Влияние антропогенных и естественных магнитных полей на поведение рыб Текст научной статьи по специальности «Нанотехнологии»

Труды ИБВВ РАН, вып. 78(81), 2017

Transactions of IBIW, issue 78(81), 2017

УДК 597: 537.636

ВЛИЯНИЕ АНТРОПОГЕННЫХ И ЕСТЕСТВЕННЫХ МАГНИТНЫХ ПОЛЕЙ

НА ПОВЕДЕНИЕ РЫБ

В. А. Непомнящих, В. В. Крылов, Е. А. Осипова, В. В. Павлова, Е. И. Извеков

Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН 152742 пос. Борок, Ярославская обл., Некоузскийр-н, e-mail: kryloff@ibiw.yaroslavl.ru

В обзоре рассматриваются данные о влиянии искусственных и естественных магнитных полей на поведение рыб, полученные разными исследователями, включая авторов обзора. Воспринимать магнитные поля способны рыбы из таксонов разного эволюционного уровня. Пластиножаберные рыбы могут воспринимать поля с помощью ампулярных органов. У некоторых костистых для магниторецепции служат рецепторные клетки, содержащие цепочки кристаллов биогенного магнетита. Экспериментальные данные и полевые наблюдения показывают, что рыбы используют естественное магнитное поле Земли для ориентации и навигации. Флуктуации геомагнитного поля влияют на их двигательную активность и пространственное распределение. Действие искусственных магнитных полей и флуктуаций геомагнитного поля (магнитных бурь) на эмбрионы приводит к последующим изменениям в поведении рыб. В целом, искусственные и естественные магнитные поля представляют собой значимый экологический фактор, влияющий на жизнь рыб. Их реакции на естественные и искусственные магнитные поля должны учитываться при планировании поведенческих лабораторных экспериментов. Неконтролируемые искусственные поля и естественные флуктуации геомагнитного поля могут исказить результаты этих исследований.

Ключевые слова: рыбы, поведение, магнитное поле.

ВВЕДЕНИЕ

Биосфера Земли формировалась на фоне магнитных полей, существующих миллиарды лет. Естественный магнитный фон Земли можно описать общим вектором, который представляет собой сумму всех магнитных полей, создаваемых источниками внутри Земли и атмосферой [Skiles, 1985]. Основной вклад в этот фон вносит геомагнитное поле, генерируемое, как принято считать, токами в жидком металлическом ядре планеты. Величина индукции геомагнитного поля меняется приблизительно от 30 до 70 мкТл от экватора к полюсам, а его направление в южном и северном полушариях различно. Кроме того, на геомагнитное поле могут накладываться магнитные поля, порождаемые намагниченностью горных пород, создавая так называемые магнитные аномалии. Естественное магнитное поле колеблется в незначительных пределах (амплитуда флуктуаций редко превышает 1% от величины поля). Эти флуктуации, включая геомагнитные бури, в основном являются результатом взаимодействия магнитосферы Земли с веществом солнечного ветра. Они связаны с суточным обращением планеты вокруг своей оси и со вспы-шечной активностью Солнца [Akasofu, Chapman, 1972]. Геомагнитному полю свойственна также суточная вариация: изменение напряженности с периодом в 24 часа, вызванное изменениями освещенности планеты в течение суток [Chapman, Bartels, 1940].

В последнее столетие заметным фактором окружающей среды стали магнитные поля искусственного происхождения. Интенсивность, частота и направление магнитных полей ан-

тропогенного происхождения варьируют в очень широких пределах [Leitgeb et al., 2008]. При этом поля, соизмеримые с геомагнитным полем или с полями, создаваемыми работающим лабораторным оборудованием, могут оказывать значимое воздействие на различные биологические показатели [Lagroye et al., 2011]. В лабораторных и полевых биологических исследованиях магнитные поля различной конфигурации зачастую не учитываются, что может быть одной из причин неоднородности данных и плохой воспроизводимости опытов.

Интерес к влиянию магнитных полей на биологические объекты неуклонно растет, поскольку оно изучено в меньшей степени по сравнению с влиянием других факторов окружающей среды, таких, как температура, освещённость или химический состав среды, а воздействие антропогенных магнитных полей на экосистемы постоянно увеличивается. Сказанное в полной мере относится и к поведенческим исследованиям. Изучение изменений в поведении животных в ответ на действие магнитных полей тесно связано с исследованием магниторецепции у представителей различных таксонов [Fleissner, Fleissner, 2010]. Большинство публикаций на эту тему посвящено членистоногим, птицам и рыбам [Wiltschko, Wiltschko, 2005; Riveros, Srygley, 2010; Walker, 2011]. В данном обзоре мы попытаемся обобщить имеющиеся данные о влиянии магнитых полей на поведение рыб, включая результаты собственных исследований.

ВОСПРИЯТИЕ РЫБАМИ МАГНИТНЫХ ПОЛЕЙ

Пластиножаберные

Магнитное поле может использоваться в качестве условного сигнала при обучении рыб в лаборатории. Например, Мэйер с коллегами наблюдали за выработкой условного рефлекса у серо-голубой акулы Carcharhinus plumbeus (Nardo) (Carcharhinidae) и акулы-молота Sphyrna mokarran (Rüppel) (Sphyrnidae) в ответ на изменение магнитной обстановки. Опыты проводили в резервуаре диаметром 7 м. Резервуар помещали в кольца Гельмгольца, создающие дополнительное постоянное неоднородное вертикальное магнитное поле: 25 мкТл в центре резервуара и до 100 мкТл по краям (при этом вертикальная компонента геомагнитного поля составляла 36 мкТл). Акул кормили в отдельной зоне (участок 1.5^1.5 м) в присутствии дополнительного вертикального магнитного поля. Впоследствии предъявление акулам только дополнительного вертикального магнитного поля приводило к увеличению частоты посещений рыбами зоны кормления по сравнению с естественными магнитными условиями [Meyer et al., 2005].

В других экспериментах создавали горизонтальный градиент электрического поля в бассейне и наблюдали за способностью ската -круглого хвостокола Urolophus halleri (Cooper) (Urolophidae) - выбирать определённое направление в поле, подкрепляя этот выбор пищей [Kalmijn, 1982]. В случае выбора неверного направления животное получало легкий механический толчок. Полярность электрического поля при этом менялась случайным образом. Было показано, что порог электрочувствительности для данного вида равен 5 нВ/см (что соответствовало бы градиенту магнитного поля 1.2 нТл/м [Klimley, 1993]). При более низких значениях градиента электрического поля (2.5 нВ/см) достоверного влияния поля на ориентацию рыб не наблюдалось. Но особый интерес представляют данные о том, что два из трёх хвостоколов были не способны ориентироваться в градиенте электрического поля, если при этом отсутствовало геомагнитное поле. Однако они могли успешно выбирать правильное направление в присутствии геомагнитного поля либо только его вертикальной компоненты [Kalmijn, 1982]. Эта работа подчёркивает ключевую роль геомагнитного поля в ориентации пластиножаберных рыб, связанную, прежде всего, с механизмом восприятия электромагнитных стимулов.

У пластиножаберных рыб имеются высокочувствительные электрорецепторы, кото-

рые носят название ампул Лоренцини [Murray, 1960; Dijkgraaf, Kalmijn, 1962; Albert, Crampton, 2006]. Они предназначены для восприятия слабых внешних электрических полей биологического и абиотического происхождения [Hofmann, 2011]. Теория использования этих электрорецепторов для ориентации в геомагнитном поле предложена Калмийном [Kalmijn, 1974, 1984]. Согласно принципу электромагнитной индукции, при передвижении рыбы в геомагнитном поле индуцируется электрическое поле, которое регистрируется ампулами Лоренцини. Неравномерное движение приводит к индукции определённого электрического поля, и если рыба изменит направление движения относительно магнитного поля Земли, то изменятся параметры индуцируемого поля. Данная информация может быть использована для определения направления движения. Подтверждением этой теории служат опыты, проведённые со скатами Trygon pastinaca (L.) (Dasyatidae) из Чёрного моря. Было обнаружено, что афферентные нервы ампулярных электрорецепторов на крыльях ската и некоторые зоны мозга отвечали как на электрическое, так и на магнитное воздействие [Andrianov et al., 1974; Brown, Ilyinsky, 1978]. Возбуждение и торможение в нерве возникало тогда, когда магнитное поле изменялось во времени, если рыба не двигалась, или при движении животного в постоянном магнитном поле. Если рыба движется в градиенте магнитного поля, то электрические поля, воспринимаемые ампулярными органами в различных частях тела рыбы [Northcutt, 1978], будут различными по величине. Даже в том случае, если рыба не движется, она способна получать информацию о направлении магнитного поля посредством ампулярных органов. Это достигается за счёт так называемой пассивной рецепции - сравнения скорости потока морской воды и величины электрического поля, создаваемого этим потоком при его движении в геомагнитном поле [Kalmijn, 1984; Paulin, 1995; Tricas, 2001].

Костистые

Убедительные эксперименты [Walker, 1984] были проведены с желтопёрым тунцом Thunnus albacares (Bonnaterre) (Scombridae). Рыбы могли проплывать между двумя отсеками экспериментальной установки через узкий туннель. Предварительно каждую особь обучали переходить из отсека в отсек, подкрепляя её активность пищей за несколько посещений разных отсеков. Рыбы активно передвигались

между отсеками, но при искажении магнитного поля (индуцировалось неоднородное постоянное магнитное поле 10-50 мкТл на фоне геомагнитного поля 30 мкТл на широте Гавайских островов) они на некоторое время прекращали движение. В дальнейшем рыбы продолжали проплывать между отсеками, и последующие предъявления искаженного магнитного поля уже не вызывали длительной задержки в передвижении. Автор этого исследования выяснял, способны ли рыбы различать изменения в интенсивности и направлении магнитного поля, и какой будет их реакция в градиенте магнитного поля. Для этого с рыбами были проведены подготовительные опыты. На дно аквариума на 15-30 с помещали трубу и завлекали в неё рыбу искусственной приманкой. Если рыба проплывала сквозь трубу, она получала пищевое подкрепление. Затем трубу извлекали из аквариума на 3 мин. Для части рыб одновременно с погружением трубы в аквариуме создавали исследуемое изменение магнитного поля (которое позже использовали в качестве стимула). После такой подготовки рыбы начинали проплывать через трубу сразу же после её появления в аквариуме. В дальнейшем были проведены собственно опыты, показывающие способность рыб различать изменения параметров магнитного поля. На дно аквариума опускали трубу, при этом исследуемое изменение магнитного поля (изменение интенсивности, направления или градиента) либо присутствовало, либо отсутствовало. Пищевое подкрепление рыбы получали лишь после прохождения через трубу во время индукции исследуемых магнитных условий. Экспериментатор сравнивал частоту реакции (прохождение через трубу) у рыб из различных групп в разных магнитных полях и выяснил, что рыбы могут различать наличие или отсутствие изменений магнитного поля [Walker, 19S4].

Показано также, что японский угорь Anguilla japonica (Temminck, Schlegel) (Anguillidae) способен воспринимать изменения магнитного фона. Исследования были проведены на речной и морской форме угря, а также на особях, выращенных в рыбоводных хозяйствах. Угрей располагали в направлении восток-запад, в этом же направлении создавали дополнительное постоянное магнитное поле от 12.7 до 192.5 мкТл (величина индукции горизонтальной компоненты геомагнитного поля при этом была 32.5 мкТл). Такие манипуляции приводили к изменению направления и силы суммарного вектора геомагнитного поля.

Угри реагировали на включение дополнительного поля снижением частоты сокращений сердца [Nishi et al., 2004].

Удачные поведенческие эксперименты с костистыми рыбами в 80-х годах прошлого века послужили отправной точкой для поиска у них рецепторов магнитного поля [Mann et al., 1988]. Большинство костистых рыб не имеют рецепторов, аналогичных ампулам Лоренцини, и предполагаемый механизм восприятия магнитного поля мог бы обеспечиваться совокупностью магнитных моментов, способных ориентироваться в геомагнитном поле вопреки тепловой дезорганизации [Kirschvink, Gould, 1981]. Этими свойствами могут обладать кристаллы магнетита, который впервые был обнаружен у моллюсков [Lowenstam, 1962], а впоследствии был описан у бактерий [Frankel et al., 1979], насекомых [Gould et al., 1978] и птиц [Walcott et al., 1979].

Первые попытки обнаружить магнетит у рыб были безуспешными [Quinn et al., 1981; Ueda et al., 1986], но с применением усовершенствованных методов кристаллы магнетита были обнаружены в их черепе. А именно, у чавычи Oncorhynchus tshawytscha (Walbaum) (Salmonidae) магнетит был обнаружен [Kirschvink et al., 1985] в хряще этмоида (отдел черепа лососевых рыб, расположенный рядом с обонятельными капсулами). У желтоперого тунца [Walker et al., 1984] и европейского угря [Hanson et al., 1984a, b] магнетит был найден в супраэтмоиде (покровная кость, находящаяся над этмоидом).

