CC BY
169
Nürnberg D., Groth E. Expedition to Novaja Zemlja and Franz Josef Land with RV “Dal’nie Zelentsy” // Berichte zur Polarforschung. 1993. V. 120. P. 45-74.
Pogodina I.A., Tarasov G.A. Processes of sedimentation and foraminifera during the deglaciation period of the last glaciation in the Barents Sea // XXVII Polar Symposium. Torun, 2000. P. 105-112.
Postglacial emergence and Late Quaternary glaciation on northern Novaya Zemlya, Arctic Russia / S.Forman, D.Lubmski, J.Zeeberg et al. // Boreas. 1999. V. 28(1). P. 133-145.
Quaternary paleo-valleys and plough channels in the Barents, Pechora and Kara Seas / G.Tarasov, V.Bondarev, D.Kostin et al. // XXVII Polar Symposium. Torun, 2000. P. 297-301.
Regularities of modern sedimentogenesis in the coastal zone of the high-latitude archipelagoes of the Barents Sea and in the Saint Anna Trench / G.A.Tarasov, M.V.Gerasi-mova, S.A.Korsun et al. // Wyprawy Geograficzne na Spitsbergen. Lublin: UMCS, 1995. P.199-200.
Reports on the International multidisciplinary Gruise to high-latitude Archipelagoes of the Barents Sea (Franz Josef Land and Novaya Zemlya) / G.A.Tarasov, S.A.Korsun, V.V.Alekseev et al. Apatity: Publ. KSC RAS, 1993. 37 p.
Stein R. The Joint Russian-German Kara Sea Project (1995-1998): Modern and late quaternary depositional environment of the St. Anna Trough Area, Northern Kara Sea // Berichte zur Polarforschung. 1999. V. 342. P. 1-5.
Stein R., Knies J. Late quaternary organic carbon records in the St. Anna Trough (Kara Sea): Modern and late quaternary depositional environment of the St. Anna Trough Area, Northern Kara Sea // Berichte zur Polarforschung. 1999. V. 342. P. 228-234.
Tarasov G., Spielhagen R., Grobe H. Features ofterrigenic material transport by ice in polar sedimentation // Polar session: Arctic natural environment problems (Lublin, Poland - June 1992). Spitsbergen Geographical Expeditions. Lublin, 1992. P. 81-88.
The granulometrical structure of surface sediments in the St. Anna Trough Area: Modern and late quaternary depositional environment of the St. Anna Trough Area, Northern Kara Sea / G.A.Tarasov, G.I.Ivanov, N.A.Kukina, G.G.Matishov // Berichte zur Polarforschung. 1999. V. 342. P. 124-134.
WahsnerM., Tarasov G., Ivanov G. Marine geological investigations of surface sediments in the Franz Josef Land Area and the St. Anna Trough // Berichte zur Polarforschung. 1996. № 212. P. 35-49.
УДК 58.02 (268.45)
М.В.Макаров, Г.М.Воскобойников
Мурманский морской биологический институт КНЦ РАН, г. Мурманск, Россия
ВЛИЯНИЕ ОСВЕЩЕНИЯ И ТЕМПЕРАТУРЫ НА МАКРОВОДОРОСЛИ БАРЕНЦЕВА МОРЯ Аннотация
Представлен обзор исследований, проведенных за последние 20 лет в лаборатории альгологии ММБИ. Основное направление исследований - раскрытие механизмов адаптации водорослей к условиям арктических морей. Показано влияние фотопериода, интенсивности и спектрального состава освещения на морфофизиологические параметры водорослей, находящихся на разной стадии онтогенетического развития. Выявлены механизмы, позволяющие водорослям-макрофитам существовать в условиях полярной ночи при отсутствии освещения и низких температурах. Результаты исследований позволяют сделать вывод, что адаптация к длительному отсутствию освещения и низкой температуре способствовала распространению водорослей за пределы полярного круга.
M.V.Makarov, G.M.Voskoboynikov
INFLUENCE OF LIGHT AND TEMPERATURE ON BARENTS SEA SEAWEED Abstract
The review of the last 20-years investigations carried out in laboratory of algology of Murmansk Marine Biological Institute is presented. The main direction of presented investigations is disclosing of mechanisms of seaweed adaptation to Arctic seas conditions. Influence of photoperiod, intensity and spectral composition of light on morphological and physiological parameters of seaweed at different stages of ontogenetic development is shown. The mechanisms allowing seaweed to exist in the conditions of polar night in the absence of illumination and low temperatures are revealed. Results of investigations allow drawing a conclusion, that adaptation to a long period absence of illumination and low temperature promoted distribution of seaweed behind a polar circle.
Водоросли-макрофиты являются одними из основных источников органического вещества и кислорода в прибрежной зоне морей и в значительной степени определяют состояние морских экосистем. Выступая в качестве одного из средообразующих природных компонентов, они взаимодействуют со многими видами животных и растительных организмов.
Большинство окраинных морей России находятся за пределом полярного круга. Поэтому обитающие здесь водоросли оказываются под воздействием не только низких температур, но и условий освещения (от полярного дня до полярной ночи). В течение года значительно меняется доза дневной солнечной радиации, интенсивность освещения и спектральный состав света вследствие различной высоты поднятия солнца над уровнем горизонта, высоты прилива, наличия ледового покрова, количества планктонных организмов, растворенного органического и взвешенного вещества и т. д.
Помимо экзогенного воздействия факторов среды, у водорослей имеется и эндогенная регуляция физиологических процессов. И если одни ее проявления хорошо заметны, например, начало роста некоторых видов в середине полярной ночи (Makarov et al., 1999), то другие могут перекрываться действием внешних короткопериодических (суточная смена освещения, приливоотливные циклы) и продолжительных (полярный день-полярная ночь) воздействий (Lüning, 1990).
Несмотря на более чем двухвековой период исследований, многие физиологические особенности водорослей арктических морей, позволяющие им существовать в суровых условиях, остаются малоизученными. Также остаются актуальными проблемы биоразнообразия и возможности распространения водорослей в высокие широты. При наличии большого количества теорий, описывающих основы биоразнообразия и распределения наземных и морских организмов (Willig et al., 2003), лишь единицы из них рассматривают механизмы, обеспечившие возможность распространения водорослей и приведшие к образованию новых видов в процессе эволюционного развития (Перестенко, 1998; Howe, Brunner,
2005). Проведенные нами многолетние натурные наблюдения и эксперименты, краткий обзор которых представлен в настоящей статье, позволяют утверждать, что приспособленность водорослей к смене освещения от полярного дня до полярной ночи также оказывала влияние на их распространение. Это подтверждает выдвинутую в последние годы гипотезу о комплексном барьере, контролирующем биогеографическое распространение водорослей (Drivers ..., 2009; Light ..., 2009; Biodiversity ..., 2009; The abiotic ..., 2009).
