CC BY
125
УДК 612.816; 612.834
ВЛИЯНИЕ ЧРЕСКОЖНОЙ ЭЛЕКТРОСТИМУЛЯЦИИ СПИННОГО МОЗГА И МЕХАНОТЕРАПИИ НА ВОЗБУДИМОСТЬ СПИНАЛЬНЫХ НЕЙРОННЫХ СЕТЕЙ И ЛОКОМОТОРНЫЕ ФУНКЦИИ ПАЦИЕНТОВ С НАРУШЕНИЯМИ МОЗГОВОГО КРОВООБРАЩЕНИЯ
Р.Н. Якупов1, Е.Ю. Котова1, Ю.М. Балыкин2, В.В. Машин1, М.В. Балыкин1, Ю.П. Герасименко3
гФГБОУ ВО «Ульяновский государственный университет», г. Ульяновск, Россия; 2ГУЗ «Ульяновский областной клинический центр специализированных видов медицинской помощи
им. Е.М. Чучкалова», г. Ульяновск, Россия; 3ФГБУН Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН, г. Санкт-Петербург, Россия
e-mail: rafail89@mail.ru
В последние годы были получены доказательства эффективности чрескожной электрической стимуляции спинного мозга (ЧЭССМ) в инициации непроизвольных шагательных движений и регуляции локомоторного поведения человека. Результаты исследования на здоровом человеке позволяют предположить, что ЧЭССМ способна воздействовать на спинальные нейронные сети пациентов с двигательными нарушениями различного генеза.
Цель - изучить влияние курса чрескожной электростимуляции спинного мозга в сочетании с проприоцептивной стимуляцией мышц нижних конечностей на возбудимость спинальных нейронных сетей и коррекцию локомоторных функций пациентов с нарушениями мозгового кровообращения.
Материалы и методы. В исследовании приняли участие пациенты с нарушениями мозгового кровообращения с клиническими проявлениями в виде парезов. Проводилась одноканальная и мульти-сегментарная ЧЭССМ на фоне проприоцептивной стимуляции (навязанные шагательные движения нижних конечностей) с использованием аппаратно-программного комплекса для механотерапии. ЧЭССМ осуществлялась на уровне T11-T12; при мультисегментарной стимуляции второй стимулирующий электрод фиксировался на уровне L1-L2. Курс продолжительностью 3 нед. включал 16-18 сеансов электро- и механотерапии.
Результаты и осуждение. При оценке возбудимости нервно-мышечных структур до коррекцион-ного курса отмечалась выраженная асимметрия порогов и амплитудных характеристик вызванных моторных ответов (ВМО) мышц бедра и голени здоровой и паретичной конечностей; по окончании курса - достоверное увеличение средней амплитуды и снижение пороговых значений ВМО мышц бедра и голени в паретичных и здоровых конечностях. Установлено, что после курса ЧЭССМ и механотерапии у большинства испытуемых снижается время прохождения дистанции при бипедальной ходьбе.
Заключение. ЧЭССМ на фоне проприоцептивной стимуляции приводит к повышению возбудимости спинальных нейронных сетей, увеличению амплитудных характеристик ВМО мышц бедра и голени. Показана возможность использования курса для улучшения локомоторных возможностей пациентов.
Ключевые слова: электростимуляция, спинной мозг, механотерапия, локомоторные функции.
Введение. Широкая распространенность двигательных нарушений, связанных с последствиями нарушений мозгового кровообращения, требует поиска новых методов восстановления локомоторных функций. Известно, что в регуляции локомоций человека и животных важная роль принадлежит ней-
рональным сетям интернейронов спинного мозга, которые локализованы в поясничном утолщении [1]. В норме активность этих структур регулируется головным мозгом, а в случае нарушения супраспинальных связей они могут быть активированы эпидуральной стимуляцией спинного мозга [2]. Метод ис-
пользуется в нейрофизиологических исследованиях на различных экспериментальных моделях и успешно применяется в клинической практике для двигательной реабилитации больных с повреждениями спинного мозга [3-5].