В 1988 г. Манн с соавторами [Mann et al., 1988] подробно описали магнетит, найденный в тканях этмоида нерки Oncorhynchus nerka (Walbaum, 1792) (Salmonidae). Кубические или октаэдрические кристаллы однодоменного магнетита размером 25-60 нм, собранные в небольшие цепочки до 58 элементов (в среднем 21-25), были обнаружены методами трансмиссионной электронной микроскопии. Сопряжение кристаллов в цепочки позволяет их суммарному магнитному моменту взаимодействовать с геомагнитным полем на фоне теплового шума. Количество магнетита в эт-моиде напрямую зависело от возраста и размеров рыб. На основании этого авторы пришли к заключению, что магнетит вырабатывается организмом на протяжении всего онтогенеза, причём взрослые рыбы обладают более высокой магниточувствительностью по сравнению с молодыми. Одноразмерность кристаллов, сходная намагниченность и накопление в течение жизни свидетельствуют о том, что этот

минерал производится в тканях самим организмом, а не поступает извне, т. е. магнетит является биогенным [Mann et al., 1988]. Исходя из расчётов [Kirschvink, Gould, 1981], малькам, годовикам и взрослым особям лосося необходимо иметь 1х104, 2*107 и 1*108 частиц магнетита соответственно — для того чтобы взаимодействие суммарного магнитного момента с геомагнитным полем могло быть воспринято организмом. Количества частиц биогенного магнетита, обнаруженные в черепе мальков нерки, достаточны для того, чтобы определять направление геомагнитного поля, а обилие этих кристаллов на более поздних стадиях жизненного цикла позволяет рыбам чувствовать изменения магнитного поля порядка сотен нанотесла, т. е. долей процента от величины индукции магнитного поля Земли [Walker et al., 1988].

Ферромагнитный материал был обнаружен также в глазах и коже взрослых лососей O. nerka [Walker et al., 1988]. Однако беспорядочная намагниченность этого материала показывает, что его присутствие в глазах и коже является, скорее всего, следствием ферромагнитного загрязнения [Kobayashi et al., 1995].

Позднее на примере радужной форели O. mykiss (Walbaum) (Salmonidae) Уокер выяснил, какие элементы нервной системы рыб, обладающих биогенным магнетитом, задействованы в восприятии магнитного поля [Walker et al., 1997]. Сначала несколько особей форели в поведенческих экспериментах были обучены различать магнитные стимулы. Распознавание рыбами наличия локальной магнитной аномалии (70 мкТл) рядом с приманкой на фоне геомагнитного поля (55 мкТл) подкреплялось пищей. Обучение происходило в ходе повторяющихся сеансов, и уже с третьего сеанса форель демонстрировала статистически значимый поведенческий ответ на присутствие дополнительного магнитного поля. Затем были записаны изменения потенциала отдельных нервных волокон глазной ветви тройничного нерва при трех режимах мгновенного изменения магнитного поля (сигнал квадратной формы) с частотами 0.5 и 1 Гц: геомагнитное поле - инвертированное геомагнитное поле, геомагнитное поле - утроенное геомагнитное поле и инвертированное геомагнитное поле -утроенное геомагнитное поле. Был зафиксирован ответ нервной системы форели на утроение интенсивности магнитного поля, однако не было обнаружено отклика на его инверсию. Ранее реакция на изменение направления при отсутствии поведенческого ответа на инвер-

сию вектора геомагнитного поля была обнаружена у мальков лосося [Quinn et al., 1981].

Следующим шагом стала идентификация магниторецепторов у форели. С использованием конфокальной лазерной сканирующей микроскопии были обнаружены цепочки магнетита в особых клетках [Walker et al., 1997]. Скопления этих клеток располагались рядом с ба-зальным слоем обонятельного эпителия, вдали от обонятельных рецепторов. Клетки размером около 10-12 мкм имели трёхдольчатую форму и содержали кристаллы магнетита такой же формы и размеров, как обнаруженные ранее в этмоиде нерки. Позднее клетки-рецепторы магнитного поля у форели были описаны той же группой исследователей более детально [Diebel et al., 2000]. Заключительным этапом работы стало определение локализации окончаний тех нервных путей, где были зафиксированы ответы на магнитные стимулы. Глазная ветвь тройничного нерва, регистрирующая магнитные стимулы, соединяясь с другими ветвями тройничного нерва, уходит к продолговатому мозгу. Другая же часть нервных окончаний глазной ветви тройничного нерва направляется в обонятельную капсулу к местам скопления магниточувствительных клеток. Таким образом, было показано, какие структуры отвечают за функционирование магнитного чувства.

Позднее был описан последний элемент этой системы - собственно работа магнито-чувствительных клеток и трансформация изменений магнитного поля в нервный импульс [Walker, 2008]. Длина цепи кристаллов магнетита в каждой клетке около 1 мкм, такие цепи довольно чувствительны к магнитному полю и позволяют передавать информацию об изменении геомагнитного поля клеткам. Расположение цепочек в клетках позволяет предположить, что в основе преобразования информации о магнитных условиях в изменение мембранного потенциала клетки лежит изменение механического момента цепочки магнетита относительно мембраны в ответ на действие поля. Одним концом цепочка крепится к клеточной мембране и связана филаментами с несколькими механически открываемыми ионными каналами, сконцентрированными вокруг цепочки. Филаменты ограничивают тепловое движение цепочки: последняя может двигаться только в пределах конуса, направленного перпендикулярно мембране. Внутри конуса характер движения цепочки зависит от внешнего магнитного поля. Движение цепочки в сторону от оси конуса натягивает филаменты и откры-

вает ионные каналы на другой стороне. Когда цепочка приближается к оси конуса, натяжение филаментов ослабевает, что позволяет каналам закрыться. Состояние каналов в конкретный момент времени формирует потенциал на мембране клетки. Каждая рецепторная клетка воспринимает направление внешнего магнитного поля относительно оси движения цепочки магнетита. Соответственно информация о векторе магнитного поля формируется на основе совокупности сигналов, поступающих от каждой рецепторной клетки. В других таксономических группах позвоночных, у организмов, обладающих магниточувствитель-ностью, обнаружены анатомически сходные и аналогично иннервируемые структуры [Beason, Semm, 1996; Kirschvink et al., 2001]. Можно сказать, что на примере рыб была описана система магниточувствительности, основанная на использовании биогенного магнетита.

В настоящее время достоверно известно о наличии магнетита у сравнительно небольшого количества видов костистых рыб (перечень видов см. в [Formicki et al., 2004]), однако не стоит полагать, что это окончательный список. Изучение восприятия магнитного поля посредством рецепторов, содержащих магнетит, — это сравнительно новое направление науки, требующее сложного технического обеспечения. Описанные здесь работы проведены немногочисленными научными коллективами, работавшими с небольшим числом видов. Стоит ожидать, что рост интереса к этой теме приведёт к расширению списка видов рыб, использующих магнетит.

Следует заметить, что представители нескольких таксонов костистых рыб (семейства Mormyridae, Gymnotidae, Electrophoridae, Sternopygidae, Rhamphichthyidae, Hypopomidae, Apteronotidae) имеют высокочувствительные ампулированные электрорецепторы. Несмотря на сходство, ампулы костистых и пластиножа-берных рыб имеют независимое филогенетическое происхождение. Об этом свидетельствует их различная реакция на полярность стимула, а также целый ряд особенностей их морфологии и иннервации [New, 1997; Alves-Gomes, 2001; Tricas, 2001; Albert, Crampton, 2006]. По всей вероятности, так же как и пла-стиножаберные рыбы, они могут воспринимать магнитные поля с помощью электросенсорной системы. Такой же способностью могут обладать и представители некоторых других, эволюционно древних, таксономических групп, у которых также имеются электроре-

цепторы: миноговые (Petromyzonidae), цельно-головые (Holocephali), кистеперые

(Crossopterygii), двоякодышащие (Dipnoi), многоперовые (Polypteridae) и осетровые (Acipenseridae).

Помимо описанных выше механизмов, существует и другая гипотеза восприятия магнитного поля живыми организмами. Предполагается, что в основе магнитовосприятия могут лежать чувствительные к влиянию магнитного поля химические реакции, вызванные светом [Phillips, Borland, 1992; Ritz et al., 2000; Rodgers, Hore, 2009]. Механизм светозависи-мой магниторецепции можно вкратце описать следующим образом: фотоны света вызывают образование бирадикалов в молекулах пигмента криптохрома, который находится в сетчатке глаза. Спиновое состояние бирадикала описывают синглет-триплетными состояниями (суммарный спин двух электронов может быть равен 0 или 1). Действие внешнего магнитного поля может влиять на эволюцию спинового состояния электронов, т.е. вызывать синглет-триплетные переходы [Бучаченко и др., 1978 (Buchachenko et al., 1978)]. Это приводит к изменению равновесного соотношения радикалов и исходных молекул. Гипотетически скорость чувствительных к направлению спинов реакций может быть химическим сигналом для сенсорного нейрона, вызывающим генерацию нервного импульса, несущего информацию о внешнем магнитном поле. Существуют предположения, что рыбы могут использовать такой механизм [Klimley, 1993].

Однако существование светозависимой магниторецепции остаётся гипотезой, порождающей множество вопросов, на которые пока нет ответов. Основательную критику данной гипотезы можно найти в статье Кавокина [Kavokin, 2009]. Мы же отметим только, что в настоящее время остаются неизвестными как анатомические структуры, так и нейрофизиологические механизмы передачи информации о магнитном поле от «бирадикальных» рецепторов в мозг. Кроме того, в экспериментах показана способность как рыб [Quinn et al., 1981], так и других животных [Lohmann et al., 1995; Lohmann, Lohmann, 1996] ориентироваться по магнитному полю в полной темноте. Нужно также учитывать, что доступность солнечного света для рыб уменьшается с глубиной. Влияние относительно сильных магнитных полей на радикальные пары в биологических системах, безусловно, является одной из проблем магнитобиологии.

Однако заявлять о наличии механизмов восприятия геомагнитного поля, основанных на реакциях с участием свободных радикалов у рыб, и говорить об использовании этих механизмов для ориентации, на наш взгляд, преждевременно.

При воздействии сильных магнитных полей поведенческие эффекты могут возникать за счет других механизмов. Например,

статическое магнитное поле 4.7-11.7 Тл вызывает у взрослых данио Danio rerio (Hamilton) (Cyprinidae) гиперактивность и беспорядочное плавание. С помощью серии экспериментов, в которых экспериментаторы отключали у рыб рецепторы сигналов разных модальностей, удалось показать, что этот эффект вызван нарушением работы вестибулярной системы под действием поля [Ward et al., 2014].

ОРИЕНТАЦИЯ В ГЕОМАГНИТНОМ ПОЛЕ

Ориентация в лаборатории

Ранние публикации о влиянии магнитных полей, интенсивность которых сопоставима с геомагнитным полем, на поведение рыб противоречивы. В частности, МакКлив и Пауэр [McCleave, Power, 1978]регистрировали направление движения неполовозрелых особей американского угря Anguilla rostrata (Lesueur) (Anguillidae) длиной 5-9 см после выхода в экспериментальный аквариум-арену при различных значениях вектора вертикального магнитного поля (нормальное геомагнитное поле, инвертированное геомагнитное поле, ослабленное геомагнитное поле и поле, усиленное в 4 раза относительно геомагнитного). Авторы не обнаружили зависимости направления движения угря от значений этого вектора [McCleave, Power, 1978]. Однако в похожем эксперименте, проведенном другими исследователями, было обнаружено значимое влияние магнитных условий на особей того же вида [Souza et al., 1988]. Следует указать, что схема опыта (регистрировали предпочтение направления движения угря в нормальном геомагнитном поле, ослабленном геомагнитном поле, инвертированном геомагнитном поле и удвоенном инвертированном геомагнитном поле), а также жизненная стадия объекта (использовались особи со средней длиной тела 33.75 см) отличались от использованных в эксперименте, описанном выше [McCleave, Power, 1978]. Возможно, именно эти несоответствия стали причиной различий в полученных результатах.