Влияние интенсивности освещения. Диапазон интенсивности освещения, необходимый для эффективной работы фотосинтетического аппарата, ограничивается нижним лимитирующим пределом и верхним, при котором происходят процессы деструкции фотосинтетического аппарата. Ранние стадии развития обычно приспособлены к более низкому уровню освещения по сравнению с взрослыми растениями.
У зеленых водорослей наличие фототаксиса у спор и гамет способствует их движению по направлению к зоне с оптимальными условиями освещения. У зооспор бурых ламинариевых водорослей фототаксис отсутствует, однако имеется хемотаксис (Макаров, 1987), определяющий их движение по направлению к взрослым растениям, прорастание под пологом которых способствует выживанию растений на ранних стадиях развития. В этом случае хемотаксис аналогичен фототаксису.
Поэтому для понимания процессов адаптации водорослей к условиям внешней среды необходимо исследовать ответные реакции и физиологическое состояние организма на всех стадиях онтогенеза.
Влияние интенсивности освещения на ранние стадии онтогенеза 5ас-скапна 1ай881та (=Ьаттапа 8асскатта). Изучение процессов развития гаме-тофита и раннего спорофита ламинариевых водорослей продолжается уже более века. Большой вклад в данное направление исследований внес сотрудник ММБИ В.Н.Макаров, чьи работы легли в основу плантационного выращивания данного вида на Белом и Баренцевом морях.
Нами было проведено исследование влияния интенсивности освещения на скорость оседания, прорастание и развитие спор, гаметофитов и ранних спорофитов ламинарии сахаристой Баренцева моря. Диапазон освещения составлял от 0.5 до 100 Вт/м2, что соответствует природным условиям в период выхода спор.
Результаты экспериментов с движущимися зооспорами показали, что характер движения и скорость их оседания не зависят от интенсивности освещения. Устойчивость зооспор может быть связана с тем, что фотосинтетический аппарат у них еще не сформирован окончательно. Воздействие высокой интенсивности освещения (75 Вт/м2 и выше) на последующие стадии раннего развития ламинарий с уже сформированным фотосинтетическим аппаратом вызывало их гибель. Устойчивость зависела от длительности освещения: эмбриоспоры выдерживали до 2 сут., ранние спорофиты - до 10 сут.
Диапазон толерантности и зона оптимума освещенности отличаются для ламинарии различных видов или произрастающих в разных условиях. Для развития гаметофитов дальневосточной ламинарии японской оптимальной является интенсивность освещения 30 Вт/м2 и более (УаЬи, 1964), хотя другие данные указывают на диапазон 120-250 Вт/м2 (Мальцев, 1978). Для беломорской ламинарии оптимальным является освещение 5-30 Вт/м2 (Макаров, 1987). Результаты наших исследований показали, что для баренцевоморской ламинарии сахаристой оптимум находится в диапазоне освещения 10-50 Вт/м2. По-видимому, отличия объясняются световыми условиями в местах естественного произрастания данных видов.
Сезонные изменения фотосинтетического аппарата водорослей. Возможность произрастания водорослей в высокоширотных районах с меняющимися условиями освещения от полярного дня до полярной ночи зависит от адаптационных возможностей их фотосинтетического аппарата. Наши исследования по-
казали, что адаптация происходит на разных уровнях организации и проявляется в изменении площади фотосинтетических мембран, содержания и соотношения фотосинтетических пигментов, размера светособирающих комплексов (ССК), содержания экранирующих и абсорбирующих веществ (Макаров, 2010).
Исследование ультраструктуры хлоропластов зеленой водоросли Ulvaria obscura показало, что в зимний период, по сравнению с летом, значительно увеличивается парциальный объем мембран тилакоидов на единицу площади стромы хлоропласта. Тилакоиды в зимнее время выглядят более плотно упакованными, отмечается уменьшение числа рибосом в строме. Сходные изменения наблюдаются и у других видов водорослей. Например, у Fucus vesiculosus соотношение площади среза хлоропласта и длины фотосинтетических мембран в летний период в 6 раз выше, чем в зимний. Весной большая площадь фотосинтетических мембран и высокая активность фотосинтетического аппарата связана с активным ростом водорослей.
Максимальное содержание фотосинтетических пигментов (рис. 1) и наибольший размер светособирающего комплекса у всех видов водорослей также наблюдается в апреле и ноябре-декабре, минимальное - в июле-августе.
IX X Месяцы
Рис. 1. Содержание фотосинтетических пигментов водорослей (сумма хлорофиллов и каротиноидов) в течение года, мкг/г сырой массы. Левая ось ординат - зеленые водоросли Ulvaria obscura и Ulva intestinalis, правая - остальные виды
Анализ размеров ССК в течение года (табл. 1) показал, что наибольшим изменениям подвержен фотосинтетический аппарат красных водорослей за счет разрушения фикобилиновых пигментов в летний период, у бурых водорослей он наиболее стабилен. Кроме этого, размер ССК зависит от глубины произрастания водорослей: наименьшие изменения наблюдаются у сублиторальных видов.
Анализ каротиноидных пигментов показал достаточно большое их содержание у всех исследованных видов водорослей. По изменению соотношения Хл:Кар (хлорофиллы:каротиноиды) водоросли четко разделяются по систематическим группам. У зеленых водорослей данный показатель достаточно стабилен в течение года, соотношение составляет примерно 2, увеличение соотношения до 3.5 наблюдается в январе. У красных водорослей в течение лета он постоянен, составляет примерно 2 и значительно (до 5) повышается в зимне-весенний период. У бурых водорослей в течение года соотношение хлорофиллов и каротиноидов достаточно стабильное - около 2.
Т а б л и ц а 1
Отдел
Вид
Показатель изменения, %
Красные
Porphyra umbilicalis
68.2
67.4
66.0
43.2
38.6
Зеленые
Palmaria palmata Ulva intestinalis Ulvaria obscura
Бурые
Ascophyllum nodosum
ПРИМЕЧАНИЕ. Изменение относительных размеров рассчитывали как
max
Проведенные нами исследования позволили выявить структурные и функциональные перестройки фотосинтетического аппарата, позволяющие водорослям Баренцева моря эффективно функционировать в течение всего года при значительных изменениях интенсивности освещения. У разных видов водорослей выявлены одинаковые ответные реакции, что может быть связано с их приспособленностью к существованию в высоких широтах.
Механизмы существования водорослей в период полярной ночи и при отсутствии освещения. На Мурманском побережье Баренцева моря полярная ночь длится около 1 мес., средняя интенсивность фотосинтетически активной радиации (ФАР) в середине декабря в полдень составляет 3 Вт/м2. На широте Шпицбергена полярная ночь длится около 4 мес., из них 2 мес. освещение полностью отсутствует.
