CC BY
79
Труды ИБВВ РАН, вып. 77(80), 2017
Transactions of IBIW, issue 77(80), 2017
УДК 574.64:597:612.8
ВЛИЯНИЕ ТОКСИКАНТОВ ОРГАНИЧЕСКОЙ И НЕОРГАНИЧЕСКОЙ ПРИРОДЫ НА СТРУКТУРУ МЕЛАНО-МАКРОФАГАЛЬНЫХ ЦЕНТРОВ У КОСТИСТЫХ РЫБ
(ОБЗОР)
Е. А. Заботкина
Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН 152742 пос. Борок, Ярославская обл., Некоузский р-н, e-mail: zabel@ibiw.yaroslavl.ru
В обзоре рассмотрены видовые, организменные и клеточные особенности формирования мелано-макрофагальных центров у представителей костистых рыб. Показаны особенности влияния различных токсикантов (тяжелых металлов, пестицидов, сточных вод) на количество, размеры и структуру мелано-макрофагальных центров.
Ключевые слова: костистые рыбы, мелано-макрофагальные центры, онтогенез, токсиканты, факторы среды.
Мелано-макрофагальные центры (ММЦ), или скопления (агрегаты) макрофагов (macrophage aggregates) - группы пигментсодержа-щих клеток у пойкилотермных позвоночных, в том числе рыб [Agius, Roberts, 2003]. У костистых рыб в норме ММЦ наблюдаются в строме гемопоэтической ткани в почках (головном и туловищном отделах) и селезенке [Secombes et al., 1991; Haaparanta et al., 1996; Reddy, 2012; Van Dyk
et al., 2012; Ali et al., 2014] (рисунок), в ткани печени [Haaparanta et al., 1996; Abdel-Moneim et al., 2012; Reddy, 2012; Van Dyk et al., 2012]. Отмечено присутствие ММЦ в гонадах, жабрах и мозге рыб [Ravaglia, Maggese, 1995; Van Dyk et al., 2009; Feist et al., 2015]. У высших костистых рыб в ММЦ наряду с макрофагами присутствуют лимфоциты, поэтому ряд авторов считает эти образования эволюционными предшественни-
Рис. Мелано-макрофагальный центр в селезенке Micropterus salmoides (приведено по статье Wolke, 1992). Окраска по методу Перла. ><700. Шкала на рисунке равна 10 мкм. Стрелки на снимке обозначают пигментные включения: c - цероид, f - гемосидерин, m - меланин.
Fig. Spleen, Micropterus salmoides. High magnification of MA showing various pigments within macrophages. Ceroid (c), hemosiderin (f), melanin (m). Perl's method for iron. x700. Scale bar = 10 цт (Figure was given by Wolke [Wolke, 1992]).
ками [Agius, Roberts, 2003; Vigliano et al., 2006; Saunders et al., 2010] или аналогами [Passantino et al., 2005] герминативных (зародышевых) центров или лимфатических узлов [Agius, 1979] у высших позвоночных. Впервые описание этих структур и термин «мелано-макрофагальные центры» встречаются в работах Еллис [Ellis, 1974] и Робертса [Roberts, 1975]. Ультраструктурные исследования впервые были выполнены Фергусоном [Ferguson, 1976].
В большинстве случаев ММЦ описывают как ограниченные аргирофильной капсулой скопления пигментсодержащих клеток (макрофагов), как правило, расположенных вокруг кровеносных сосудов и синусоидов почек, селезенки или печени [Herraez, Zapata, 1991; Wolke, 1992; Meseguer et al., 1994; Passantino et al., 2005]. Вместе с тем, анализ литературных данных показывает, что наличие оболочки вокруг ММЦ не является обязательным условием [Leknes, 2007]. Более того, ряд авторов связывает ее присутствие со стадией зрелости ММЦ [Manera et al., 2000; Agius, Roberts 2003; Passantino et al., 2005].
Структурной единицей ММЦ является макрофаг, который может присутствовать в органе не только в составе ММЦ, но и в виде единичных свободно лежащих клеток - фагоцитирующих мононуклеаров. Структура этих клеток достаточно подробно исследована у большого количества видов рыб [Agius, Roberts, 2003]: большие размеры клетки, эксцентрично расположенное ядро с небольшим количеством гетерохроматина по периферии ядра и хорошо различимым ядрышком. Цитоплазма клетки содержит цистерны шероховатого эндоплазматического ретикулума, некрупные митохондрии, свободные рибосомы и большое количество гетерогенных включений, гранул и фагосом. Меланин содержится в округлых гранулах, которые выглядят светло-коричневыми или черными под световым микроскопом, либо электронно-плотными черными - под электронным. Этот пигмент синтезируется из тирозина реакцией полимеризации [Riley, 1980] специализированными клетками (меланобластами или меланоцитами), а при их разрушении поглощается и накапливается макрофагами в лизосомах или непосредственно в цитоплазме [Wolke, 1992]. Точная роль меланина в ММЦ не ясна, но предполагают, что он может быть использован в местах воспаления для поглощения свободных радикалов, образующихся при окислении липидов или окси-дативном стрессе [Agius, 1985; Ellis, 1981].
Гемосидерин содержится в лизосомах или свободно в цитоплазме. Окрашивается положительно Прусским синим. Макрофаги накапливают этот пигмент при деструкции эритроцитов [Wolke, 1992]. В нормальных условиях гемосидерин присутствует только в макрофагах селезенки, и, редко, - в почках и печени [Agius, 1979]. При голодании его содержание в макрофагах увеличивается [Migale, Perdichizzi, 1990; Rios et al., 2007]. После спле-нэктомии его концентрация возрастает в ММЦ почек, но не печени [Agius, 1979]. Липофусцин и цероид относят к липофильным желто-коричневым пигментам, образующимся при окислении ненасыщенных жиров. Липофусцин может присутствовать во многих «старых» клетках, тогда как цероид - только в макрофагах. Оба пигмента присутствуют в лизосо-мах [Wolke, 1992], окрашиваются негативно по Перлу, положительно - суданом черным, PAS-реакцией и обладают автофлуоресценцией [Agius, Agbede, 1984]. Гистохимическое окрашивание показывает наличие в цитоплазме и фагосомах щелочной и кислой фосфатаз, пе-роксидазы [Wolke et al., 1985].
Функции макрофагов разнообразны и включают удаление отживших и разрушенных клеток собственного организма, участие в неспецифическом и специфическом (представление антигена) иммунном ответе, продукцию цитокинов и других эндогенных соединений, участвующих в регуляции иммунного ответа [Галактионов, 2005 (Galaktionov, 2005); Tort et al., 2003]. Доказано участие ММЦ в формировании ответа на паразитарные и бактериальные инфекции, такие как Myxobolus sp. [Roberts, 2001], Caliptospora sp. [Wolke, 1992], Vibrio sp. [Kranz, 1989]. В ответ на развитие инфекции отмечают увеличение количества и размеров ММЦ, а также появление их в местах развития воспалительной реакции [Wolke, 1992]. При появлении ММЦ в результате воспалительной реакции на инфекции различной природы структурно они плохо идентифицировались от гранулем [Vogelbein et al., 1987]. Доказано, что, помимо пигментов, ММЦ способны накапливать и возвращать обратно в обменные процессы, либо изолировать на длительное время искусственно введенные (углерод, полистирол, антигены) или содержащиеся в среде обитания, пище и т.д. (металлы, биологические агенты) вещества и субстанции [Lamers, De Haas, 1985; Herraes, Zapata, 1986; Di Gulio et al., 1989]. ММЦ играют важную роль в обмене железа в организме, так как яв-
ляются основным местом утилизации «старых» и разрушающихся эритроцитов, и содержат повышенное его количество в виде ферри-тина и гемосидерина [Agius, 1979; Migale, Perdichizzi, 1990].
Развитие ММЦ имеет ярко выраженную видовую специфику. Показано, что ММЦ хорошо развиты вокруг кровеносных синусов и сосудов в почках и селезенке карповых и лососевых рыб [Haaparanta et al., 1996; Agius, Roberts, 2003; Ribeiro et al., 2011], но не обнаружены в селезенке паку Piaractus mesopotamicus (Holmberg, 1887), относящегося к харацино-вым [Manrique et al., 2014]. Степень развития ММЦ в норме у различных видов рыб описывается по-разному. Указывается на хорошее развитие ММЦ у рыб отр. лососеобразные, сельдеобразные, карпообразные, в меньшей степени - у окунеобразных [Wolke, 1992]. Установлена зависимость количества, размеров ММЦ и содержания в них пигментов от вида [Ellis et al., 1976], органа [Agius, 1979], возраста [Brown, George, 1985; Blazer et al., 1987], степени зрелости гонад [Jordanova et al., 2012], типа питания [Agius, Roberts, 1981; Montero et al., 1999; Manera et al., 2000; Rios et al., 2007], условий среды обитания рыб [Krüger et al., 1996; Fishelson, 2006; Thorsen et al., 2006; Passantino et al., 2014] и сезона [Balamurugan et al., 2012]. Более темные пигменты в большем количестве присутствуют у низших костистых по сравнению с высшими костистыми [Roberts, 1975], или у холодолюбивых или у содержавшихся при низких температурах рыб, по сравнению с тепловодными [Wolke et al.,1985].
