CC BY
72
ИЗВЕСТИЯ
ПЕНЗЕНСКОГО ГОСУДАРСТВЕННОГО ПЕДАГОГИЧЕСКОГО УНИВЕРСИТЕТА имени В. Г. БЕЛИНСКОГО ЕСТЕСТВЕННЫЕ НАУКИ № 25 2011
IZVESTIA
PENZENSKOGO GOSUDARSTVENNOGO PEDAGOGICHESKOGO UNIVERSITETA imeni V. G. BELINSKOGO NATURAL SCIENCES № 25 2011
УДК 630.114.351 : 582.288 : 631.417.1
ВЛИЯНИЕ доступного УГЛЕРОДА НА ОБИЛИЕ КОЛЛЕМБОЛ И СКОРОСТЬ ДЕСТРУКЦИИ ОПАДА: ЛАБОРАТОРНЫЙ ЭКСПЕРИМЕНТ1
© О. Л. ШИЛЕНКОВА, А. В. ТИУНОВ Институт проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН, лаборатория почвенной зоологии и общей энтомологии e-mail: shill.oks@mail.ru
Шиленкова О. Л., Тиунов А. В. - Влияние доступного углерода на обилие коллембол и скорость деструкции опада: лабораторный эксперимент // Известия ПГПУ им. В. Г. Белинского. 2011. № 25. С. 478-483. - Подвижные низкомолекулярные соединения углерода составляют малую долю общего С почвы, но играют непропорционально большую роль в регуляции микробной активности, скорости деструкции растительных остатков и энергетике почвенных животных. В лабораторном эксперименте мы исследовали влияние подвижного углерода на динамику деструкции опада в присутствии животных-микробофагов. Легкодоступный С (13С-обогащенная глюкоза) вносили в почву в количествах, сравнимых с потоком углерода из корневых выделений (менее 8% от общего содержания С в почве за 150 дней эксперимента), микробофаги были представлены коллемболами Falsomia Candida. Для оценки интенсивности переноса биогенных элементов между почвой и опадом в систему была внесена изотопная метка (15N). Внесение легкодоступного С в систему привело к увеличению обилия коллембол (примерно в 4 раза), хотя только около 40 % от общего содержания С в телах коллембол было ассимилировано из добавленной глюкозы. Увеличение плотности коллембол, по-видимому, сопровождалось увеличением трофической нагрузки на сапротрофную микрофлору, и привело к замедлению скорости деструкции растительного опада. Кроме того, деятельность коллембол привела к нарушению мицелиальной связи между почвой и опадом и замедлению поступления в растительные остатки подвижного почвенного азота. Таким образом, влияние подвижного углерода почвы на динамику деструкции растительных остатков может осуществляться косвенным путем, через стимуляцию активности почвенных беспозвоночных, контролирующих активность микробных деструкторов.
Ключевые слова: легкодоступный углерод, коллемболы, деструкция опада, прайминг эффект, изотопная метка.
Shilenkova O. L., Tiunov A. V. - The effect of labile carbon on Collembola density and leaf litter decomposition: a laboratory experiment // Izv. Penz. gos. pedagog. univ. im.i V.G. Belinskogo. 2011. № 25. P. 478-483. - Labile low-molecular organic compounds form a small part of total soil carbon, but play a disproportionately large role in the regulation of soil microbial and animal activity, and rates of litter decomposition. We investigated the effect of labile carbon on leaf litter decomposition in the presence of microbivorous soil animals (collembolans Falsomia Candida). Labile C (13C-enriched glucose) was injected into the soil in a quantity comparable to the fluxes of root-derived carbon in the rhizosphere. In total, less than 8 % of initial C content in the soil was added during 150 days. To estimate the intensity of nutrient transfer between soil and leaf litter, an isotope tracer (15N) was added to the system. The addition of labile carbon resulted in a 4-fold increase in collembolan density, though only about 40 % of total C-content in collembolan bodies originated from the glucose added. The increase in the density of mycophagous animals likely restrained the activity of saprotrophic microflora, and slowed down the leaf litter decomposition. Furthermore, collembolans disrupted the mycelial connection at the soil-litter interface, and decreased the input of labile soil nitrogen into leaf litter. Thus, the effect of labile soil C on the dynamics of leaf litter decomposition can be realized indirectly, through the stimulation soil invertebrates that in turn control the activity of microbial destructors.