Наши исследования показали наличие физиологической активности водорослей в период полярной ночи (The photosynthetic ..., 2001; Тропин, Макаров, 2004; Матишов, Макаров, 2004; Воскобойников и др., 2006; Дифференциация ...,
2006). На Мурманском побережье интенсивность фотосинтеза у большинства видов водорослей в дневное время в несколько раз превышает дыхание (хотя при пересчете на суточную продукцию дыхание превалирует).
Для исследования функционального состояния водорослей в период полярной ночи на более высоких широтах, где наблюдается отсутствие освещения, был разработан специальный светонепроницаемый контейнер, который помещали в море. Были выявлены различные механизмы, позволяющие водорослям переживать неблагоприятный период, и показано, что продолжительность их существования при отсутствии освещения зависит от структуры таллома и типа мери-стематической зоны.
Однолетние водоросли при недостатке освещения находятся в покоящейся стадии. Большинство видов зимний период переживают в виде микроскопических стадий (гаметофитов или спор) (Breeman, 1988; tom Dieck, 1993).
Многолетние красные и зеленые макроводоросли, имеющие тонкопластинчатую организацию таллома и диффузный рост (отсутствие дифференцированной зоны роста), наиболее чувствительны к недостатку освещения. Продолжительность их существования ограничена количеством внутриклеточных запасных веществ и составляет около 30 сут.
У более высокоорганизованных бурых водорослей кроме потребления запасных веществ имеются дополнительные механизмы, обеспечивающие
их существование при отсутствии освещения, обусловленные физиологической дифференциацией различных участков таллома. Структура их таллома определяет гетеротрофный способ питания внутренних слоев клеток, лишенных возможности фотосинтетической ассимиляции углерода.
У Saccharina latissima (=Laminaria saccharina) при длительном отсутствии освещения (до 60 сут.) фотосинтетический аппарат и клетки внешнего фото-трофного слоя остаются в интактном состоянии. При недостатке освещения сохранение зоны роста происходит за счет ближнего транспорта запасных веществ из гетеротрофных слоев клеток центральной части и дальнего транспорта асси-милятов от разрушающихся клеток волана и дистальной части пластины. Данный механизм даже позволяет запускать ростовые процессы в период полярной ночи (Dunton, Schell, 1986; Makarov et al., 1999).
У фукусовых водорослей зона роста апикальная, и они не могут, подобно ламинариевым водорослям, активно использовать органические вещества, образующиеся при автолизе таллома. Однако нами было показано, что F. vesiculosus способен до 9 мес. сохранять жизнеспособность при нахождении в условиях отсутствия освещения. Через 6 мес. нахождения водорослей в темноте их фото-синтетический аппарат сохранялся в интактном состоянии, количество и соотношение фотосинтетических пигментов оставалось неизменным. Интенсивность фотосинтеза и дыхания менялись незначительно, уровень фотосинтеза был в 6-8 раз выше, чем дыхания. На ультраструктурном уровне наблюдали уменьшение размеров и снижение электронной плотности гранул полисахаридной природы, увеличение удельной доли митохондрий и крист в митохондриях.
Возможность длительного существования фукоидов в условиях отсутствия освещения связана с их способностью к поглощению растворенных органических веществ (Хайлов, 1971; Хайлов, Фирсов, 1976; Хайлов, Монина, 1977). По всей вероятности, органические вещества используются макрофитами для поддержания энергетического обмена, поскольку нами было показано поглощение карбонат-ионов при отсутствии световой фиксации СО2 (Тропин, Макаров, 2004), что было также отмечено и для других видов водорослей (Титля-нов и др., 1972; Быков, 2003; Колмаков, 2005; Трусова, 2009).
Исследования ультраструктуры клеток и тканей Fucus vesiculosus выявили, что в летний период на поверхности водорослей присутствуют единичные бактерии (рис. 2а). В апикальной части таллома обнаруживается большое число делящихся клеток, ядра которых, в зависимости от стадии деления, различаются по ультраструктуре. Хроматин находится в различной степени конденсации : от дисперсного до собранного в глыбки. В цитоплазме присутствует большое количество рибосом, как свободных, так и прикрепленных к мембранам ретику-лума. Хорошо выражены мембраны шероховатого ретикулума. Эти признаки свидетельствуют об активных процессах синтеза белка.
В периферических рядах клеток содержится большое число электронноплотных гранул, по-видимому, физодов, которые занимают до 30 % площади среза клеток. Хлоропласты овальной формы, длиной до 12 мкм, их расположение в основном пристеночное. Внешняя мембрана многих хлоропластов контактирует с мембранами гладкого ретикулума. Фотосинтетические мембраны хлоропластов хорошо выражены: комплексы из трех тилакоидов тянутся параллельными рядами через весь хлоропласт. В строме выявляется большое число рибосом.
После 3-месячного пребывания в темноте наружная поверхность водорослей покрыта слоем бактерий (рис. 2б). Проникновения бактерий в межклеточники и внутрь клеток не отмечается. Делящиеся клетки отсутствуют. Вместе с тем, отмечается сегрегация хроматина в ядрах большинства клеток, уменьшение числа рибосом в цитоплазме, преобладание мембран гладкого ретикулума над шероховатым. В ряде клеток периферии апекса до 50 % объема занято физодами. Хлоропласты не отличаются по форме, размерам, локализации в клетке от хлоро-пластов водорослей в летний период, однако зимой количество фотосинтетических мембран значительно увеличивается (рис. 3). В клетках не отмечено признаков деградации каких-либо структур.
Рис. 2. Коровый слой клеток F. vesiculosus летом (а) и зимой (б). Стрелками показаны бактерии на поверхности водорослей
Рис. 3. Хлоропласты F. vesiculosus летом (а) и зимой (б). Стрелками показаны фотосинтетические мембраны
Таким образом, после 3-месячного пребывания в темноте (как в природных, возле Шпицбергена, так и в экспериментальных условиях) F. vesiculosus сохранил жизнеспособность, признаки повреждения клеток отсутствуют.
Проведенные нами исследования показали, что на Мурманском побережье возможность существования водорослей в период полярной ночи обеспечивается адаптацией фотосинтетического аппарата к низкому уровню освещения. Для водорослей более высоких широт переживание периода отсутствия освещения обеспечивается потреблением запасных веществ, продуктов автолиза таллома и внешних растворенных органических веществ, что может являться важным условием распространения водорослей в высокие широты.