При голодании сарги Diplodus annu-laris L. в течение 17 недель отмечено увеличение количества ММЦ в селезенке, окрашивающихся положительно на меланин и липофусцин, но не гемосидерин [Migale, Perdichizzi, 1990]. При этом размеры центров не отличались у питавшихся и голодавших рыб. У азиатского паралихта Paralichthys olivaceus после голодания в течение 12 недель отмечено 4-х кратное увеличение площади ММЦ в почках по сравнению с контрольной группой рыб [Hur et al., 2006]. Подобный эффект наблюдали и в почках голодающей в течение 2-х недель по-катной молоди симы Oncorhynchus masou [Mi-zuno et al., 2002].
На количество ММЦ в значительной степени влияют плотность посадки рыб в водоеме при искусственном выращивании и качество подаваемых кормов. Так, у морского окуня Dicentrarchus labrax L., выращиваемого в фер-
мерском хозяйстве и получающего искусственные корма, обнаружены значительные скопления ММЦ в почках и селезенке по сравнению с рыбами, выловленными в Тарском заливе Адриатического моря [Kurtovic et al., 2008].
Формирование ММЦ у костистых рыб в онтогенетическом аспекте исследовано слабо. Известно, что меланин-продуцирующие клетки у костистых рыб образуются из неврально-го лепестка эктодермы [Agius, 1981]. Долгое время считалось, что первые очаги кроветворения у эмбриона локализуются между сомитами и боковыми лепестками или в кровяных островках желточного мешка. Позднее было показано, что в этих участках закладывается только эритропоэтическая ткань. Установлено, что у обыкновенной скалярии Pterophyllum scalare на стадии эмбриона присутствуют только стволовые клетки и первичные эритроциты [Al-Adhami, Kunz, 1976]. Лейкоциты и тромбоциты появляются только у личинок после рассасывания желточного мешка. У атлантического лосося Salmo salar L. островки ге-мопоэтической ткани обнаружены в первичной почке за 23 дня до выклева [Ellis, 1977]. Мела-но-макрофаги впервые выявляются в селезенке и почках личинок радужной форели Salmo gairdneri через 8 недель после оплодотворения (через 2 недели после перехода на самостоятельное питание), в печени до 20-й недели после выклева мелано-макрофагов очень мало [Agius, 1981]. У карпа Cyprinus carpió макрофаги обнаруживаются уже через двое суток после оплодотворения икры в головной почке и спинном участке эпителия желточного мешка. Через неделю макрофаги мигрируют в тимус и кишечник, а через две - в селезенку [Romano et al., 1998]. С возрастом количество клеток в органах увеличивается, наибольшая скорость прироста наблюдается в первый год жизни. Образование макрофагов в почке и селезенке тюрбо Scophthalmus maximus L. происходит с наибольшей скоростью в течение первых двух лет жизни, затем этот процесс замедляется. Количество макрофагов в печени незначительно. У тиляпии Tilapia zillii ММЦ (диаметром до 40-160 мкм2) обнаружены в почке через одну неделю после выклева, в селезенке - через три недели. В печени их количество оставалось очень незначительным и через 20 недель после выклева (менее 5 кле-ток/мм2). В почках и селезенке количество макрофагов возрастало линейно до возраста рыб 4+. Автор предполагает, что скорость появления мелано-макрофагов и ММЦ в органах
может быть связана с темпами развития эмбрионов и длительностью периода рассасывания желточного мешка у данных видов рыб. С возрастом количество ММЦ в лимфоидных органах увеличивается, также как и содержание в них липофусцина и цероида [Brown, George, 1985]. Вместе с тем ряд авторов сообщает о видовой специфике зависимости коли-
чества и размеров ММЦ от возраста (размера) рыб. Так, у голубой гурами Trichogaster trichopterus отмечена прямая зависимость между количеством и размерами ММЦ и размером рыб, тогда как у скалярии Pterophyllum scalare подобного эффекта не наблюдали [Russo, Yanong, 2007].
ВЛИЯНИЕ ТЯЖЕЛЫХ МЕТАЛЛОВ НА ММЦ
Ртуть относят к одним из самых опасных поллютантов окружающей среды, так как она способна накапливаться в пищевых цепях и длительное время сохраняться в тканях рыб [Schwindt et al., 2008]. Эффективность накопления ртути зависит от формы ее присутствия - в виде неорганических ионов или ме-тилртути. Метилирование ртути зависит от таких абиотических факторов как содержание органического углерода, сульфатов, рН среды и многих других [Haines et al., 1995; Stepanova, Komov, 1996; Benoit et al., 2003]. Увеличение количества и размеров ММЦ в селезенке и почках рыб отр. лососеобразных связано с повышенными концентрациями ртути и ме-тилртути в воде озер национальных парков Севера и Арктической зоны Америки [Schwindt et al., 2008]. В экспериментальных условиях выявлена корреляционная зависимость между концентрацией металла в воде и параметрами ММЦ в селезенке рыб [Meinelt et al., 1997]. Подобные утверждения верны для рыб не старше 4-6 лет. Вместе с тем, авторы отмечают, что с возрастом подобная корреляция утрачивается, и у рыб старше 35 лет количество ММЦ в селезенке относительно низкое даже при высоких концентрациях ртути в воде. Вероятно, аккумуляция ртути происходит, в том числе и в ММЦ, что подтверждается обнаружением в них скоплений металлопротеинов [Pulsford et al., 1992]. Питание трахиры Hoplias malabaricus в течение 70 сут рыбой, загрязненной метилртутью (0.075 мкг/г по иону ртути), привело за 4 месяца к увеличению содержания металла в печени и почках в 142 и 21 раз, соответственно, инфильтрации печени лимфоцитами, возрастанию количества ММЦ, появлению очагов некроза и повреждению пространств Диссе. В головной почке были выявлены большие области некроза, отмечено увеличение количества и площадей ММЦ, межклеточных пространств между паренхиматозными клетками и числа атипичных клеток. Характер повреждений указывает на сильное
токсическое действие метилртути на гепатоци-ты, выражающееся в снижении защитных механизмов для иммобилизации и выведения поглощенного токсиканта. Авторы считают, что чувствительность рыб к метилртути намного выше, чем считалось ранее [Mela et al., 2007]. Анализ накопления металла в организме показал, что в наибольшем количестве он накапливается в почках, в меньшей степени - в печени, мышцах, мозге и гонадах. В почках и печени повышенные уровни ртути (до 1 мкг/г массы тела) сочетаются с инфильтрацией макрофагами и лейкоцитами околососудистых пространств [Adams et al., 2010].
Ацетат свинца в концентрации 0.002% через 6 мес экспозиции вызывал появление обширных ММЦ в селезенке, туловищной почке и печени у карликового сомика Ictalurus nebulosus, при выявленных гемолизе и анемии, вызванных активным разрушением эритроцитов и подавлением эритропоэза [Wolke, 1992]. Дихромат калия (0.5-2 мг/л) вызывал уменьшение средних размеров, но почти трехкратное увеличение количества ММЦ в селезенке морской камбалы Pleuronectes platessa, при неизменной средней занимаемой ММЦ площади ткани [Kranz, Gerken, 1987].
Кадмий относится к одному из наиболее распространенных и опасных токсикантов для иммунной системы рыб. Установлено, что ионы кадмия оказывают супрессивное действие на реакции как неспецифического, так и специфического иммунитета [Заботкина, Лапирова, 2003 (Zabotkina, Lapirova, 2003); Лапирова и др., 2009 (Lapirova et al., 2009); Zabotkina et al., 2009]. Описано значительное увеличение (от 1.5 до 5 раз) количества и размеров ММЦ в почках, селезенке и печени мозамбикской тиляпии Oreochromis mossambicus после экспозиции половозрелых рыб обоих полов в течение 120 час в растворе хлорида кадмия с концентрацией 21 мг/л (0.1 ЛК50) [Suresh, 2009]. В ММЦ всех исследованных органов содержались меланин и гемосидерин, тогда как липофусцин был обнаружен только у
рыб контрольной группы. Подобный эффект -2-5 кратное возрастание количества и размеров ММЦ в почках и печени отмечен и у карпа Cyprinus carpio L. после экспозиции рыб в течение 1 мес при 7 мг/л (0.2 ЛК50) хлорида кадмия [Reddy, 2012]. В то же время сообщалось о снижении фагоцитарной активности макрофагов и уменьшении количества ММЦ при высоких концентрациях токсиканта [Weeks, Warinner, 1984]. Увеличение количества и размеров ММЦ при действии токсикантов считают результатом вовлечения их в процессы де-
ВЛИЯНИЕ ТОКСИКАНТОВ О]
После экспозиция канального сомика Fundulus heteroclitus в концентрации 1000 мг/л смеси сырой нефти и нефтяной вытяжки Corexit 9527 в течение 6 час и последующим 59-сут выдерживанием рыб в чистой морской воде выявлено значительное увеличение количества ММЦ в печени уже на 5-е сут, почках - на 5-30-е сут. Скопления были золотисто-коричневого цвета и не содержали гемоси-дерина [Mulligan, 1985]. Увеличение количества и размеров ММЦ отмечено в селезенке у миссисипского панцирника Atractosteuss patula, большого фундулюса Fundulus grandis и пятнистого горбыля Cynoscion nebulosus при действии загрязненной нефтью воды Мексиканского залива [Omar-Ali et al., 2015]. У двухнедельной молоди сигана Siganus canaliculatus, которую выдерживали 21 сут в водорастворимой фракции нефти марки «WAF», смеси ее с диспергентом и диспергенте, обнаружено кратное увеличение скоплений макрофагов в печени уже через 15 сут [Agamy, 2012]. Исследование около 1000 экз. 7 видов рыб, обитающих в Мексиканском заливе, показало высокую корреляционную зависимость числа и размеров ММЦ в селезенке всех изученных видов от концентрации токсикантов в донных отложениях (тяжелые металлы, полихлорированные бифени-лы (ПХБ), полиароматическиме углеводороды (ПАУ), пестициды) [Fournie et al., 2001].