В то же время Г.Г. Брановер с коллегами [Branover et al., 1971] показали способность европейского угря Anguilla anguilla (L.) (Anguillidae) ориентироваться в геомагнитном поле. Для этого использовали специальный лабиринт, допускающий движение рыб в трёх направлениях, составляющих между собой угол 120°, и наблюдали за преимущественным направлением движения 5-летних рыб длиной 10-15 см. В одном варианте эксперимента горизонтальная компонента геомагнитного поля составляла прямой угол с одним из трёх возможных направлений движения; в другом ва-

рианте геомагнитное поле было скомпенсировано (устранено) посредством колец Гельм-гольца, питаемых постоянным током. Эксперименты повторяли многократно в трёх географических пунктах: Калининград, Одесса и Ленинград (Санкт-Петербург). Оказалось, что в присутствии геомагнитного поля рыбы выбирали преимущественно направление запад -восток или юго-юго-запад - северо-северо-восток, в условиях же компенсации геомагнитного поля распределение направлений движения рыб было равновероятным. Также этими исследователями было установлено, что в однородном постоянном магнитном поле 200 мкТл угри предпочитают двигаться вдоль линий индукции, а в градиентном поле - в направлении уменьшения интенсивности.

Способность костистых рыб ориентироваться в геомагнитном поле была показана также в экспериментах с неркой O. nerka. Весной мальки нерки мигрируют из речных местообитаний с галечным дном, где они вышли из икры, в озера. Куин помещал мальков во время миграции в специальные резервуары с коридорами, радиально расходящимися от центра, и наблюдал за предпочитаемым направлением их движения днём и ночью, а также в условиях, когда обзор неба был закрыт [Quinn, 1980]. Во всех резервуарах днём и ночью мальки нерки чаще выбирали коридор, направленный к озеру. После поворота горизонтальной компоненты геомагнитного поля на 90° против часовой стрелки предпочитаемое направление движения мальков также изменилось на 90° против часовой стрелки. Этот эффект наблюдался ночью, даже если рыбы видели небо, а днём - только в тех резервуарах, где обзор неба был закрыт. Если мальки нерки видели солнце, они сохраняли направление к озеру и в условиях изменённого направления горизонтальной компоненты геомагнитного поля. Таким образом, для определения географического направления рыбы использовали и положение солнца на небе, и геомагнитное поле.

Позднее Куин повторил эти эксперименты с годовиками нерки и получил сходные результаты [Quinn, Brannon, 1982].

Сообщалось, что данио рерио D. rerio способны воспринимать сильное статическое магнитное поле [Shcherbakov et al., 2005]. Было показано также, что данио, которых выпускали в центре круглой арены, предпочитали двигаться к краю арены в двух противоположных направлениях. Эти предпочитаемые направления (север - юг, восток - запад, северо-запад -юго-восток и северо-восток - юго-запад) различались у разных линий данио, несмотря на то, что в эксперименте использовались близкородственные линии. В то же время, предпочтения не зависели ни от пола, ни от возраста рыб [Takebe et al., 2012].

Мы изучали ориентацию данио рерио в крестообразном лабиринте с четырьмя коридорами, расходящимися от центральной площадки на север, восток, юг и запад. В естественном геомагнитном поле рыбы чаще всего посещали два противоположных коридора: восточный и западный. Это бимодальное предпочтение сохранялось при повторении экспериментов с одними и теми же особями с интервалом в несколько дней. Когда горизонтальную компоненту поля поворачивали на 90° с помощью колец Гельмгольца, предпочитаемые направления рыб также изменялись на 90°: теперь они чаще посещали северный и южный коридоры. Другие модификации естественного поля, а именно реверсия на 180° вертикальной или горизонтальной компоненты поля, а также одновременная реверсия вертикальной и горизонтальной компонент не вызывали сколько-нибудь заметных изменений ориентации данио [Osipova et al., 2016].

Животные многих видов во время периодов неподвижности занимают определенное положение относительно геомагнитного поля, чаще всего приблизительно головой на север. Однако это положение все же асимметрично относительно магнитного поля: у разных видов оно отклоняется от севера к востоку в среднем от нескольких градусов до сорока [Malkemper et al., 2016]. Подобная тенденция обнаружена и у карпа Cyprinus carpió: ориентация рыб в емкости с водой отклоняется от направления на север в среднем на 8 градусов к востоку [Hart et al., 2012]. Эта закономерность дает основания предполагать, что реакция на магнитное поле латерализована, так же как и реакции на многие другие ориентиры во внешней среде. У рыб латерализация поведения проявляется, например, в предпочтении

поворачивать вправо (или наоборот, влево) при свободном выборе направления поворота; в выборе одного из двух пищевых объектов, симметрично расположенных в поле зрения рыбы; в предпочтении обходить препятствие с определенной стороны и т.д. Считается, что латерализация поведения вызвана функциональной асимметрией нервной системы, но, вероятно, может быть и следствием асимметрии органов чувств [Nepomnyashchikh, Izvekov, 2006]. Соответственно, латерализация ориентации в геомагнитном поле может отражать как асимметричное расположение рецепторов поля (например, кристаллов магнетита), так и асимметрию центральных отделов нервной системы, ответственных за обработку сигналов, поступающих от рецепторов [Malkemper et al., 2016].

Ориентация в природе

Исследование магниточувствительности (способности ощущать магнитное поле) пла-стиножаберных рыб тесно связано с наблюдениями за их перемещением в природе. В частности, изучение передвижений синей акулы Prionace glauca (L.) (Carcharhinidae) методами акустической телеметрии показало, что при отсутствии ориентиров в толще воды эти рыбы могут поддерживать одно и то же направление движения в течение нескольких дней [Carey, Scharold, 1990]. Сопоставление траектории движения акул и магнитной карты местности позволило исследователям сделать вывод о том, что они ориентировались по вектору геомагнитного поля и не реагировали на небольшие локальные магнитные аномалии.

Климли с соавторами [Klimley et al., 1988] на основе анализа передвижений акулы-молота Sphyrna lewini (Griffith, Smith) (Sphyrnidae) предположили, что акулы могут использовать для навигации и локальные магнитные поля. Позднее Климли в течение ряда лет наблюдал за хомингом нескольких особей акулы-молота, к телу которых были прикреплены ультразвуковые передатчики [Klimley, 1993]. Слежение за траекторией движения рыб сопровождалось детальными измерениями величины магнитной индукции на различных глубинах в районе проведения исследований. Сопоставив полученные данные, исследователь пришёл к выводу, что акулы использовали для ориентации в пространстве локальные магнитные поля, т.е. суперпозицию геомагнитного поля и полей, создаваемых намагниченными породами, образующими подводный рельеф. При этом градиент геомагнитного поля на глубине 175 м, где отслеживалась траек-

тория движения акулы, составлял всего 0.037 нТл/м [Klimley, 1993]. Следует также упомянуть, что градиент геомагнитного поля увеличивается с глубиной [Macdonald et al., 1980; Klimley, 1993]. Это может быть дополнительным фактором, позволяющим рыбам использовать восприятие магнитного поля для ориентации на больших глубинах. Дальнейшие исследования Климли, в которых изучали траектории движения трёх видов акул Isurus oxyrinchus (Rafinesque) (Lamnidae), Carcharodon carcharías (L.) (Lamnidae) и P. glauca, также свидетельствуют о возможном использовании рыбами магнитного поля для ориентации в пространстве [Klimley et al., 2002]. Кроме того, на основании анализа траектории движения Myliobatis californica (Gill) (Myliobatidae) было сделано предположение о восприятии магнитного поля этими скатами [Klimley et al., 2005].

Наблюдения за перемещением костистых рыб в природе также указывают на возможность использования ими геомагнитного поля для ориентации в естественной среде.

Например, на отдельных участках слабопроточных водоемов, характеризующихся однородностью гидрофизических и гидрохимических параметров, путь мигрирующих рыб нередко совпадает с направлением магнитного меридиана [Поддубный, 1965 (Poddubnyy, 1965); Малинин, 1981 (Malinin, 1981)].

Вероятно, роль магниторецепции в ориентации и других формах поведения рыб может быть различной в зависимости от окружающей обстановки, особенностей биологии вида и физиологического состояния организма. Кроме того, поведение рыбы в естественной среде обитания может быть связано с одновременным достижением нескольких целей, таких, как избегание опасности, добыча корма, миграции, регулирование температуры тела путём перемещения в различные слои водной толщи, поиск оптимального содержания растворённого в воде кислорода и т. д. [Sundstrom et al., 2001]. Всё это наряду с неоднородностью геомагнитного поля на различных участках водоёмов затрудняет оценку значения магнитного поля для поведения рыб в природе.

ВЛИЯНИЕ ИЗМЕНЕНИИ ПОЛЯ НА АКТИВНОСТЬ РЫБ

Активность в лаборатории

В отличие от наблюдений за распределением и поведением рыб в естественной среде, при анализе многолетних рядов наблюдений за электрической активностью слабоэлектрических рыб Gnathonemus leopoldianus (Boulenger) (Mormyridae) и за двигательной активностью Hoplosternum thoracatum (Cuvier, Valenciennes) (Callichthyidae) в лабораторных условиях не удалось установить какой-либо связи между исследуемыми процессами и геомагнитной активностью [Deshcherevsky et al., 2009]. Здесь следует упомянуть о различиях, которые могут существовать между полевыми и лабораторными исследованиями. Во-первых, лабораторное электрооборудование, работающее для поддержания аквакультуры и автоматической регистрации активности животных, само индуцирует в пространстве неоднородные магнитные поля с различными параметрами. Рыбы, передвигаясь по аквариуму, могли испытывать изменения магнитного фона, нивелирующие возможные ответные реакции на изменение геомагнитной обстановки. Во-вторых, не исключено, что лабораторные культуры организмов, длительное время содержащиеся в полях работающих приборов, отличаются от природных популяций и могут адаптироваться к изменению магнитных условий [Крылов, Осипова, 2012 (Krylov, Osipova, 2012)]. К сожалению, авторы [Deshcherevsky et

я!., 2009] не приводят данных о магнитных полях в лаборатории непосредственно вблизи изучаемых объектов и о сравнении магнито-чувствительности лабораторных аквариальных культур рыб с природными популяциями.

В наших экспериментах искусственные модификации геомагнитного поля приводили к увеличению двигательной активности данио D. rerio при исследовании ими крестообразного лабиринта: количество посещений коридоров лабиринта возрастало при повороте горизонтальной компоненты естественного поля на 90°. Еще более заметное увеличение наблюдалось, если горизонтальную компоненту многократно поворачивали на 90° и обратно с интервалами продолжительностью 1 мин [081роуа et а1., 2016].

Активность в природе

Работы в этом направлении проведены главным образом советскими авторами. Они включают в себя сравнительные исследования зависимости промысловых уловов от различных характеристик солнечной и геомагнитной активности. Впервые данные о влиянии геомагнитной и солнечной активности на уловы рыб получил А.Т. Миронов [(Мкопоу, 1948)]. Эти работы были продолжены В.Р. Протасовым и другими исследователями, подтвердившими существование прямой коррелятивной зависимости между уловами сельди Clupea

harengus (L.) (Clupeidae) в Норвежском море и уровнем геомагнитной активности.

Во время магнитных бурь рыба уходит с мелких мест (Баренцево море) в глубоководное Норвежское море [Фонарев и др., 1974 (Fonarev et al., 1974); Протасов и др., 1975, 1982 (Protasov et al., 1975, 1982)].

В.Н. Честной [(Chestnoy, 1977, 1983)] анализировал зависимость уловистости тралов от геомагнитной активности в различных промысловых районах океана. В большинстве случаев между рассматриваемыми показателями наблюдалась отрицательная линейная связь. Обнаружено также, что во внутренних водоемах в период геомагнитных возмущений возрастает пищевая и двигательная активность леща Abramis brama (L.), плотвы Rutilus rutilus (L.), густеры Blicca bjoerkna (L.) (Cyprinidae) и окуня Perca fluviatilis L. (Percidae) [Пермитин, 1966 - цит. по: Честной, 1983 (Permitin, 1966 -cited from Chestnoy, 1983)].

Способность пластиножаберных рыб к восприятию магнитных полей используется на практике. В частности, размещение магнитов на сетях, ограждающих пляжи от акул, приводит к снижению доли попадающих туда неполовозрелых особей пластиножаберных рыб, что может способствовать сохранению малочисленных популяций [O'Connell et al., 2011].

Магниточувствительность костистых рыб также используется на практике. Например, размещение постоянных магнитов на неводе повышало его уловистость в среднем на 50%. Лучше, чем в невод без магнитов, попадались окунь Perca fluviatilis L. (Percidae), плотва Rutilus rutilus (L.) (Cyprinidae), щука Esox lucius L. (Esocidae), краснопёрка Scardinius erythrophthalmus (L.) (Cyprinidae), лещ Abramis brama (L.) (Cyprinidae) и уклейка Alburnus alburnus (L.) (Cyprinidae). Однако уловы европейского угря не изменились [Formicki et al., 2004].