Спектральный состав освещения. Влияние спектрального состава освещения на светособирающий комплекс Fucus vesiculosus. Существует большое количество исследований, посвященных эффекту хроматической адаптации водорослей. Однако большой объем противоречивых данных и сложности с их интерпретацией затрудняют понимание происходящих процессов. Достаточно подробно сравнение специфической и неспецифической световой и хроматической адаптаций проводится в статье Ф.Ф.Литвина и В.И.Звалинского (1983).
Проведенные нами исследования показали перестройки светособирающего комплекса бурой литоральной водоросли Fucus vesiculosus в ответ на изменение спектрального состава освещения при увеличении глубины произрастания.
У бурых водорослей светособирающий комплекс назван FCPA (Fucoxan-thin-Chlorophyll-Protein Assembly) или “ксантосомой”. Комплекс состоит из семи идентичных белковых субъединиц по 54 кДа, каждая из которых содержит 13 молекул Хл a, 3 - Хл c, 10 - фукоксантина и 1 - виолаксантина. Миграция поглощенной энергии в ксантосомах происходит по двум независимым путям, различающимся по скорости, но не по эффективности: от фукоксантина на Хл a и от Хл c на Хл a (Light-harvesting ..., 1981; Katoh et al., 1989; Mimuro et al., 1990). Однако соотношение пигментов может варьировать в зависимости от видовой принадлежности (Barrett, Anderson, 1980; Katoh et al., 1989, 1993; Mimuro et al., 1990; Light-harvesting ..., 1991; Douady et al., 1993).
У высших растений и зеленых водорослей содержание хлорофилла в ССК рассчитывают по соотношению Хл a:Хл b (Lichtenthaler, 1987). Поскольку у бурых водорослей соотношение пигментов в ССК неизвестно, то распределение Хл a по пулам ССК или фотосистемы (ФС) можно условно определить по соотношению Хл а:Хл c+фукоксантин. По аналогии с зелеными водорослями наименьшее значение данного показателя будет указывать на максимальный размер ССК.
В состав ССК высших растений и зеленых водорослей в качестве основного светособирающего пигмента, кроме Хл а, входит только Хл b. Поэтому при изменении спектрального состава освещения у данной группы организмов можно выявить лишь изменение размера ССК, но не перестройку его структуры. В состав ССК красных водорослей (фикобилисома), кроме Хл а, входит 2 пигмент-белковых комплекса: фикоэритрин и фикоцианин с максимумами поглощения в различных областях спектра. И все исследования хроматической адаптации красных водорослей указывают на факт изменения соотношения именно данных пигментов. Таким образом, здесь выявляется перестройка структуры фикобилисомы. У бурых водорослей в состав ксантосомы, кроме Хл а, также входит 2 светособирающих пигмента, Хл с и фукоксантин, с различными спектрами поглощения. И изменение соотношения данных пигментов также будет указывать на перестройку структуры ксантосомы как на адаптацию к изменению спектрального состава освещения.
Проведенные нами исследования показали, что на побережье Баренцева моря (губа Зеленецкая) в летний период примерно 80 % ФАР задерживается первым метровым слоем воды. Глубины 5 м достигает примерно 6 % ФАР, глубины 15 м - примерно 0.4 %. В сентябре прозрачность воды увеличивается, и 1 % ФАР достигает глубины свыше 30 м. Ультрафиолетовая радиация поглощается верхними слоями воды, интенсивность освещения в красной (700 нм) и синей (400 нм) областях спектра также значительно снижаются. На максимальную глубину проникает зеленый (545 нм), желтый (580 нм) и в меньшей степени оранжевый (620 нм) свет.
Для определения адаптационных перестроек ФСА талломы F. vesiculosus, собранные с литорали, помещали на глубину от 0 до 15 м, где они находились в течение месяца. Адаптация ФСА растений к снижению интенсивности освещения происходила путем увеличения размеров ксантосомы. Максимальный ее размер (минимальное соотношение Хл а:Хл с+фукоксантин) наблюдался при нахождении растений на глубине 2 м и снижался с дальнейшим увеличением глубины (рис. 4). При этом накопление фотосинтетических пигментов продолжалось до глубины 5-10 м (Влияние ..., 2010).
Изменение размеров ксантосомы сопровождалось перестройкой ее структуры: изменялось соотношение Хл а:Хл с и Хл а:фукоксантин, причем изменения происходили в противофазе (рис. 4). В основном менялось содержание Хл с, а содержание фукоксантина оставалось более стабильным. Возможно, что имеет место функциональная специализация данных пигментов: энергия квантов света с фукоксантина в большей степени передается на ФС I, а с хлорофилла с -на ФС II, что подтверждается результатами исследований фотосинтетического аппарата и функционирования фотосистем F. vesiculosus Балтийского и Норвежского морей (Fluorescence ..., 2011).
При адаптации к интенсивности освещения, которое меняется в течение года, изменение размеров ксантосомы у F. vesiculosus происходит без перестройки ее структуры: соотношение Хл а:фукоксантин и Хл а:Хл с изменяются синхронно (рис. 5).
0 0,5 2 5 10 15
Глубина, м
-------Хпа/Хлс------------Хла / фукоксантан - - - - Хл а / Хл с + фукоксантин
Рис. 4. Соотношение пигментов, входящих в состав ксантосомы Е. ув&'1си1о&'и&' в зависимости от глубины произрастания
5
2
1 -0 -I--------1---------1---------1--------1---------1--------1---------1--------1
IV VII VIII IX X XI XII I
Месяцы
-----Хла/Хлс ---------------Хл а / фукоксантин
Рис. 5. Сезонные изменения соотношения пигментов, входящих в состав ксантосомы F. vesiculosus
Исследование показало, что светособирающий комплекс бурых водорослей адаптируется не только к интенсивности, но и спектральному составу освещения. Структурная перестройка ксантосомы происходит, в основном, за счет изменения содержания Хл с, что может быть связано с приоритетным обеспечением функционирования ФС II в стрессовых условиях.
Влияние ультрафиолетовой радиации. Ультрафиолетовая часть спектра задерживается верхними слоями воды. Однако даже сниженное ее количество оказывает значительное воздействие. Опыты с отсечением при помощи избирательных фильтров различных частей ультрафиолетовой радиации показали, что скорость роста водорослей максимальна при ее отсутствии, остается на том же уровне или немного снижается под воздействием ультрафиолета А и заметно уменьшается под воздействием ультрафиолета Б (Makarov, 1999).
Виды, обитающие в нижней литорали и верхней сублиторали и имеющие пластинчатую организацию таллома, оказываются наиболее чувствительными, что, скорее всего, связано с нарушением работы фотосинтетического и бе-локсинтезирующего аппаратов (Harm, 1980; Dohler, 1984; Karentz et al., 1991; Reduction ..., 1991). Степень устойчивости разных видов к ультрафиолету Б зависит от содержания экранирующих и ультрафиолетабсорбирующих пигментов, а также активности репарационных процессов (Макаров, 1999; Effects ..., 2011).