Установлено, что количество ММЦ в селезенке зимней камбалы Pseudopleuronectes americanus зависит от уровня загрязнения грунтов бензопиреном [Benyi et al., 1989]. При экспозиции рыб этого вида в течение 4 мес на донных отложениях, загрязненных ПАУ в концентрации 25-50 мг/кг, количество ММЦ в печени сокращается. По мнению авторов, ПАУ высокотоксичны для иммунной системы рыб [Payne, Fancey, 1989]. В то же время при одно-
токсикации и утилизации поврежденных клеток [Wolke, 1992].
У сига Coregonus clupeaformis, в течение 100 сут питавшегося кормом, содержавшим 100 мкг/г солей урана (в пересчете на ион), наряду с большим количеством дегенеративных изменений тканей печени и почек, обнаружена пролиферация ММЦ в туловищной почке [Cooley et al., 2000]. Показано, что ММЦ накапливают в гранулах меланина большой спектр металлов (Ti, Cr, Sn, Ag, Ba, Ce, Pb, Sb, Au, U) в виде силикатов или фосфатов [Pulsford et al., 1992].
[ЧЕСКОЙ ПРИРОДЫ НА ММЦ
кратной инъекции молоди зеркального карпа Cyprinus carpio 2,3,7,8-тетрахлордиамино-диоксином (2,3,7,8-TCDD) в концентрации 0.06 мкг/кг массы тела через 6-12 недель выявлено возрастание числа ММЦ в селезенке рыб [Van der Weiden et al., 1994]. Фенилгидра-зин (внутрибрюшинно по 0.5 мг/рыбу массой 6-10 г) вызывал увеличение размеров и количества ММЦ в почке и селезенке серебряного карася Carassius auratus уже через 12 часов после парентеральной инъекции [Herraez, Zapata, 1986]. 12-недельная экспозиция камбалы Limanda limanda L. массой 200-300 г в сточных водах г. Глазго (разведение морской водой до концентрации 0, 0.0032% и 0.032%) вызывала увеличение количества ММЦ в селезенке и почках в 1.2-1.8 раза, без изменения размеров ММЦ [Secombes et al., 1991].
Исследования ММЦ у рыб, выловленных в природных водоемах, загрязненных токсикантами различной природы или сильно эв-трофированными, дают противоречивые результаты. Так, сравнение размеров и количества ММЦ в печени, почках и селезенке окуня Perca fluviatilis и плотвы Rutilus rutilus, отобранных в течение 5 сезонов из 4 озер, отличающихся уровнем загрязнения и эвтрофиро-вания, выявило различия только между рыбами из самого чистого и наиболее грязного водоемов. Более значимыми были различия между сезоном, видами, полом и возрастом рыб [Haaparanta et al., 1996].
В печени тиляпии из эвтрофированных водоемов, загрязненных тяжелыми металлами, отмечено значительное увеличение количества ММЦ [Abdel-Moneim et al., 2012]. Зависимость количества и размеров ММЦ от степени загрязненности вод отмечена у европейской бельдюги из Балтийского моря [Fricke et al., 2012], Clarias gariepinus, C. ngamensis, Oreochromis
andersonii и Serranochromis angusticeps из водоемов Ботсваны [Van Dyk et al., 2009].
Следует отметить, что гиперэвтрофные воды, содержащие большое количество биогенов, оказывают на содержание ММЦ в печени африканского клариевого сома и нильской ти-ляпии такое же действие, как и токсиканты, -происходит увеличение количества и размеров ММЦ [Marchand et al., 2012]. У пресноводных и морских видов рыб, выловленных в водах, загрязненных стоками целлюлозно-бумажных производств, отмечено возрастание количества ММЦ в паренхиматозных органах [Couillard, Hodson, 1996].
Исследования селезенки красноглазого каменного окуня из гавани Берлингтона (штат Вермонт, США) в 1992 г. показали значительную занимаемую площадь ММЦ в органе по сравнению с таковой у рыб, отловленных в "референтных" местах оз. Шамплейн (США). Воды гавани были сильно загрязнены ПХБ, ПАУ и некоторыми тяжелыми металлами [Facey et al., 1999]. Исследования того же показателя в 1999 г., после значительных усилий местных властей по ремедиации среды, показали существенное (почти 5-кратное) уменьшение площадей, занимаемых ММЦ в селезенке рыб из гавани [Facey et al., 2005]. Подобная реакция ММЦ на загрязнение среды (только ПХБ) была отмечена и в печени карпов Cyprinus carpio L. из реки Каламазу (шт. Мичиган, США), концентрации ПХБ в печени достигали 22 мг/кг [Fisher et al., 2008].
В почках лаврака Dicentrarchus labrax после экспозиции рыб массой 24 г в течение 24 и 48 ч в концентрациях 3.55, 5.01 и 7.08 мг/л селективного гербицида системного действия тербутилазина (группа хлортриазинов) обнаружено увеличение как количества, так и занимаемой площади ММЦ [DezfUli et al., 2006].
Таким образом, ММЦ у костистых рыб на большинство токсикантов или изменение факторов среды обитания, как правило, реагируют неспецифически - происходит увеличение количества, размеров и общей площади, занимаемой ими в органах. Все эти изменения следует отнести к стресс-реакциям. Увеличе-
ние количества и размеров ММЦ в селезенке и печени рыб, обитающих в водоемах, загрязненных сточными водами, связано со стимуляцией иммунной системы [Macchi et al., 1992]. Другие авторы [Bols et al., 2001] связывают изменение размеров ММЦ с влиянием токсикантов на способность макрофагов поглощать и переваривать эндогенный материал, а также на хемотаксическую активность клеток. Снижение хемотаксической активности приводит к уменьшению размеров ММЦ, а возрастание - к увеличению. Это предположение подтверждается данными о пониженном хемотаксисе макрофагов и уменьшенными размерами ММЦ у рыб, отловленных из загрязненного ПАУ водоема [Bols et al., 2001].
Использование ММЦ как биоиндикатора привлекает возможностью проведения количественных измерений с помощью несложных морфометрических программ. Полученные результаты можно оценивать и сравнивать общепринятыми статистическими методами. Однако, все преимущества существенно осложняются индивидуальной чувствительностью показателя и его зависимостью от большого числа факторов. С одной стороны, это не позволяет делать однозначные выводы о характере загрязнения среды обитания, с другой - позволяет судить о состоянии здоровья рыб и использовать данный показатель как гистологический биомаркер при мониторинге.
Анализ литературных данных показывает, что при интерпретации полученных результатов в целях избегания гипердиагностики или ложных предположений в первую очередь следует учитывать возраст рыб [Wolf et al., 2015]. Существенный разброс показателя у рыб в норме в зависимости от вида, типа питания, органа, образа жизни требует более строгого подхода к исследуемой выборке. При соблюдении всех вышеуказанных требований разброс показателей значительно уменьшается. Особо следует учитывать темпы увеличения размеров и количества ММЦ у рыб младше четырех лет при использовании этой возрастной группы в модельных экспериментах или при экологическом мониторинге.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ:
Галактионов В.Г. Эволюционная иммунология. Учебное пособие. М.: Академкнига, 2005. 408 с.
Заботкина Е.А., Лапирова Т.Б. Влияние тяжелых металлов на иммунофизиологический статус рыб // Успехи
совр. биологии. 2003. Т. 123. № 4. С. 401-408. Лапирова Т.Б., Заботкина Е.А., Балабанова Л.В., Назарова Е.А. Сравнительный анализ иммунофизиологических механизмов реагирования молоди осетра сибирского и карпа обыкновенного на действие кадмия // Вопр.
рыболовства. 2009. Т. 10. № 1(37). С. 81-91.
Abdel-Moneim A.M., Al-Kahtani M.A., Elmenshawy O.M. Histopathological biomarkers in gills and liver of Oreo-chromis niloticus from polluted wetland environments, Saudi Arabia // Chemosphere. 2012. V. 88. С. 1028-1035.
Adams D.H., Sonne C., Basu N., Dietz R., Nam D.H., Leifsson P.S., Jensen A.L. Mercury contamination in spotted sea trout, Cynoscion nebulosus: an assessment of liver, kidney, blood, and nervous system health // Sci. Total Environ. 2010. V. 408. № 23. P. 5808-5816. Doi:10.1016/j.scitotenv.2010.08.019.
Agamy E. Histopathological liver alterations in juvenile rabbit fish (Siganus canaliculatus) exposed to light Arabian crude oil, dispersed oil and dispersant // Ecotoxicol. Environ. Safety. 2012. V. 75. P. 171-179. Doi:10.1016/j.ecoenv.2011.09.010
Agius C. The role of melanomacrophage centres in normal and diseased fish // J. Fish Diseases. 1979. V. 2. P. 337-343.