Сравнительно недавно был предложен неинвазивный способ воздействия на нейронные структуры поясничного утолщения с использованием чрескожной электрической стимуляции спинного мозга (ЧЭССМ), что открыло перспективу ее применения не только для изучения механизмов регуляции ло-комоций у здоровых испытуемых, но и для поиска методов коррекции у лиц с нарушениями двигательных функций [6, 7]. В последние годы были получены доказательства эффективности мультисегментарной ЧЭССМ в регуляции локомоторного поведения человека. Показано, что стимуляция спинного мозга на уровне позвонков Т11-Т12 является триггером для активации нейронных спи-нальных локомоторных сетей у здорового человека [8]. Доказано, что при мультисегмен-тарной ЧЭССМ происходит конвергенция нисходящих и восходящих влияний на нейронные сети, ответственные за регуляцию постуральных и локомоторных функций [9]. Полученные данные на здоровом человеке позволяют предположить, что ЧЭССМ способна воздействовать на спинальные нейронные сети пациентов с двигательными нарушениями различного генеза. Предполагается, что ЧЭССМ можно использовать в качестве метода коррекции нарушений локомоторных функций.
Цель исследования. Изучить влияние курса чрескожной электрической стимуляции спинного мозга в сочетании с проприоцеп-тивной стимуляцией мышц нижних конечностей на возбудимость спинальных нейронных сетей и коррекцию локомоторных функций пациентов с нарушениями церебрального кровообращения.
Материалы и методы. Группу обследуемых составили 10 пациентов (4 женщины и 6 мужчин) с диагнозами геморрагического (3 чел.) и ишемического (7 чел.) инсультов головного мозга с клиническими признаками гемипареза. Все испытуемые были способны
к передвижению при наличии дополнительной точки опоры. Обследование проводилось в отделении медицинской реабилитации пациентов с нарушением функции центральной нервной системы ЦК МСЧ г. Ульяновска, в условиях стационарного пребывания, по направлению врача-невролога. Возраст пациентов составлял от 30 до 73 лет (53,4±15,8 года). В соответствии с принципами Хельсинкской декларации у всех пациентов было получено информированное письменное согласие на участие в исследованиях.
Для ЧЭССМ использовался стимулятор физиологический лабораторный «Кулон» (ГУАП, г. Санкт-Петербург), который позволяет безболезненно стимулировать спинной мозг с применением сложного по форме электрического стимула, где биполярные низкочастотные импульсы (1-40 Гц) заполняются высокочастотной составляющей (5-10 кГц) [10].
Применялось два варианта электростимуляции спинного мозга: одноканальная и мультисегментарная. В обоих случаях стимулирующий электрод (катод) в виде диска диаметром 2,5 см фиксировался по средней линии позвоночника на уровне грудных позвонков T11 и T12 между остистыми отростками. Индифферентные электроды (анод) -пластины овальной формы - располагались симметрично на коже над гребнем подвздошных костей. В случае применения мульти-сегментарной электростимуляции спинного мозга второй стимулирующий электрод фиксировался между остистыми отростками L1-L2-позвонков. В качестве воздействия использовались прямоугольные биполярные электрические стимулы длительностью 0,5 мс с несущей частотой 10 кГц. Величина тока подбиралась индивидуально для каждого испытуемого в зависимости от уровня порога активации мышц нижних конечностей. Использовались два частотных спектра электростимуляции: одиночные стимулы 1 Гц; при мультисегментарной ЧЭССМ - 30 и 5 Гц.
Для проприоцептивной стимуляции (навязанные движения нижних конечностей в режиме поочередного сгибания-разгибания в тазобедренных, коленных и голеностопных суставах со зрительной биологической об-
ратной связью) применялся специализированный аппаратно-программный комплекс для чрескожной электростимуляции спинного мозга и механотерапии с биологической обратной связью (ООО «Косима»). Для проведения обследования испытуемые располагались лежа на спине на кушетке аппаратно-программного комплекса.
Курс продолжительностью 3 нед. включал 16-18 сеансов воздействий. Длительность сеанса варьировала в диапазоне 20-60 мин на разных этапах курса.
Во время исследований осуществлялся контроль показателей сердечно-сосудистой системы (ЧСС, АД). Для оценки возбудимости нервно-мышечных структур до, в середине и после курса ЧЭССМ регистрировались вызванные моторные ответы (ВМО) мышцы бедра (m. rectus femoris) и голени (m. tibialis anterior) по методике K. Minassian et al. [11] с помощью восьмиканального электромиографа «Нейро-МВП-8». Для регистрации ВМО биполярные накожные электроды с межэлектродным расстоянием 2 см были установлены на брюшках исследованных мышц. Показатели ВМО рассчитывались с помощью специа-
При анализе исходных значений ВМО т.гес^ femoris было показано, что пороговая сила тока, необходимая для инициации рефлекторного ответа, в здоровой ноге на 15,5 % ниже, чем в паретичной. В то же время средняя амплитуда ВМО в здоровой ноге на 21,6 % выше, чем в паретичной. При исследовании параметров ВМО в динамике проведенного курса было установлено, что порог ВМО т.гес1^ femoris в паретичной ноге снизился на 4,2 % в середине курса и на 12,9 % после проведения курса по сравнению
лизированной программы. В электронейро-миографических исследованиях изучались пороги и средняя амплитуда (Аср) ВМО.
