CC BY
48
УДК 577.1:581.1:581.48(571.56-191.2)
Г. В. Филиппова, И. А. Прокопьев, А. А. Шеин, Д. В. Габышев, Э. В. Филиппов
ВЛИЯНИЕ ТИПОВ МЕСТООБИТАНИЯ ALLIUM SPLENDENS НА ФИЗИОЛОГО-БИОХИМИЧЕСКИЕ И ЦИТОЛОГИЧЕСКИЕ ХАРАКТЕРИСТИКИ СЕМЕННОГО ПОТОМСТВА
Рассмотрены особенности влияния типов местообитания АШum splendens в условиях Центральной Якутии на физиологические, биохимические и цитологические характеристики семенного потомства лука блестящего (АШum sрlendens Willd.). Показано, что в зависимости от места произрастания материнских растений созревают семена с различной массой и всхожестью, а также отмечены особенности метаболических процессов (фотосинтетический аппарат и прооксидантно-антиоксидантные системы) в тканях их проростков. Так, суммарное содержание хлорофиллов и каротиноидов в тканях проростковA. sрlendens увеличивалось в ряду: «склон» < «заливной луг» < «суходольный луг», а накопление малонового диальдегида в клетках проростков в ряду: «заливной луг» < «суходольный луг» < «склон». Выявлено повышение в 2,8 и 2,5 раз содержания низкомолекулярных антиоксидантов и в 1,6 и 1,3 раз - содержания флавоноидов в тканях проростков семенного потомства, сформировавшегося в условиях остепененных склона и суходольного луга соответственно. Предполагается, что низкая лабораторная всхожесть крупных семян, сформированных в условиях заливного луга и склона, может быть связана с появлением высокого количества хромосомных аберраций в первых митозах меристематической ткани клеток корешков проростков.
Ключевые слова: АШum sрlendens, местообитание, адаптация, масса семян, всхожесть, длина корешка, хромосомные аберрации, проростки, антиоксиданты, фотосинтетические пигменты.
G. V Filippova, I. A. Prokopiev, A. A. Shein, D. V. Gabyshev, E. V. Filippov
Influence of Habitat Area Types of Allium Splendens on the Seed Posterity’s Physiological-Biochemical and Cytological Characteristics
The features of influence of habitat area types of Allium Splendens in conditions of Central Yakutia on physiological, biochemical and cytological characteristics of Allium sрlendens Willd. seed progeny are studied. It is shown that depending on the habitats of mother plants seeds ripen with different mass and germination, as well as features of metabolic processes
ФИЛИППОВА Галина Валерьевна - к. б. н., с. н. с. Института биологических проблем криолитозоны СО РАН.
E-mail: nureeva@yandex.ru
FILIPPOVA Galina Valerievna - Candidate of Biological Sciences, Senior Scientific Researcher of the Institute of Biological Problems of Cryolithozone, the Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences.
E-mail: nureeva@yandex.ru
ПРОКОПЬЕВ Илья Андреевич - к. б. н., н. с. Института биологических проблем криолитозоны СО РАН.
E-mail: a_prokopiev@mail.ru
PROKOPIEV Ilya Andreevich - Candidate of Biological Sciences, Scientific Researcher of the Institute of Biological Problems of Cryolithozone, the Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences.
E-mail: ilya.a.prokopiev@gmail.com
ШЕИН Алексей Анатольевич - к. б. н., с. н. с. Института биологических проблем криолитозоны СО РАН.
E-mail: bg98saa@yandex.ru
SHEIN Aleksey Anatolievich - Candidate of Biological Sciences, Senior Scientific Researcher of the Institute of Biological Problems of Cryolithozone, the Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences.
E-mail: bg98saa@yandex.ru
ГАБЫШЕВ Дмитрий Васильевич - м. н. с. Якутского научно-исследовательского института сельского хозяйства РАСХН.
E-mail: cordj@yandex.ru
GABYSHEV Dmitry Vasilievich - Junior Scientific Researcher of the Yakutsk Research Institute of Agriculture, Russian Academy of Agricultural Sciences.
E-mail: cordj@yandex.ru
ФИЛИППОВ Эдуард Васильевич - к. б. н., с. н. с. Института биологических проблем криолитозоны СО РАН.
E-mail: edy73@mail.ru
FILIPPOV Eduard Vasilievich - Candidate of Biological Sciences, Senior Scientific Researcher of the Institute of Biological Problems of Cryolithozone, the Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences.