Agius C. Preliminary studies on the ontogeny of the melano-macrophages of teleost haemopoietic tissues and age-related changes // Develop. Comp. Immunology. 1981. V. 5. P. 597-606.
Agius C. The melano-macrophage centres in fish: a review // Fish Immunology. London: Academic Press. 1985. P. 85-105.
Agius C., Agbede S.A. An electron microscopical study on the genesis of lipofuscin, melanin and haemosiderin in the haemopoietic tissues of fish // J. Fish. Biol. 1984. V. 21. P. 471-488.
Agius C., Roberts R.J. Effects of starvation on the melano-macrophage centres in fish // J. Fish Biol.. 1981. V. 19. P. 161-169.
Agius C., Roberts R.J. Melanomacrophage centres and their role in fish pathology // J. Fish Diseases. 2003. V. 26. P. 499-509.
Al-Adhami M.A., Kunz Y.W. Haemopoietic centres in the developing angelfish, Pterophyllum scalare (Cuvier and Valenciennes) // Wilhelm Roux's Archives. 1976. V. 179. P. 393-401.
Ali A.O., Hohn C., Allen P.J., Ford L., Dail M.B., Pruett S., Petrie-Hanson L. The effects of oil exposure on peripheral blood leukocytes and splenic melano-macrophage centers of Gulf of Mexico fishes // Mar. Pollution Bulletin. 2014. V. 79. P. 87-93.
Balamurugan S., Deivasigamani B., Kumaran S., Sakthivel M., Rajsekar Th., Priyadharsini P. Melano-macrophage centers aggregation in P. lineatus spleen as bioindicator of environmental change // Asian Pac. J. Tropic Disease. 2012. V. 2. № 2. P. 635-638.
Benoit J., Gilmour C., Heyes A., Mason R.P., Miller C. Geochemical and biological controls over methylmercury production and degradation in aquatic ecosystems // Biogeochemistry of Environmentally Important Trace Elements. Washington DC: American Chemical Society. 2003. Ch. 19. P. 262-297. Doi:10.1021/bk-2003-0835.ch019.
Benyi S.J., Gardner G.R., Heltshe J.F., Rosen J. Pigment localization in the spleen of winter flounder (Pseudopleu-ronectes americanus) in relation to sediment chemical contamination // Fish Health Section in the American Fisheries Society and Eastern Fish Health Workshop. Annapolis, MD. 1989. P. 59.
Blazer V.S., Wolke R.E., Brown J., Powell C.A. Piscine macrophage aggregate parameters as health monitors: effect of age, sex, relative weight, season and site quality in largemouth bass (Micropterus salmoides) // Aquat. Toxicol. 1987. V. 10. P. 199-215.
Bols N.C., Brubacher J.L., Ganassin R.C., Lee L.E.J. Ecotoxicology and innate immunity in fish // Develop. Comp. Immunol. 2001. V. 25. P. 853-873.
Brown C.L., George C.T. Age-dependent accumulation of macrophage aggregates in the yellow perch Perca flavescens (Mitchell) // J. Fish Diseases. 1985. V. 8. P.135-138.
Cooley H.M., Evans R.E., Klaverkamp J.F. Toxicology of dietary uranium in lake whitefish (Coregonus clupeaformis) // Aquat. Toxicol. 2000. V. 48. P. 495-515.
Couillard C.M., Hodson P.V. Pigmented macrophage aggregates: a toxic response in fish exposed to bleached-kraft mill effluent? // Environm. Toxicol. Chem. 1996. V. 15. № 10. P. 1844-1854.
Dezfuli B.S., Simoni E., Giari L., Manera M. Effects of experimental terbuthylazine exposure on the cells of Dicentrar-chus labrax (L.) // Chemosphere. 2006. V. 64. P. 1684-1694.
Di Giulio R.T., Washburn P.C., Wenning R. J., Winston G.W., Jewell C.S. Biochemical responses in aquatic animals: A review of determinants of oxidative stress // Environm. Toxicol. Chem. 1989. V. 8. P. 1103-1123.
Ellis A.E. Aspects of the lymphoid and reticuloendothelial system in the plaice Pleuronectes platessa. Ph.D. Thesis. University of Aberdeen, Scotland. 1974. 317 pp.
Ellis A.E. Ontogeny of the immune response in Salmo salar. Histogenesis of the lymphoid organs and appearance of membrane immunoglobulin and mixed leucocyte reactivity // Developmental immunobiology. Amsterdam: Elsevier North Holland Biomedical Press, 1977. 225 p.
Ellis A.E. Non-specific defense mechanisms in fish and their role in disease process // Developments In Biological Standardisation. 1981. V. 49. P. 1-11.
Ellis E., Munro A.L.S., Roberts D.R.J. Defense mechanism in fish. I. A study of the phagocytic system and the fate of intraperitoneally injected material in the plaice (Pleuronectesplatessa) // J. Fish. Biol. 1976. V. 8. P. 67-78.
Facey D.E., Blazer V.S., Gasper M.M., Turcotte C.L. Using Fish Biomarkers to Monitor Improvements in Environmental Quality // J. Aquat. Animal Health. 2005. V. 17. P. 263-266. Doi: 10.1577/H04-055.1
Facey D.E., Leclerc C., Dunbar D., Arruda D., Pyzocha L., Blazer V. Physiological indicators of stress among fishes from contaminated areas of Lake Champlain // Lake Champlain in transition: from research toward restoration - water science and application. Washington D.C.: American Geophysical Union, 1999. P. 349-359.
Feist S.W., Stentiford G.D., Kent M.L., Ribeiro S.A., Lorance P. Histopathological assessment of liver and gonad pathology in continental slope fish from the northeast Atlantic Ocean // Mar. Environm. Res. 2015. V. 106. P. 42-50.
Ferguson H.W. The relationship between ellipsoids and melano-macrophage centres in the spleen of turbot (Scophthal-mus maximus) // J. Comp. Path. 1976. V. 86. P. 377-380.
Fishelson L. Cytomorphological alterations of the thymus, spleen, head-kidney, and liver in cardinal fish (Apogonidae, Teleostei) as bioindicators of stress // J. Morphology. 2006. V. 267. P. 57-69.
Fisher M.A., Eversole R., Mehne C., Means J.C., Delong C., Mihalko D., Ide C.F. Liver cyp1A protein expression and pigmented macrophage aggregates as indicators of polychlorinated biphenyl exposure in carp Cyprinus carpio L. from the Kalamazoo River Superfund site, Michigan // J. Fish Biol. 2008. V. 72. P. 1960-1975. Doi:10.1111/j.1095-8649.2008.01817.x
Fournie J.W., Summers J.K., Courtney L.A., Engle V.D. Utility of Splenic Macrophage Aggregates as an Indicator of Fish Exposure to Degraded Environments // J. Aquat. Animal Health. 2001. V. 13. P. 105-116.
Fricke N.F., Stentiford G.D., Feist S.W., Lang T. Liver histopathology in Baltic eelpout (Zoarces viviparus) -A baseline study for use in marine environmental monitoring // Mar. Environm. Research. 2012. V. 82. P. 1-14.
Haaparanta A., Valtonen E.T., Hoffmann R., Holmes J. Do macrophage centres in freshwater fishes reflect the differences in water quality? // Aquat. Toxicol. 1996. V. 34. P. 253-272.
Haines T.A., Komov V.T., Matey V.E., Jagoe C.H. Perch Mercury Content Is Related to Acidity and Color of 26 Russian Lakes // Water, Air and Soil Pollution. 1995. V. 85. № 2. P. 823-828. Doi:10.1007/BF00476931
Herraez M.P., Zapata A.G. Structure and function of the melano-macrophage centres of the goldfish Carassius au-ratus // Veter. Immunol. Immunopathol. 1986. V. 12. P. 117-126.
Herraez M.P., Zapata A.G. Structural characterization of the melano-macrophage centres of goldfish, Carassius au-ratus // Europ. J. Morphol. 1991. V. 29. P. 89-102.
Hur J.W., Woo S.R., Jo J.H., Park I.-S. Effects of starvation on kidney melano-macrophage centre in olive flounder, Paralichthys olivaceus (Temminck and Schlegel) // Aquaculture Research. 2006. V. 37. P. 821-825. Doi:10.1111/j.1365-2109.2006.01498.x.
Jordanova M., Rocha M.J., Rebok K., Rocha E. Changes in the Amount of Kidney Pigmented Macrophage Aggregates Throughout the Breeding Cycle of Female Ohrid Trout, Salmo letnica Kar. (Teleostei, Salmonidae) // Microscopy Res. Techniq. 2012. V. 75. P. 176-181. Doi: 10.1002/jemt.21040.
Kranz H. Changes in splenic melanomacrophage centres of dab, Limanda limanda during and after infection with ulcer disease // Diseases Aquat. Organisms. 1989. V. 6. P. 167-173.
Kranz H., Gercken J. Effects of sublethal concentration of potassium dichromate on the occurrence of splenic mela-nomacrophage centres in juvenile plaice, Pleuronectesplatessa L. // J. Fish Biol. 1987. V. 31. P. 75-80.
