашего исследования - проанализировать состав, встречаемость и разнообразие морфологический аномалий в популяциях озерной лягушки из различных по степени антропогенного воздействия местообитаний Среднего Поволжья.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Для характеристики влияние антропогенной нагрузки на изменение параметров половозрастной состава в 1998 г. нами исследованы 4 популяции озерной лягушки в районе устья р. Чапаевки и Мордовенской поймы (Безенчукский и Ставропольский районы Самарской области).
Уровень антропогенной нагрузки учитывали по уровню нарушения морфогенетического гомеостаза [15, 17]. Таким образом, нами выделены для исследования следующие выборки, которые распределены с учетом возрастания антропогенной нагрузки: I. «Брусяны» - водоемы западной притеррасная часть Мордовенской поймы, изолированная от Саратовского водохранилища, 200-500 м южнее с. Брусяны (NJUV=98; Nad=70); II. - «Мордово» - восточная центральнопойменная, занимает большую
Файзулин АлександИльдусович, ст. науч. сотр., канд. биол. наук, amvolga@inbox.ru
часть поймы: Кольцовскую воложку, межгривные озера прирусловой части поймы в 2()()-40() м южнее пос. Мордово (NJUV=79Nad = 21); III. - «Кольцово» -пруд оросительной системы, у восточной окраины с. Кольцово (NJUV=70Nad = 14); IV. - «Васильевские острова» - прибрежного мельководья Васильевских о-вово, Саратовского водохранилища (Njuv=38Nad= 27).
Для акватории у Васильевских островов в Саратовском водохранилище (2-2,5 км ниже устья р. Чапаевки) отмечены превышение ПДК (здесь и далее ПДК указаны для водоемов рыбохозяйственно-го назначения): в 1995-1996 гг. для легкоокисляе-мых органических веществ в 2-3 раза, фенолов в 3— 5 раз, фосфора 3-9 раз; в 1997 г. для марганца в 11 раз [12].
Кроме, собственных данных, учитывались результаты проведения исследования цитогенетиче-ского гомеостаза озерной лягушки в районе устья р. Чапаевки (Чубинишвили, 1998) и данные по интегральной оценке состояния Саратовского водохранилища по морфологическим аномалиям личинок рыб [5]. Участок акватории водохранилища в районе Васильевских островов отнесен в 1997 г. к зоне «экологического бедствия» с максимальным значением Индекса Состояния Популяции (3,24) применяемый для оценки состояния пресноводных экосистем, в то время как, у пос. Мордово, ИПС составлял в 1997 - 2,22 [5].
Статистическая оценка встречаемости по параметрам фенотипического разнообразия ц и h Л. А. Животовского [6]. Установлена, статистически достоверные различия (по критерию идентицино-сти I) между популяциями обитающими в различных условиях антропогенной нагрузки. Классификация типов аномалий проведена с учетом симметрии их проявления.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
В районе исследования нами обнаружено 10 типов морфологических отклонений: полимелия, эк-тромелия, симметричная полидактилия, несимметричная полидактилия, эктродактилия, брахидакти-лия, клинодактилия, отсутствие (недоразвитие) пяточного бугра, циклопия, отсутствие зрачка, (табл. 1).
Таблица 1. Распределение морфологических аномалий в районе устья р. Чапаевки
Типы аномалии Я Я Е g и В 5 Брусяны Мордово Кольцово Васильевские о-ва
« Г" о " И n/P±Sp n/P±Sp n/P±Sp n/P±Sp
Полимелия А/3 juv. - - 2/2,86±l,99 -
Эктромелия А/3 juv. - - - l/2,63±2,60
Полидактилия S/3 juv. - 1/1,27±1,26 - l/2,63±2,60
Полидактилия АЗ juv. 1/1,02±1,01 - - -
Эктродактилия АП juv. 1/1,02±1,01 - - -
Эктродактилия АЗ ad. - - - l/3,7±3,63
Брахидактилия АП juv. 1/1,02±1,01 1/1,27±1,26 - -
Брахидактилия АЗ ad - - - l/3,7±3,63
Клинодактилия АЗ ad - l/4,76±4,65 - -
Отсутствие пяточного бугра А ad - - 1/7.14±6.88 -
Отсутствие глаз А juv. - - 2/2.86±1.99 -
Отсутствие зрачка А juv. - - 1/1.43±1.42 l/2,63±2,60
Особи без аномалий juv. 97/96,94± 1,74 77/97,46±l,77 65/92,85±3,08 35/92.11±4.37
Особи без аномалий ad 70/100±0,00 20/95,24±4,65 13/92,86±6,88 25/92,6±5,04
Всего аномалий juv. 3/3,06±l,74 2/2,54±l,77 5/7,89±3,08 3/7.15±4.37
ad - l/4.76±4.65 l/7.4±6.88 2/7.14±5.04
Рис. 1. Полимелия задней конечности озерной лягушки Rana псИЬипс1а(потгуляцш «Кольцово»)
Полимелия - развитие дополнительных конечностей. Отмечена в форме развития 1 и 2-х дополнительных конечностей (рис. 1). Для Средней Волги, отмечен 1 экз. озерной лягушки с полимелией [18]. В г. Казани, отмечена у 1 экз. озерной лягушки [8]. Данная аномалия отмечена у краснобрюхой жерлянки и зеленой жабы [13]. Одним из факторов, вызывающие полимелию (массовую) относят заражение пояса конечностей метацеркариями трематод [21]. Однако по нашим данным [14], цисты трематод в зоне развития дополнительных конечностей не обнаружены.