Keywords: labile carbon, collembolans, litter decomposition, priming-effect, stable isotopes.
Растительные остатки (преимущественно на- ционно считаются энергетической основой почвенных
земный и подземный опад высших растений) тради- сообществ. Действительно, детритные трофические
‘Материалы,представленныена ВторойВсероссийской с международным участием полевойшколепо почвеннойзооло-гии и экологии для молодых ученых (Пенза, 12-16 сентября 2011 г.), проведенной при финансовой поддержке РФФИ (грант № 11-04-06824-моб_г), гранта Президента РФ (проект МД-4662.2010.04) и Пензенского государственного педагогического университета им. В.Г. Белинского.
цепи, по-видимому, превалируют в почвенной системе [2, 33], однако многие механизмы их функционирования остаются недостаточно изученными. В последние годы было показано, что подвижные легкодоступные компоненты органического вещества почвы могут играть непропорционально большую роль в энергетике почвенных детритофагов [27,30, 31]. Корни высших растений поставляют в ризосферу значительное количество доступного углерода в форме олигосахаридов и других подвижных низкомолекулярных соединений [1, 8, 14, 18]. Степень доступности углерода является ключевым фактором регуляции общего уровня микробной активности в почве и темпов деструкции мертвого органического вещества [11, 12]. Повышенное содержание доступного углерода в ризосфере стимулирует микробную активность и ускоренную минерализацию микроорганизмами минеральных элементов питания растений (так называемый «ризосферный прайминг»; [17]).
Однако биотические отношения в ризосфере существенно более сложны, и непременным их компонентом являются почвенные животные-микробофаги, трофическая активность которых позволяет поддерживать в ризосфере достаточный для питания растений уровень доступности элементов минерального питания («микробиальная петля»; [5, 10]). Недавние работы [23, 24] позволяют предполагать, что энергетический баланс почвенных животных в значительной степени базируется на свежезафиксированном углероде атмосферы, поступающем из корней растений. Таким образом, выделяемый корнями подвижный углерод, по-видимому, является одним из важных факторов регуляции обилия и активности животного населения почв [6].
Корни растений не являются единственным источником поступления легкодоступного углерода в почву; подвижные соединения углерода постоянно присутствуют в почве в результате деятельности гидролитических экзоэкзимов, поступают в почву при деструкции опада на ее поверхности, в виде эксудатов и дождевого смыва с поверхности живых листьев, выделений сосущих фитофагов и другими путями [16, 22,
28, 34]. Влияние подвижных соединений углерода на динамику почвенных процессов довольно плохо исследовано, в частности из-за того, что «животные» и «микробные» компоненты почвенной биоты обычно исследуется раздельно. Например, при исследовании механизмов «прайминга» животные обычно не принимаются во внимание [18], хотя это существенно искажает оценку влияния подвижного углерода на динамику деструкции растительного опада в реальных условиях [9, 25].
Между разлагающимся на поверхности почвы растительным опадом и нижележащей почвой происходит активный обмен азотом и другими биогенными элементами. Этот обмен происходит как путем диффузии растворенных веществ, так и активным переносом через мицелий грибов, который связывает между собой почву и опад [13, 35]. Степень доступности углерода в почве определяет степень фиксации биогенных
элементов в микробной биомассе и их доступность для сапротрофов, разлагающих опад. Таким образом, пространственная разобщенность места основного поступления подвижного углерода (ризосфера) и деструкции наземного опада (поверхность почвы) не исключает влияния подвижного почвенного углерода на динамику деструкции наземного опада. В свою очередь,активностьпочвенныхживотных-микофагов может контролировать интенсивность мицелиальной связи между почвой и опадом.