Krüger R., Pietrock M., Meinelti Th., Yoshida T., Steffens W., Steinberg Ch. Distribution of Macrophage Centres in Bream (Abramis brama L.) Liver from the Oder River (Germany/Poland) within the Nature Reserve "Unteres Odertal" Near the Town of Schwedt. // Int. Revue ges. Hydrobiol. 1996. V. 81. № 4. P. 635-644.
Kurtovic B., Teskeredzic E., Teskeredzic Z. Histological comparison of spleen and kidney tissue from farmed and wild European sea bass (Dicentrarchus labrax L.) // Acta Adriat. 2008. V. 49. № 2. P. 147-154.
Lamers C.H.J., De Haas M.J.H. Antigen localization in the lymphoid organs of carp (Cyprinus carpio) // Cell Tissue Res. 1985. V. 242. P. 491-498.
Leknes I.L. Melano-macrophage centres and endocytic cells in kidney and spleen of pearl gouramy and platy fish (Ana-bantidae, Poeciliidae: Teleostei) // Acta histochemica. 2007. V. 109. P. 164-168.
Macchi G.J., Romano A., Christiansen H.E. Melanomacrophage centres in white mouth croaker Micropogonias furneri, as biological indicators of environmental changes // J. Fish Biol. 1992. V. 40. P. 971-973.
Manera M., Serra R., Isani G., Carpene E. Macrophage aggregates in gilthead sea bream fed copper, iron and zinc enriched diets // J. Fish Biol. 2000. V. 57. P. 457-465. Doi:10.1006/jfbi.2000.1318.
Manrique W.G., da Silva G.C., Petrillo T.R., de Castro M.P., Figueiredo M.A.P., de Andrade Belo M.A., de Moraes J.R.E., de Moraes F.R. Response of splenic melanomacrophage centers of Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) to inflammatory stimuli by BCG and foreign bodies // J. Appl. Ichthyol. 2014. V. 30. P. 1001-1006.
Marchand M.J., van Dyk J.C., Barnhoorn I.E.J., Wagenaar G.M. Histopathological changes in two potential indicator fish species from a hypereutrophic freshwater ecosystem in South Africa: a baseline study // Afr. J. Aquat. Sci. 2012. V. 37. № 1. P. 39-48. Doi: 10.2989/16085914.2011.636902.
Meinelt T., Kriiger R., Pietrock M., Osten R., Steinberg C. Mercury pollution and macrophage centres in pike (Esox lucius) tissues // Environ.l Sci. Poll. 1997. V. 4. P. 32-36.
Mela M., Randi M.A., Ventura D.F., Carvalho C.E., Pelletier E., Oliveira Ribeiro C.A. Effects of dietary methylmercu-ry on liver and kidney histology in the neotropical fish Hoplias malabaricus // Ecotoxicol. Environ. Safety. 2007. V. 68. P. 426-435.
Meseguer J., Lopez-Ruiz A., Esteban M.A. Melano-macrophages of the seawater teleosts, sea bass (Dicentrarchus labrax) and gilthead seabream (Sparus aurata): morphology, formation and possible function // Cell Tissue Res. 1994. V. 277. № 1. P. 1-10. Doi:10.1007/BF00303074.
Migale V., Perdichizzi F. A quantitative and histochemical study on melano-macrophage centers in the spleen of the teleost fish Diplodus annularis L. // J. Fish Biol. 1990. V. 37. P. 191-197.
Mizuno S., Misaka N., Miyakoshi Ya., Takeuchi K., Kasahara N. Effects of starvation on melano-macrophages in the kidney of masu salmon (Oncorhynchus masou) // Aquaculture. 2002. V. 209. P. 247-255.
Montero D., Blazer V.S., Socorro J., Izquierdo M.S., Tort L. Dietary and culture influences on macrophage aggregate parameters in gilthead seabream (Sparus aurata) juveniles // Aquaculture. 1999. V. 179. P. 523-534.
Mulligan J.A. The effect of oil and oil dispersant mixtures on Fundulus heteroclitus Walbaum: Pathologic alterations. MS. Thesis. University of Rhode Island. Kingston. RI. 1985. 102 p.
Omar-Ali A., Hohn C., Allen P.J., Rodriguez J., Petrie-Hanson L. Tissue PAH, blood cell and tissue changes following exposure to water accommodated fractions of crude oil in alligator gar, Atractosteus spatula // Mar. Environ. Res. 2015. V. 108. P. 33-44.
Payne J.F., Fancey L.F. Effect of polycyclicaromatic hydrocarbons on immune responses in fish: Changes in melano-macrophage centers in flounder (Pseudopleuronectes americanus) exposed to hydrocarbon-contaminated sediments // Mar. Environ. Res. 1989. V. 28. P. 431-435.
Passantino L., Cianciotta A., Jirillo F., Carrassi M., Jirillo E., Passantino G.F. Lymphoreticular system in fish: erythro-cyte-mediated immunomodulation of macrophages contributes to the formation of melano macrophage centres // Immunopharm. Immunotox. 2005. V. 27. P. 147-161.
Passantino L., Santamaria N., Zupa R., Pousis R., Garofalo R., Cianciotta A., Jirillo E., Acone F., Corriero A. Liver melano macrophage centres as indicators of Atlanticbluefin tuna, Thunnus thynnus L. well-being // J. Fish Diseases. 2014. V. 37. P. 241-250.
Pulsford A.L., Ryan K.P., Nott J.A. Metals and melanomacrophages in flounder, Platichthys flesus, spleen and kidney // J. Mar. Biol. Ass. U.K. 1992. V. 72. P. 483-498.
Ravaglia M.A., Maggese M.C. Melano-macrophage centers in the gonads of the swamp eel, Synbrunchrirs murmorutus Bloch (Pisces, Syn branchidae): histological and histochemical characterization // J. Fish. Dis. 1995. V. 18. P. 117-125.
Reddy S.J. Cadmium Effect on Histo-Biomarkers and Melano-Macrophage Centers in Liver and Kidney of Cyprinus carpio // World J. Fish Mar. Sci. 2012. V. 4. № 2. P. 179-184. Doi:10.5829/idosi.wjfms.2012.04.02.61178.
Ribeiro H.J., Procopio M.S., Gomes J.M.M., Vieria F.O., Russo R.C., Balzuweit K., Chiarini-Garcia H., Santana Castro A.C., Rizzo E., Dias Correa J. Functional dissimilarity of melano-macrophage centres in the liver and spleen from females of the teleost fish Prochilodu sargenteus // Cell and Tissue Research. 2011. V. 346. P. 417-425.
Riley P.A. Melanins and melanogenesis // Pathobiology annual. 1980. V. 10. P. 223-251.
Rios F.S., Donatti L., Fernandes M.N., Kalinin L., Rantin F.T. Liver histopathology and accumulation of melanomacrophage centres in Hoplias malabaricus after long-term food deprivation and re-feeding // J. Fish Biol. 2007. V. 71. P. 1393-1406. Doi:10.1111/j.1095-8649.2007.01604.x.
Roberts R.J. Melanin-containing cells of theteleost fish and their relation to disease // The pathology of fishes. Madison: University of Wisconsin Press, 1975. P. 399-428.
Roberts R.J. Fish Pathology. Philadelphia: W.B. Saunders, 2001. 350 p.
Romano N., Picchietti S., Taverne-Thiele J.J., Taverne N., Abelli L., Mastrolia L., Verburg-van Kemenade B.M.L., Rombout J.H.W.M. Distribution of macrophages during fish development: an immunohistochemical study in carp (Cyprinus carpio, L.) // Anat. Embryol. 1998. V. 198. P. 31-41.
Russo R., Yanong R.P.E. Preliminary Morphometrics of Spleen and Kidney Macrophage Aggregates in Clinically Normal Blue Gourami Trichogaster trichopterus and Freshwater Angelfish Pterophyllum scalare // J. Aquat. Animal Health. 2007. V. 19. P. 60-67. Doi: 10.1577/H05-023.1.
Saunders H.L., Oko A.L., Scott A.N., Fan Ch.W., Magor B.G. The cellular context of AID expressing cells in fish lymphoid tissues // Develop. Comp. Immunol. 2010. V. 34. P. 669-676. Doi:10.1016/j.dci.2010.01.013
Schwindt A., Fournie J., Landers D., Schreck C., Kent M. Mercury Concentrations in Salmonids from Western U.S. National Parks and Relationships with Age and Macrophage Aggregates // Environ. Sci. Technol. 2008. V. 42. P. 1365-1370.
Secombes C.J., Fletcher T.C., O'flynn J.A., Costello M.J., Stagg R., Houlihan D.F. Immunocompetence as a measure of the biological effects of sewage sludge pollution in fish // Comp. Biochem. Physiol. 1991. V. I00. № 1-2. P. 133-136.
Stepanova I.K., Komov V.T. Mercury in abiotic and biotic components of lakes of north western Russia // Russian J.Ecology. 1996. V. 27. № 3. P. 188-192.
Suresh N. Effect of cadmium chloride on liver, spleen and kidney melanomacrophage centres in Tilapia mossambica // J. Environ. Biol. 2009. V. 30. № 4. P. 505-508.
Thorsen A., Marshall C.T., Kjesbu O.S. Comparison of various potential fecundity models for north-east Arctic cod Gadus morhua L. using oocyte diameter as a standardizing factor // J. Fish Biol. 2006. V. 69. № 6. P. 1709-1730. Doi: 10.1111/j.1095-8649.2006.01239.