последствия воздействия магнитных полей в раннем онтогенезе

на поведение молоди и взрослы1х рыб

Действие магнитного поля, превышающего естественное, на развивающиеся эмбрионы кумжи, радужной форели, щуки и карпа может замедлить развитие и отсрочить вылуп-ление. Последнее становится более длительным и проходит "тяжелее", чем в естественном магнитном поле. Кроме того, у эмбрионов повышаются частота сердечного ритма и газообмен [Formicki, Winnicki, 1998]. Задержка вы-лупления наблюдалась также у эмбрионов D. rerio, подвергнутых действию электромагнитного поля с частотой 50 Гц и величиной индукции 1 мТл [Skauli et al., 2000]. Этот эффект проявлялся только в том случае, если воздействие начиналось спустя 48 ч после оплодотворения икры, а при экспозиции эмбрионов на более ранних отрезках эмбриогенеза задержки вылупления не наблюдалось.

Постоянное магнитное поле (2.0 мТл) во время активации развития повышает проницаемость для воды оболочек икринок у кумжи, радужной форели и атлантического лосося, увеличивая интенсивность обмена между икринкой и водной средой, в которой икринка развивается [Sadowski et al., 2007]. Повышение интенсивности водообмена может вызвать и усиление притока в икру нежелательных компонентов среды, а вместе с этим и изменения в развитии.

Стрэнд с соавторами [Strand et al., 1983] помещали сперму, неоплодотворённую и оплодотворённую икру радужной форели в про-

странство между магнитами установки T0KAMAK-UWMAK-1, где создавалось магнитное поле с индукцией 1 Тл и более на 1 ч. При воздействии поля только на сперму или только на икру до оплодотворения повышалась доля оплодотворенных икринок. Усиления эффекта после одновременного действия магнитного поля на сперму и неоплодотворён-ную икру не наблюдалось.

В наших экспериментах эмбрионы и предличинки плотвы R. гыШш подвергались действию электромагнитного поля с частотой 500 Гц и величиной индукции 150 мкТл. Экспозиция в поле проводилась в трёх временных интервалах: от оплодотворения до гаструля-ции, от гаструляции до вылупления предличи-нок и от вылупления до рассасывания у пред-личинок желточного мешка. В первых двух вариантах вылупление предличинок произошло раньше, чем в контрольном варианте, а по прошествии 4 месяцев у особей из опытных вариантов наблюдали повышенную изменчивость распределения числа позвонков в отделах позвоночника и формулы глоточных зубов. При этом повышение разнообразия было тем значительнее, чем раньше в онтогенезе объекты подвергались действию поля. Кроме того, размеры и вес особей в возрасте до одного года, которые экспонировались в магнитном поле с момента оплодотворения до гаструля-ции, были достоверно меньше контрольных [СЬе^агеуа et а!., 2009].

Слабые естественные геомагнитные флуктуации - магнитные бури - также могут оказывать влияние на раннее развитие рыб. В эксперименте В.В. Крылова с соавторами [Кгу1оу й а1., 2010] типичная сильная магнитная буря, происходившая 30-31 октября 2003 г, была записана Геофизической обсерваторией "Борок" на географической широте проведения экспериментов (в пункте проведения экспериментов: п. Борок Ярославской обл.), а затем воспроизведена в диапазоне частот 05 Гц во время эмбриогенеза плотвы в экспериментальной установке, описанной ранее [Крылов и др., 2011 (Кгу1оу й а1., 2011)]. Размах амплитуды флуктуаций исследуемой магнитной бури в направлении вертикальной, мери-дианальной и широтной компоненты составлял до 300 нТл. После воздействия бури продолжительностью 24 ч на эмбрионы плотвы вылупление предличинок проходило более интенсивно по сравнению с контролем, где этот процесс был растянут во времени. В дальнейшем у особей в возрасте до одного года размеры и вес оказывались меньше, чем у контрольных рыб. Кроме того, в отличие от эффектов сравнительно сильного переменного магнитного поля [СЬеЬо1агеуа й а1., 2009], магнитная буря привела к снижению изменчивости числа позвонков в грудном, переходном и хвостовом отделах позвоночника по сравнению с контрольными рыбами [Кгу1оу е! а1., 2010]. На клеточном уровне действие магнитной бури на эмбрионы плотвы приводило к повышению у них митотического индекса [ТаПкта е! а1., 2013а, Ь].

Естественно предположить, что влияние магнитных полей, в том числе естественных магнитных бурь, на физиологические процес-

сы и развитие морфологических структур во время формирования организма может впоследствии отразиться на его поведении. Это предположение подтвердилось в наших экспериментах. Сразу после нереста оплодотворенную икру данио D. rerio делили на две равные группы. Одна группа (опыт) экспонировалась в переменном магнитном поле, имитирующем магнитную бурю (см. выше) в течение 24 часов. Икра другой группы (контроль) развивалась в невозмущенном естественном геомагнитном поле. С взрослыми рыбами, развившимися из этой икры, были проведены два эксперимента. В одном из них рыб помещали в кольцевой коридор и измеряли длину пути пройденного рыбами за фиксированное время в качестве показателя общей двигательной активности (подробное описание методики см. в куекоу е! а1., 2014). В другом эксперименте рыб помещали в стартовый отсек, соединявшийся с большим аквариумом узким коридором, и измеряли промежуток времени от помещения в отсек до выхода в аквариум через коридор. Общая двигательная активность рыб обеих групп в кольцевом коридоре не различалась сколько-нибудь существенно. В то же время, рыбы, которые в эмбриональном периоде повергались действию бури, быстрее выходили из стартового отсека в аквариум по сравнению с контрольными рыбами, эмбрионы которых содержались в спокойном геомагнитном поле [ЯошапоуБку е! а1., 2014]. Мы предполагаем, что действие магнитной бури на эмбрионы повышает устойчивость рыб к стрессу, вызванному незнакомой обстановкой. В свою очередь, низкий уровень стресса способствует исследовательскому поведению и, соответственно, быстрому выходу из стартового отсека.

СРАВНЕНИЕ ДЕЙСТВИЯ ГЕОМАГНИТНЫХ БУРЬ И НАРУШЕНИЯ СУТОЧНОЙ ВАРИАЦИИ ГЕОМАГНИТНОГО ПОЛЯ В РАННЕМ ОНТОГЕНЕЗЕ НА ПОСЛЕДУЮЩЕЕ ПОВЕДЕНИЕ РЫБ

Одним из возможных механизмов влияния бурь на живые системы называют нарушение циркадных биологических ритмов, водителем для которых служит, по мнению некоторых исследователей, регулярная суточная вариация геомагнитного поля [Bliss, Heppner, 1976; Brown, Chow, 1976; Welker et al., 1983; Krylov et al., 2014]. В подтверждение этой гипотезы можно привести факты корреляции уровня гормона мелатонина, синтез которого имеет выраженную циркадную ритмичность [Weaver, Lockley, 2009], с индексами геомагнитной активности [Рапопорт и др., 1998, 2001 (Rapoport et al., 1998, 2001); Burch et al., 1999; Weydahl et al., 2001; Burch et al., 2008], а также вовлеченность магниторецепторного белка и

криптохрома, связанных с восприятием изменений геомагнитного поля у животных [Ritz et al., 2000; Solov'yov et al., 2007; Qin et al., 2016], в систему поддержания циркадных биологических ритмов [Krishnan et al., 2001; Mandilaras, Missirlis, 2012]. Геомагнитная буря в этом случае воспринимается организмом как очень сильное возмущение суточной вариации геомагнитного поля, не согласующееся с естественным циклом освещенности - другим синхронизатором циркадных биологических ритмов. Биологические эффекты геомагнитных бурь при этом возникают вследствие десин-хронизации этих двух водителей ритма. Косвенным подтверждением описанной гипотезы можно рассматривать и результаты экспери-

мента с различными видами растении и животных, в котором исследовались биологические эффекты имитации широкополосного сигнала сильной геомагнитной бури 0-5 Гц и двух его частотных составляющих 0-0.001 Гц и 0.001-5 Гц. Было показано, что на биологические объекты значимо и практически идентично влияют только широкополосный сигнал бури и его составляющая в диапазоне 0-0.001 Гц [Krylov et al., 2014]. Другими словами, биологические объекты реагировали на медленные изменения геомагнитного поля, близкие по продолжительности суточной геомагнитной вариации, но не совпадающие с ней.

Если такой механизм действительно имеет место в живых системах, то эффекты, подобные влиянию геомагнитной бури, должны проявляться при смещении суточной геомагнитной вариации относительно смены дня и ночи. Для того чтобы подтвердить или опровергнуть это предположение, мы исследовали, как смещение суточной геомагнитной вариации в период раннего развития влияет на поведение плотвы Rutilus rutilus (L.) (Cyprinidae). С этой целью эмбрионы плотвы сразу после оплодотворения делили на три группы. Эмбрионы первой группы помещали в рабочий объем

колец Гельмгольца, в котором воспроизводилось смещение суточной геомагнитной вариации на 6 часов относительно смены дня и ночи. Во второй группе смещение составляло 12 часов. В этих условиях эмбрионы плотвы развивались в течение 6 дней от оплодотворения до рассасывания желточного мешка у предли-чинок. Эмбрионы контрольной группы находились в это время в естественных условиях (суточная геомагнитная вариация не смещена относительно смены дня и ночи). Личинок (возраст 11-12 дней), молодь (30 дней) и сеголетков (4 месяца), развившихся из эмбрионов этих трех групп, помещали в крестообразный лабиринт (каждую особь отдельно) и регистрировали их двигательную активность (число посещений коридоров) в течение 15 мин у личинок и молоди, и в течение 25 мин у сеголетков. Наблюдалось увеличение двигательной активности у рыб из варианта 12-часового смещения суточной геомагнитной вариации по сравнению с контролем и вариантом 6-часового смещения во всех возрастных группах (см. таблица). Эти различия были достоверны для личинок и молоди плотвы [Крылов и др., в печати; Krylov et al., in press, 2016].

Локомоторная активность в разных возрастных группах плотвы Locomotor activity of different life stages of roach

Возрастная группа Life stage Вариант Experiment Среднее число посещений коридоров ± S.E. Number of corridor visits ± S.E. N

Контроль 114.77±15.35 (a) 13

Личинки Control

Larvae 6-часовое смещение 105.50±14.79 (a) 14

6 h shift

12-часовое смещение 164.44±13.84 (b) 16

12 h shift

Контроль 71.00±8.10 (a) 19

Молодь Control

Fry 6-часовое смещение 86.72±8.32 (ab) 18

6 h shift

12-часовое смещение 101.39±8.32 (b) 18

12 h shift

Контроль 79.30±10.86 (a) 10

Сеголетки Control

Yearlings 6-часовое смещение 54.90±10.86 (a) 10

6 h shift

12-часовое смещение 84.71±12.98 (a) 7

12 h shift

Примечание: Достоверные различия между вариантами (^<0.05) внутри каждой возрастной группы обозначены разными буквенными индексами (дисперсионный анализ, апостериорный Ь8Б-критерий).

Увеличение двигательной активности у плотвы, подвергавшейся в раннем онтогенезе воздействию смещения суточной геомагнит-

ной вариации на 12 часов относительно смены дня и ночи, согласуется с отмеченными ранее эффектами у другого представителя карповых

рыб - данио D. кгю. Данио, развившиеся из экспонированных в сильной магнитной буре эмбрионов, не отличались от контрольных рыб скоростью передвижений в кольцевом коридоре, но быстрее выходили из стартового отсека в аквариум [ЯошапоуБку е! а1., 2014]. Такой результат можно объяснить усилением исследовательской активности в незнакомой обстановке после экспозиции эмбрионов в буре [ЯошапоуБку е! а1., 2014]. Подобное повышение исследовательской активности, вероятно, могло быть причиной увеличения числа посещений коридоров лабиринта в данном иссле-

довании. При этом следует отметить онтогенетическую устойчивость эффекта.

Увеличение числа посещений коридоров после экспозиции эмбрионов в 12-часовом смещении суточной геомагнитной вариации относительно смены дня и ночи отмечалась во всех исследованных возрастных группах.

Таким образом, полученные результаты согласуются с гипотезой о том, что геомагнитные бури воспринимаются организмом как сильная вариация геомагнитного поля, которая случилась в необычное время относительно первичного синхронизатора циркадных биологических ритмов — смены дня и ночи.

ВЫВОДЫ

4. Действие искусственных магнитных полей и естественных флуктуаций геомагнитного поля (магнитных бурь) на эмбрионы рыб приводит к последующим изменениям в поведении рыб.

5. Учитывая пп. 1 -4, можно утверждать, что искусственные и естественные магнитные поля представляют собой значимый экологический фактор, влияющий на жизнь рыб. С увеличением интенсивности и разнообразия антропогенных магнитных полей в биосфере значимость этого фактора возрастает.