Целью данной работы было экспериментальное исследование механизмов влияния доступного углерода на скорость деструкции растительного опада в условиях, сопоставимых с естественными. Подвижный углерод (раствор обогащенной 13С глюкозы) вносился в минеральную почву в количествах, сравнимых с потоком углерода из корневых выделений. Листовой опад был помещен на поверхность почвы, таким образом прямое влияние вносимого углерода на микробные популяции опада было снижено. Почвенные микробофаги были представлены коллемболами. Для оценки интенсивности переноса биогенных элементов между почвой и опадом в систему была внесена изотопная метка (15N).
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Материал для проведения эксперимента был собран на территории биогеоценологической станции ИПЭЭ РАН «Малинки» (Московская обл.) в сентябре 2008 г. Дерново-подзолистая суглинистая почва была отобрана на опушке соснового леса на границе пойменного ольшаника. Почва была довольно богата органическим веществом и азотом (3.9±0.2 % С;
0.30±0.02 % N). Перед экспериментом почва была просеяна через сито с отверстиями 4 мм и дефаунирована двукратной заморозкой до -18oC с последующим размораживанием при комнатной температуре. свежий опад осины обыкновенной (Populus trémula) был собран в непосредственной близости от места отбора почвы. Опад (46.6±0.7 % С; 0.8±0.1 % N) был высушен при температуре 25-30°С и до начала эксперимента хранился в сухом виде.
Микрокосмами служили пластиковые контейнеры объемом 300 мл. В каждый контейнер было помещено по 150 г влажной почвы (110 г сухого веса), на поверхностипочвыбылаположенапластиковаясеточ-ка с размером ячейки 1 мм. на сеточку был положен предварительно взвешенный увлажненный опад осины (1.04±0.01 г сухого веса).
Экспериментпредусматривалполный4-фактор-ный дизайн с факторами «срок экспозиции», «добавление глюкозы», «наличие коллембол» и «нарушение мицелиальной связи» между почвой и опадом. Кроме того, половина микрокосмов содержала почву, в которую при подготовке был добавлен раствор (NH4)2S04, содержащий 10 ат% 15N. Меченый сульфат аммония был добавлен из расчета 73 мкг N / г почвы.
В эксперименте использовали коллембол Folso-mia candida, заселенных в половину подготовленных микрокосмов в количестве 30 шт. в каждый. В качестве
источника легкодоступного углерода использовали глюкозу, которую вносили внутрипочвенно шприцом 1 раз в неделю в виде 3 % раствора из расчета 19 мкг С на 1 г сухого веса почвы в день. Это соотносимо с уровнем поступления подвижного С в ризосферу растений [20]. Общее количество добавленного углерода к концу опыта составило около 7.5 % от общего содержания углерода в почве и опаде. В остальные микрокосмы аналогично вводили дистиллированную воду.
Изотопный состав углерода глюкозы (513С = = -11.3 %о) существенно отличался от изотопного состава углерода опада осины (513С = -30.0±0.4 %о). Это позволило оценить долю «глюкозного» углерода в телах коллембол, пользуясь простой моделью смешивания:
Доля глюкозы = (613СК! б - $13Сп )/(613СГ - $13Сп ) [1]
^ ' Коллемболы Опа<У' ' глюкоза ОпаЗ' 1 -■
Аналогичным образом в вариантах с добавлением 15П была рассчитана доля азота, поступившего в опад осины из почвы. В исходном опаде осины 515ПОпад составила -1.1±0.2 %о. Для оценки изотопного состава подвижного почвенного азота в меченых 15П микрокосмах на поверхность почвы были помещены небольшие фрагменты фильтровальной бумаги (исходно не содержавшие азота). По мере деструкции бумаги содержание в ней азота росло; изотопный состав азота (515ПБумага) на 70-й день эксперимента составил около 150 %Гага
для нарушения мицелиальной связи между почвой и опадом в половине микрокосмов сетку с опадом раз в неделю передвигали на 1-2 мм. В предварительных экспериментах было показано, что такое воздей-ствиесущественнозамедляетимпортпочвенногоазота в бедный азотом субстрат (фильтровальную бумагу).