Tort L., Balasch J.C., Mackenzie S. Fish immune system. A crossroads between innate and adaptive responses // Immunologic 2003. V. 22. № 3. P. 277-286.
Van der Weiden M.E.J., Bleumink R., Seinen W., van den Berg M. Concurrence of P450 1A induction and toxic effects in the mirror carp (Cyprinus carpio), after administration of allow dose of 2,3,7,8-tetrachlorodibenzo-p-dioxin // Aquat. Toxicol. 1994. V. 29. № 3-4. P. 147-162. Doi:10.1016/0166-445X(94)90065-5.
Van Dyk J.C., Cochrane M.J., Wagenaar G.M. Liver histopathology of the sharptooth catfish Clarias gariepinus as a biomarker of aquatic pollution // Chemosphere. 2012. V. 87 . P. 301-311.
Van Dyk J.C., Marchand M.J., Smit N.J., Pieterse G.M. A histology-based fish health assessment of four commercially and ecologically important species from the Okavango Delta panhandle, Botswana // Afr. J. Aquatic Science. 2009. V. 34. № 3. P. 273-282. Doi: 10.2989/AJAS.2009.34.3.9.985.
Vigliano F.A., Bermudez R., Quiroga Ma.I., Nieto J.M. Evidence for melanomacrophage centres of teleost as evolutionary precursors of germinal centres of higher vertebrates: An immunohistochemical study // Fish and Shellfish Immunology. 2006. V. 21. P. 467-471.
Vogelbein W.K., Fournie J.W., Overstreet R.M. Sequential development and morphology of experimentally induced hepatic melanomacrophage centres in Rivulinus marmoratus // J. Fish Biol. 1987. V. 31. P. 145-153.
Weeks, B. A., Warinner, J.E. Effects of toxic chemicals on macrophage phagocytosis in two estuarine fishes // Mar. Envir. Res. 1984. V. 14. P. 327-335.
Wolf J.C., Baumgartner W.A., Blazer V.S., Camus A.C., Engelhardt J.A., Fournie J.W., Frasca S.Jr., Groman D.B., Kent M.L., Khoo L.H., Law J.M., Lombardini E.D., Ruehl-Fehlert Ch., Segner H.E., Smith S.A., Spitsbergen J.M., Weber K., Wolfe M.J. Nonlesions, Misdiagnoses, Missed Diagnoses, and Other Interpretive Challenges in Fish Histopathology Studies. A Guide for Investigators, Authors, Reviewers, and Readers // Toxic. Pathology. 2015. V. 43. P. 297-325. Doi: 10.1177/0192623314540229.
Wolke R.E. Piscine macrophage aggregates: a review // Annu Rev. Fish Dis. 1992. V. 2. P. 91-108.
Wolke R.E., Murchelano R.A., Dickstein C.D., George C.J. Pigmented macrophage aggregates (MA) as fish health monitors // Bull. Environ.Contamin. Toxicol. 1985. V. 35. P. 222-227.
Zabotkina E.A., Lapirova T.B., Nazarova E.A. Influence of cadmium ions on some morphofunctional and immune-physiological parameters of perch (Perca fluviatilis, Perciformes, Percidae) underyearlings // J. Ichthyology. 2009. V. 49. № 1. P. 111-118. Doi: 10.1134/S0032945209010147
REFERENCES
Abdel-Moneim A.M., Al-Kahtani M.A., Elmenshawy O.M. 2012. Histopathological biomarkers in gills and liver of Oreochromis niloticus from polluted wetland environments, Saudi Arabia // Chemosphere. V. 88. P. 1028-1035.
Adams D.H., Sonne C., Basu N., Dietz R., Nam D.H., Leifsson P.S., Jensen A.L. 2010. Mercury contamination in spotted sea trout, Cynoscion nebulosus: an assessment of liver, kidney, blood, and nervous system health // Sci. Total Environ. V. 408. № 23. P. 5808-5816. Doi:10.1016/j.scitotenv.2010.08.019.
Agamy E. 2012. Histopathological liver alterations in juvenile rabbit fish (Siganus canaliculatus) exposed to light Arabian crude oil, dispersed oil and dispersant // Ecotoxicol. Environ. Safety. V. 75. P. 171-179. Doi:10.1016/j.ecoenv.2011.09.010
Agius C. 1979. The role of melano-macrophage centres in normal and diseased fish // J. Fish Diseases. V. 2. P. 337-343.
Agius C. 1981. Preliminary studies on the ontogeny of the melano-macrophages of teleost haemopoietic tissues and age-related changes // Develop. Comp. Immunology. V. 5. P. 597-606.
Agius C. 1985. The melano-macrophage centres in fish: a review // Fish Immunology. London: Academic Press. P. 85-105.
Agius C., Agbede S.A. 1984. An electron microscopical study on the genesis of lipofuscin, melanin and haemosiderin in the haemopoietic tissues of fish // J. Fish. Biol. V. 21. P. 471-488.
Agius C., Roberts R.J. 1981. Effects of starvation on the melano-macrophage centres in fish // J. Fish Biol. V. 19. P. 161-169.
Agius C., Roberts R.J. 2003. Melano-macrophage centres and their role in fish pathology // J. Fish Diseases. V. 26. P. 499-509.
Al-Adhami M.A., Kunz Y.W. 1976. Haemopoietic centres in the developing angelfish, Pterophyllum scalare, (Cuvier and Valenciennes) // Wilhelm Roux's Archives. V. 179. P. 393-401.
Ali A.O., Hohn C., Allen P.J., Ford L., Dail M.B., Pruett S., Petrie-Hanson L. 2014. The effects of oil exposure on peripheral blood leukocytes and splenic melano-macrophage centers of Gulf of Mexico fishes // Mar. Pollution Bulletin. V. 79. P. 87-93.
Balamurugan S., Deivasigamani B., Kumaran S., Sakthivel M., Rajsekar Th., Priyadharsini P. 2012. Melano macrophage centers aggregation in P. lineatus spleen as bioindicator of environmental change // Asian Pac. J. Tropic Disease. V. 2. № 2. P. 635-638.
Benoit J., Gilmour C., Heyes A., Mason R. P., Miller C. 2003. Geochemical and biological controls over methylmercury production and degradation in aquatic ecosystems // Biogeochemistry of Environmentally Important Trace Elements. Washington DC: American Chemical Society. Ch. 19. P. 262-297. Doi:10.1021/bk-2003-0835.ch019.
Benyi S.J., Gardner G.R., Heltshe J.F., Rosen J. 1989. Pigment localization in the spleen of winter flounder (Pseudo-pleuronectes americanus) in relation to sediment chemical contamination // Fish Health Section of the American Fish Society and Eastern Fish Health Workshop. Annapolis. MD. P. 59.
Blazer V.S., Wolke R.E., Brown J., Powell C.A. 1987. Piscine macrophage aggregate parameters as health monitors: effect of age, sex, relative weight, season and site quality in largemouth bass (Micropterus salmoides) // Aquat. Toxicol. V. 10. P. 199-215.
Bols N.C., Brubacher J.L., Ganassin R.C., Lee L.E.J. 2001. Ecotoxicology and innate immunity in fish // Develop. Comp. Immunol. V. 25. P. 853-873.
Brown C.L., George C.T. 1985. Age-dependent accumulation of macrophage aggregates in the yellow perch Perca fla-vescens (Mitchell) // J. Fish Diseases. V. 8. P.135-138.
Cooley H.M., Evans R.E., Klaverkamp J.F. 2000. Toxicology of dietary uranium in lake whitefish (Coregonus clupea-formis) // Aquat. Toxicol. V. 48. P. 495-515.
Couillard C.M., Hodson P.V. 1996. Pigmented macrophage aggregates: a toxic response in fish exposed to bleached-kraft mill effluent? // Environm. Toxicol. Chem. V. 15. № 10. P. 1844-1854.
Dezfuli B.S., Simoni E., Giari L., Manera M. 2006. Effects of experimental terbuthylazine exposure on the cells of Dicentrarchus labrax (L.) // Chemosphere. V. 64. P. 1684-1694.
Di Giulio R.T., Washburn P.C., Wenning R.J., Winston G.W., Jewell C.S. 1989. Biochemical responses in aquatic animals: A review of determinants of oxidative stress // Environm. Toxicol. Chem. V. 8. P. 1103-1123.
Ellis A.E. 1974. Aspects of the lymphoid and reticuloendothelial system in the plaice Pleuronectesplatessa. Ph.D. Thesis. University of Aberdeen, Scotland. 317 pp.
Ellis A.E. 1977. Ontogeny of the immune response in Salmo salar. Histogenesis of the lymphoid organs and appearance of membrane immunoglobulin and mixed leucocyte reactivity // Developmental immunobiology. Amsterdam: Elsevier North Holland Biomedical Press, 225 p.
Ellis A.E. 1981. Non-specific defense mcchanisms in fish and their role in disease process // Developments In Biological Standardisation. V. 49. P. 1-11.
Ellis E., Munro A.L.S., Roberts D.R.J. 1976. Defense mechanism in fish. I. A study of the phagocytic system and the fate of intraperitoneally injected material in the plaice (Pleuronectesplatessa) // J. Fish. Biol. V. 8. P. 67-78.