Эктромелия - недоразвитие конечностей. В Волжском бассейне отмечена у озерной лягушки, а также у краснобрюхой жерлянки, обыкновенной чесночницы, серой жабы [13].
Симметричная полидактилия. При рассмотрении проявления аберраций билатеральных признаков, симметричные нарушения доминируют при развитии добавочных пальцев — развитие 5 дополнительного пальца на передних, 6 - 7 на задних конечностях. Отмечен 1 случай симметричной полидактилии с развитием дополнительных пальцев на всех конечностях. В популяции озерной лягушки, обитающей на территории Мордовенской пой-
мы Саратовского водохранилища (окр. пос. Мор-дово, Самарской области). В данном географическом пункте, симметричная полидактилия является массовой аномалий, которая отмечалась в 1997 г. (п=8; 5,93±2,03; N=135). В других регионах массовая симметричная полидактилия (с развитием дополнительного одного и двух пальцев) была зарегистрирована у серой жабы в Окском заповеднике (Рязанская обл.,) в выборке собранной в период размножения (8-9 апреля 1975; п=11) с частотой 7,2 % (N = 153) [18]. В г. Казани, отмечена только симметричная полидактилия в форме удвоения фаланг первого пальца, дополнительного палец между первым и вторым пальцами, сочетанием первого и второго вариантов [8]. Несимметричная полидактилия встречена у краснобрюхой жерлянки (п=2; 1,68±1,18 %), травяной (п=1; 0,68±0,68 %), остромордой (п=1; 0,70±0,70 %) и озерной (п=10; 0,59±0,18 %) лягушек.
Несимметричная полидактилия. В период исследования отмечена только в районе контроля -популяции «Брусяны». В 1996-1997 гг. регистрировались в пойменных водоемах Мордовенской поймы. Несимметричная полидактилия (развитие 6-го пальца на правой ноге), отмечена из порядка 4 тыс. просмотренных экземпляров в регионе г. Казани. В том же районе отмечены 3 экз. озерной лягушки с несимметричной полидактилией [18]. В Окском заповеднике 2 экз. с полидактилией, обнаружены в выборке из почти 10 тыс. особей прудовой (съедобной) Rana /essonae/esciüenta лягушек [18].
Эктродактилия - недоразвитие пальцев. У озерной лягушки отмечена на передних в популяции «Брусяны», так и на задних конечностях, в популяции «Васильевские острова». У других видов отмечалась для передних конечностей обыкновенной чесночницы (п=1; 0,94±0,94 %) и зеленой жабы (п=1; 1,15±1,14 %) [13]. Для задних конечностей остромордой (п=1; 0,70±0,70) и травяной (п=1;
0,68±0,68) лягушек. Эктродактилия в г. Казани отмечена у 2 экз. зеленой жабы (2 экз.) и остромордой лягушки (1 экз.) [8].
Брахидактилия - укороченная длина пальцы. Отмечена во всех популяциях, кроме «Кольцово». У других видов брахидактилия несимметричная задних конечностей отмечена у серой жабы (п=1; 0,91±0,90), травяной (п=1; 0,68±0,68) и прудовой (п=1; 0,40±0,40) лягушек [13].