Все варианты эксперимента были подготовлены в шести повторностях; половина микрокосмов была снята на 70-й день, вторая половина - на 150 день.
Коллембол из почвы извлекали на термоэклекторе в 80 % спирт; после подсчета они были высушены для изотопного анализа. Опад был осторожно извлечен, очищен от почвенных частиц, высушен (50oC в течение 48 часов) и взвешен.
Изотопный анализ собранных материалов был проведен на изотопном масс-спектрометре Finnigan Delta V Plus, соединенном с элементным анализатором Flash ЕА 1112. Оборудование находится в Центре коллективного пользования на базе ИПЭЭ РАН. Соотношение 15N/14N и 13С/12С выражали в тысячных долях (промилле, %о) отклонения от международного стандарта (515N и 513С, соответственно). Аналитическая ошибка измерения 513С и 515N составляла не более ±0.15 %0.
Основным методом статистической обработки данных был дисперсионный анализ. Однако в силу технических причин (проникновение коллембол в некоторые контрольные микрокосмы) часть экспериментальных повторностей была потеряна, и значимость полного набора взаимодействий не могла быть оценена. Поэтому ниже мы опираемся на результаты 4-факторного анализа без учета взаимодействий (main effect anova), дополненные в необходимых случаях частными анализами и тестами в пределах определенных вариантов эксперимента. Вычисления были проведены в пакете STATISTICA 6.0; за уровень достоверности принят p < 0,05; в тексте и на рисунках приводятся средние значения ± 1 стандартная ошибка.
РЕЗУЛЬТАТЫ
За первые 70 суток эксперимента опад осины на поверхности почвы потерял около 30 % исходного веса, за весь срок эксперимента (150 дней) - около 40 %. Присутствие в микрокосмах коллембол достоверно замедляло деструкцию опада (табл. 1, рис. 1).
Таблица 1
Влияние срока экспозиции (70 и 150 дней), добавления глюкозы в почву, нарушения мицелиальной связи между почвой и опадом и присутствия коллембол на потерю веса, общее содержание азота и изотопный состав азота (615П) растительного опада. Показаны результаты (значения критерия F) 4-факторного дисперсионного анализа без учета взаимодействий
Потеря веса Содержание N 615N #
Срок экспозиции 44.0*** 38.7*** 1.0
Добавление глюкозы 1.9 0.3 2.1
Мицелиальная связь 0.4 1.2 5.4*
Присутствие коллембол * © «О 0.8 0.1
Объясненная дисперсия, % 60.6 58.5 22.8
* = p<0.05; ** = p<0.01; *** = p<0.001
# - только варианты с изотопной меткой
Добавление в почву глюкозы не оказало прямого влияния на скорость деструкции опада (р > 0.10), однако в микрокосмах с добавлением глюкозы численность коллембол была приблизительно в 4 раза выше,
чем без глюкозы (рис. 2). Анализ изотопного состава углерода в телах коллембол показал, что в микрокосмах с добавлением глюкозы доля С составила на
^ ^ глюкоза
70 и 150 день 43.0±1.8 и 36.4±2.3 % от общего содержа-
ния углерода, соответственно. Увеличение плотности коллембол сопровождалось замедлением деструкции опада: в вариантах с коллемболами добавление глюкозы достоверно снижало потерю веса (р = 0.019; рис. 3). В вариантах без коллембол влияние глюкозы на потерю веса было недостоверным.
75 70 05 SÜ 55 -
50
тпїтг
ЕЭ + Когпемболії □ - Колгембогы
В
ІНШІ
70дней
150 дней
Рис. 1. Влияние присутствия коллембол на скорость деструкции опада. Вертикальные линии показывают стандартную ошибку; п = 8-20.