Facey D.E., Blazer V.S., Gasper M.M., Turcotte C.L. 2005. Using Fish Biomarkers to Monitor Improvements in Environmental Quality // J. Aquat. Animal Health. V. 17. P. 263-266. Doi: 10.1577/H04-055.1
Facey D.E., Leclerc C., Dunbar D., Arruda D., Pyzocha L., Blazer V. 1999. Physiological indicators of stress among fishes from contaminated areas of Lake Champlain // Lake Champlain in transition: from research toward restoration -water science and application. Washington D.C.: American Geophysical Union, P. 349-359.
Feist S.W., Stentiford G.D., Kent M.L., Ribeiro Santos A., Lorance P. 2015. Histopathological assessment of liver and gonad pathology in continental slope fish from the northeast Atlantic Ocean // Mar. Environm. Res. V. 106. P. 42-50.
Ferguson H.W. 1976. The relationship between ellipsoids and melano-macrophage centres in the spleen of turbot (Scophthalmus maximus) // J. Comp. Path. V. 86. P. 377-380.
Fishelson L. 2006. Cytomorphological alterations of the thymus, spleen, head-kidney, and liver in cardinal fish (Apo-gonidae, Teleostei) as bioindicators of stress // J. Morphology. V. 267. P. 57-69.
Fisher M.A., Eversole R., Mehne C., Means J.C., Delong C., Mihalko D., Ide C.F. 2008. Liver cyp1A protein expression and pigmented macrophage aggregates as indicators of polychlorinated biphenyl exposure in carp Cyprinus carpio L. from the Kalamazoo River Superfund site, Michigan // J. Fish Biol. V. 72. P. 1960-1975. Doi:10.1111/j.1095-8649.2008.01817.x
Fournie J.W., Summers J.K., Courtney L.A., Engle V.D. 2001. Utility of Splenic Macrophage Aggregates as an Indicator of Fish Exposure to Degraded Environments // J. Aquat. Animal Health. V. 13. P. 105-116.
Fricke N.F., Stentiford G.D., Feist S.W., Lang T. 2012. Liver histopathology in Baltic eelpout (Zoarces viviparus) -A baseline study for use in marine environmental monitoring // Mar. Environm. Research. V. 82. P. 1-14.
Galaktionov V.G. 2005. Ehvolyucionnay immunologiya [Evolutionary Immunology]. M.: Akademkniga. 408 s. [In Russian]
Haaparanta A., Valtonen E.T., Hoffmann R., Holmes J. 1996. Do macrophage centres in freshwater fishes reflect the differences in water quality? // Aquat. Toxicol. V. 34. P. 253-272.
Haines T.A., Komov V.T., Matey V.E., Jagoe C.H. 1995. Perch Mercury Content Is Related to Acidity and Color of 26 Russian Lakes // Water, Air and Soil Pollution. V. 85. № 2. P. 823-828.
Herraez M.P., Zapata A.G. 1986. Structure and function of the melano-macrophage centres of the goldfish Carassius auratus // Veter. Immunol. Immunopathol. V. 12. P. 117-126.
Herraez M.P., Zapata A.G. 1991. Structural characterization of the melano-macrophage centres of goldfish, Carassius auratus // Europ. J. Morphol. V. 29. P. 89-102.
Hur J.W., Woo S.R., Jo J.H., Park I.-S. 2006. Effects of starvation on kidney melano-macrophage centre in olive flounder, Paralichthys olivaceus (Temminck and Schlegel) // Aquaculture Research. V. 37. P. 821-825. Doi:10.1111/j.1365-2109.2006.01498.x.
Jordanova M., Rocha M.J., Rebok K., Rocha E. 2012. Changes in the Amount of Kidney Pigmented Macrophage Aggregates Throughout the Breeding Cycle of Female Ohrid Trout, Salmo letnica Kar. (Teleostei, Salmonidae) // Microscopy Res. Techniq. V. 75. P. 176-181. DOI 10.1002/jemt.21040.
Kranz H. 1989. Changes in splenic melano-macrophage centres of dab, Limanda limanda during and after infection with ulcer disease // Diseases Aquat. Organisms. V. 6. P. 167-173.
Kranz H., Gercken J. 1987. Effects of sublethal concentration of potassium dichromate on the occurrence of splenic melano-macrophage centres in juvenile plaice, Pleuronectes platessa L. // J. Fish Biol. V. 31. P. 75-80.
Krüger R., Pietrock M., Meinelti Th., Yoshida T., Steffens W., Steinberg Ch. 1996. Distribution of Macrophage Centres in Bream (Abramis brama L.) Liver from the Oder River (Germany/Poland) within the Nature Reserve "Unteres Odertal" Near the Town of Schwedt. // Int. Revue ges. Hydrobiol. V. 81. № 4. P. 635-644.
Kurtovic B., Teskeredzic E., Teskeredzic Z. 2008. Histological comparison of spleen and kidney tissue from farmed and wild European sea bass (Dicentrarchus labrax L.) // Acta Adriat. V. 49. № 2. P. 147-154.
Lamers C.H.J., De Haas M.J.H. 1985. Antigen localization in the lymphoid organs of carp (Cyprinus carpio) // Cell Tissue Res. V. 242. P. 491-498.
Lapirova T.B., Zabotkina E.A., Balabanova L.V., Nazarova E.A. 2009. Sravnitel'nyj analiz immunofizioloicheskih mekhanizmov reagirovaniya molodi osetra sibirskogo i karpa obyknovennogo na dejstvie kadmiya [The comparative analysis of immunophysiological mechanisms response on the influence of cadmium with the yearlings of Siberian sturgeon and carp] // Vopr. Rybolovstva. T. 10. № 1(37). S. 81-91. [In Russian]
Leknes I.L. 2007. Melano-macrophage centres and endocytic cells in kidney and spleen of pearl gouramy and platy fish (Anabantidae, Poeciliidae: Teleostei) // Acta histochemica. V. 109. P. 164-168.
Macchi G.J., Romano A., Christiansen H.E. 1992. Melano-macrophage centres in white mouth croaker Micropogonias furneri, as biological indicators of environmental changes // J. Fish Biol. V. 40. P. 971-973.
Manera M., Serra R., Isani G., Carpené E. 2000. Macrophage aggregates in gilthead sea bream fed copper, iron and zinc enriched diets // J. Fish Biol. V. 57. P. 457-465. Doi:10.1006/jfbi.2000.1318.
Manrique W.G., da Silva G.C., Petrillo T.R., de Castro M.P., Figueiredo M.A.P., de Andrade Belo M.A., de Moraes J.R.E., de Moraes F.R. 2014. Response of splenic melano-macrophage centers of Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) to inflammatory stimuli by BCG and foreign bodies // J. Appl. Ichthyol. V. 30. P. 1001-1006.
Marchand M.J., van Dyk J.C., Barnhoorn I.E.J., Wagenaar G.M. 2012. Histopathological changes in two potential indicator fish species from a hypereutrophic freshwater ecosystem in South Africa: a baseline study // Afr. J. Aquat. Sci. V. 37. № 1. P. 39-48. Doi: 10.2989/16085914.2011.636902.
Meinelt T., Kriiger R., Pietrock M., Osten R., Steinberg C. 1997. Mercury pollution and macrophage centres in pike (Esox lucius) tissues // Environm. Sci. Poll. V. 4. P. 32-36.
Mela M., Randi M.A., Ventura D.F., Carvalho C.E., Pelletier E., Oliveira Ribeiro C.A. 2007. Effects of dietary methylmercury on liver and kidney histology in the neotropical fish Hoplias malabaricus // Ecotoxicol. Environ. Safety. V. 68. P. 426-435.
Meseguer J., Lopez-Ruiz A., Esteban M.A. 1994. Melano-macrophages of the seawater teleosts, sea bass (Dicentrarchus labrax) and gilthead seabream (Sparus aurata): morphology, formation and possible function // Cell Tissue Res. V. 277. № 1. P. 1-10. Doi:10.1007/BF00303074.
Migale V., Perdichizzi F. 1990. A quantitative and histochemical study on melano-macrophage centers in the spleen of the teleost fish Diplodus annularis L. // J. Fish Biol. V. 37. P. 191-197.
Mizuno S., Misaka N., Miyakoshi Ya., Takeuchi K., Kasahara N. 2002. Effects of starvation on melano-macrophages in the kidney of masu salmon (Oncorhynchus masou) // Aquaculture. V. 209. P. 247-255.
Montero D., Blazer V.S., Socorro J., Izquierdo M.S., Tort L. 1999. Dietary and culture influences on macrophage aggregate parameters in gilthead seabream (Sparus aurata) juveniles // Aquaculture. V. 179. P. 523-534.
Mulligan J.A. 1985. The effect of oil and oil: Dispersant mixtures on Fundulus heteroclitus Walbaum: Pathologic alterations. MS. Thesis. University of Rhode Island. Kingston. RI. 102 p.
Omar-Ali A., Hohn C., Allen P.J., Rodriguez J., Petrie-Hanson L. 2015. Tissue PAH, blood cell and tissue changes following exposure to water accommodated fractions of crude oil in alligator gar, Atractosteus spatula // Mar. Environ. Res. V. 108. P. 33-44.