Локомоторные возможности пациентов определялись при бипедальной (вертикальной) ходьбе с внешней опорой на ходунки по времени преодоления расстояния 10 м. Оценивался эффект в середине (после 8-9-го сеанса) и после проведения курса в целом (тестирование до, в середине и после курса).
Статистическая обработка данных производилась с применением пакета стандартных компьютерных программ (Statistika).
Результаты и обсуждение. При оценке возбудимости нервно-мышечных структур до коррекционного курса отмечалась выраженная асимметрия порогов и амплитудных характеристик ВМО мышц бедра (табл. 1) и голени (табл. 2) в здоровой и паретичной конечностях. В ходе курса и по его окончании обращало на себя внимание достоверное увеличение средней амплитуды моторных ответов и снижение пороговых значений m.rectus femoris и m.tibialis anterior в паретичной конечности. В здоровой ноге изменения были выражены в меньше степени.
с исходными данными. В здоровой ноге эти изменения составили 2,6 и 8,9 %. Кроме того, отмечалось увеличение средней амплитуды ВМО. Так, в паретичной ноге средняя амплитуда ВМО увеличилась на 4,7 % в середине курса и на 17,3 % после курса стимуляции. В здоровой ноге эти изменения составили 1,9 и 6,1 % соответственно. Похожие данные отмечались и при анализе изменений пороговых значений и амплитудных характеристик ВМО m.tibialis anterior (табл. 2).
Таблица 1
Параметры ВМО m.rectus femoris у пациентов с нарушениями двигательных функций в ходе курса ЧЭССМ и проприоцептивной стимуляции
Показатель Парезы Отсутствие парезов
До курса В середине курса После курса До курса В середине курса После курса
Порог, мА 69,30±2,65 66,40±2,59 60,40±3,45* 58,60±1,25 57,10±1,15 53,40±1,22*
Аср, мВ 2,54±0,16 2,66±0,17 2,98±0,21* 3,08±0,19 3,14±0,22 3,27±0,26
Примечание. * - различия достоверны по сравнению с контролем (до курса ЧЭССМ) при р<0,05.
Таблица 2
Параметры ВМО m.tibialis anterior у пациентов с нарушениями двигательных функций в ходе курса ЧЭССМ и проприоцептивной стимуляции
Показатель Парезы Отсутствие парезов
До курса В середине курса После курса До курса В середине курса После курса
Порог, мА 74,30±3,39 71,80±3,21 66,40±2,98* 67,20±2,51 65,60±2,44 61,30±2,11*
Аср, мВ 2,12±0,13 2,23±0,14 2,58±0,17* 2,88±0,24 2,97±0,26 3,16±0,31
Примечание. * - различия достоверны по сравнению с контролем (до курса ЧЭССМ) при р<0,05.
В мышце голени паретичной конечности порог ВМО снизился на 3,4 и 10,7 % в середине и после курса соответственно. В здоровой конечности эти изменения составили 2,9 и 8,8 %. Средняя амплитуда ВМО в паретичной конечности увеличилась на 5,1 % в середине курса и на 21,6 % после курса, в здоровой конечности - на 3,1 и 9,7 % соответственно.
Отличия порогов и амплитудных характеристик ВМО в мышцах здоровой и паретичной конечностей объясняются снижением возбудимости нейронных структур, иннерви-рующих паретичную конечность, вследствие
До курса ' I---
1 V
повреждения проводящих путей при инсульте. Снижение пороговых значений и увеличение амплитудных характеристик в ходе курса ЧЭССМ и механотерапии свидетельствуют о повышении возбудимости спиналь-ных нейронных сетей пациентов с двигательными нарушениями, причем эти изменения более выражены во второй половине коррек-ционного курса.