5DDD □ 70 ДНЄЙ ! 150 дней
4DDD -
безГлокозы с Глокозой
Рис. 2. Левая часть диаграммы: влияние добавления легкодоступного углерода на численность коллембол на 70 и 150 день эксперимента. Правая часть: доля углерода, полученного из внесенной глюкозы, в телах коллембол на 70 и 150 день. Вертикальные линии показывают стандартную ошибку; n = 10.
С коллемболами FTmH = 6,0; р = 0,019
Без ИОЛЛЕНбОЛ Fгшшн = 0,4; р = 0,553
□ - Ггюима
□ + Глюкоза
ттггт
■мм
jjjjjjj
iiiiiii
70 дней
1 5Q дней
7D дней
150 дней
Рис. 3. Влияние внесения легкодоступного углерода (глюкозы) на потерю веса растительного опада в микрокосмах с коллемболами и без них. Вертикальные линии показывают стандартную ошибку, п = 4-10; звездочка (*) указывает достоверное влияние глюкозы ^-тест).
Общеесодержаниеазотавразлагающемсяопаде в течение эксперимента возрастало как в процентном, так и в абсолютном выражении. Процентное содержание N возросло с 0.79±0.14 % в исходном опаде до 1.30±0.03 и 1.69±0.04 % на 70 и 150 день, соответственно. Абсолютное содержание возросло с 8.2±0.1 мг Попад на микрокосм в исходном опаде до 9.7±0.2 и 11.1±0.3 мг N на микрокосм на 70 и 150 день, соответственно.
опад
Таким образом, при деструкции опада в него поступал дополнительный азот из почвы. Присутствие коллем-бол, нарушение мицелиальной связи или добавление глюкозы не оказало достоверного влияния на общее содержание N в опаде. Однако изотопная метка показала, что в микрокосмах без коллембол нарушение мицелиальной связи привело к достоверному замедлению поступления 15П из почвы в опад (рис. 4). Изотопный состав азота опада в меченых 15П микрокосмах существенно изменился за время эксперимента, но не отличался достоверно на 70-й и 150 день. При наличии мицелиальной связи около трети азота в разлагаю-щемсяопаде( 515Попад=50.3±3.8%о)былопредставлено «обменным» азотом, поступившем из почвы, в то время как в варианте с нарушенной мицелиальной связью (515Попад = 25.0±3.2 %о) на долю обменного азота приходилось всего около 17 %. В присутствии коллембол нарушение мицелиальной связи не оказало влияния на 515П опада (25-28 % обменного азота).
Рис. 4. Влияние присутствия коллембол и нарушения мицелиальной связи между растительным опадом и почвой на изотопный состав азота опада (615^ средние значения за 70 и 150 дней + стандартная ошибка, п = 8 - 10).
В почву была добавлена изотопная метка (615^ обменного N почвы около 150 %о). Столбики с разными буквами достоверно отличаются (Тикеу HSD-test).
ОБСУЖДЕНИЕ Полученные в эксперименте данные подтверждают, что легкодоступный углерод играет важную роль в регуляции активности почвенного населения и скоростидеструкцииорганическоговещества.Внесен-ное за все время эксперимента (150 дней) количество доступного углерода (355 мг С / микрокосм) составило менее 8 % от общего содержания углерода в системе (4400 мг в почве и 470 мг в опаде). Кроме того, большая часть внесенной в виде водного раствора глюкоза
была немедленно превращена в углекислый газ дыхательными ферментами активной почвенной микрофлоры [3]. Тем не менее, внесение глюкозы привело к устойчивому повышению обилия коллембол. Подвиж-ныенизкомолекулярныесоединенияуглерода(сахара, аминокислоты, органические кислоты) чрезвычайно лабильныинедолговечны(среднеевремясуществова-ния отдельных молекул в почве составляет несколько часов),посколькуонибыстроусваиваютсямикроорга-низмами. Поэтому концентрация таких соединений в почвенных растворах обычно низка, но их суммарный поток через почвенную систему может быть очень велик [7, 32]. Прямые эксперименты с изотопной меткой подтверждают, что почвенные животные активно осваивают этот ресурс [23-25, 31].