6. Реакции рыб на естественные и искусственные магнитные поля должны учитываться при планировании лабораторных экспериментов с поведением рыб. Неконтролируемые искусственные поля и естественные флуктуации геомагнитного поля могут повлиять на результаты этих экспериментов.

1. Рыбы, относящиеся к таксонам разного эволюционного уровня, способны воспринимать как сильные искусственные магнитные поля, так и естественное геомагнитное поле. Рыбы, имеющие специализированные электросенсорные системы, могут воспринимать магнитное поле с помощью электрорецепторов. У некоторых костистых рыб магниторецепция осуществляется рецепторными клетками, содержащими цепочки кристаллов биогенного магнетита.

2. Экспериментальные данные и полевые наблюдения показывают, что рыбы используют естественное магнитное поле Земли для ориентации и навигации.

3. Естественные флуктуации геомагнитного поля влияют на общую двигательную активность и пространственное распределение рыб, однако это влияние изучено в гораздо меньшей степени, чем ориентация рыб в магнитных полях.

Работа выполнена при поддержке РФФИ (проект № 16-34-00187-мол_а).

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ Брановер Г.Г., Васильев А.С., Глейзер С.И., Цинобер А.Б. Исследование поведения угря в естественных и искусственных магнитных полях и анализ механизма его рецепции // Вопр. ихтиологии. 1971. Т. 11, № 4. С. 720-727.

Бучаченко А.Л., Сагдеев Р.З., Салихов К.М. Магнитные и спиновые эффекты в химических реакциях. Новосибирск: Наука, 1978. 294 с.

Крылов В.В., Зотов О.Д., Клайн Б. И. Устройство для генерации магнитных полей и компенсации локального

низкочастотного магнитного поля. 2011. Патент на полезную модель RUS 108 640 13.05.2011. Крылов В.В., Осипова Е.А. Исследование адаптаций Daphnia magna к естественным и искусственным флуктуа-циям магнитного поля // Физиологические, биохимические и молекулярно-генетические механизмы адаптаций гидробионтов. Борок: ИБВВ РАН. 2012. С. 188-192. Малинин Л.К. Миграции и ориентация рыб. М.: Знание. 1981. 64 с.

Миронов А.Т. Электрические токи в море и действие тока на рыбу // Тр. Морского гидрофизического ин-та АН СССР. 1948. Т. 1. С. 56-74.

Поддубный А.Г. Некоторые результаты дистанционных наблюдений за поведением мигрирующих рыб // Бионика. М.: Наука. 1965. С. 255-263. Протасов В.Р., Бондарчук А.И., Ольшанский В.М. Введение в электроэкологию. М.: Наука. 1982. 336 с. Протасов В.Р., Шнеер В.С., Фонарев Г.А. О влиянии естественных электрических полей в море на поведение и распределение рыб // Зоол. журн. 1975. Т. 54, № 7. С. 1098-1101.

Рапопорт С.И., Большакова Т.Д., Малиновская Н.К.,Ораевский С.А., Мещерякова С.А., Бреус Т.К., Сосновский

А.М. Магнитные бури как стрессовый фактор // Биофизика. 1998. Т.43, Вып. 4. С. 632-639. Рапопорт С.И., Шаталова А.М., Ораевский В.Н., Малиновская Н.К., Веттерберг Л. Продукция мелатонина у больных гипертонической болезнью во время магнитных бурь // Терапевтический архив. 2001. Т. 73, № 12. С. 29-33.

Фонарев Г.А., Шнеер В.Р., Протасов В.Р. Электрические поля в гидросфере и их возможное влияние на поведение рыб // Вопр. гидробионики. М.: Наука. 1974. С. 25-27. Честной В.Н. Динамика уловистости донных тралов. М.: Легк. и пищ. пром-сть. 1977. 97 с.

Честной В.Н. Радиотест для оценки неритмических изменений в поведении рыб // Возможности использования физико-химических раздражителей для управления поведением рыб. М.: ИЭМЭЖ АН СССР. 1983. С. 104111.

Akasofu S.I., Chapman S. Solar-terrestrial physics. Oxford: Clarendon Press. 1972. 901 p.

Albert J.S., Crampton W.G.R. Electroreception and electrogenesis // The physiology of fishes. Boca Raton: CRC Press. 2006. P. 429-470.

Alves-Gomes J.A. The evolution of electroreception and bioelectrogenesis in teleost fish: a phylogenetic perspective //

J. Fish. Biol. 2001. Vol. 58, № 6. P. 1489-1511. Andrianov G.N., Brown H.R., Ilyinsky O.B. Responses of central neurons to electrical and magnetic stimuli of the

ampullae of Lorenzini in the Black Sea skate // J. Comp. Physiol. A. 1974. Vol. 93, № 4. P. 287-299. Beason R., Semm P. Does the avian ophthalmic nerve carry magnetic navigational information? // J. Exp. Biol. 1996. Vol. 199. P. 1241-1244.

Bliss V.L., Heppner F.H. Circadian activity rhythm influenced by near zero magnetic field // Nature. 1976. Vol. 261. P. 411-412.

Brown F.A., Chow C.S. Uniform daily rotation and biological rhythms and clocks in hamsters // Physiological Zoology. 1976. Vol. 49. P. 263-285.

Brown H.R., Ilyinsky O.B. The ampullae of Lorenzini in the magnetic field // J. Comp. Physiol. A. 1978. Vol. 126, № 4. P. 333-341.

Burch J.B., Reif J.S., Yost M.G. Geomagnetic activity and human melatonin metabolite excretion // Neuroscience Letters. 2008. Vol. 438. P. 76-79. Burch J.B., Reif J.S., Yost M.G. Geomagnetic disturbances are associated with reduced nocturnal excretion of a melatonin metabolite in humans // Neuroscience Letters. 1999. Vol. 266. P. 209-212. Carey E.G., Scharold J.Vol. Movements of blue sharks (Prionace glauca) in depth and course // Mar. Biol.

1990.Vol. 106. P. 329-342. Chapman S., Bartels J. Geomagnetism. London: Oxford University Press. 1940. 217 p.

Chebotareva Yu.V., Izyumov Yu.G., Krylov V.V. The Effect of an Alternating Electromagnetic Field Upon Early Development in Roach (Rutilus rutilus: Cyprinidae, Cypriniformes) // J. Ichthyol. 2009. Vol. 49, № 5 P. 409-415. Deshcherevsky A.V., Sidorin A.Y., Kharin E.P. Geomagnetic disturbances and animal activity in laboratory conditions

// Biophysics. 2009. Vol. 54, № 3. P. 389-395 Diebel C.E., Proksch R., Green C.R., Neilson P., Walker M.M. Magnetite defines a magnetoreceptor // Nature. 2000. Vol. 406. P. 299-302.

Dijkgraaf S., Kalmijn A.J. Verhaltensversuche zur funktion der Lorenzinischen ampullen // Naturwissenschaften. 1962. Vol. 49, № 17. P. 400.

Fleissner G., Fleissner G. Magnetoreception // Encyclopedia of animal behavior. Oxford: Elsevier-Academic Press. 2010. P. 324-335.

Formicki K., Tanski A., Sadowski M., Winnicki A. Effects of magnetic fields on fyke net performance // J. Appl.

Ichthyol. 2004. Vol. 20, № 5. P. 402-406. Formicki K., Winnicki A. Reactions of fish embryos and larvae to constant magnetic fields // Ital. J. Zool. 1998. Vol. 65. P. 479-482.

Frankel R.B., Blakemore R.P., Wolfe R.S. Magnetite in freshwater magnetotactic bacteria // Science. 1979. Vol. 203. P. 1355-1356.

Gould J.L., Kirschvink J.L., Deffeyes K.S. Bees have magnetic remanence // Science. 1978. Vol. 201. P. 1026-1028. Hanson M., Karlsson L., Westerberg H. Magnetic material in European eel (Anguilla anguilla L.) // Comp. Biochem.

Physiol. A. 1984. Vol. 77. P. 221-224. Hanson M., Wirmark G., Oblad M., Strid L. Iron-rich particles in European eel (Anguilla anguilla L.) // Comp.

Biochem. Physiol. A. 1984. Vol. 79. P. 311-316. Hart V., Kusta T., Nemec P., Blahova V., Jezek M., Novakova P., Begall S., Cerveny J., Hanzal V., Malkemper E.P., Stipek K., Vole C., Burda H. Magnetic alignment in carps: evidence from the Czech christmas fish market // PLoS One. 2012. Vol. 7. e51100.

Hofmann M.H. Physiology of ampullary electrosensory systems // Encyclopedia of fish physiology from genome to

environment. San Diego: Acad. Press. 2011. P. 359-365. Izvekov E. I., Kuternitskaya E.A., Pankova N.A., Malashichev Ye. B. Nepomnyashchikh V.A. Lateralisation of rotational swimming but not fast escape response in the juvenile sterlet sturgeon, Acipenser ruthenus (Chondrostei: Acipenseridae) // Laterality: Asymmetries of Body, Brain and Cognition. 2014. Vol. 19, № 3. P. 302-324.

Kalmijn A.J. Electric and magnetic field detection in elasmobranch fishes // Science. 1982. Vol. 218. P. 916-918.

Kalmijn A.J. The detection of electric fields from inanimate and animate sources other than electric organs // Handbook of sensory physiol. 1974. Vol. 3. P. 147-200.

Kalmijn A.J. Theory of electromagnetic orientation: a further analysis // Comparative physiology of sensory systems. Cambridge: Cambridge Univ. Press. 1984. P. 525-560.

Kavokin K.V. The puzzle of magnetic resonance effect on the magnetic compass of migratory birds // Bioelectromagnetics. 2009. Vol. 30. P. 402-410.

Kirschvink J.L., Gould J.L. Biogenic magnetite as a basis for magnetic field detection in animals // Biosystems. 1981. Vol. 13. P. 181-201.

Kirschvink J.L., Walker M.M., Chang S.B., Dizon A.E., Peterson K.A. Chains of single-domain magnetite particles in chinook salmon, Oncorhynchus tshawytscha // J. Comp. Physiol. A. 1985. Vol. 157. P. 375-381.

Kirschvink J.L., Walker M.M., Diebel C.E. Magnetite-based magnetoreception // Curr. Opin. Neurobiol. 2001. Vol. 11, № 4. P. 462-467.

Klimley A.P., Beavers S.C., Curtis T.H., Jorgensen S.J. Movements and swimming behavior of three species of sharks in La Jolla Canyon, California // Environ. Biol. Fish. 2002. Vol. 63. P. 117-135.

Klimley A.P., Butler S.B., Nelson D.R., Stull A.T. Diel movement of scalloped hammerhead shark, Sphyrna lewini Griffith and Smith, to and from a seamouth in the Gulf of California // J. Fish. Biol. 1988. Vol. 33. P. 751-761.

Klimley A.P. Highly directional swimming by scalloped hammerhead sharks, Sphyrna lewini, and subsurface irradi-ance, temperature, bathymetry, and geomagnetic field // Mar. Biol. 1993. Vol. 117. P. 1-22.

Klimley A.P., Kihslinger R.L., Kelly J.T. Directional and non-directional movements of bat rays, Myliobatis californica, in Tomales Bay, California // Environ. Biol. Fish. 2005. Vol. 74. P. 79-88.

Kobayashi A.K., Kirschvink J.L., Nesson M.H. Ferromagnetism and EMFs // Nature. 1995. Vol. 374. P. 123.

Krishnan B., Levine J.D., Lynch M.K.S., Dowse H.B., Funes P., Hall J.C., Hardin P.E., Dryer S.E. A new role for cryptochrome in a Drosophila circadian oscillator // Nature. 2001. Vol. 411. P. 313-317.

Krylov V.V., Chebotareva Yu.V., Izyumov Yu.G., Zotov O.D., Osipova E.A. Effects of an induced magnetic storm on the early ontogenesis of roach Rutilus rutilus (L.) // Inland Water Biology. 2010. Vol. 3, № 4. P. 356-359

Krylov V.V., Nepomnyashchikh V.A., Pankova N.A., Pavlova V.V., Osipova E.A. Using a Plus Maze to Detect Effects of Geomagnetic Field Modifications on Fish Behavior // Proceedings of Measuring Behavior 2016 (Dublin, Ireland, 25-27 May 2016). Editors: A.J. Spink et al. P. 7-15.

Krylov V.V., Zotov O.D., Klain B.I., Ushakova N.V., Kantserova N.P., Znobisheva A.V., Izyumov Y.G., Kuz'mina V.V., Morozov A.A., Lysenko L.A., Nemova N.N., Osipova E.A. An experimental study of the biological effects of geomagnetic disturbances: The impact of a typical geomagnetic storm and its constituents on plants and animals // Journal of Atmospheric and Solar-Terrestrial Physics. 2014. Vol. 110-111. P. 28-36.