На рис. 1 представлено увеличение амплитуды ВМО m.rectus femoris и m.tibialis anterior в паретичной конечности при одиночной электростимуляции в ходе курса ЧЭССМ и механотерапии.
В середине курса
После курса
|0:2
20
Г
б
0.05
20
Рис. 1. ВМО m.rectus femoris (а) и m. tibialis anterior (б) испытуемого на разных этапах ЧЭССМ частотой 1 Гц и интенсивностью 70 мА и механотерапии
На рисунке виден прирост амплитудных характеристик, более выраженный во второй половине проведенного курса, что отражает вклад длительных и систематических тренировок в повышение возбудимости нейронных сетей спинного мозга.
При анализе клинической эффективности курса ЧЭССМ и механотерапии было выявлено, что у 8 испытуемых снижалось время прохождения дистанции при бипедальной ходьбе, более всего при тестировании после окончания всех стимуляционных сеансов (рис. 2)..
До курса В середине курса После курса
Рис. 2.
Динамика времени прохождения дистанции (10 м) при бипедальной ходьбе
10 20 30 40 50
0
В середине курса время прохождения дистанции снизилось в среднем на 10 %, после курса - на 30 % по сравнению с исходными данными. У двух испытуемых после курса время выполнения локомоторного теста не изменялось либо возрастало из-за утомления. Тест на скорость преодолевания 10 м при бипедальной ходьбе показал улучшение локомоторных возможностей пациентов после курса воздействия, причем наибольший эффект приходится на вторую половину курса, что можно объяснять общебиологическими законами адаптации, в соответствии с которыми формирование устойчивых морфо-функциональных изменений в организме при действии различных раздражителей происходит на 2-3-й нед. [12].
После проведенного коррекционного курса двое пациентов отказались от дополнительной точки опоры при ходьбе. При опросе один пациент отмечал улучшение походки, которое выражалось в нормализации фазы переноса поврежденной ноги. Кроме того, большинство испытуемых отметили увеличение амплитуды движений и улучшение координации при ходьбе.
Проведенное исследование указывает на положительное влияние комбинирования ЧЭССМ и механотерапии на локомоторные функции испытуемых. Известно, что ЧЭССМ повышает возбудимость нейронных сетей поясничных спинномозговых сегментов здоровых испытуемых, активируя входящие в спинной мозг афференты дорсальных корешков с их моно- и полисинаптическими проекциями к моторным ядрам [7]. Учитывая известные данные о роли рецепторов конечностей в регуляции движений [13-15], можно предположить, что механотерапия также вносит свой вклад в восстановление двигатель-
ных функций, поскольку известно, что важным свойством спинного мозга, существенным для терапии нарушений двигательной функции, является нейропластичность - способность нервной ткани к структурно-функциональной перестройке. Доказано, что механизм нейропластичности активируется в процессе многократного целенаправленного повторения движений [16, 17].
Синергичное действие ЧЭССМ и механотерапии, вероятно, вносит свой вклад и в восстановление нарушенных или активацию сохраненных супраспинальных связей посредством увеличения афферентного притока в высшие отделы ЦНС, поскольку у испытуемых в ряде случаев после курса отмечается улучшение произвольного контроля движений.
Заключение. Проведенное исследование продемонстрировало возможность использования курса ЧЭССМ в области поясничного утолщения в сочетании с проприоцептивной стимуляцией в качестве коррекционного воздействия на локомоторные возможности пациентов с двигательными нарушениями центрального генеза. Вариации различных режимов и комбинации одиночной и мульти-сегментарной электростимуляции спинного мозга, их сочетание с проприоцептивной стимуляцией мышц нижних конечностей могут применяться в качестве методического подхода при построении реабилитационных программ для больных с двигательными нарушениями центрального генеза. Курс чре-скожной электрической стимуляции спинного мозга на фоне проприоцептивной стимуляции приводит к повышению возбудимости спинальных нейронных сетей и улучшению локомоторных функций пациентов с двигательными расстройствами вследствие нарушений мозгового кровообращения.
Литература
1. Gerasimenko Y., Savochin A., Gorodnichev R., Machueva E., Pivovarova E., Semyenov D., Roy R.R., Edgerton V.R. Novel and direct access to the human locomotor spinal circuitry. J. Neuroscience. 2010; 30 (10): 3700-3708.
2. Герасименко Ю.П. Генараторы шагательных движений человека: спинальные механизмы их активации. Авиакосмическая и экологическая медицина. 2002; 36 (3): 14-24.