Облучение спорогенной ткани S. latissima ультрафиолетом Б вызывает гибель парафиз, что влечет за собой выход не только подвижных зрелых, но и незрелых спор и отрыв целых спорангиев. При высоком уровне (1.2 Вт/м2, что соответствует природному уровню в ясный летний день) выход начинался через 4 ч после начала воздействия. Скорость оседания зооспор также напрямую зависит от интенсивности ультрафиолета.
Облучение ультрафиолетом зооспор S. latissima не оказывало значительного влияния на их прорастание, тогда как облучение эмбриоспор вызывало задержку или нарушение развития. Вероятно, это происходит потому, что в отличие от зооспор у эмбриоспор ДНК и белоксинтезирующий аппарат находятся в активном состоянии. Проведенные исследования показали, что ультрафиолетовая радиация является фактором, оказывающим значительное воздействие на репродукцию водорослей и процессы восстановления природных зарослей.
Фотопериод. Проведенные нами исследования выявили влияние фотопериода на скорость роста, содержание сухих веществ и состояние фотосинтетического аппарата водорослей-макрофитов Баренцева моря.
Увеличение периода освещения способствовало росту водорослей в осеннезимний период и не влияло или тормозило рост в течение весны и лета. Эксперименты также показали, что при постоянном освещении скорость роста большинства видов водорослей выше, чем при фотопериоде 12:12 (свет:темнота). Тем не менее, в естественных условиях при постоянном освещении (полярный день) и увеличении температуры воды рост водорослей замедляется, что является проявлением эндогенных ритмов сезонного развития водорослей (Makarov et al., 1999). Сходные данные также были получены и на других видах водорослей из морей умеренных широт (Fortes, Lüning, 1980; Lüning, 1991, 1993; tom Dieck, 1991; Lüning, Kadel, 1993; Schaffelke, Lüning, 1994).
Реакция фотосинтетического аппарата клетки на продолжительность и интенсивность освещения различается. При длинном световом дне наблюдается общее
снижение содержания фотосинтетических пигментов без изменения соотношения хлорофиллов и каротиноидов. При более кратковременном, но интенсивном воздействии освещения содержание пигментов не изменяется, но наблюдается накопление каротиноидов.
При коротком световом дне накопление каротиноидов, выполняющих двойную роль и фотозащитных и светособирающих пигментов, является оптимальным: при высокой интенсивности освещения в дневные часы каротиноиды защищают хлорофиллы от фотодеструкции, а при низком освещении в утренние и вечерние часы выполняют роль “светосборщиков”, увеличивая тем самым период эффективного использования световой энергии.
Снижение продолжительности освещения вызывает также увеличение содержания сухих веществ в талломах водорослей. По-видимому, фотопериод является сигналом, переключающим физиологические процессы водорослей с роста на накопление запасных веществ, что является важным приспособлением к существованию в полярной ночи.
Наши исследования подтвердили вывод К.Люнинга (Lüning, 1993), что фотопериод является регулятором, синхронизирующим эндогенные ритмы водорослей с условиями внешней среды. Особенно это актуально для водорослей полярных морей, где температурные и световые условия в течение года меняются в широких пределах.
Температура. Температура является одним из основных факторов, определяющих биогеографические границы произрастания водорослей (Hoek van den, 1982a,b, 1984; Lüning, 1984; Cambridge et al., 1990; Novaczek, Breeman, 1990; Пе-рестенко, 1998; Howe, Brunner, 2005; Macroecology ..., 2009). Однако, несмотря на многочисленные экспериментальные исследования температурной толерантности водорослей, механизмы их тепло- и холодоустойчивости (что особенно актуально для северных морей) до настоящего времени не ясны.
Результаты наших экспериментов показывают, что для большинства водорослей Баренцева моря оптимальная температура для вегетативного роста 10-15, реже 5-10 оС, для единичных видов 20-22 оС (табл. 2). Среди них имеются эври-термные виды, приспособленные к значительным колебаниям температур, к которым относится большинство литоральных водорослей, и стенотермные, способные существовать в узком температурном диапазоне. Сходные результаты были получены и для других видов водорослей (Гринталь, 1965; Lüning, 1990; Growth ..., 1996; Influence ..., 1996; Voskoboinikov et al., 1997).
Температура воздуха на побережье Баренцева моря, которую испытывают в период отливов литоральные водоросли, зимой может опускаться до -25 оС, а летом достигать 30 оС. Самая низкая температура воды (до -1.5 оС) отмечается в феврале-марте. Максимальная температура у поверхности воды в губах Баренцева моря достигает 12 оС в сентябре, а на глубине 10 м не поднимается выше 5 оС (Черновская, 1956).
Проведенные нами исследования показали, что водоросли Баренцева моря способны в течение месяца существовать при температуре -1.5 оС. Первые повреждения у Phycodrys rubens и S. latissima отмечались при -2.0 оС, однако часть из них была обратима. У сублиторальных водорослей образование кристаллов внутри клетки начинается при температуре ниже -1.8 оС (температура замерзания морской воды). С дальнейшим понижением температуры число поврежденных клеток растет, достигая максимума при -5 оС для Phycodrys rubens и при -6.5 оС
для S. latissima. Наибольшая устойчивость к низким температурам была обнаружена у F. vesiculosus: необратимые повреждения начинали проявляться при температуре -20 оС. У Palmaria palmata и Porpyra umbilicalis при температуре -20 оС лишь единичные фрагменты сохраняли жизнеспособность (Influence 1996). Широкий диапазон температурной толерантности F. vesiculosus был выявлен также и для беломорских фукоидов (Фельдман и др., 1963).
Т а б л и ц а 2
Влияние температуры на жизнеспособность макрофитов Баренцева моря
Вид
-20 -15 -10 -5 -2.5
Температура, °С
10
15
20
27
30
35
Acrosiphonia arcta + + + + + + + 20/80 — — —
Cladophora rupestris — 30/70 50/50 + + + + + 80/20 20/80 -
Ulva intestinalis + + + + + + + + 50/50 30/70 -
Ascophyllum nodosum + + + + + + + + 30/70 20/80 -
Fucus vesiculosus + + + + + + + + 50/50 20/80 -
Fucus serratus + + + + + + + + 20/80 - -
Pylaiella littoralis — + + + + + + + + - -
Saccharina latissima — — + + + + + — — - -
Laminaria digitata — — — + + + + — — - -
Delesseria sanguinea — — — — + + + — — - -
Phycodrys rubens — — — 40/60 + + + — — - -
Palmaria palmata + + + + + + + + — - -
Porphyra sp. + + + + + + + + + - -
Chondrus crispus — — — 40/60 + + + — — - -
Polysiphonia arctica — — — + + + + + + - -
Dictyota dichotoma — — — — + + + + + - -
Membranoptera alata — — — — + + + + + - -
ПРИМЕЧАНИЕ. Плюс - живые, прочерк - погибшие, цифры - соотношение живых и погибших, %.