E-mail: edy73@mail.ru
(photosynthetic and prooxidant-antioxidant systems) in the tissues of their seedlings are marked. Thus, the total content of chlorophylls and carotenoids in the tissues of A. splendens seedlings increased in the row: “slope” < “wet meadow” < “dry meadow”, and the accumulation of malondialdehyde in cells of seedlings in a row, “wet meadow” < “dry meadow” < “slope”. The increase of 2,8 and 2,5 times of the content of low molecular weight antioxidants, and 1,6 and 1,3 times - the flavonoid content in the tissues of seedling seed progeny, formed under steppe slope and dry meadow conditions, respectively is revealed. It is suggested that the lowest laboratory germination of large seeds formed under meadows and slope can be associated with the appearance of a high number of chromosomal aberrations in the first mitosis meristematic tissue cells of roots of seedlings.
Key words: Allium splendens, habitat area, adaptation, seed weight, germination, root length, chromosomal aberrations, seedlings, antioxidants, photosynthetic pigments.
Введение
Известно, что произрастание растительных организмов на определенной территории обусловлено их способностью к адаптации к целому комплексу факторов внешней среды [1]. Природные условия в пределах любого географического ареала не бывают однородными и состоят из ряда типов местности с различными особенностями. Например, в лесостепной или степной зоне могут быть выделены пойменный, надпойменнотеррасовый, водораздельный и другие типы местности. В свою очередь, для каждого типа местности характерны небольшие участки с особыми проявлениями местного климата. В пойменном типе местности всегда имеются участки, занимаемые лугом, озером, болотом, песками и т. д. На таких участках создаются свои микроклиматические особенности, обусловленные температурными колебаниями, засухой, избыточным увлажнением, засоленностью почв и т. д. [2].
Каждое конкретное растение обладает способностью адаптироваться к этим условиям только в пределах, обусловленных его генотипом. Чем выше способность растения изменять метаболизм (обмен веществ) в соответствии с изменяющимися условиями, тем шире норма его реакции и выше способность к адаптации [3].
Изменения физиологических и биохимических процессов у растительных организмов являются ответными реакциями, позволяющими обеспечить устойчивость и выживаемость вида в окружающих условиях среды произрастания. На клеточном уровне к основным адаптивным механизмам реагирования на условия обитания и/или стресс относятся изменения функциональной активности антиоксидантной системы, молекулярно-генетического, пигментного, цитогенетического аппаратов и другие [4]. Например, высокая интенсивность воздействия стресс-фактора может приводить к неконтролируемой генерации активных форм кислорода (АФК), что существенно отражается на обмене веществ и может приводить к снижению продуктивности растений [5]. Низкоинтенсивное и/или кратковременное воздействие не приводит к существенным видимым нарушениям в жизнедеятельности растения, но может отразиться на физиолого-биохимическом уровне [6-8].
Цель настоящей работы - изучить физиолого-биохи-мические и цитологические особенности семенного потомства Allium splendens, сформированного в различных типах природных местообитаний (склон коренного берега, суходольный и заливной луга) Центральной Якутии (окрестности г. Якутска).
Материал и методы
Климато-географическая характеристика Центральной Якутии (г. Якутск). Центральноякутская низменность - равнина с высотами до 400 м над уровнем моря, расчлененная сетью речных долин. Город Якутск расположен в равнинной местности, долине реки Лена на многолетнемёрзлых породах. Низменность покрыта лиственничными и лиственнично-сосновыми лесами с вкраплениями берёзовых лесов и луговых степей. На территории города имеется много пойменных озер и стариц. Левый коренной берег Лены обрывается в долину Туймаады крутым задернованным уступом, высотой около 100 метров, покрытым степной растительностью. Якутск отделен от русла реки Лены широкой поймой -Зеленым лугом.
Климат резко-континентальный, с небольшим годовым количеством осадков. Для лета характерно небольшое количество осадков и часто - сильная жара (до 40 °C) [9, 10]. Относительная влажность воздуха у реки составляет в среднем 50-70 %, на суходолах - 30 % и ниже [11].
Лук блестящий - Allium splendens Willd. ex Schult. et Schult. - многолетнее растение с коротким приподнимающимся корневищем. Отрастает в начале мая, цветет с конца июня до середины июля. Прекрасно размножается семенами. Образует самосев и размножается вегетативно. Срок созревания семян - конец августа - начало сентября. К вредителям и болезням устойчив [12]. Произрастает на степных участках, остепненных лугах, ала-сах, пойменных лугах, известковых скалах, в сухих сосновых и лиственничных лесах [13].