Клинодактилия - искривленные пальцы. Редкая аномалия, отмечена единично в популяции «Мор-дово». В Волжском бассейне отмечена у травяной (п=1; 0,68±0,68) и прудовой (п=1; 0,40±0,40) лягушек [13].
Отсутствие (недоразвитие) пяточного бугра. Отмечены только у озерной лягушки в популяции «Кольцово».
Циклопия - отсутствие глаз; Отмечена у озерной лягушки (п=2; 0,12±0,08). В г. Казани обнаружена у одной особи прудовой лягушки [8]. Аномалии - симметричное отсутствие век (п=1; 0,06±0,06 %) и несимметричное глаз (недоразвитие), отмечены только у метаморфизирующих сеголетков.
Отсутствие зрачка. Редкая аномалия, отмеченная в Волжском бассейне только у озерной лягушки [13].
Из таблицы видно, что наиболее высокая частота аномалий отмечена в популяции «Васильевские острова».словиях высокой антропогенной нагрузки. Также высокий уровень встречаемости аберраций, около 7%, наблюдается в условиях средней антропопрессии в выборке из пруда у с. Кольцово.
Различия по частоте встречаемости аномалий не являются статистически достоверными. Распределение общей частоты встречаемости аберраций и изменения величины флуктуирующей асимметрии заметно отличаются, что не позволяет оценивать состояние популяции по данному параметру. Но общая тенденция - «повышения встречаемости аномалий с ростом антропогенной нагрузки», отмеченная другими исследователями [4, 20] сохраняется. Однако, на отсутствие связи между показателем «общая частота аномалий» и нарушением стабильности развития указывает Е. Е. Коваленко
[9].
Другой, более объективный показатель - разнообразие аномалий - анализируется в лабораторных [9] и природных популяциях [3]. В качестве критерия нами выбран показатель фенотипического разнообразия д и доля редких фенотипов Ь [6]. Обычно, в популяции в качестве нормального фенотипа, рассматривается доминирующий тип строения, без видимых отклонений (93 - 99%) (р\). Остальные особи с видимыми отклонениями, возникающими на эмбриональной и личиночной стадии развития, -морфологическими аномалиями включены в группы типов с ненормальным строением (рг + ...рт-1), где т - число вариантов фенотипа, включая и особей без отклонений (анализируется весь ряд фенотипов, а не только аномальные). Таким образом, данные показатели оценивают одновременно частоту встречаемости и разнообразие аномалий в выборке.
12 л 10 -8 -6 -4 -2 -0 -а)
□ Р%
К
1
II. III. IV.
3 2,5 2 -1,5 -1
0,5 -| 0 б)
й
0,7 0,6 -- 0,5 -- 0,4 0,3 0,2 + 0,1 0
III.
IV.
III.
IV.
Рис. 2. Значение общей частоты аномалий по общей выборке а); величина показателей разнообразия /и и доли редких фенотипов /г по морфологическим аномалиям среди: б) неполовозрелых (¡и\.). в) половозрелых особей (ас1.) и г) по общей выборке (ji.iv. + ас1.). Цифрами обозначены популяции: I - Брусяны (контроль); II - Мордово; III - Кольцово; IV -Васильевские острова.
Значение параметров разнообразия и доли редких типов аномалий в районе исследования представлено на рис. 1. Из графика видно, что в условиях высокой антропопрессии выше разнообразие аномалий, чем в условиях средней и низкой антропопрессии.
Среди сеголетков высоко разнообразие уродств в пруду в окр. с. Кольцово, где личиночное развитие проходит в «экстремальных» условиях - высокой плотности (водоемом сильно пересыхает к началу метаморфоза, уровень воды падает на 0,5 - 0,8 м) и резких перепадах температуры, в отличие от пойменных более крупных водоемов, где водохранилище и растительность формируют благоприятные микроклиматические условия. Достаточно редкая встречаемость особей с аномалиями, среди прошедших метаморфоз особей связана с низкой жизнеспособностью особей [21].
Сравнение спектра аберраций разнообразия представлен в табл. 2. Из таблицы видно, что статистически значимые различия установлены между неполовозрелыми особями популяций Кольцово и Брусяны, а также половозрелыми популяций Мор-дово и Васильевских островов.