Возможно, что устойчивость водорослей к замерзанию является следствием синтеза и накопления ими криопротекторов (глицерин, пролин, маннит, фу-коидан и т. д.). Однако эта гипотеза допустима лишь для ограниченного числа видов, способных к синтезу данных веществ. В частности, бурая водоросль S. Ш-tissima, содержание маннита у которой значительно выше, чем у многих литоральных водорослей, сильно уступает им по устойчивости к отрицательным температурам.
Экскреция литоральными фукусовыми водорослями полисахарида фукои-дана способствует формированию пленки (ледяного футляра) с внешней стороны водорослей, предохраняющей макрофиты от гибели во время отливов зимой. В клетках фукоидов содержится большое количество фенольных соединений, также являющихся антифризами.
В период отливов литоральные водоросли теряют до 40-70 % воды. Не исключено, что именно способность к дегидратации без потери жизнеспособности также обеспечивает сохранность тканей некоторых видов литоральных водорослей зимой. Эксперименты последних лет, проведенные с помощью высокочастотной диэлектрометрии, ядерного парамагнитного резонанса и показавшие наличие у фукуса пузырчатого большого процента связанной воды в клетках, также свидетельствуют в пользу данного предположения (Паршикова и др., 2000). На Palmaria palmata и Porphyra sp. было показано, что понижение температуры вызывает увеличение концентрации полиненасыщенных жирных кислот в водорослях (Effect ..., 1985; Хотимченко, 2003), способствующих сохранению текучести кле-точных мембран. Не исключается наличие и других механизмов, способству-ющих переживанию литоральных водорослей в условиях холода (Гапочка, 1981; Климов, 2001).
На основании экспериментальных данных, полученных в том числе и на установке программной заморозки, по холодоустойчивости фукусовые водоросли располагаются в следующем порядке: Fucus vesiculosus > F. distichus > F. serra-tus, что совпадает с таковым водорослей на литорали.
Макрофиты Баренцева моря демонстрируют значительное различие в устойчивости не только к отрицательным, но и к положительным температурам. Нами было показано, что у двух видов зеленых водорослей Cladophora rupestris и Acrosiphonia arcta, близких по систематической принадлежности, строению таллома и местам произрастания, температурные оптимумы роста и границы устойчивости к положительным температурам оказываются совершенно разными. У Acrosiphonia arcta максимальная скорость роста наблюдается при температуре 8-10 оС, а температура 18-20 оС вызывает гибель. У Cladophora rupestris скорость роста максимальна при 20-22 оС, а гибель происходит при 30 оС. Объяснение этому феномену лежит в происхождении водорослей: у A. arcta - арктическое происхождение, а у C. rupestris - тропическое (Voskoboinikov et al., 1997). Полученные данные позволили сделать вывод о генетической закрепленности температурной толерантности водорослей.
* *
*
Температурные условия существования живых организмов в высокоширотных районах Арктики, к которым относится и акватория Баренцева моря, достаточно суровы. В дополнение к этому условия освещения со сменой фотопериода от полярного дня до полярной ночи также оказывают значительное влияние на растительные организмы. И если наземные высшие растения способны сбрасывать листья и впадать в спячку в зимний период, то водоросли лишены этой возможности и вынуждены приспосабливаться к низкой температуре и отсутствию освещения. Результаты проведенных нами исследований свидетельствуют, что адаптация как к продолжительному отсутствию освещения, так и низкой температуре в период полярной ночи позволила водорослям распространиться за пределы полярного круга.
Л и т е р а т у р а
Быков О.Д. Фотосинтез и темновая фиксация СО2 литоральных макроводорослей Баренцева моря в условиях полярной ночи // Бот. журн. 2003. Т. 88. № 12. С. 68-73.
Влияние глубины произрастания на морфофизиологические показатели Fucus vesiculosus L. Баренцева моря / М.В.Макаров, И.В.Рыжик, Г.М.Воскобойников, Г.Г.Матишов // Докл. РАН. 2010. Т. 430. № 3. С. 427-429.
Воскобойников Г.М., Макаров М.В., Рыжик И.В. Изменения в составе фото-синтетических пигментов и структуре клеток у бурых водорослей Fucus vesiculosus L. и F. serratus L. из Баренцева моря при длительном нахождении в темноте // Биология моря. 2006. Т. 32. № 1. С. 26-33.
ГапочкаЛ.Д. Об адаптации водорослей. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1981. 80 с.
Гринталь А.Р. Состав и распределение сообществ водорослей на литорали губ Ярнышной и Подпахты (Восточный Мурман) // Тр. Мурм. мор. биол. ин-та АН СССР. 1965. Вып. 8(12). С. 23-40.
Дифференциация пластины Laminaria saccharina (L.) Lamour. как приспособление к длительному отсутствию освещения / М.В.Макаров, И.В.Рыжик, Г.М.Воскобойников, Г.Г.Матишов // Докл. РАН. 2006. Т. 409. № 2. С. 1-2.
Климов С.В. Пути адаптации растений к низким температурам // Успехи соврем. биол. 2001. Т. 121. № 1. С. 3-22.
Колмаков П.В. Темновая фиксация неорганического углерода некоторыми видами морских зеленых макроводорослей // Материалы 48-й Межвузовской научнотехнической конференции. Т. III. Владивосток: Изд. ДВГУ, 2005. С. 55-57.
Литвин Ф.Ф., Звалинский В.И. К теории хроматической и нехроматической адаптации фотосинтеза // Успехи соврем. биол. 1983. Т. 95. № 3. С. 339-357.
Макаров В.Н. Поведение зооспор и ранние стадии развития Laminaria saccharina (L.) Lamour. Белого и Баренцева морей: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Л., 1987. 20 с.
Макаров М.В. Влияние ультрафиолетовой радиации на рост и размножение доминантных видов водорослей-макрофитов Баренцева моря: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. СПб., 1999. 22 с.
Макаров М.В. Адаптация водорослей Баренцева моря к условиям освещения: Дис. ... докт. биол. наук (25.00.28 - океанология). Мурманск, 2010. 359 с.
Мальцев В.Н. Изучение гаметофита ламинарии японской при ее культивировании // Материалы 6-го советско-японского симпозиума по вопросам аквакультуры и повышения биопродуктивности Мирового океана, Москва-Батуми, 7-21 октября 1977 г. М.: Изд. ВНИРО, 1978. С. 76-77.