Сбор семенного потомства проводили в конце августа 2009 г. в трех природных популяциях, характерных для данного вида, в окрестностях г. Якутска:
1) заливной разнотравно-злаковый луг в пойме (Зеленый луг) пологого берега реки Лена;
2) остепненный суходольный злаковый луг на надпойменной террасе;
3) остепненный склон на левом коренном береге реки Лена.
Массу 1000 семян определяли по методике [14], длину и ширину семян измеряли линейным методом.
Семена проращивали в чашках Петри на фильтрах по 50 шт. в 4-х повторностях при температуре 20-24 °С и 16-часовом световом периоде. Лабораторную всхожесть семян и длину корешков проростков определяли на 14-й день наблюдения с использованием стандартных методов [15]. Исследование на наличие патологических митозов проводилось на корешках проростков длиной 0,81,0 см, которые фиксировали смесью 96 %-го этилового спирта и ледяной уксусной кислоты в соотношении 3:1 в течение 12 часов и далее окрашивали ацетоорсеином. Препараты просматривали под световым микроскопом Axiostar plus фирмы «Carl Zeiss» (Германия). Аберрации хромосом (мосты и фрагменты) и нарушения клеточных делений (отставание хромосом) учитывали ана-тело-фазным методом. Для определения активности деления клеток использовали показатель митотического индекса (%), который определяли отношением числа клеток, находящихся в митозе от их общего числа [16].
Все спектрофотометрические измерения были выполнены на приборе Cary 3E фирмы «Varian inc.» (США). Определение суммарного содержания низкомолекулярных антиоксидантов (НМАО) проводилось по методике [17]. Активность супероксиддисмутазы (СОД; КФ 1.15.1.1) измерялась на основе модифицированной методики [18], пероксидазы (ПОК) - по Лебедевой и др. [19], каталазы (КАТ) - по Chandlee, et. al. [20]. Интенсивность процессов перекисного окисления липидов (ПОЛ) определяли по [21]. Анализ содержания хлорофиллов а (Хл. a), b (Хл. b) и каротиноидов (Кар) в сухой массе проростков проводили в 80%-ом ацетоне с максимумами поглощения 663, 647 и 470 нм. Долю Хл. а, входящего в светособирающий комплекс (ССК), рассчитывали исходя из факта, что практически весь Хл. b находится в ССК и соотношение Хл. а и Хл. b для данного комплекса равно 1,2 [22].
Все измерения были выполнены в четырех биологических и аналитических повторностях. Результаты
экспериментов представлены в виде средней арифметической величины и ее стандартной ошибки. Сравнение средних значений выборок проводили методом однофакторного дисперсионного анализа (ANOVA), значимость отличий между средними значениями определяли, используя /-критерий Стьюдента с поправкой Бонферрони для множественного сравнения при уровне р<0.05. Расчет проводился с помощью пакета AnаlystSoft, StatPlus
- программа статистического анализа, ^2007.
Результаты и обсуждение
Семенной материал. Считается, что семя в самом широком смысле является наследником всех влияний, которые оказывали на него условия окружающей среды до посева. Изменения среды, окружающей материнское растение, в зависимости от места произрастания заметно влияют, например, на размер, влажность и химический состав спелых семян. Известно, что спелые семена многих видов растений достигают влажности, равновесной с влажностью окружающего воздуха [23].
В табл. 1 представлены морфофизиологические характеристики семян АПшт sрlendens и их проростков, в зависимости от места сбора семенного материала. Линейные измерения размеров собранных семян показали, что длина семени увеличивается в ряду «суходольный луг» (2,59 мм) < «заливной луг» (2,72 мм) < «склон» (2,94 мм). Статистически достоверных отличий в значениях ширины семян, собранных с растений, произрастающих в условиях двух типов лугов и на склоне коренного берега, не выявлено. Между тем, показатель массы 1000 семян был на 20 % выше в варианте с заливного луга, по сравнению с семенами луков суходольного луга и остепненного склона.
Вероятно, основной причиной снижения массы семенного потомства А. sрlendens является низкая влажность воздуха, характерная для суходольных лугов и остепненных склонов окрестностей г. Якутска, что согласуется с литературными данными и говорит о возможности снижения средней массы семени в результате засухи в период оплодотворения [23].