3. Harkema S., Gerasimenko Y., Hodes J., Burdick J., Angeli C., Chen Y., Ferreira C., Willhite A., Rejc E., Grossman R.G., Edgerton V. R. Effect of epidural stimulation of the lumbosacral spinal cord on voluntary movement, standing, and assisted stepping after motor complete paraplegia: a case study. Lancet. 2011; 377: 1938-1947.
4. Макаровский А.Н., Олейник В.В., Балыкин Ю.М., Герасименко Ю.П. Эпидуральная многоканальная электростимуляция спинного мозга в системе хирургического лечения вертеброгенных спинномозговых расстройств. Ульяновский медико-биологический журнал. 2012; 3: 61-67.
5. Angeli C.A., Edgerton V.R., Gerasimenko Y.P., Harkema S.J. Altering spinal cord excitability enables voluntary movements after chronic complete paralysis in humans. Brain, a journal of neurology. 2014; 137 (5): 1394-1409.
6. Мусиенко П.Е., Богачева И.Н., Савохин А.А., Килимник В.А., Горский О.В., Герасименко Ю.П. Инициация локомоторной активности у децеребрированных и спинальных кошек при неинва-зивной чрезкожной электрической стимуляции спинного мозга. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 2013; 99 (8): 917-927.
7. Городничев РМ., Пивоварова Е.А., Пухов А.М., Моисеев С.А., Савохин А.А., Мошонкина Т.Р., Щербакова Н.А., Килимник. В.А., Селионов В.А., Козловская И.Б., Эджертон Р., Герасименко Ю.П. Чрескожная электрическая стимуляция спинного мозга: неинвазивный способ активации генераторов шагательных движений у человека. Физиология человека. 2012; 38 (2): 46-56.
8. Gerasimenko Y., Gorodnichev R., Puhov A., Moshonkina T., Savochin A., Selionov V., Roy R.R., Lu D.C., Edgerton V.R. Initiation and modulation of locomotor circuitry output with multisite transcutaneous electrical stimulation of the spinal cord in noninjured humans. J. Neurophysiology. 2015;
9. Sayenko D.G., Atkinson D.A., Floyd T.C., Gorodnichev R.M., Moshonkina T.R., Harkema S.J., Edgerton V.R., Gerasimenko Y.P. Effects of paired transcutaneous electrical stimulation delivered at single and dual sites over lumbosacral spinal cord. Neuroscience Letters. 2015; 609: 229-234.
10. Мошонкина Т.Р., Мусиенко П.Е., Богачева И.Н., Щербакова Н.А., Никитин О.А., Савохин А.А., Макаровский А.Н., Городничев Р.М., Герасименко Ю.П. Регуляция локомоторной активности при помощи эпидуральной и чрескожной электрической стимуляции спинного мозга у животных и человека. Ульяновский медико-биологический журнал. 2012; 3: 129-137.
11. Minassian K., Persy I., Rattay F., Dimitrijevic M.R., Hofer C., Kern H. Posterior root-muscle reflexes elicited by transcutaneous stimulation of the human lumbosacral cord. Muscle Nerve. 2007; 35 (3): 327-336.
12. Меерсон Ф.З., Пшенникова М.Г. Адаптация к стрессорным ситуациям и физическим нагрузкам. М.; 1988. 252.
13. Wirz M., Colombo G., Dietz V. Long term effects of locomotor training in spinal humans. Journal of Neurology, Neurosurgery, and Psychiatry. 2001; 71 (1): 93-96.
14. Abel R., Schablowski M., Rupp R., Gerner H. Gait analysis on the treadmill - monitoring exercise in the treatment of paraplegia. Spinal Cord. 2002; 1: 17-22.
15. Мусиенко П.Е., Богачева И.Н., Герасименко Ю.П. Значение периферической обратной связи в генерации шагательных движений при эпидуральной стимуляции спинного мозга. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 2005; 95 (12): 1407-1420.
16. Cheatwood J.L., Emerick A.J., Kartje G.L. Neuronal plasticity and functional recovery after ischemic stroke. Topics in stroke rehabilitation. 2008; 15: 42-50.
17. Dimyan M.A, Cohen L.G. Neuroplasticity in the context of motor rehabilitation after stroke. Nat. Rev. Neurol. 2011; 1: 46-51.