Матишов Г.Г., Макаров М.В. Изменения пигментного состава Fucus vesiculo-sus L. и F. serratus L. Баренцева моря при длительном нахождении в темноте // Докл. РАН. 2004. Т. 397. № 5. С. 1-2.
Паршикова Т.В., Щеголева Т.Ю., Колесников В.Г. Состояние воды в клетках водорослей и их функциональная активность в различных условиях // 5-я Всероссийская конференция по водным растениям “Гидроботаника 2000”. Борок, 2000. С. 66-67.
Перестенко Л.П. О происхождении и эволюции ламинариевых водорослей (Laminariales, Phaeophyta) // Бот. журн. 1998. № 5. С. 1-11.
Титлянов Э.А., Колмаков П.В. Лавин П.И. Темновая фиксация неорганического углерода морскими зелеными водорослями // Инф. бюл. Сиб. ин-та физиол. и биохим. растений. Иркутск, 1972. № 10. С. 47-48.
Тропин И.В., Макаров М.В. Оценка состояния фотосинтетического аппарата фукоидов Баренцева моря после завершения полярной ночи // Альгология. 2004. Т. 4. № 4. С. 393-404.
Трусова Н.А. Эколого-физиологические характеристики фотосинтетического аппарата морских водорослей макрофитов // Материалы Международной отраслевой студенческой научно-технической конференции “П.0.И.С.К.-2009” (Владивосток, 14-17 сентября 2009 г.). Владивосток: Дальрыбвтуз, 2009. С. 176-179.
Фельдман Н.Л., Завадская П.Г., Лютова М.И. Исследование температурной устойчивости некоторых морских водорослей в природных условиях и эксперименте // Цитология. 1963. Т. 5. № 2. С. 125-134.
Хайлов К.М. Экологический метаболизм в море. Киев: Наук. думка, 1971. 252 с.
Хайлов К.М., Монина Т.Л. Органотрофия у морских макрофитов как функция плотности их популяции в условиях эксперимента // Биология моря. 1977. Т. 2. С. 11-18.
Хайлов К.М., Фирсов Ю.К. Фотосинтез и органотрофия морских макрофитов как функция индивидуального веса их талломов // Биология моря. 1976. Т. 6. С. 47-51.
Хотимченко С.В. Липиды морских водорослей-макрофитов и трав: структура, распределение, анализ. Владивосток: Дальнаука, 2003. 234 с.
Черновская E.H. Гидрологические и гидрохимические условия на литорали Восточного Мурмана и Белого моря. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1956. 115 с.
Barrett J., Anderson J.M. The P-700-chlorophyl a-protein complex and two major light-harvesting complexes of Acrocarpia paniculata and other brown seaweeds // Biochim. Biophys. Acta. 1980. V. 590. P. 309-323.
Biodiversity, biogeography and zonation of marine benthic micro- and macroalgae in the Arctic and Antarctic / A.Wulff, K.Iken, M.L.Quartino et al. // Bot. Mar. 2009. V. 52. № 6. P. 491-507.
Breeman A.M. Relative importance of temperature and other factors in determining geographic boundaries of seaweeds: Experimental and phenological evidence // Helgoland Mar. Res. 1988. V. 42. № 2. P. 199-241.
Cambridge M.L., Breeman A.M., Hoek C. van den. Temperature limits at the distribution boundaries of four tropical to temperate species of Cladophora (Cladophorales: Chlorophyta) in the North Atlantic Ocean // Aquatic Bot. 1990. V. 38. № 2-3. P. 135-151.
Dohler G. Effects of UV-B radiation on the marine diatoms Lauderia annulata and nallassiosira rotula grown in different salunities // Mar. Biol. 1984. V. 83. P. 247-253.
Douady D., Rousseau B., Berkaloff C. Isolation and characterization of PSII core complexes from a brown alga, Laminaria saccharina // FEBS Letters. 1993. V. 324. P. 22-26.
Drivers of colonization and succession in polar benthic macro- and microalgal communities / G.L.Campana, K.Zacher, A.Fricke et al. // Bot. Mar. 2009. V. 52. P. 655-667.
Dunton K.H., Schell D.M. Seasonal carbon budget and growth of Laminaria soli-dungula in the Alaskan High Arctic // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1986. V. 31. P. 57-66.
Effect of water temperature on the fatty acid composition of Porphyra / M.Kayama, N.Iijima, M.Kuwahara et al. // Bull. Jpn. Soc. Sci. Fish. 1985. V. 51. № 4. P. 687.
Effects of water temperatures, UV radiation and low vs high PAR on phlorotannin content and germination in zoospores of Saccorhiza dermatodea (Tilopteridales, Phae-ophyceae) / F.S.Steinhoff, Ch.Wiencke, S.Wuttke, K.Bischof // Phycologia. 2011. V. 50. P. 256263.
Fluorescence emission spectra of marine and brackish-water ecotypes of Fucus vesicu-losus and Fucus radicans (Phaeophyceae) reveal differences in light-harvesting apparatus / A.M.Gylle, S.Rantamaki, N.G.A.Ekelund, E.Tyystjarvi // J. Phycol. 2011. V. 47. P. 98-105.
Fortes M.D., Lüning K. Growth rates of North Sea macroalgae in relation to temperature, irradiance and photoperiod // Helgolander Meeresunters. 1980. V. 34. P. 15-29.
Growth and reproductive phenology of nine intertidal algae on the Murman coast of the Barents Sea / E.V.Schoschina, V.N.Makarov, G.M.Voskoboinikov, C.Hoek van den // Bot. Mar. 1996. V. 39. P. 83-93.
Harm W. Biological effects of ultraviolet radiation: IUPAB Biophysics Series 1. Cambrige: Cambrige University Press, 1980. 216 p.
Hoek C. van den. The distribution of benthic marine algae in relation to the temperature regulation of their life histories // Biol. J. Linn. Soc. 1982a. V. 18. P. 81-144.
Hoek C. van den. Phytogeographic distribution groups of benthic marine algae in the North Atlantic Ocean. A review of experimental evidence from life history studies // Helgoland Mar. Res. 1982b. V. 35. № 2. P. 153-214.
Hoek C. van den. World-wide latitudinal and longitudinal seaweed distribution patterns and their possible causes, as illustrated by the distribution of Rhodophytan genera // Helgoland Mar. Res. 1984. V. 38. № 2. P. 227-257.
Howe G.T., Brunner A.M. An evolving approach to understanding plant adaptation // New Phytologist. 2005. V. 167. № 1. P. 1-5.
Influence of temperature and photoperiod on survival and growth of north east Atlantic isolates of Phycodrys rubens (Rhodophyta) from different latitudes / G.M.Voskoboi-nikov, A.V.Breeman, C.Hoek van den et al. // Bot. Mar. 1996. V. 39. P. 341-346.