Всхожесть семян и рост проростков. Отмечено повышение в 1,7 раз показателя лабораторной всхожести
Таблица 1
Морфофизиологические характеристики семян Аllium sрlendens и их проростков, в зависимости
от места сбора семенного материала
Место сбора семян Длина семени, мм Ширина семени, мм Масса 1000 семян, г Всхожесть, % Длина корешка 14-дневного проростка, см
Склон 2,94±0,04 a 1,14±0,02 a 0,57±0,07 a 30,00±1,16a 4,79±0,36a
Заливной луг 2,72±0,05 b 1,17±0,02 a 0,77±0,05 b 32,00±1,63a 10,4±0,90b
Суходольный луг 2,59±0,04 c 1,20±0,04 a 0,63±0,06 a 53,20±7,55b 4,30±0,16a
Примечание: Средние значения с одинаковыми буквенными надстрочными индексами статистически неразличимы при р<0,05
семян А. sрlendens, собранных с материнских растений, произрастающих в условиях суходольного луга, по сравнению с вариантами с заливного луга и склона (табл. 1).
С одной стороны, считают, что самые крупные семена могут обладать более низкой лабораторной всхожестью, чем семена промежуточных размеров в результате более сильных воздействий неблагоприятных условий на крупные семена (например, возникновение генетических аномалий) или наиболее медленного набухания. С другой - способностью хорошо прорастать может обладать только сильное семя, так как дает проросток, обладающий мощным ростом [23]. В связи с этим для определения активности ростовых процессов были проведены измерения длины 14-дневных корешков проростков А. sрlendens, которые показали, что скорость роста корешков проростков из семян, собранных с заливного луга, в
2,3 раза выше, чем у проростков из семян, собранных с двух других рассматриваемых типов местообитания.
Цитологические характеристики. При цитологическом изучении апикальной меристемы корешков в период начального роста (длина корешков не более 1,0 см) статистически достоверных отличий по показателю митотического индекса у проростков из семян, собранных на заливном лугу и склоне, не установлено. Аналогичный показатель у проростков из семян, сформированных в условиях суходольного луга, был выше в 1,2 раза по сравнению с семенами, собранными на склоне (табл. 2).
Анателофазный анализ делящихся клеток апикальной меристемы корешков проростков А. sрlendens на наличие хромосомных аберраций выявил клетки, представленные во всех вариантах, с мостами и отстающими хромосомами (рис. 1). По-видимому, выявленные нарушения клеточного деления на начальных этапах ростовых процессов задерживают цитокинез, вследствие чего снижается активность скорости деления клеток в апикальной меристеме корешков проростков, полученных из семян со склона и заливного луга (табл. 2). Отмечено, что для 14-дневных проростков семян А. sрlendens, собранных с заливного луга, увеличение числа анателофаз митоза с нарушениями в клетках корневой меристемы проростков, по-видимому, не превышало критических значений, поскольку это не отразилось на активации ростовых процессов (длина корешка, табл. 1.) после периода элиминации повреждений.
В целом исследование проростков из семян А. sрlendens, произрастающих в условиях различных типов местообитания, выявило асинхронность редупликации наследственного материала, так как патологические митозы имеют достаточно высокий процент встречаемости от 11,8 (суходольный луг) до 14,3 (остепненный склон) (табл. 2).
Антиоксидантная система. Во время набухания и прорастания семян происходит интенсификация аэробных биоэнергетических процессов, которые могут
Таблица 2
Митотический индекс и патологические митозы в апикальной меристеме корешков проростков Аllшm sрlendens
в зависимости от места сбора семенного материала
Место сбора семян Количество просмотренных клеток, шт. Митотический индекс, % Количество ана-телофаз с нарушениями, %
Склон 5204 3,83±0,43а 14,3±0,72а
Заливной луг 5926 4,33±0,55а ь 13,2±0,66а ь
Суходольный луг 6353 4,51±0,31ь 11,8±0,59ь
Примечание: Средние значения с одинаковыми буквенными надстрочными индексами статистически неразличимы при р<0,05
Таблица 3
Биохимические характеристики проростков семян Аllium sрlendens и соотношение их фотосинтетических пигментов в зависимости от места сбора семенного материала
Содержание в тканях проростков Место сбора семенного материала
Склон Суходольный луг Заливной луг
МДА, мкмоль/г^ 6,51±0,85а 3,62±0,08ь 2,68±0,13с
НМАО, мкг-экв /г 3,70±0,24а 3,34±0,08а 1,34±0,09ь
Флавоноиды, мкг/г^ 2,09±0,11ь 1,77±0,13ь 1,34±0,19а
Кар/хл а+Ь 0,38 0,33 0,53
Хлорофилл а/Ь 2,21 1,06 4,54
Доля хлорофилла в ССК, % 67,69±3,40 а 84,62±4,70 с 39,72±1,70 ь
Примечание: Средние значения с одинаковыми буквенными надстрочными индексами статистически неразличимы при р<0,05
вызывать окислительное повреждение тканей [24, 25]. Неконтролируемая генерация активных форм кислорода (АФК) может приводить к нарушению протекания процессов транскрипции и репликации, изменять состав липидов мембран [26, 27]. Кроме того, в процессе фотосинтеза избыточная энергия возбуждения может также вызывать образование АФК, включая супероксид-радикалы, быстрая элиминация которых происходит при участии супероксиддисмутазы [28].