EFFECT OF TRANSCUTANEOUS ELECTRICAL SPINAL CORD STIMULATION AND MECHANOTHERAPY ON EXCITABILITY OF SPINAL NEURAL NETWORKS AND LOCOMOTOR FUNCTION IN PATIENTS WITH CEREBRAL CIRCULATION DISORDERS
R.N. Yakupov1, E.Yu. Kotova1, Yu.M. Balykin2, V.V. Mashin1, M.V. Balykin1, Yu.P. Gerasimenko3
1Ulyanovsk State University, Ulyanovsk, Russia; 2Ulyanovsk Regional In-patient Specialized Medical Care Centre named after E.M. Chuchkalov,
Ulyanovsk, Russia;
3 Pavlov Institute of Physiology, Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, Russia
e-mail: rafail89@mail.ru
In recent years, much evidence was gained on the efficacy of transcutaneous electrical spinal cord stimulation (TESCS) in initiation of involuntary stepping movements and control of locomotor behaviors. The data obtained on healthy persons suggest that TESCS can affect the spinal neural networks in patients with motor disorders of various origins.
The objective of the study is to examine the effect of series of transcutaneous electrical spinal cord stimulation combined with proprioceptive stimulation of the lower limbs muscles on excitability of spinal neural networks and management of locomotor functions in patient with cerebrovascular disorders. Materials and Methods. The study involved patients with cerebrovascular disorders accompanied by such clinical signs as paresis. The authors used single and multisegmental TESCS on the background of proprioceptive stimulation (compulsive stepping movements of the lower limbs) with hardware-software complex for mechanotherapy. TESCS was conducted at the level of T11-T12; the second stimulation electrode was fixed at the level of L1-L2 when multisegmental stimulation was applied. The course of treatment lasted 3 weeks and consisted of 16-18 sessions of electro- and mechanotherapy. Results and Dicussion. While assessing the excitability of neuromuscular structures before treatment the authors observed obvious asymmetry of thresholds and amplitude characteristics of motor evoked potentials (MEP) of muscles of the thigh and lower leg in healthy and paretic limbs. At the end of treatment there was a significant increase in mean amplitude and decrease in MEP threshold level of muscles of the thigh and lower leg in paretic and healthy limbs. It was found out that after TESCS and mechanotherapy most of the patients covered a distance quicker than before TESCS while bipedal waikihgiion. TESCS on the background of proprioceptive stimulation increase excitability of spinal neural networks and MEP amplitude characteristics of the muscle of the thigh and lower leg. Such treatment can be used to improve the locomotor capabilities in patients.
Keywords: electrical stimulation, spinal cord, mechanotherapy, locomotor functions.
References
1. Gerasimenko Y., Savochin A., Gorodnichev R., Machueva E., Pivovarova E., Semyenov D., Roy R.R., Edgerton V.R. Novel and direct access to the human locomotor spinal circuitry. J. Neuroscience. 2010; 30 (10): 3700-3708.
2. Gerasimenko Yu.P. Genaratory shagatel'nykh dvizheniy cheloveka: spinal'nye mekhanizmy ikh aktivatsii [Generators of walking movements in human: spinal activation]. Aviakosmicheskaya i ekolo-gicheskaya meditsina. 2002; 36 (3): 14-24 (in Russian).
3. Harkema S., Gerasimenko Y., Hodes J., Burdick J., Angeli C., Chen Y., Ferreira C., Willhite A., Rejc E., Grossman R. G., Edgerton V. R. Effect of epidural stimulation of the lumbosacral spinal cord on voluntary movement, standing, and assisted stepping after motor complete paraplegia: a case study. Lancet. 2011; 377: 1938-1947.
4. Makarovskiy A.N., Oleynik V.V., Balykin Yu.M., Gerasimenko Yu.P. Epidural'naya mnogokanal'naya elektrostimulyatsiya spinnogo mozga v sisteme khirurgicheskogo lecheniya vertebrogennykh spinnomozgovykh rasstroystv [Multi-site epidural spinal cord stimulation in the system of surgery treatment of spinal pathology]. Ul'yanovskiy mediko-biologicheskiy zhurnal. 2012; 3: 61-67 (in Russian).
5. Angeli C.A., Edgerton V.R., Gerasimenko Y.P., Harkema S.J. Altering spinal cord excitability enables voluntary movements after chronic complete paralysis in humans. Brain, a journal of neurology. 2014; 137 (5): 1394-1409.