Karentz D., Cleaver J.E., Mitchell D.L. Cell survival characteristic and molekular responses of Antarctic phytoplankton to ultraviolet-B radiation // J. Phycol. 1991. V. 27. P. 326-341.
Katoh T., Mimuro M., Takaichi S. Light-harvesting particles isolated from a brown alga, Dictyota dichotoma. A supramolecular assembly of fucoxanthin-chlorophyll-protein complexes // Biochim. Biophys. Acta. 1989. V. 976. P. 233-240.
Katoh T., Tanaka A., Mimuro M. Xanthosomes: Supramolecular assemblies of xantho-phyll-chlorophyll a/c protein complexes // Methods Enzymol. 1993. V. 214. P. 402-412.
LichtenthalerH.K. Chlorophylls and caroienoids: Pigments of photosymhetic membranes // Methods Enzymol. 1987. V. 148. P. 350-382.
Light and temperature demands of marine benthic microalgae and seaweeds in polar regions / I.Gómez, A.Wulff, M.Y.Roleda et al. // Bot. Mar. 2009. V. 52. № 6. P. 593-608.
Light-harvesting systems of brown algae and diatoms. Isolation and characterization of chlorophyll a/c and chlorophyll a/fucoxanthin pigment-protein complexes / R.S.Alberte, A.L.Friedman, D.L.Gustafson et al. // Biochim. Biophys. Acta. 1981. V. 635. № 2. P. 304-316.
Light-harvesting complexes of brown algae. Biochemical characterization and immunological relationships / C.Passaquet, J.C.Thomas, L.Caron et al. // FEBS Letters. 1991. V. 280. P. 21-26.
LüningK. Temperature tolerance and biogeography of seaweeds: The marine algal flora of Helgoland (North Sea) as an example // Helgoland Mar. Res. 1984. V. 38. № 2. P. 305-317.
Lüning K. Seaweeds, their environment, biogeography and ecophysiology. New York: John Wiley, 1990. 527 p.
Lüning K. Circannual growth rhythm in a brown alga Pterygophora californica // Bot. Acta. 1991. V. 104. P. 157-162.
Lüning K. Environmental and internal control of seasonal growth in seaweeds // Hydrobiologia. 1993. V. 260/261. P. 1-14.
Lüning K., Kadel P. Daylength range for circannual rhythmicity in Pterygophora californica (Alariaceae, Phaeophyta) and synchronization of seasonal growth by daylength cycles in several other brown algae // Phycologia. 1993. V. 33. P. 379-387.
Macroecology meets macroevolution: evolutionary niche dynamics in the seaweed Halimeda / H.Verbruggen, L.Tyberghein, K.Pauly et al. // Global Ecology and Biogeography. 2009. V. 18. № 4. P. 393-405.
Makarov M.V. Influence of ultraviolet radiation on the growth of the dominant macroalgae of the Barents Sea // Chemosphere: Global change science. Climate change effect on northern terrestrial and freshwater ecosystems. 1999. V. 1. № 4. P. 461-467.
Makarov V.N., Makarov M. V., Schoschina E.V. Seasonal dynamics of growth in the Barents Sea seaweeds: endogenous and exogenous regulation // Bot. Mar. 1999. V. 42. № 1. P. 43-49.
Mimuro M., Katoh T., Kawai H. Spatial arrangement of pigments and their interaction in the fucoxanthin-chlorophyll a/c protein assembly (FCPA) isolated from the brown alga Dictyota dichotoma. Analysis by means of polarized spectroscopy // Biochim. Biophys. Acta. 1990. V. 1015. P. 450-456.
Novaczek I., Breeman A.M. Thermal ecotypes of amphi-Atlantic algae. II. Cold-temperate species (Furcellaria lumbricalis and Polyides rotundus) // Helgoland Mar. Res. 1990. V. 44. № 3-4. P. 475-485.
Reduction in cab and psb A RNA trancripts in response to supplementary ultra-violet-B radiation / B.R.Jordan, W.S.Chow, A.Strid, J.M.Anderson // FEBS Letters. 1991. V. 284. № 1. P. 5-8.
Schaffelke B., Lüning K. A circannual rhythm controls seasonal growth in the kelps Laminaria hyperborea and L. digitata from Helgoland (North Sea) // Eur. J. Phycol. 1994. V. 29. P. 49-56.
The abiotic environment of polar benthic algae / K.Zacher, R.Rautenberger, D.Ha-nelt et al. // Bot. Mar. 2009. V. 52. P. 483-490.
The photosynthetic apparatus of Ulvaria obscura during the polar day and polar night / G.Voskoboinikov, MMakarov, TMaslova, O.Shsn3tneva//Phyologia. 2001. V. 40(4) Suppl P. 83.
tom Dieck (Bartsch) I Circannual growth rhythm and photoperiodic sorus induction in the kelp Laminaria setchellii (Phaeophyta) // J. Phycol. 1991. V. 27. P. 341-350.
tom Dieck (Bartsch) I. Temperature tolerance and survival in darkness of kelp gametophytes (Laminariales, Phaeophyta): ecological and biogeographical implications // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1993. V. 100. P. 253-264.
Voskoboinikov G.M., Breeman A.M., Hoek C. van den. Influence of temperature and photoperiod on the rate of growth of algae from the Barents Sea // Thesis IV International Phycological Congress. Leiden, 1997. P. 234.
WilligM.R., Kaufman D.M., Stevens R.D. Latitudinal gradients of biodiversity: pattern, process, scale, and synthesis // Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 2003. V. 34. P. 273-309.
Yabu H. Early development stages of several species of Laminariales in Hokkaido // Hem. Fac. Fish. Hokkaido Univ. 1964. V. 12. P. 1-72.
УДК 598.20 (268.4)
Ю.В.Краснов
Мурманский морской биологический институт КНЦ РАН, г. Мурманск, Россия
ОСНОВНЫЕ НАПРАВЛЕНИЯ ИССЛЕДОВАНИЙ МОРСКИХ ПТИЦ МУРМАНСКИМ МОРСКИМ БИОЛОГИЧЕСКИМ ИНСТИТУТОМ КНЦ РАН В СЕВЕРНЫХ МОРЯХ ЕВРОПЕЙСКОЙ ЧАСТИ РОССИИ Аннотация
Рассматриваются основные направления орнитологических исследований ММБИ в северных морях европейской части России. Показаны основные результаты исследований морских птиц как на морских акваториях, так и в местах их массового размножения на островах и побережьях северных морей. Обсуждаются вопросы применения авиационной техники при обследованиях районов зимовки, линьки и миграционных стоянок морских птиц, изучения половозрастной структуры отдельных популяций. Приведены результаты изучения трофических связей морских птиц в Баренцевом и Белом морях.