Показано, что произрастание материнских растений А. sрlendens в различных местах обитания отразилось на метаболизме семенного потомства на ранних этапах прорастания и вызвало накопление малонового диальдегида (МДА; мкмоль/гпр) в клетках проростков в ряду «заливной луг» (2,68) < «суходольный луг» (3,62) < «склон» (6,51) (табл. 3).
Активация процессов ПОЛ может инициировать мобилизацию ответных реакций растения, увеличивая антиоксидантный потенциал организма [21]. Известно, что общая противорадикальная и противоперекисная защита клетки складывается из активности ферментов окислительно-восстановительных реакций и содержания НМАО различной природы [29].
Выявлено повышение в 2,8 и 2,5 раз содержания НМАО и в 1,6 и 1,3 раз - содержания флавоноидов в тканях проростков семенного потомства, сформировавшегося в условиях остепененных склона и суходольного луга соответственно, относительно аналогичных показателей у проростков из семян, сформировавшихся в
Б
Рис. 1. Хромосомные аберрации в анателофазах митоза апикальной меристемы корешков проростков А. sрlendens.
А - отстающая и забегающая хромосомы;
Б - мост в анафазе;
В - мост и микроядро в телофазе
условиях заливного луга (табл. 3). Схожая картина наблюдалась для ферментов - возрастание активности пе-роксидазы в 1,8 и 1,3, каталазы - в 2,3 раза по сравнению с вариантом «заливной луг». Отмечено повышение в 1,2-
1,4 раз активности СОД в тканях проростков из семян, сформировавшихся в условиях суходольного луга, относительно данного показателя для проростков из семян, собранных с двух других типов местообитания (рис. 2).
В целом отмечена согласованность метаболических процессов, протекающих в тканях клеток проростков из семян А. sрlendens, сформированных в различных типах местообитания, которая выражалась в формировании компенсаторного типа адаптации на уровне сбалансированной работы прооксидантно-антиоксидантных систем.
Фотосинтетическая система. Известно, что первичные процессы запасания энергии света имеют обратные связи с другими процессами метаболизма в растительной клетке и могут принимать участие в адаптации растений к различным факторам окружающей среды. Пигментные системы способны адаптироваться к условиям среды путем изменения пигментного комплекса. Имеются данные, что при усилении интенсивности воздействия какого либо из факторов окружающей среды с увеличением интенсивности образования АФК в клетках и активации процессов ПОЛ может происходить снижение или повышение общего числа хлорофиллов и каротиноидов, а также изменяться их соотношение (Хл а/ Хл Ь) [30].
йл
Склон С уходольный луг Заливной луг
Рис. 2. Активность супероксиддисмутазы (1), пероксидазы (2) и каталазы (3) у проростков семенного потомства А. sрlendens в зависимости от места произрастания материнских растений
Суммарное содержание хлорофиллов и каротино-идов в тканях проростков А. sрlendens увеличивалось в ряду «склон» < «заливной луг» < «суходольный луг» (рис. 3). При этом отношение суммарного содержания каротиноидов к содержанию зеленных пигментов (Кар/ Хл а+Ь) в тканях проростков увеличивалось в ряду «суходольный луг» (0,33) < «склон» (0,38) <«заливной луг» (0,53), что может указывать на большую устойчивость фотосинтетического аппарата последних, поскольку именно каротиноиды обладают защитными функциями от действия АФК [31].
У исследованного семенного потомства наблюдалось значимое увеличение соотношения зеленых пигментов и, следовательно, уменьшение антенны светособирающего комплекса (ССК) в ряду «суходольный луг» (84,6 %) > «склон» (67,8 %) > «заливной луг» (39,7 %) (табл. 3). Показано, что в тканях проростков семенного потомства, сформированного в условиях заливного луга, доля хлорофилла, входящего в ССК, составляла 39,7 % от общего числа хлорофиллов, что в 1,7 и 2,1 раза меньше, чем у проростков семенного потомства, сформированного в условиях склона и суходольного луга соответственно.