Высокое сходство по спектру аномалий отмечается для популяций «Мордово» с популяцией «Васильевских о-вов» (г > 0,97) и «Брусяны» (г > 0,98). Ниже сходство (г < 0,96) популяции «Брусяны» с «Кольцово» и «Васильевскими о-вами». Наименьшее сходство (г < 0,95) отмечается для популяции «Кольцово» с «Мордово» и «Васильевскими о-вами». Вероятно, на спектр аномалий, кроме антропогенного воздействия влияют и условия обитания. Так популяция «Кольцово» населяющий небольшой пруд, имеет наибольшие отличия от остальных популяция, с критерием идентичности
(1>8,9).
Таблица 2. Оценка сходства ( г) и величина критерия идентичности (I) по спектру морфологических аномалий в районе исследования
Популяции I - критерий идентичности
Брусяны Мордово Кольцово Васильевские о-ва
г - индекс сходства Брусяны Juv - 2.92 9.53* (9.49) 6.51
Ad. 1.58 1.20 1.88
Juv.+Ad. 5.39 10.17 6.91
Мордово Juv 0,983±0,010 - 2.98 5.30
Ad. 0,976±0,024 2.72 9.49*
Juv.+Ad. 0,984±0,009 9.34 3.91
Кольцово Juv 0,945±0,020 0,966±0,011 - 5.59
Ad. 0,964±0,035 0,940±0,031 2.68
Juv.+Ad. 0,955±0,012 0,949±0,016 8.91
Васильевские о-ва Juv 0,949±0,024 0,951±0,019 0,944±0,023 -
Ad. 0,962±0,030 0,939±0,039 0,927±0,043
Juv.+Ad. 0,962±0,012 0,971±0,012 0,939±0,020
Примечание. * различия достоверны на статистически значимом уровне (Р<0,05).
Таким образом, установлена зависимость разнообразия аномалий (ц) от степени антропогенного воздействия на популяцию. Наибольшие различия по показателям разнообразия (ц) между популяциями из контроля и зоны наибольшего антропогенного воздействия различаются в 1,7 раз. Подобный уровень различий (в 1,5 - 2 раза) позволяет оценить показатель разнообразия аномалий, как «хороший биоиндикатор» (4 балла) по шкале предложенной О. В. Бухариным и соавторами [1].
Полученные нами данные согласуются с оценкой состояния популяции рыб по аберрациям личинок - интегральным показателем состояния популяции (ИПС) в районе исследования (Евланов и др., 1999): от 0,21 в 1996 г. и 2,22 в 1997 г. (окр. пос. Мордово) до 3,24 в 1997 г. (в районе устья р. Чапаевки - «Васильевские острова»). По опубликованным данным тенденция увеличения разнообразия типов аномалий с повышением антропогенной нагрузки отмечается для городских территорий Екатеринбурга [2], г. Пензы [7], г. Казани [8], и г. Челябинска [16], а также в промышленных районах восточной Украины [20].
Исследования поддержаны (проект № 12-04-31774).
Грантом РФФИ
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Бухарин О.В., Захаров В.М., Зинченко Т.Д., Немцева Н.В.. Розен-
берг Г.С.. Шитиков В.К. Методы биомониторинга для оценки состояния антропогенно-натруженной равнинной реки // Экология и пром-сть России. 2010, №11. С. 10-15.
2. Вершинин В.Л. Экологические особенности популяций амфибий
урбанизированных территорий. Автореф. дис. ... д-ра биол. наук. Екатеринбург, 1997. 47 с.
3. Вершинин В.Л. Морфологические аномалии амфибий городской
черты // Экология. 1989. № 3. С. 58-66.
4. Вершинин В.Л.. Неустроева Н.С. Роль трематодной инвазии в
специфике морфогенеза скелета бесхвостых амфибий на примере Rana arvalis Nilsson, 1842 // Докл. Академии наук. 2011. Т. 440. №2. С. 279-281.
5. Евланов H.A.. Минеев А.К.. Розенберг Г.С. Оценка состояния
пресноводных экосистем по морфологическим аномалиям у личинок рыб: методическое пособие. Тольятти: ИЭВБ РАН, 1999.38 с.
6. Животовский ЛА. Показатели популяционной изменчивости по
полиморфным признакам // Фенетика популяций. М.: Наука, 1982. С. 38-44.
7. Закс М.М. О морфологических аномалиях зеленых лягушек
(Rana ridibunda. R. lessonae) г. Пензы // Изв. ПГПУ им. В.Г. Белинского. 2008. № 10 (14). С. 63-65.
8. Замалетдинов Р.И. Морфологические аномалии в городских
популяциях бесхвостых амфибий (на примере г.Казани) // Совр. герпетология. 2003, Т. 2. С. 148-153.