Пути и механизмы включения подвижного углерода в энергетику почвенных многоклеточных животных остаются во многом непонятными. Очевидно, что микроорганизмы,втомчислемикоризныегрибы, могут служить передаточным звеном между корневыми выделениями и почвенными беспозвоночными [24]. Однако на примере дождевых червей было показано, что и в отсутствие микоризных грибов экспериментальное увеличение доступности С в почве может приводить к существенному увеличению биомассы почвенных животных-сапрофагов, хотя общая микробная биомасса почвы увеличивается незначительно [15, 27, 31]. В нашем эксперименте доля «глюкозного» углерода в телах коллембол составила в среднем около 40 % (т.е. около половины углерода в общей биомассе популяции была получена из добавленной глюкозы). Можно было бы ожидать, что такому увеличению освоенного пула углерода должно соответствовать примерно двукратноеувеличениеобилияколлембол.Междутем, обилие коллембол в вариантах с добавлением глюкозы возросло в 4 раза. Возможно, подвижный углерод поступает преимущественно в «быстрый» пул углерода метаболически наиболее активных тканей коллем-бол [21, 26] и расходуется прежде всего на дыхание. Кроме того, в вариантах с добавлением глюкозы могла быть выше доля молодых особей небольшой массы (хотя и в микрокосмах без добавления глюкозы доля молодых особей была очень велика, популяция за 70 дней возросла с 30 до ~1000 особей).
Весьма вероятно, что влияние подвижного С на обилие коллембол связано с «прайминг-эффектом», т.е. устойчивой стимуляцией микробной активности после внесении небольшой по массе «затравки» легкодоступного ресурса. Прайминг приводит к освоению микроорганизмами значительно большей массы органического вещества почвы, чем масса самой затравки [19]. В таком случае положительное влияние подвижного С на коллембол может осуществляться следующим образом: внесенный С приводит к стимуляции микробной активности и освоению микробиотой органического вещества почвы и опада; при этом животные-микробофаги потребляют микробную биомассу, доля «затравочного» углерода в которой уже невелика. Даже если эти предположения верны, механизмы очень выраженного влияния подвижного
углероданачисленностьколлембол(котороепроявля-ется не только в лабораторных, но и в полевых условиях [9]) остаются во многом непонятными.
Гипотезе прайминга отчасти противоречит отсутствие выраженного влияния добавления глюкозы С на скорость деструкции опада (табл. 1). Однако интенсивность, и даже направление (положительное или отрицательное), прайминга зависит от многих факторов, в том числе от количества и концентрации внесенных соединений, состава и состояния микробного сообщества, свойств органического вещества почвы и т.д. [4, 9, 19]. В нашем эксперименте глюкоза вносилась в почву, и ее транспортировка в опад сопровождалась, видимо, очень существенными потерями.
Тем не менее, влияние подвижного углерода на скорость деструкции опада четко проявилось в присутствии коллембол. в микрокосмах с коллембола-ми опад разлагался существенно медленнее, чем в отсутствие животных (рис. 1), а увеличение обилия коллембол при внесении глюкозы приводило к еще большему снижению темпов деструкции (рис. 3). Скорее всего, замедление деструкции было вызвано активным потреблением коллемболами заселяющей опад сапротрофной микрофлоры [29, 33]. Еще одним механизмом влияния коллембол на динамику деструкции опада может быть нарушение ими мицелиальной связи между почвой (в которой азот относительно более доступен) и опадом. В нашем эксперименте искусственное нарушение мицелиальной связи достоверно замедляло поступление почвенного N в опад, но только в микрокосмах без коллембол (рис. 4). В микрокосмах с коллемболами нарушение мицелиальной связи не оказало влияния на 515N опада. Это предполагает, что роль мицелиального переноса в присутствии животных была незначительна.