Заключение
Таким образом, тип местообитания материнских растений и соответственно условия созревания семян способны оказывать влияние на физиологические, биохимические и цитологические характеристики семенного потомства А. sрlendens на ранних этапах развития.
Установлено, что наиболее крупные семена у А. sрlendens формируются в условиях заливного луга и склона. Крупные семена характеризовались сниженной лабораторной всхожестью в отличие от семян, собранных с суходольного луга. Предполагается, что низкая всхожесть крупных семян вызвана повреждением генетического аппарата растений, о чем свидетельствует появление большего количества хромосомных аберраций в первых митозах апикальной меристемы корешков про-
2,5 п
я склон заливной луг суходольный луг
□1D2ИЗ□4
место созревания семян
Рис. 3. Содержание хлорофилла a (1), b (2) общего хлорофилла (a+b, 3) и каротиноидов (4) в тканях проростков семенного потомства A. splendens в зависимости от места произрастания материнских растений
ростков из семян с заливного луга и склона.
Ростовые процессы проростков, полученных из семян, сформировавшихся в разных условиях, также имеют отличительные особенности. Отмечена задержка ростовых процессов у проростков из семян с суходольного луга и склона, по-видимому, это связано с тем, что прорастание на ранних этапах сопровождается значительным уровнем интенсификации аэробных биоэнергетических процессов. При этом генерируется большое количество перекиси и активных форм кислорода, о чем свидетельствуют высокие показатели интенсивности перекисного окисления липидов и активации всех исследованных антиоксидантных систем.
В тканях проростков из семян с суходольного луга зафиксирована максимальная активность супероксид-дисмутазы, которая могла явиться результатом ответной реакции на избыточную энергию возбуждения фотосин-тетического аппарата, содержащего самое большое количество хлорофиллов.
Л и т е р а т у р а
1. Березина Н. А., Афанасьева Н. Б. Экология растений. -М.: Академия, 2009. - 400 с.
2. Полякова Л. С., Кашарин Д. В. Метеорология и климатология. - Новочеркасск, 2004 - 106 с.
3. Андреев Н. Г Луговое и полевое кормопроизводство. 3-е изд., перераб. и доп. - М.: Агропромиздат, 2000. - 540 с.
4. Кузнецов В. В. Индуцибельные системы и их роль при адаптации растений к стрессовым факторам: автореф. дис... докт. биол. наук. - Кишинев: ИФР АН Республики Молдовы, 1992. - 74 с.
5. Колупаев Ю. Е., Карпец Ю. В., Обозный А. И. Антиоксидантная система растений: участие в клеточной сигнализации и адаптации к действию стрессоров // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Серия биология. -2011. - Вып. 1. - № 22. - С. 6-34.
6. Барабой В. А. Механизмы стресса и перекисное окисление липидов // Успехи современной биологии. - 1992. - Т. 111.
- Вып. 6. - С. 923-951.
7. Balen B., Peharec P., Tkalec M., Krsnik-Rasol Oxidative Stress in Horseradish (Armoracia lapathifolia Gilib.) Tissues Grown in vitro // Food Technol. Biotechnol. - 2011. - V. 49. -№ 1. - P. 32-39.
8. Foyer C. H., Noctor G. Redox regulation in photosynthetic organisms: Signaling, acclimation and practical implications // Antioxidants & Redox Signaling. - 2009. - V. 11. - № 4. - P. 861905.
9. География. Современная иллюстрированная энциклопедия / Под ред. А. П. Горкина. - М.: Росмэн, 2006 - 624 с.
10. Большой словарь географических названий : словарь / Под общ. ред. В. М. Котлякова. - Екатеринбург: У-Фактория, 2003. - 830 с.
11. Климат Якутска. - Л.: Гидрометеоиздат, 1982. - 247 с.
12. Данилова Н. С. Интродукция многолетних травянистых растений флоры Якутии. - Якутск: ЯНЦ СО РАН, 1993. - 164 с.
13. Данилова Н. С., Борисова С. З., Романова А. Ю. и др. Кадастр интродуцентов Якутии. Ч. 1: Растения природной флоры Якутии. - Якутск: ЯНЦ СО РАН, 2000. - 158 с.
14. Лищук С. С. Методика определения массы 1000 семян // Ботанический журнал. - 1991. - Т. 76. - № 11. - С. 1623.
15. Вавилов П. П., Гриценко В. В., Кузнецов В. С. Практикум по растениеводству. - М.: Колос, 1983. - 352 с.