Payne J.F., Fancey L.F. 1989. Effect of polycyclicaromatic hydrocarbons on immune responses in fish: Changes in melano-macrophage centers in flounder (Pseudopleuronectes americanus) exposed to hydrocarbon-contaminated sediments // Mar. Environ. Res. V. 28. P. 431-435.
Passantino L., Cianciotta A., Jirillo F., Carrassi M., Jirillo E., Passantino G.F. 2005. Lymphoreticular system in fish: erythrocyte-mediated immunomodulation of macrophages contributes to the formation of melano-macrophage centres // Immunopharm. Immunotox. V. 27. P. 147-161.
Passantino L., Santamaria N., Zupa R., Pousis R., Garofalo R., Cianciotta A., Jirillo E., Acone F., Corriero A. 2014. Liver melano macrophage centres as indicators of atlanticbluefin tuna, Thunnus thynnus L. well-being // J. Fish Diseases. V. 37. P. 241-250.
Pulsford A.L., Ryan K.P., Nott J.A. 1992. Metals and melano-macrophages in flounder, Platichthys flesus, spleen and kidney // J. Mar. Biol. Ass. U.K. V. 72. P. 483-498.
Ravaglia M.A., Maggese M.C. 1995. Melano-macrophage centers in the gonads of the swamp eel, Synbrunchrirs murmorutus Bloch (Pisces, Syn branchidae): histological and histochemical characterization. // J. Fish. Dis. V. 18. P. 117-125.
Reddy S.J. 2012. Cadmium Effect on Histo-Biomarkers and Melano-Macrophage Centers in Liver and Kidney of Cyprinus carpio // World J. Fish Mar. Sci. V. 4. № 2. P. 179-184. Doi:10.5829/idosi.wjfms.2012.04.02.61178.
Ribeiro H.J., Procopio M.S., Gomes J.M.M., Vieria F.O., Russo R.C., Balzuweit K., Chiarini-Garcia H., Santana Castro A.C., Rizzo E., Dias Correa J. 2011. Functional dissimilarity of melano-macrophage centres in the liver and spleen from females of the teleost fish Prochilodu sargenteus // Cell and Tissue Research. V. 346. P. 417-425.
Riley P.A. 1980. Melanins and melanogenesis // Pathobiology annual. V. 10. P. 223-251.
Rios F.S., Donatti L., Fernandes M.N., Kalinin L., Rantin F.T. 2007. Liver histopathology and accumulation of melano-macrophage centres in Hoplias malabaricus after long-term food deprivation and re-feeding // J. Fish Biol. V. 71. P. 1393-1406. Doi:10.1111/j.1095-8649.2007.01604.x.
Roberts R.J. 1975. Melanin-containing cells of theteleost fish and their relation to disease // The pathology of fishes. Madison: University of Wisconsin Press. P. 399-428.
Roberts R.J. 2001. Fish Pathology. Philadelphia: W.B. Saunders. 350 p.
Romano N., Picchietti S., Taverne-Thiele J.J., Taverne N., Abelli L., Mastrolia L., Verburg-van Kemenade B.M.L., Rombout J.H.W.M. 1998. Distribution of macrophages during fish development: an immunohistochemical study in carp (Cyprinus carpio, L.) // Anat Embryol. V. 198. P. 31-41.
Russo R., Yanong R.P.E. 2007. Preliminary Morphometrics of Spleen and Kidney Macrophage Aggregates in Clinically Normal Blue Gourami Trichogaster trichopterus and Freshwater Angelfish Pterophyllum scalare // J. Aquat. Animal Health. V. 19. P. 60-67. Doi: 10.1577/H05-023.1.
Saunders H.L., Oko A.L., Scott A.N., Fan Ch.W., Magor B.G. 2010. The cellular context of AID expressing cells in fish lymphoid tissues // Develop. Comp. Immunol. V. 34. P. 669-676. Doi:10.1016/j.dci.2010.01.013
Schwindt A., Fournie J., Landers D., Schreck C., Kent M. 2008. Mercury Concentrations in Salmonids from Western U.S.National Parks and Relationships with Age and Macrophage Aggregates // Environ. Sci. Technol. V. 42. P. 1365-1370.
Secombes C.J., Fletcher T.C., O'flynn J.A., Costello M.J., Stagg R., Houlihan D.F. 1991. Immunocompetent as a measure of the biological effects of sewage sludge pollution in fish // Comp. Biochem. Physiol. V. I00. № 1-2. P. 133-136.
Stepanova I.K., Komov V.T. 1996. Mercury in abiotic and biotic components of lakes of north western Russia // Russian J. Ecology. V. 27. № 3. P. 188-192.
Suresh N. 2009. Effect of cadmium chloride on liver, spleen and kidney melano-macrophage centres in Tilapia mos-sambica // J. Environ. Biol. V. 30. № 4. P. 505-508.
Thorsen A., Marshall C.T., Kjesbu O.S. 2006. Comparison of various potential fecundity models for north-east Arctic cod Gadus morhua L. using oocyte diameter as a standardizing factor // J. Fish Biol. V. 69. № 6. P. 1709-1730. Doi: 10.1111/j.1095-8649.2006.01239.
Tort L., Balasch J.C., Mackenzie S. 2003. Fish immune system. A crossroads between innate and adaptive responses // Immunologia. V. 22. № 3. P. 277-286.
Van der Weiden M.E.J., Bleumink R., Seinen W., van den Berg M. 1994. Concurrence of P450 1A induction and toxic effects in the mirror carp (Cyprinus carpio), after administration of allow dose of 2,3,7,8-tetrachlorodibenzo-p-dioxin // Aquat. Toxicol. V. 29. № 3-4. P. 147-162. doi.org/10.1016/0166-445X(94)90065-5.
Van Dyk J.C., Cochrane M.J., Wagenaar G.M. 2012. Liver histopathology of the sharptooth catfish Clarias gariepinus as a biomarker of aquatic pollution // Chemosphere. V. 87. P. 301-311.
Van Dyk J.C., Marchand M.J., Smit N.J., Pieterse G.M. 2009. A histology-based fish health assessment of four commercially and ecologically important species from the Okavango Delta panhandle, Botswana // Afr. J. Aquatic Science. V. 34. № 3. P. 273-282. Doi: 10.2989/AJAS.2009.34.3.9.985.
Vigliano F.A., Bermudez R., Quiroga Ma. I., Nieto J.M. 2006. Evidence for melano-macrophage centres of teleost as evolutionary precursors of germinal centres of higher vertebrates: An immunohistochemical study // Fish & Shellfish Immunology. V. 21. P. 467-471.
Vogelbein W.K., Fournie J.W., Overstreet R.M. 1987. Sequential development and morphology of experimentally induced hepatic melanomacrophage centres in Rivulinus marmoratus // J. Fish Biol. V. 31. P. 145-153.
Weeks B.A., Warinner J.E. 1984. Effects of toxic chemicals on macrophage phagocytosis in two estuarine fishes // Mar. Envir. Res. V. 14. P. 327-335.
Wolf J.C., Baumgartner W.A., Blazer V.S., Camus A.C., Engelhardt J.A., Fournie J.W., Frasca S.Jr., Groman D.B., Kent M.L., Khoo L.H., Law J.M., Lombardini E.D., Ruehl-Fehlert Ch., Segner H.E., Smith S.A., Spitsbergen J.M., Weber K., Wolfe M.J. 2015. Nonlesions, Misdiagnoses, Missed Diagnoses, and Other Interpretive Challenges in Fish Histopathology Studies. A Guide for Investigators, Authors, Reviewers, and Readers // Toxic. Pathology. V. 43. P. 297-325. Doi: 10.1177/0192623314540229.
Wolke R.E. 1992. Piscine macrophage aggregates: a review // Annu Rev. Fish Dis. V. 2. P. 91-108.
Wolke R.E., Murchelano R.A., Dickstein C.D., George C.J. 1985. Pigmented macrophage aggregates (MA) as fish health monitors // Bull. Environ. Contamin. Toxicol. V. 35. P. 222-227.
Zabotkina E.A., Lapirova T.B. 2003. Vliyanie tyazhelyh metallov na immunofiziologicheskij status ryb [Effect of heavy metals on fish immunophysiological status] // Uspekhi sovremennoji. biologii. T. 123. № 4. S. 401-408. [In Russian]
Zabotkina E.A., Lapirova T.B., Nazarova E.A. 2009. Influence of cadmium ions on some morphofunctional and immune-physiological parameters of perch (Perca fluviatilis, Perciformes, Percidae) underyearlings // J. Ichthyology. V. 49. № 1. P. 111-118. DOI: 10.1134/S0032945209010147
THE INFLUENCE OF ORGANIC AND INORGANIC TOXICANTS ON THE MELANO-MACROPHAGE CENTER STRUCTURE OF TELEOSTEI
(A REVIEW)
E. A. Zabotkina
Papanin Institute for Biology of Inland Waters Russian Academy of Sciences 152742 Borok, Russia, e-mail: zabel@ibiw.yaroslavl.ru
The ontogenetic and developmental features of melano-macrophage centers (aggregates) (MMC) depending on the species, feed status, sex, environmental factors were considered. The effect of different pollutant (heavy metals, pesticides, waste water) on the number, size and structure MMA were observed.
Keywords: Teleostei, melano-macrophage centers, ontogenesis, toxicant, environmental factor