Lagroye I., Percherancier Y., Juutilainen J., De Gannes F.P., Veyret B. ELF magnetic fields: animal studies, mechanisms of action // Prog. Biophys. Mol. Biol. 2011. Vol. 107, № 3. P. 369-373.

Leitgeb N., Cech R., Schrottner J., Lehofer P., Schmidpeter U., Rampetsreiter M. Magnetic emissions of electric appliances // Int. J. Hyg. Environ. Health. 2008. Vol. 211. P. 69-73.

Lohmann K. J., Lohmann C. M. F. Detection of magnetic field intensity by sea turtles // Nature. 1996. Vol. 380. P. 5961.

Lohmann K.J., Pentcheff N., Nevitt G., Stetten G., Zimmer-Faust R., Jarrard H., Boles L. Magnetic orientation of spiny lobsters in the ocean: experiments with undersea coil systems // J. Exp. Biol. 1995. Vol. 198. P. 2041 -2048.

Lowenstam H.A., Magnetite in denticle capping in recent chitons (Polyplacophora) // Geol. Soc. Am. Bull. 1962. Vol. 3. P. 435-438.

Macdonald K.C., Miller S.P., Huestis S.P., Spiess E.N. Three-dimensional modeling of a magnetic reversal boundary from inversion of deep-tow measurements // J. Geophys. Res. 1980. Vol. 85. P. 3670-3680.

Malkemper E. P., Painter M. S., Landler L. Shifted magnetic alignment in vertebrates: Evidence for neural lateralization? // Journal of Theoretical Biology. 2016. Vol. 399. P. 141-147.

Mandilaras K., Missirlis F. Genes for iron metabolism influence circadian rhythms in Drosophila melanogaster // Metallomics. 2012. Vol. 4. P. 928-936.

Mann S., Sparks N.H., Walker M.M., Kirschvink J.L. Ultrastructure morphology and organization of biogenic magnetite from sockeye salmon, Onchorhynchus nerka: implications for magnetoreception // J. Exp. Biol. 1988. Vol. 140. P. 35-49.

McCleave J.D., Power J.H. Influence of weak electric and magnetic fields on turning behavior in elvers of the American eel Anguilla rostrata // Mar. Biol. 1978. Vol. 46. P. 29-34.

Meyer C.G., Holland K.N., Papastamatiou Y.P. Sharks can detect changes in the geomagnetic field // J. R. Soc. Interface. 2005. Vol. 2. P. 129-130.

Murray R.W. Electrical sensitivity of the ampullae of Lorenzini // Nature. 1960. Vol. 187. P. 957.

Nepomnyashchikh V. A., Izvekov E. I. Variability of the behavioral laterality in Teleostei (Pisces) // J. Ichthyol. 2006. Vol. 46. Suppl. 2. P. S235-S242. DOI: 10.1134/s0032945206110142

New J.G. The evolution of vertebrate electrosensory systems // Brain Behav. evol. 1997. Vol. 50. P. 244-252.

Nishi T., Kawamura G., Matsumoto K. Magnetic sense in the Japanese eel, Anguilla japonica, as determined by conditioning and electrocardiography // J. Exp. Biol. 2004. Vol. 207. P. 2965-2970.

Northcutt R.G. Brain organization in the cartilaginous fishes // Sensory biology of sharks, skates, and rays. Washington:

Government printing office. 1978. P. 107-193. O'Connell C.P., Abel D.C., Gruber S.H., Stroud E.M., Rice P.H. Response of juvenile lemon sharks, Negaprion

brevirostris, to a magnetic barrier simulating a beach net // Ocean Coast. Manage. 2011. Vol. 54. P. 225-230. Osipova E. A., Pavlova V. V., Nepomnyashchikh V. A. Krylov V. V. Influence of magnetic field on zebrafish activity and orientation in a plus maze // Behavioural processes. 2016. Vol. 122. P. 80-86. DOI: 10.1016/j.beproc.2015.11.009 Paulin M.G. Electroreception and the compass sense of sharks // J. Theor. Biol. 1995. Vol. 174. P. 325-339. Phillips J.B., Borland S.C. Behavioural evidence for use of a light-dependent magnetoreception mechanism in a vertebrate // Nature. 1992. Vol. 359. P. 142-144. Qin S.Y., Yin H., Yang C.L., Dou Y.F., Liu Z.M., Zhang P., Yu H., Huang Y.L., Feng J., Hao J.F., Hao J., Deng L.Z., Yan X.Y., Dong X.L., Zhao Z.X., Jiang T.J., Wang H.W., Luo S.J., Xie C. A magnetic protein biocompass // Nat Mater. 2016. Vol. 15. P. 217-226. Quinn T.P. Evidence for celestial and magnetic compass orientation in lake migrating sockeye salmon fry // J. Comp.

Physiol. A. 1980. Vol. 137. P. 243-248. Quinn T.P., Brannon E.L. The use of celestial and magnetic cues by orienting sockeye salmon smolts // J. Comp.

Physiol. A. 1982. Vol. 147. P. 547-552. Quinn T.P., Merrill R.T., Brannon E.L. Magnetic field detection in sockeye salmon // J. Exp. Zool. 1981. Vol. 217. P. 137-142.

Ritz T., Adem S., Schulten K. A model for photoreceptor-based magnetoreception in birds // Biophys J. 2000. Vol. 78. P. 707-718.

Riveros A.J., Srygley R.B. Magnetic compasses in insects // Encyclopedia of animal behavior. Oxford: Elsevier-

Academic Press. 2010. P. 305-313. Rodgers C.T., Hore P.J. Chemical magnetoreception in birds: the radical pair mechanism // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. Vol. 106. P. 353-360.

Romanovskij, A.V., Pesnya, D.S., Izvekov, E.I., Krylov, V.V., Nepomnyashchikh, V.A. The behavior of male Danio rerio Hamilton after exposure of fish embryos to a simulated geomagnetic storm // Biophysics. 2014. Vol. 59, № 6. P. 935-939. DOI: 10.1134/s0006350914060190 Sadowski M., Winnicki A., Formicki K., Sobotinski A., Tanski A. The effect of magnetic field on permeability of egg

shells of salmonid fishes // Acta Ichthyol. Piscat. 2007. Vol. 37, № 2. P. 129-135. Skauli K.S., Reitan J.B., Walther B.T. Hatching in zebrafish (Danio rerio) embryos exposed to a 50 Hz magnetic field //

Bioelectromagnetics. 2000. Vol. 21. P. 407-410. Skiles D.D. The geomagnetic field: its nature, history and biological relevance // Magnetite biomineralization and

magnetoreception by living organisms: a new biomagnetism. N. Y.: Plenum Press. 1985. P. 43-102. Shcherbakov D., Winklhofer M., Petersen N., Steidle J., Hilbig R., Blum M. Magnetosensation in zebrafish // Curr.

Biol. 2005. Vol. 15. P. R161-R162. Solov'yov I.A., Chandler D.E., Schulten K. Magnetic field effects in Arabidopsis thaliana cryptochrome-1 // Biophys J. 2007. Vol. 92. P. 2711-2726.

Souza J.J., Poluhowich J.J., Guerra R.J. Orientation responses of American eels, Anguilla rostrata, to varying magnetic

fields // Comp. Biochem. Physiol. A. 1988. Vol. 90. P. 57-61. Strand J.A., Abernethy C.S., Skalski J.R, Qenoway R.G. Effects of magnetic field exposure on fertilization success in

rainbow trout, Salmo gairdneri // Bioelectromagnetics. 1983. Vol. 4. P. 295-301. Sundstrom L.F., Gruber S.H., Clermont S.M., Correia J.P.S., de Marignac J.R.C., Morrissey J.F., Lowrance C.R., Thomassen L., Oliveira M.T. Review of elasmobranch behavioral studies using ultrasonic telemetry with special reference to the lemon shark, Negaprion brevirostris, around Bimini Islands, Bahamas // Environ. Biol. Fish. 2001. Vol. 60. P. 225-250.

Takebe A., Furutani T., Wada T., Koinuma M., Kubo Y., Okano K., Okano T. Zebrafish respond to the geomagnetic

field by bimodal and group dependent orientation // Sci. Rep. 2012. Vol. 2. P. 727. Talikina M.G., Izyumov Yu.G., Krylov V.V. Response of animal and vegetative cells to the effect of a typical magnetic storm // Izvestiya, Atmospheric and Oceanic Physics. 2013. Vol. 49, № 8. P. 779-783. DOI: 10.1134/s0001433813080082

Talikina M.G., Krylov V.V., Izyumov Yu.G., Chebotareva Yu.V. The effect of a typical magnetic storm on mitosis in the embryo cells and the length and weight of roach (Rutilus rutilus L.) prolarvae // Inland Water Biology. 2013. Vol. 6, № 1. P. 48-52. DOI: 10.1134/s1995082912030145 Tricas T.C. The neuroecology of the elasmobranch electrosensory world: why peripheral morphology shapes behavior //

Environ. Biol. Fish. 2001. Vol. 60. P. 77-92. Ueda K., Maeda Y., Koyama M., Yaskawa K., Tokui T. Magnetic remanences in salmonid fish // Bull. Jap. Soc. Scient.

Fish. 1986. Vol. 52. P. 193-198. Walcott C., Gould J.L., Kirschvink J.L. Pigeons have magnets // Science. 1979. Vol. 205. P. 1027-1029. Walker M.M. A model for encoding of magnetic field intensity by magnetite-based magnetoreceptor cells // J. Theor. Biol. 2008. Vol. 250. P. 85-91.Walker M.M. Learned magnetic field discrimination in yellowfin tuna, Thunnus al-bacores // J. Comp. Physiol. A. 1984. Vol. 155. P. 673-679.

Walker M.M. Magnetic sense in fishes // Encyclopedia of fish physiology from genome to environment. San Diego: Acad. Press. 2011. P. 726-735.

Walker M.M., Diebel C.E., Haugh C.V., Pankhurst P.M., Montgomery J.C., Green C.R. Structure and function of the vertebrate magnetic sense // Nature. 1997. Vol. 390. P. 371-376.

Walker M.M., Kirschvink J.L., Chang S.B., Dizon A.E. A candidate magnetic sense organ in the yellowfin tuna, Thunnus albacores // Science. 1984. Vol. 224. P. 751-753.

Walker M.M., Quinn T.P., Kirschvink J.L., Groot C. Production of single-domain magnetite throughout life by sockeye salmon, Onchorhynchus nerka // J. Exp. Biol. 1988. Vol. 140. P. 51-63.

Ward B.K., Tan G. X.-J., Roberts D.C., Della Santina C.C., Zee D.S., Carey J.P. Strong static magnetic fields elicit swimming behaviors consistent with direct vestibular stimulation in adult zebrafish // PLoS ONE. 2014. Vol. 9(3). e92109. DOI:10.1371/journal.pone.0092109

Weaver D.R., Lockley S.W. Melatonin regulation of circadian rhythmicity in vertebrates // Encyclopedia of Neuroscience. Oxford: Academic Press. 2009. P. 721-732.

Welker H.A., Semm P., Willig R.P., Commentz J.C., Wiltschko W., Vollrath L. Effects of an artificial magnetic field on serotonin N-acetyltransferase activity and melatonin content of the rat pineal gland // Exp. Brain Res. 1983. Vol. 50. P. 426-432.

Weydahl A., Sothern R.B., Cornelissen G., Wetterberg L. Geomagnetic activity influences the melatonin secretion at latitude 70 degrees N // Biomedicine & Pharmacotherapy. 2001. Vol. 55. P. 57s-62s.

Wiltschko W., Wiltschko R. Magnetic orientation and magnetoreception in birds and other animals // J. Comp. Physiol. A. 2005. Vol. 191. P. 675-693.

REFERENCES

Akasofu S.I., Chapman S. 1972. Solar-terrestrial physics. Oxford: Clarendon Press. 901 p.

Albert J.S., Crampton W.G.R. 2006. Electroreception and electrogenesis // The physiology of fishes. Boca Raton: CRC Press. P. 429-470.

Alves-Gomes J.A. 2001. The evolution of electroreception and bioelectrogenesis in teleost fish: a phylogenetic perspective // J. Fish. Biol. Vol. 58, № 6. P. 1489-1511.

Andrianov G.N., Brown H.R., Ilyinsky O.B. 1974. Responses of central neurons to electrical and magnetic stimuli of the ampullae of Lorenzini in the Black Sea skate // J. Comp. Physiol. A. Vol. 93, № 4. P. 287-299.

Beason R., Semm P. 1996. Does the avian ophthalmic nerve carry magnetic navigational information? // J. Exp. Biol. Vol. 199. P. 1241-1244.

Bliss V.L., Heppner F.H. 1976. Circadian activity rhythm influenced by near zero magnetic field // Nature. Vol. 261. P. 411-412.