16. Паушева З. П. Практикум по цитологии растений. - М.: Колос, 1974. - 288 с.
17. Ермаков А. И. Методы биохимического исследования растений. - Л.: Агропромиздат, 1987. - 430 с.
18. Giannopolitis C. N., Ries S. K. Superoxide Dismutases: I. Occurrence in Higher Plants // Plant Physiol. - 1977. - V. 59. -№ 2. - P. 309-314.
19. Лебедева О. В., Угарова Н. Н., Березин И. В. Кинетическое изучение реакции окисления о-дианизидина перекисью водорода в присутствии пероксидазы из хрена // Биохимия. -
1977. - Т. 42. - С. 1372-1379.
20. Chandlee J. M., Tsaftaris A. S., Scandalios J. G. Purification and partial characterization of three genetically defined catalases of maize // Plant Sci. Lett. - 1983. - V. 29. - P. 117-131.
21. Владимиров Ю. А., Арчаков А. И. Перекисное окисление липидов в биологических мембранах. - М.: Наука, 1972.
- 252 с.
22. Lichtenthaler H. K. Chlorophylls and Carotenoids Pigments of Photosynthetic Biomembranes // Method. Enzymol. - 1987. -V. 148. - P. 350-382.
23. Робертс Е. Х. Жизнеспособность семян. - М: Колос,
1978. - 415 с.
24. Рогожин В. В. Физиолого-биохимические механизмы формирования гипобиотических состояний высших растений: Автореф. дис. докт. биол. наук. - Иркутск, 2000. - 59 с.
25. Ursini F., Barsacchi R., Pelosi G., Benassi A., : Oxidative stress in the Rat Heart, Studies on Low-Level Chemiluminescence. Journal of Bioluminescence and Chemiluminescence. - 1989. -4(1). -P. 241-244.
26. Rubanyi G. M. Endothelium - dependent pressure - induced contraction of isolated canine carotid arteries // Am. J. Physiology.
- 1988. - Vol. 255.
27. Allen R. G. and Balin A. K. Oxidative influence on development and differentiation: an overview of a free radical theory of development // Free Radic. Biol. Med. - 1989. - Vol. 6.
- № 6. - P. 631-661.
28. Хелдт Г.-В. Биохимия растений. - М.: Бином. Лаборатория знаний, 2011. - 471 с.
29. Скулачев В. П. Кислород в живой клетке: добро и зло // Соросовский образовательный журнал.- 1996. - № 3. - С. 4-10.
30. Рубин А. Б., Кренделева Т. Е. Регуляция первичных процессов фотосинтеза// Успехи биологической химии. - 2003. -Т. 43. - С. 225-266.
31. Мокроносов А. Т., Гавриленко В. Ф., Жигалова Т. В. Фотосинтез. Физиолого-экологические и биохимические аспекты. - М.: Академия, 2006. - 448 с.
R e f e r e n c e s
1. Berezina N. A., Afanas’eva N. B. Jekologija rastenij. - М.: Akademija, 2009. - 400 s.
2. Poljakova L. S., Kasharin D. V. Meteorologija i klimatologija.
- Novocherkassk, 2004 - 106 s.
3. Andreev N. G. Lugovoe i polevoe kormoproizvodstvo. 3-e izd., pererab. i dop. - M.: Agropromizdat, 2000. - 540 s.
4. Kuznecov V. V. Inducibel’nye sistemy i ih rol’ pri adaptacii rastenij k stressovym faktoram: Avtoref. dis... dokt. biol. nauk. -Kishinev: IFR AN Respubliki Moldovy, 1992. - 74 s.
5. Kolupaev Ju. E., Karpec Ju. V., Oboznyj A. I. Antioksidantnaja sistema rastenij: uchastie v kletochnoj signalizacii i adaptacii k dejstviju stressorov // Vestnik Har’kovskogo nacional’nogo agrarnogo universiteta. Serija biologija. - 2011. - Vyp. 1. - № 22.
- S. 6-34.
6. Baraboj V. A. Mehanizmy stressa i perekisnoe okislenie lipi-dov // Uspehi sovremennoj biologii. - 1992. - T. 111. - Vyp. 6. -
S. 923-951.
7. Balen B., Peharec P., Tkalec M., Krsnik-Rasol Oxidative Stress in Horseradish (Armoracia lapathifolia Gilib.) Tissues Grown in vitro // Food Technol. Biotechnol. - 2011. - V. 49. -№ 1. - P. 32-39.