Такимобразом,проведенныйлабораторныйэкс-перимент позволил показать, что влияние подвижного углерода почвы на динамику деструкции растительных остатков может осуществляться косвенным путем, через стимуляцию активности почвенных беспозвоночных, контролирующих активность микробных деструкторов.
Благодарности. Исследование поддержано Программой Президиума РАН «Биоразнообразие» и Российским фондом фундаментальных исследований (проект № 11-04-00948а).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Кузяков Я. В. Изотопно-индикаторные исследования транслокации углерода растениями из атмосферы в почву (обзор литературы) // Почвоведение. 2001. № 1. С. 36-51.
2. Стриганова Б.Р. Питание почвенных сапрофагов. М.: Наука, 1980. 244 с.
3. Anderson J.P.E., Domsch К.Н. A physiological method for the quantitative measurement of microbial biomass in soil // Soil Biology and Biochemistry. 1978. V. 10. P. 215-221.
4. BlagodatskayaE.V.,BlagodatskyS.A.,AndersonT.-H., Kuzyakov Y. Priming effects in Chernozem induced by
glucose and N in relation to microbial growth strategies // Applied Soil Ecology. 2007. V. 37. P. 95-105.
5. Bonkowski M. Protozoa and plant growth: the microbial loop in soil revisited // New Phytologist. 2004. V. 162. P. 617-631.
6. Bonkowski M., Villenave C., Griffiths B. Rhizosphere fauna: the functional and structural diversity of intimate interactions of soil fauna with plant roots // Plant and Soil. 2009. V. 321. P. 213-233.
7. Chantigny M. H. Dissolved and water-extractable organic matter in soils: a review on the influence of land use and management practices // Geoderma. 2003. V. 113. P. 357-380.
8. Cheng W. X., Zhang Q. L., Coleman D. C., Carroll C. R., Hoffman C. A. Is available carbon limiting microbial respiration in the rhizosphere? // Biology and Biochemistry Soil. 1996. V. 28. P. 1283-1288.
9. Chigineva N.I., Aleksandrova A.V., Tiunov A.V. The addition of labile carbon alters litter fungal communities and decreases litter decomposition rates // Applied Soil Ecology. 2009. V. 42. P. 264-270.
10. Clarholm M. The microbial loop // Beyond the biomass / Ritz K, DightonJ, Giller KE (eds). NYJohn Wiley, 1994. P. 221-230
11. DaufresneT., LoreauM.Ecologicalstoichiometry, prima-ryproducer-decomposerinteractions,andecologicalper-sistence // Ecology. 2001. V. 82. P. 3069-3082.
12. Ekblad A., Nordgren A. Is growth of soil microorganisms in boreal forests limited by carbon or nitrogen availability? // Plant and Soil. 2002. V. 242. P. 115-122.
13. Frey S. D., Elliott E. T., Paustian K., Peterson G. A. Fungal translocation as a mechanism for soil nitrogen inputs to surface residue decomposition in a no-tillage agroecosystem // Soil Biology and Biochemistry. 2000. V. 32. P. 689-698.
14. Hutsch B.W., Augustin J., Merbach W. Plant rhizo-deposition - an important source for carbon turnover in soils //Journal of Plant Nutrition and Soil Science. 2002. V. 165. P. 397-407.
15. J oergensenR. G.,ScheuS.Responseofsoilmicroorganisms to the addition of carbon, nitrogen and phosphorus in a forest rendzina // Soil Biology and Biochemistry. 1999. V. 31. P. 859-866.
16. Kemmitt S. J., Lanyon C.V., Waite I. S., Wen Q., Addis-cott T. M., Bird N. R. A., O’Donnell A. G., Brookes P. C. Mineralization of native soil organic matter is not regulated by the size, activity or composition of the soil microbial biomass - a new perspective // Soil Biology and Biochemistry. 2008. V. 40. P. 61-73.
17. Kuzyakov Y. Review: Factors affecting rhizosphere priming effects // Journal of Plant Nutrition and Soil Science. 2002. V. 165. P. 382-396.