Branover G.G., Vasil'yev A.S., Gleyzer S.I., Tsinober A.B. 1971. Issledovaniye povedeniya ugrya v yestestvennykh i iskusstvennykh magnitnykh polyakh i analiz mekhanizma yego retseptsii [The investigation of behavior of European eel in natural and artificial magnetic fields and the analysis of mechanism of its reception] // Vopr. ikhtiologii. Vol. 11, № 4. S. 720-727. [In Russian]

Brown F.A., Chow C.S. 1976. Uniform daily rotation and biological rhythms and clocks in hamsters // Physiological Zoology. Vol. 49. P. 263-285.

Brown H.R., Ilyinsky O.B. 1978. The ampullae of Lorenzini in the magnetic field // J. Comp. Physiol. A. Vol. 126, № 4. P. 333-341.

Buchachenko A.L., Sagdeyev R.Z., Salikhov K.M. 1978. Magnitnyye i spinovyye effekty v khimicheskikh reaktsiyakh [Magnetic and spin effects in chemical reactions]. Novosibirsk: Nauka. 294 s. [In Russian]

Burch J.B., Reif J.S., Yost M.G. 2008. Geomagnetic activity and human melatonin metabolite excretion // Neuroscience Letters. Vol. 438. P. 76-79.

Burch J.B., Reif J.S., Yost M.G. 1999. Geomagnetic disturbances are associated with reduced nocturnal excretion of a melatonin metabolite in humans // Neuroscience Letters. Vol. 266. P. 209-212.

Carey E.G., Scharold J.V. 1990. Movements of blue sharks (Prionace glauca) in depth and course // Mar. Biol. Vol. 106. P. 329-342.

Chapman S., Bartels J. 1940. Geomagnetism. London: Oxford University Press. 217 p.

Chebotareva Yu.V., Izyumov Yu.G., Krylov V.V. 2009. The Effect of an Alternating Electromagnetic Field Upon Early Development in Roach (Rutilus rutilus: Cyprinidae, Cypriniformes) // J. Ichthyol. Vol. 49, № 5. P. 409-415. DOI: 10.1134/S0032945209050075

Chestnoy V.N. 1977. Dinamika ulovistosti donnykh tralov [The dynamics of catchability of bottom trawls]. M.: Legkaya i pischevaya promyshlennost'. 97 s. [In Russian]

Chestnoy V.N. 1983. Radiotest dlya otsenki neritmicheskikh izmeneniy v povedenii ryb [Radiotest for evaluation of non-rhythmical changes in fish behavior] // Vozmozhnosti ispol'zovaniya fiziko-khimicheskikh razdrazhiteley dlya upravleniya povedeniyem ryb. M.: Academy of Sciences of USSR. S. 104-111. [In Russian]

Deshcherevsky A.V., Sidorin A.Y., Kharin E.P. 2009. Geomagnetic disturbances and animal activity in laboratory conditions // Biophysics. Vol. 54, № 3. P. 389-395

Diebel C.E., Proksch R., Green C.R., Neilson P., Walker M.M. 2000. Magnetite defines a magnetoreceptor // Nature. Vol. 406. P. 299-302.

Dijkgraaf S., Kalmijn A.J. 1962. Verhaltensversuche zur funktion der Lorenzinischen ampullen // Naturwissenschaften. Vol. 49, № 17. P. 400.

Fleissner G., Fleissner G. 2010. Magnetoreception // Encyclopedia of animal behavior. Oxford: Elsevier-Academic Press. P. 324-335.

Fonarev G.A., Shneyer V.R., Protasov V.R. 1974. Elektricheskiye polya v gidrosfere i ikh vozmozhnoye vliyaniye na povedeniye ryb [Electric fields in hydrosphere and their possible impact on fish behavior] // Vopr. gidrobioniki. M.: Nauka. S. 25-27. [In Russian]

Formicki K., Tanski A., Sadowski M., Winnicki A. 2004. Effects of magnetic fields on fyke net performance // J. Appl. Ichthyol. Vol. 20, № 5. P. 402-406.

Formicki K., Winnicki A. 1998. Reactions of fish embryos and larvae to constant magnetic fields // Ital. J. Zool. Vol. 65. P. 479-482.

Frankel R.B., Blakemore R.P., Wolfe R.S. 1979. Magnetite in freshwater magnetotactic bacteria // Science. Vol. 203. P. 1355-1356.

Gould J.L., Kirschvink J.L., Deffeyes K.S. 1978. Bees have magnetic remanence // Science. Vol. 201. P. 1026-1028.

Hanson M., Karlsson L., Westerberg H. 1984. Magnetic material in European eel (Anguilla anguilla L.) // Comp. Biochem. Physiol. A. Vol. 77. P. 221-224.

Hanson M., Wirmark G., Oblad M., Strid L. 1984. Iron-rich particles in European eel (Anguilla anguilla L.) // Comp. Biochem. Physiol. A. Vol. 79. P. 311-316.

Hart V., Kusta T., Nemec P., Blahova V., Jezek M., Novakova P., Begall S., Cerveny J., Hanzal V., Malkemper E.P., Stipek K., Vole C., Burda H. 2012. Magnetic alignment in carps: evidence from the Czech christmas fish market // PLoS One. Vol. 7. e51100.

Hofmann M.H. 2011. Physiology of ampullary electrosensory systems // Encyclopedia of fish physiology from genome to environment. San Diego: Acad. Press. P. 359-365.

Izvekov E.I., Kuternitskaya E.A., Pankova N.A., Malashichev Ye.B. Nepomnyashchikh V.A. 2014. Lateralisation of rotational swimming but not fast escape response in the juvenile sterlet sturgeon, Acipenser ruthenus (Chondrostei: Acipenseridae) // Laterality: Asymmetries of Body, Brain and Cognition. Vol. 19, № 3. P. 302-324. DOI: 10.1080/1357650X.2013.804080

Kalmijn A.J. 1982. Electric and magnetic field detection in elasmobranch fishes // Science. Vol. 218. P. 916-918.

Kalmijn A.J. 1974. The detection of electric fields from inanimate and animate sources other than electric organs // Handbook of sensory physiol. Vol. 3. P. 147-200.

Kalmijn A.J. 1984. Theory of electromagnetic orientation: a further analysis // Comparative physiology of sensory systems. Cambridge: Cambridge Univ. Press. P. 525-560.

Kavokin K.V. 2009. The puzzle of magnetic resonance effect on the magnetic compass of migratory birds // Bioelectromagnetics. Vol. 30. P. 402-410.

Kirschvink J.L., Gould J.L. 1981. Biogenic magnetite as a basis for magnetic field detection in animals // Biosystems. Vol. 13. P. 181-201.

Kirschvink J.L., Walker M.M., Chang S.B., Dizon A.E., Peterson K.A. 1985. Chains of single-domain magnetite particles in chinook salmon, Oncorhynchus tshawytscha // J. Comp. Physiol. A. Vol. 157. P. 375-381.

Kirschvink J.L., Walker M.M., Diebel C.E. 2001. Magnetite-based magnetoreception // Curr. Opin. Neurobiol. Vol. 11, № 4. P. 462-467.

Klimley A.P., Beavers S.C., Curtis T.H., Jorgensen S.J. 2002. Movements and swimming behavior of three species of sharks in La Jolla Canyon, California // Environ. Biol. Fish. Vol. 63. P. 117-135.

Klimley A.P., Butler S.B., Nelson D.R., Stull A.T. 1988. Diel movement of scalloped hammerhead shark, Sphyrna lewini Griffith and Smith, to and from a seamouth in the Gulf of California // J. Fish. Biol. Vol. 33. P. 751-761.

Klimley A.P. 1993. Highly directional swimming by scalloped hammerhead sharks, Sphyrna lewini, and subsurface irradiance, temperature, bathymetry, and geomagnetic field // Mar. Biol. Vol. 117. P. 1-22.

Klimley A.P., Kihslinger R.L., Kelly J.T. 2005. Directional and non-directional movements of bat rays, Myliobatis californica, in Tomales Bay, California // Environ. Biol. Fish. Vol. 74. P. 79-88.

Kobayashi A.K., Kirschvink J.L., Nesson M.H. 1995. Ferromagnetism and EMFs // Nature. Vol. 374. P. 123.

Krishnan B., Levine J.D., Lynch M.K.S., Dowse H.B., Funes P., Hall J.C., Hardin P.E., Dryer S.E. 2001. A new role for cryptochrome in a Drosophila circadian oscillator // Nature. Vol. 411. P. 313-317.

Krylov V.V., Chebotareva Yu.V., Izyumov Yu.G., Zotov O.D., Osipova E.A. 2010. Effects of an induced magnetic storm on the early ontogenesis of roach Rutilus rutilus (L.) // Inland Water Biology. Vol. 3, № 4. P. 356-359. DOI: 10.1134/s1995082910040085

Krylov V.V., Nepomnyashchikh V.A., Pankova N.A., Pavlova V.V., Osipova E.A. 2016. Using a Plus Maze to Detect Effects of Geomagnetic Field Modifications on Fish Behavior // Proceedings of Measuring Behavior 2016 (Dublin, Ireland, 25-27 May 2016). Editors: A.J. Spink et al. P. 7-15.

Krylov V.V., Osipova E.A. 2012. Issledovaniye adaptatsiy Daphnia magna k yestestvennym i iskusstvennym fluktuatsiyam magnitnogo polya [The investigation of adaptations of Daphnia magna to natural and artificial fluctuations of magnetic field] // Fiziologicheskiye, biokhimicheskiye i molekulyarno-geneticheskiye mekhanizmy adaptatsiy gidrobiontov. Borok: IBIW RAS. S. 188-192 [In Russian]

Krylov V.V., Zotov O.D., Klain B. I. 2011. Ustroystvo dlya generatsii magnitnykh poley i kompensatsii lokal'nogo nizkochastotnogomagnitnogo polya [The device for magnetic fields generation and for compensation of local low frequency magnetic field]. Patent RUS 108 640 13.05.2011 [In Russian]

Krylov V.V., Zotov O.D., Klain B.I., Ushakova N.V., Kantserova N.P., Znobisheva A.V., Izyumov Y.G., Kuz'mina V.V., Morozov A.A., Lysenko L.A., Nemova N.N., Osipova E.A. 2014. An experimental study of the biological effects of geomagnetic disturbances: The impact of a typical geomagnetic storm and its constituents on plants and animals // Journal of Atmospheric and Solar-Terrestrial Physics. Vol. 110-111. P. 28-36. DOI: 10.1016/j.jastp.2014.01.020

Lagroye I., Percherancier Y., Juutilainen J., De Gannes F.P., Veyret B. 2011. ELF magnetic fields: animal studies, mechanisms of action // Prog. Biophys. Mol. Biol. Vol. 107, № 3. P. 369-373.

Leitgeb N., Cech R., Schrottner J., Lehofer P., Schmidpeter U., Rampetsreiter M. 2008. Magnetic emissions of electric appliances // Int. J. Hyg. Environ. Health. Vol. 211. P. 69-73.

Lohmann K.J., Lohmann C.M.F. 1996. Detection of magnetic field intensity by sea turtles // Nature. Vol. 380. P. 59-61.

Lohmann K.J., Pentcheff N., Nevitt G., Stetten G., Zimmer-Faust R., Jarrard H., Boles L. 1995. Magnetic orientation of spiny lobsters in the ocean: experiments with undersea coil systems // J. Exp. Biol. Vol. 198. P. 2041-2048.

Lowenstam H.A. 1962. Magnetite in denticle capping in recent chitons (Polyplacophora) // Geol. Soc. Am. Bull. Vol. 73. P. 435-438.

Macdonald K.C., Miller S.P., Huestis S.P., Spiess E.N. 1980. Three-dimensional modeling of a magnetic reversal boundary from inversion of deep-tow measurements // J. Geophys. Res. Vol. 85. P. 3670-3680.

Malinin L.K. 1981. Migratsii i oriyentatsiya ryb [Migrations and orientation of fishes]. M.: Znaniye. 1981. 64 s. [In Russian]

Malkemper E.P., Painter M.S., Landler L. 2016. Shifted magnetic alignment in vertebrates: Evidence for neural lateralization? // Journal of Theoretical Biology. Vol. 399. P. 141-147.

Mandilaras K., Missirlis F. 2012. Genes for iron metabolism influence circadian rhythms in Drosophila melanogaster // Metallomics. Vol. 4. P. 928-936.

Mann S., Sparks N.H., Walker M.M., Kirschvink J.L. 1988. Ultrastructure morphology and organization of biogenic magnetite from sockeye salmon, Onchorhynchus nerka: implications for magnetoreception // J. Exp. Biol. Vol. 140. P. 35-49.

McCleave J.D., Power J.H. 1978. Influence of weak electric and magnetic fields on turning behavior in elvers of the American eel Anguilla rostrata // Mar. Biol. Vol. 46. P. 29-34.