6. Musienko P.E., Bogacheva I.N., Savokhin A.A., Kilimnik V.A., Gorskiy O.V., Gerasimenko Yu.P. Initsiatsiya lokomotornoy aktivnosti u detserebrirovannykh i spinal'nykh koshek pri neinvazivnoy chrezkozhnoy elektricheskoy stimulyatsii spinnogo mozga [Facilitation of locomotor activity in decerebrated and spinal cats with non-invasive transcutaneous spinal cord stimulation]. Rossiyskiy fiziologicheskiy zhurnal im. I.M. Sechenova. 2013; 99 (8): 917-927 (in Russian).
7. Gorodnichev R.M., Pivovarova E.A., Pukhov A.M., Moiseev S.A., Savokhin A.A., Moshonkina T.R., Shcherbakova N.A., Kilimnik. V.A., Selionov V.A., Kozlovskaya I.B., Edzherton R., Gerasimenko Yu.P. Chreskozhnaya elektricheskaya stimulyatsiya spinnogo mozga: neinvazivnyy sposob aktivatsii generatorov shagatel'nykh dvizheniy u cheloveka [Ttranscutaneous electrical stimulation of the spinal cord: a noninvasive tool for the activation of stepping pattern generators in humans]. Fiziologiya cheloveka. 2012; 38 (2): 46-56 (in Russian).
8. Gerasimenko Y., Gorodnichev R., Puhov A., Moshonkina T., Savochin A., Selionov V., Roy R.R., Lu D.C., Edgerton V.R. Initiation and modulation of locomotor circuitry output with multisite transcutaneous electrical stimulation of the spinal cord in noninjured humans. J. Neurophysiology. 2015;
9. Sayenko D.G., Atkinson D.A., Floyd T.C., Gorodnichev R.M., Moshonkina T.R., Harkema S.J., Edgerton V.R., Gerasimenko Y.P. Effects of paired transcutaneous electrical stimulation delivered at single and dual sites over lumbosacral spinal cord. Neuroscience Letters. 2015; 609: 229-234.
10. Moshonkina T.R., Musienko P.E., Bogacheva I.N., Shcherbakova N.A., Nikitin O.A., Savokhin A.A., Makarovskiy A.N., Gorodnichev R.M., Gerasimenko Yu.P. Regulyatsiya lokomotornoy aktivnosti pri pomoshchi epidural'noy i chreskozhnoy elektricheskoy stimulyatsii spinnogo mozga u zhivotnykh i cheloveka. [Regulation of locomotor activity by epidural and transcutaneous electrical spinal cord stimulation in humans and animals] Ul'yanovskiy mediko-biologicheskiy zhurnal. 2012; 3: 129-137 (in Russian).
11. Minassian K., Persy I., Rattay F., Dimitrijevic M.R., Hofer C., Kern H. Posterior root-muscle reflexes elicited by transcutaneous stimulation of the human lumbosacral cord. Muscle Nerve. 2007; 35 (3): 327-336.
12. Meerson F.Z., Pshennikova M.G. Adaptatsiya k stressornym situatsiyam i fizicheskim nagruzkam [Coping with stress situations and physical loads]. Moscow; 1988. 252 (in Russian).
13. Wirz M., Colombo G., Dietz V. Long term effects of locomotor training in spinal humans. Journal of Neurology, Neurosurgery, and Psychiatry. 2001; 71 (1): 93-96.
14. Abel R., Schablowski M., Rupp R., Gerner H. Gait analysis on the treadmill - monitoring exercise in the treatment of paraplegia. Spinal Cord. 2002; 1: 17-22.
15. Musienko P.E., Bogacheva I.N., Gerasimenko Yu.P. Znachenie perifericheskoy obratnoy svyazi v generatsii shagatel'nykh dvizheniy pri epidural'noy stimulyatsii spinnogo mozga [Significance of peripheral feedback in stepping movement generation under epidural spinal cord stimulation]. Rossiyskiy fiziologicheskiy zhurnal im. I.M. Sechenova. 2005; 95 (12): 1407-1420 (in Russian).
16. Cheatwood J.L., Emerick A.J., Kartje G.L. Neuronal plasticity and functional recovery after ischemic stroke. Topics in stroke rehabilitation. 2008; 15: 42-50.
17. Dimyan M.A., Cohen L.G. Neuroplasticity in the context of motor rehabilitation after stroke. Nat. Rev. Neurol. 2011; 1: 46-51.