9. Коваленко Е.Е. Методологические проблемы биоиндикации //
Вопр. герпетологии. Пущино-Москва, 2001. С. 124-126.
10. Леонтьева O.A., Семёнов Д.В. Земноводные как биоиндикаторы антропогенных изменений среды // Успехи современной биологии. 1997. Т. 117. № 6. С. 726-736.
11. Литвинов H.A., Файзулин А.И., Шураков А.И., Ганщук C.B. Анализ состояния кладок сибирского углозуба Salamandrella keyserlingii Dybowski, 1870 (Caudata, Amphibia) Предуралья // Поволж. экологич. журн. 2010. № 4. С. 438-441.
12. Селезнев В.А., Цыкало В.А., Сергиенко Т.С. Содержание марганца в поверхностных водах Самарской области //10 лет Гос. комитету по охране окружающей среды Самарской области: Итоги научных исследований. Самара: Комитет по охране окружающей среды Самарской области, 1998. С. 108-117.
13. Файзулин А.И. О морфологических аномалиях бесхвостых земноводных (Anura, Amphibia) Волжского бассейна // Пращ Украшського герпетолопчного товариства. 2011, N. 3. С. 201— 207.
14. Файзулин А.И., Чихляев И.В. Морфологические аномалии бесхвостых земноводных (Anura, Amphibia) Среднего Поволжья // Актуальные проблемы герпетологии и токсинологии (Сборник научных трудов) Вып. 9. Тольятти, 2006. С. 178-182.
15. Файзулин А.И. Эколого-фаунистический анализ земноводных Среднего Поволжья и проблемы их охраны. Автореферат дис-
сертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Тольятти: ИЭВБ, 2004. 20 с.
16. Чибилёв Е.А. Биология и экология зеленых и бурых лягушек Челябинской городской агломерации // Животные в антропогенном ландшафте: Материалы 1 Международной научно-практической конференции. Астрахань: Издательство Астраханского государственного университета, 2003. С. 73-76.
17. Чубинишвили А.Т. Гомеостаз развития в популяциях озерной лягушки (Rana ridibunda Pall.), обитающих в условиях химического загрязнения в районе Средней Волги // Экология. 1998. № 1. С. 71-74.
18. Borkin L.J., Pikulik MM. The occurrence of polymely and Polydactyly in natural populations of Anurans of the USSR // Amphibia-Reptilia. Vol. 7, № 3. 1986. P. 205-216.
19. Dubois A. Anomalies and mutations in natusal populations of the Rana "esculenta" complex (Amphibia, Anura) // Mitt. Zool. Mus. Berlin. 1979. Bd. 55, H. 1. S. 59-87.
20. Flax N.L., Borkin L.J. High of incidence in anurans in contaminated industrial areas (eastern Ukraine) 11 Herpetologia bonnensis. 1997. P. 119-123.
21. Guex G.-D., HotzH., Uzzell Т., Semlitsch R. D., Beerli P., Pascolini R. Developmental disturbances in Rana esculenta tadpoles and metamorphs // Mitt. Zool. Mus. Berlin., 2001 Bd. 77, H. 1. S. 7986.
22. Machado C.,A., Schluter K.A. Polydactyly and polymely in two populations of Rana temporaria and Pelophylax esculentus (Anura, Ranidae) in southern Germany. // Salamandra, 2010. V. 46(4). P. 239-242.
OCCURRENCE AND MORPHOLOGICAL ANOMALIES VARIETY OF POPULATIONS OF MARSH FROG (ANURA, AMPHIBIA) OF THE MIDDLE VOLGA
© 2012 A.I. Fayzulin
Institute of ecology of the Volga river basin, RAS, Togliatti
In the Middle Volga region in 4 lake frog populations are marked morphological abnormalities of 10 types of external structure: Polydactyly, polimeliya, ectromelia, ectrodactyly, absence of eyelids, eyes, the aberrations of pigmentation of the iris. We assessed abnormalities diversity in phenotypic diversity parameters ¡x and h. 1.65 times-increase in diversity index of anomalies spectrum (¡x ± S|x) in high antropopress (2,50 ± 0,021) compared to the controls (1,49 ± 0,004) was found.
Key words: anomaly, bioindication, Rana ridibunda, the Middle Volga region
Fayzulin Aleksandr Il'dusovich, cand. ofbiol., senior research worker
154