Meyer C.G., Holland K.N., Papastamatiou Y.P. 2005. Sharks can detect changes in the geomagnetic field // J. R. Soc. Interface. Vol. 2. P. 129-130.

Mironov A.T. 1948. Elektricheskiye toki v more i deystviye toka na rybu [Electrical currents in the sea and its impact on fishes] // Tr. Morskogo gidrofizicheskogo in-ta AN SSSR. Vol. 1. S. 56-74. [In Russian]

Murray R.W. 1960. Electrical sensitivity of the ampullae of Lorenzini // Nature. Vol. 187. P. 957.

Nepomnyashchikh V.A., Izvekov E.I. 2006. Variability of the behavioral laterality in Teleostei (Pisces) // J. Ichthyol. Vol. 46. Suppl. 2. P. S235-S242. DOI: 10.1134/s0032945206110142

New J.G. 1997. The evolution of vertebrate electrosensory systems // Brain Behav. Evol. Vol. 50. P. 244-252.

Nishi T., Kawamura G., Matsumoto K. 2004. Magnetic sense in the Japanese eel, Anguilla japonica, as determined by conditioning and electrocardiography // J. Exp. Biol. Vol. 207. P. 2965-2970.

Northcutt R.G. 1978. Brain organization in the cartilaginous fishes // Sensory biology of sharks, skates, and rays. Washington: Government printing office. P. 107-193.

O'Connell C.P., Abel D.C., Gruber S.H., Stroud E.M., Rice P.H. 2011. Response of juvenile lemon sharks, Negaprion brevirostris, to a magnetic barrier simulating a beach net // Ocean Coast. Manage. Vol. 54. P. 225-230.

Osipova E.A., Pavlova V.V., Nepomnyashchikh V.A. Krylov V.V. 2016. Influence of magnetic field on zebrafish activity and orientation in a plus maze // Behavioural processes. Vol. 122. P. 80-86. DOI: 10.1016/j.beproc.2015.11.009

Paulin M.G. 1995. Electroreception and the compass sense of sharks // J. Theor. Biol. Vol. 174. P. 325-339.

Phillips J.B., Borland S.C. 1992. Behavioural evidence for use of a light-dependent magnetoreception mechanism in a vertebrate // Nature. Vol. 359. P. 142-144.

Poddubnyy A.G. 1965. Nekotoryye rezul'taty distantsionnykh nablyudeniy za povedeniyem migriruyushchikh ryb [Some results of distant observations on behavior of migrating fishes] // Bionika. M.: Nauka. S. 255-263 [In Russian]

Protasov V.R., Bondarchuk A.I., Ol'shanskiy V.M. 1982. Vvedeniye v elektroekologiyu [Introduction in electroecology]. M.: Nauka. 336 s. [In Russian]

Protasov V.R., Shneyer V.S., Fonarev G.A. 1975. O vliyanii yestestvennykh elektricheskikh poley v more na povedeniye i raspredeleniye ryb [The impact of natural electric fields in the sea on behavior and distribution of fishes] // Zool. zhurn. Vol. 54, № 7. S. 1098-1101 [In Russian]

Qin S.Y., Yin H., Yang C.L., Dou Y.F., Liu Z.M., Zhang P., Yu H., Huang Y.L., Feng J., Hao J.F., Hao J., Deng L.Z., Yan X.Y., Dong X.L., Zhao Z.X., Jiang T.J., Wang H.W., Luo S.J., Xie C. 2016. A magnetic protein biocompass // Nat Mater. Vol. 15. P. 217-226.

Quinn T.P. 1980. Evidence for celestial and magnetic compass orientation in lake migrating sockeye salmon fry // J. Comp. Physiol. A. Vol. 137. P. 243-248.

Quinn T.P., Brannon E.L. 1982. The use of celestial and magnetic cues by orienting sockeye salmon smolts // J. Comp. Physiol. A. Vol. 147. P. 547-552.

Quinn T.P., Merrill R.T., Brannon E.L. 1981. Magnetic field detection in sockeye salmon // J. Exp. Zool. Vol. 217. P. 137-142.

Rapoport S.I., Bol'shakova T.D., Malinovskaya N.K.,Orayevskiy S.A., Meshcheryakova S.A., Breus T.K., Sosnovskiy A.M. 1998. Magnitnyye buri kak stressovyy faktor [Magnetic storms as stress factor] // Biofizika. 1998. Vol. 43, № 4. S. 632-639. [In Russian]

Rapoport S.I., Shatalova A.M., Orayevskiy V.N., Malinovskaya N.K.,Vetterberg L. 2001. Produktsiya melatonina u bol'nykh gipertonicheskoy bolezn'yu vo vremya magnitnykh bur' [Melatonin production in hypertensive patients in magnetic storms] // Terapevticheskiy arkhiv. Vol. 73, № 12. S. 29-33. [In Russian]

Ritz T., Adem S., Schulten K. 2000. A model for photoreceptor-based magnetoreception in birds // Biophys J. Vol. 78. P. 707-718.

Riveros A.J., Srygley R.B. 2010. Magnetic compasses in insects // Encyclopedia of animal behavior. Oxford: Elsevier-Academic Press. P. 305-313.

Rodgers C.T., Hore P.J. 2009. Chemical magnetoreception in birds: the radical pair mechanism // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. Vol. 106. P. 353-360.

Romanovskij A.V., Pesnya D.S., Izvekov E.I., Krylov V.V., Nepomnyashchikh V.A. 2014. The behavior of male Danio rerio Hamilton after exposure of fish embryos to a simulated geomagnetic storm // Biophysics. Vol. 59, № 6. P. 935-939. DOI: 10.1134/s0006350914060190

Sadowski M., Winnicki A., Formicki K., Sobotinski A., Tanski A. 2007. The effect of magnetic field on permeability of egg shells of salmonid fishes // Acta Ichthyol. Piscat. Vol. 37, № 2. P. 129-135.

Shcherbakov D., Winklhofer M., Petersen N., Steidle J., Hilbig R., Blum M. 2005. Magnetosensation in zebrafish // Curr. Biol. Vol. 15. P. R161-R162.

Skauli K.S., Reitan J.B., Walther B.T. 2000. Hatching in zebrafish (Danio rerio) embryos exposed to a 50 Hz magnetic field // Bioelectromagnetics. Vol. 21. P. 407-410.

Skiles D.D. 1985. The geomagnetic field: its nature, history and biological relevance // Magnetite biomineralization and magnetoreception by living organisms: a new biomagnetism. N. Y.: Plenum Press. P. 43-102.

Solov'yov I.A., Chandler D.E., Schulten K. 2007. Magnetic field effects in Arabidopsis thaliana cryptochrome-1 // Biophys J. Vol. 92. P. 2711-2726.

Souza J.J., Poluhowich J.J., Guerra R.J. 1988. Orientation responses of American eels, Anguilla rostrata, to varying magnetic fields // Comp. Biochem. Physiol. A. Vol. 90. P. 57-61.

Strand J.A., Abernethy C.S., Skalski J.R, Qenoway R.G. 1983. Effects of magnetic field exposure on fertilization success in rainbow trout, Salmo gairdneri // Bioelectromagnetics. Vol. 4. P. 295-301.

Sundstrom L.F., Gruber S.H., Clermont S.M., Correia J.P.S., de Marignac J.R.C., Morrissey J.F., Lowrance C.R., Thomassen L., Oliveira M.T. 2001. Review of elasmobranch behavioral studies using ultrasonic telemetry with special reference to the lemon shark, Negaprion brevirostris, around Bimini Islands, Bahamas // Environ. Biol. Fish. Vol. 60. P. 225-250.

Takebe A., Furutani T., Wada T., Koinuma M., Kubo Y., Okano K., Okano T. 2012. Zebrafish respond to the geomagnetic field by bimodal and group dependent orientation // Sci. Rep. Vol. 2. P. 727.

Talikina M.G., Izyumov Yu.G., Krylov V.V. 2013. Response of animal and vegetative cells to the effect of a typical magnetic storm // Izvestiya, Atmospheric and Oceanic Physics. Vol. 49, № 8. P. 779-783. DOI: 10.1134/s0001433813080082

Talikina M.G., Krylov V.V., Izyumov Yu.G., Chebotareva Yu.V. 2013. The effect of a typical magnetic storm on mitosis in the embryo cells and the length and weight of roach (Rutilus rutilus L.) prolarvae // Inland Water Biology. Vol. 6, № 1. P. 48-52. DOI: 10.1134/s1995082912030145

Tricas T.C. 2001. The neuroecology of the elasmobranch electrosensory world: why peripheral morphology shapes behavior // Environ. Biol. Fish. Vol. 60. P. 77-92.

Ueda K., Maeda Y., Koyama M., Yaskawa K., Tokui T. 1986. Magnetic remanences in salmonid fish // Bull. Jap. Soc. Scient. Fish. Vol. 52. P. 193-198.

Walcott C., Gould J.L., Kirschvink J.L. 1979. Pigeons have magnets // Science. Vol. 205. P. 1027-1029.

Walker M.M. 2008. A model for encoding of magnetic field intensity by magnetite-based magnetoreceptor cells // J. Theor. Biol. Vol. 250. P. 85-91.

Walker M.M. 1984. Learned magnetic field discrimination in yellowfin tuna, Thunnus albacores // J. Comp. Physiol. A. Vol. 155. P. 673-679.

Walker M.M. Magnetic sense in fishes // Encyclopedia of fish physiology from genome to environment. San Diego: Acad. Press. 2011. P. 726-735.

Walker M.M., Diebel C.E., Haugh C.V., Pankhurst P.M., Montgomery J.C., Green C.R. 1997. Structure and function of the vertebrate magnetic sense // Nature. Vol. 390. P. 371-376.

Walker M.M., Kirschvink J.L., Chang S.B., Dizon A.E. 1984. A candidate magnetic sense organ in the yellowfin tuna, Thunnus albacores // Science. Vol. 224. P. 751-753.

Walker M.M., Quinn T.P., Kirschvink J.L., Groot C. 1988. Production of single-domain magnetite throughout life by sockeye salmon, Onchorhynchus nerka // J. Exp. Biol. Vol. 140. P. 51-63.

Ward B.K., Tan G. X.-J., Roberts D.C., Della Santina C.C., Zee D.S., Carey J.P. 2014. Strong static magnetic fields elicit swimming behaviors consistent with direct vestibular stimulation in adult zebrafish // PLoS ONE. Vol. 9(3). e92109. DOI:10.1371/journal.pone.0092109

Weaver D.R., Lockley S.W. 2009. Melatonin regulation of circadian rhythmicity in vertebrates // Encyclopedia of Neuroscience. Oxford: Academic Press. P. 721-732.

Welker H.A., Semm P., Willig R.P., Commentz J.C., Wiltschko W., Vollrath L. 1983. Effects of an artificial magnetic field on serotonin N-acetyltransferase activity and melatonin content of the rat pineal gland // Exp. Brain Res. Vol. 50. P. 426-432.

Weydahl A., Sothern R.B., Cornelissen G., Wetterberg L. 2001. Geomagnetic activity influences the melatonin secretion at latitude 70 degrees N // Biomedicine & Pharmacotherapy. Vol. 55. P. 57s-62s.

Wiltschko W., Wiltschko R. 2005. Magnetic orientation and magnetoreception in birds and other animals // J. Comp. Physiol. A. Vol. 191. P. 675-693.

THE EFFECT OF ANTHROPOGENIC AND NATURAL MAGNETIC FIELDS

ON FISH BEHAVIOR

V. A. Nepomnyashchikh, V. V. Krylov, E. A. Osipova, V. V. Pavlova, E. I. Izvekov

Papanin Institute for Biology of Inland Waters Russian Academy of Sciences, 152742 Borok, Russia

e-mail: kryloff@ibiw.yaroslavl.ru

The review deals with data on the effect of artificial and natural magnetic fields on fish behavior. These data have been obtained by many researchers, including authors of the review. Fishes of different evolutionary levels are able to perceive magnetic fields. Elasmobranchs can use ampular organs for this purpose. Some Teleosts have cells containing chains of biogenic magnetite crystals, serving as magnetic fields' receptors. Both experimental data and nature observations show that fish use the geomagnetic field for orientation and navigation. Fluctuations of the field exert an effect on fish locomotor activity and spatial distribution. An exposure of fish embryos to artificial fields and fluctuations of geomagnetic fields (geomagnetic storms) results in behavioral changes in fish developed from these embryos. In general, artificial and natural magnetic fields comprise an important ecological factor which influences the life of fish. Responses of fish to these fields should be taken into account when planning experiments in laboratories. Uncontrolled artificial fields and natural fluctuations of geomagnetic field could distort results of the experiments.

Keywords: fish, behavior, magnetic field