8. Foyer C. H., Noctor G. Redox regulation in photosynthetic organisms: Signaling, acclimation and practical implications // Antioxidants & Redox Signaling. - 2009. - V. 11. - № 4. - P. 861905.
9. Geografija. Sovremennaja illjustrirovannaja jenciklopedija / Pod red. A. P. Gorkina. - M.: Rosmjen, 2006. - 624 s.
10. Bol’shoj slovar’ geograficheskih nazvanij: slovar’ / Pod obshh. red. V. M. Kotljakova. - Ekaterinburg: U-Faktorija, 2003.
- 830 s.
11. Klimat Jakutska. - L.: Gidrometeoizdat, 1982. -247 s.
12. Danilova N. S. Introdukcija mnogoletnih travjanistyh rastenij flory Jakutii. - Jakutsk: JaNC SO RAN, 1993. - 164 s.
13. Danilova N. S., Borisova S.Z., Romanova A.Ju. i dr. Kadastr introducentov Jakutii. Ch. 1: Rastenija prirodnoj flory Jakutii. -Jakutsk: JaNC SO RAN, 2000. - 158 s.
14. Lishhuk S. S. Metodika opredelenija massy 1000 semjan // Botanicheskij zhurnal. - 1991. - T. 76. - № 11. - S. 1623.
15. Vavilov P. P., Gricenko V. V., Kuznecov V. S. Praktikum po rastenievodstvu. - M.: Kolos, 1983. - 352 s.
16. Pausheva Z. P. Praktikum po citologii rastenij. - M.: Kolos, 1974. - 288 s.
17. Ermakov A. I. Metody biohimicheskogo issledovanija rastenij. - L.: Agropromizdat, 1987. - 430 s.
18. Giannopolitis C. N., Ries S. K. Superoxide Dismutases: I. Occurrence in Higher Plants // Plant Physiol. - 1977. - V. 59. -№ 2. - P. 309-314.
19. Lebedeva O. V, Ugarova N. N., Berezin I. V. Kineticheskoe izuchenie reakcii okislenija o-dianizidina perekis’ju vodoroda v prisutstvii peroksidazy iz hrena. // Biohimija. - 1977. - T. 42. -
S. 1372-1379.
20. Chandlee J. M., Tsaftaris A. S., Scandalios J. G. Purification and partial characterization of three genetically defined catalases of maize // Plant Sci. Lett. - 1983. - V. 29. - P. 117-131.
21. Vladimirov Ju. A., Archakov A. I. Perekisnoe okislenie lipidov v biologicheskih membranah. - M.: Nauka, 1972. - 252 s.
22. Lichtenthaler H. K. Chlorophylls and Carotenoids Pigments of Photosynthetic Biomembranes // Method. Enzymol. - 1987. -V. 148. - P. 350-382.
23. Roberts E. H. Zhiznesposobnost’ semjan. - M.: Kolos,
1978. - 415 s.
24. Rogozhin V. V. Fiziologo-biohimicheskie mehanizmy formirovanija gipobioticheskih sostojanij vysshih rastenij: Avtoref. dis... dokt. biol. nauk. - Irkutsk, 2000. - 59 s.
25. Ursini F., Barsacchi R., Pelosi G., Benassi A.: Oxidative stress in the Rat Heart, Studies on Low-Level Chemiluminescence.
Journal of Bioluminescence and Chemiluminescence. - 1989. -4(1). - P. 241-244.
26. Rubanyi G. M. Endothelium - dependent pressure - induced contraction of isolated canine carotid arteries // Am. J. Physiology.
- 1988. - Vol. 255.
27. Allen R. G. and Balin A. K. Oxidative influence on development and differentiation: an overview of a free radical theory of development // Free Radic. Biol. Med. - 1989. - Vol. 6.
- № 6. - P. 631-661.
28. Heldt G.-V Biohimija rastenij. - M.: Binom. Laboratorija znanij, 2011. - 471 s.
29. Skulachev V.P. Kislorod v zhivoj kletke: dobro i zlo // Sorosovskij obrazovatel’nyj zhurnal. - 1996. - № 3. - S. 4-10.
30. Rubin A. B., Krendeleva T. E. Reguljacija pervichnyh processov fotosinteza// Uspehi biologicheskoj himii. - 2003. -T. 43. - S. 225-266.
31. Mokronosov A. T., Gavrilenko V. F., Zhigalova T. V Fotosintez. Fiziologo-jekologicheskie i biohimicheskie aspekty. -M.: Akademija, 2006. - 448 s.