18. Kuzyakov Y., Domanski G. Carbon input by plants into the soil. Review // Journal of Plant Nutrition and Soil Science. 2000. V. 163. P. 421-431.
19. KuzyakovY., FriedelJ.K., StahrK. Reviewofmechanisms and quantification of priming effects // Soil Biology and Biochemistry. 2000. V. 32. P. 1485-1498.
20. Kuzyakov Y., Hill P. W., Jones D. L. Root exudate components change litter decomposition in a simulated
rhizosphere depending on temperature // Plant and Soil. 2007. V. 290. P. 293-305.
21. Larsen T., Ventura M., Damgaard C., Hobbie E. A., Krogh P. H. Nutrient allocations and metabolism in two collembolans with contrasting reproduction and growth strategies//FunctionalEcology.2009.V.23.P.745-755.
22. Müller M., Alewell C., Hagedorn F. Effective retention of litter-derived dissolved organic carbon in organic layers // Soil Biology and Biochemistry. 2009. V. 41. P. 1066-1074.
23. Ostle N., Briones M. J. I., Ineson P., Cole L., Staddon P., Sleep D. Isotopic detection of recent photosynthate carbon flow into grassland rhizosphere fauna // Soil Biology and Biochemistry. 2007. V. 39. P. 768-777.
24. Pollierer M. M., Langel R., Korner C., Maraun M., Scheu S. The underestimated importance of belowground carbon input for forest soil animal food webs // Ecology Letters. 2007. V. 10. P. 729-736.
25. Ruf A., Kuzyakov Y., Lopatovskaya O. Carbon fluxes in soil food webs of increasing complexity revealed by 14C labelling and 13C natural abundance // Soil Biology and Biochemistry. 2006. V. 38. P. 2390-2400.
26. Scheu S. Mucus excretion and carbon turnover of endogeic earthworms // Biology and Fertility of Soils. 1991. V. 12. P. 217-220.
27. Scheu S., Schaefer M. Bottom-up control of the soil macrofauna community in a beechwood on limestone: manipulation of food resources // Ecology. 1998. V. 79. P. 1573-1585.
28. Seeger J., Filser J. Bottom-up down from the top: Honeydew as a carbon source for soil organisms // EuropeanJ ournal ofSoilBiology.2008.V. 44. P. 483-490.
29. Seastedt T. R. The role of microarthropods in decomposition and mineralization processes // Annual Review of Entomology. 1984. V. 29. P. 25-46.
30. Seastedt T. R., James S. W., Todd T. C. Interactions among soil invertebrates, microbes and plant growth in the tallgrass prairie // Agriculture, Ecosystems and Environment. 1988. V. 24. P. 219-228.
31. Tiunov A.V., Scheu S. Carbon availability controls the growth of detritivores (Lumbricidae) and their effect on nitrogen mineralization // Oecologia. 2004. V. 138. P. 83-90.
32. van Hees P. A. W., Jones D. L., Finlay R., Godbold D. L., Lundstrom U. S. The carbon we do not see - the impact of low molecular weight compounds on carbon dynamics and respiration in forest soils: a review // Soil Biology and Biochemistry. 2005. V. 37. P. 1-13.
33. Wardle D.A. Communities and ecosystems: linking the aboveground and belowground components. Princeton: Princeton university Press, 2002. 392 pp.
34. Wardle D. A., Karl B. J., Beggs J. R., Yeates G. W., Williamson W. M., Bonner K. I. Determining the impact ofscaleinsecthoneydew,andinvasivewaspsandrodents, on the decomposer subsystem in a New Zealand beech forest// Biological Invasions.2010. V. 12. P. 2619-2638.
35. Zeller B., Colin-Belgrand M., Dambrine E., Martin F., BottnerP.Decompositionof15N-labelledbeechlitterand fate of nitrogen derived from litter in a beech forest // Oecologia. 2000. V. 123. P. 550-559.
